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. 2023 Nov 14;120(10):e20230695. [Article in Portuguese] doi: 10.36660/abc.20230695
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Atualização da Recomendação para Avaliação da Doença das Artérias Carótidas e Vertebrais pela Ultrassonografia Vascular: DIC, CBR, SBACV – 2023

Ana Cristina Lopes Albricker 1,2, Claudia Maria Vilas Freire 3,4, Simone Nascimento dos Santos 5, Monica Luiza de Alcantara 6, Armando Luis Cantisano 7, Carmen Lucia Lascasas Porto 9, Salomon Israel do Amaral 10, Orlando Carlos Glória Veloso 11,12,13,14, Domingos de Morais Filho 15,*, José Aldo Ribeiro Teodoro 16, Ana Cláudia Gomes Pereira Petisco 17, Mohamed Hassan Saleh 17, Marcio Vinícius Lins de Barros 18, Fanilda Souto Barros 19, Ana Luiza Dias Valiente Engelhorn 20, Carlos Alberto Engelhorn 20, Érica Patrício Nardino 21,22, Melissa Andreia de Moares Silva 23, Luisa Ciucci Biagioni 24, Adriano José de Souza 25, Anna Karina Paiva Sarpe 26, Arthur Curtarelli de Oliveira 27, Marcelo Rodrigo de Souza Moraes 28, Miguel José Francisco Neto 29, Peter Célio Françolin 30, Carlos Eduardo Rochitte 30,31, Rogerio Iquizli 29, Alair Augusto Sarmet Moreira Damas dos Santos 32, Valdair Francisco Muglia 33, Bruno de Lima Naves 34
PMCID: PMC10699323  PMID: 37991060

Atualização da Recomendação para Avaliação da Doença das Artérias Carótidas e Vertebrais pela Ultrassonografia Vascular: DIC, CBR, SBACV – 2023
O relatório abaixo lista as declarações de interesse conforme relatadas à SBC pelos especialistas durante o período de desenvolvimento deste posicionamento, 2022/2023.
Especialista Tipo de relacionamento com a indústria
Adriano José de Souza Nada a ser declarado
Alair Augusto Sarmet Moreira Damas dos Santos Nada a ser declarado
Ana Cláudia Gomes Pereira Petisco Nada a ser declarado
Ana Cristina Lopes Albricker Nada a ser declarado
Ana Luiza Dias Valiente Engelhorn Nada a ser declarado
Anna Karina Paiva Sarpe
  • Outros relacionamentos

  • Financiamento de atividades de educação médica continuada, incluindo viagens, hospedagens e inscrições para congressos e cursos, provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:

  • - Sigvaris e Venosan.

Armando Luis Cantisano Nada a ser declarado
Arthur Curtarelli de Oliveira Nada a ser declarado
Bruno de Lima Naves
  • Outros relacionamentos

  • Financiamento de atividades de educação médica continuada, incluindo viagens, hospedagens e inscrições para congressos e cursos, provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:

  • - Bayer: Xarelto; Apsen: Dobeven.

Carlos Alberto Engelhorn Nada a ser declarado
Carlos Eduardo Rochitte
  • Declaração financeira

  • A - Pagamento de qualquer espécie e desde que economicamente apreciáveis, feitos a (i) você, (ii) ao seu cônjuge/companheiro ou a qualquer outro membro que resida com você, (iii) a qualquer pessoa jurídica em que qualquer destes seja controlador, sócio, acionista ou participante, de forma direta ou indireta, recebimento por palestras, aulas, atuação como proctor de treinamentos, remunerações, honorários pagos por participações em conselhos consultivos, de investigadores, ou outros comitês, etc. Provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras: - Eventual Palestrante Honorário – Pfizer: Amiloidose; GE: Tomografia Cardiovascular; Edwards: TAVI; Manole: Livros de RMC e TCC.

  • B - Financiamento de pesquisas sob sua responsabilidade direta/pessoal (direcionado ao departamento ou instituição) provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:

  • - V-Plaque (Inclisiran- Novartis): Instituição Hcor.

  • Outros relacionamentos

  • Participação societária de qualquer natureza e qualquer valor economicamente apreciável de empresas na área de saúde, de ensino ou em empresas concorrentes ou fornecedoras da SBC:

  • - Blume Medicina Diagnóstica: acionista

Carmen Lucia Lascasas Porto
  • Outros relacionamentos

  • Financiamento de atividades de educação médica continuada, incluindo viagens, hospedagens e inscrições para congressos e cursos, provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:

  • - Bayer: palestras.

Claudia Maria Vilas Freire Nada a ser declarado
Domingos de Morais Filho Nada a ser declarado
Érica Patrício Nardino Nada a ser declarado
Fanilda Souto Barros Nada a ser declarado
José Aldo Ribeiro Teodoro Nada a ser declarado
Luisa Ciucci Biagioni Nada a ser declarado
Marcelo Rodrigo de Souza Moraes Nada a ser declarado
Marcio Vinícius Lins de Barros Nada a ser declarado
Melissa Andreia de Moraes Silva Nada a ser declarado
Miguel José Francisco Neto Nada a ser declarado
Mohamed Hassan Saleh Nada a ser declarado
Monica Luiza de Alcantara
  • Declaração financeira

  • A - Pagamento de qualquer espécie e desde que economicamente apreciáveis, feitos a (i) você, (ii) ao seu cônjuge/companheiro ou a qualquer outro membro que resida com você, (iii) a qualquer pessoa jurídica em que qualquer destes seja controlador, sócio, acionista ou participante, de forma direta ou indireta, recebimento por palestras, aulas, atuação como proctor de treinamentos, remunerações, honorários pagos por participações em conselhos consultivos, de investigadores, ou outros comitês, etc. Provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:

  • - Boston Scientific: Watchman FLX.

Orlando Carlos Glória Veloso Nada a ser declarado
Peter Célio Françolin
  • Outros relacionamentos

  • Participação societária de qualquer natureza e qualquer valor economicamente apreciável de empresas na área de saúde, de ensino ou em empresas concorrentes ou fornecedoras da SBC:

  • - Ensino.

Rogerio Iquizli Nada a ser declarado
Salomon Israel do Amaral
  • Outros relacionamentos

  • Participação societária de qualquer natureza e qualquer valor economicamente apreciável de empresas na área de saúde, de ensino ou em empresas concorrentes ou fornecedoras da SBC:

  • - Imagem Cardiovascular.

Simone Nascimento dos Santos Nada a ser declarado
Valdair Francisco Muglia Nada a ser declarado

Sumário

1. Classe de Recomendação e Nível de Evidência 5

2. Resumo das Principais Orientações e

Recomendações 5

3. Introdução e Equipamento 6

3.1. Introdução 6

3.2. Higienização e Prevenção de Infecções 8

4. Espessura Mediointimal e Detecção de

Placas das Artérias Carótidas para Avaliação do

Risco Cardiovascular 8

4.1. Definição Ultrassonográfica da Espessura Mediointimal e da

Placa Carotídea 9

5. Avaliação das Estenoses Carotídeas 9

5.1. Critérios Anatômicos 9

5.2. Papel da Angiotomografia e Angiorressonância 10

5.3. Critérios de Velocidade 11

5.4. Considerações Técnicas para a Avaliação ao Doppler 11

5.5. Estenose da Artéria Carótida Interna 11

5.5.1. Estenoses Menores que 50% 12

5.5.2. Estenoses Maiores que 50% 12

5.5.3. Suboclusões e Oclusões 14

5.6. Estenose da Artéria Carótida Comum e Artéria Carótida Externa 14

5.7. Condições que Afetam as Medidas de Velocidade 15

6. Avaliação Ultrassonográfica após Endarterectomia e

Implante de Stent 15

6.1. Introdução 15

6.2. Protocolo do Exame 16

6.3. Avaliação ecográfica após endarterectomia carotídea 16

6.4. Achados do Exame de USV Pós-endarterectomia 16

7. Avaliação Morfológica das Placas Carotídeas 16

7.1. Estudo da morfologia da placa 16

7.1.1. Morfologia da Placa 16

7.1.2. Características das Placas Ateroscleróticas e Risco de DCV 16

7.1.3. Medida do Volume da Placa 16

7.2. Caracterização da Placa Aterosclerótica pela Angiotomografia e

Angiorressonância Magnética 19

7.2.1. Dissecção de Vasos Cervicais 19

8. Agente de Realce de Ultrassom na Caracterização da

Placa Aterosclerótica 19

8.1. Características e Propriedades dos Agentes de

Realce de Ultrassom 19

8.2. Aspectos Técnicos que Influenciam a Obtenção de Imagem

com Contraste 19

8.3. Índice Mecânico 20

8.4. Ganho de Imagem 20

8.5. Quantidade de Contraste 20

8.6. Diagnóstico de Oclusão e Sub Oclusão 20

8.7. Avaliação da Neovascularização e Vulnerabilidade das Placas 20

8.8. Dissecção 21

8.9. Inflamação 21

8.10 Avaliação de Stent 21

8.11 Preparação do Contraste 21

8.12. Protocolo Básico de Exame de Ultrassonografia Vascular

com Contraste de Microbolhas 22

9. Avaliação da Doença Ateromatosa em Artérias

Vertebrais 22

9.1. Introdução 22

9.2. Avaliação Ultrassonográfica de Vertebrais 22

9.3. Metodologia do Exame de Rotina 22

9.4. Parâmetros Normais 22

9.5. Quantificação da Estenose 22

9.5.1. Estenose Proximal (V0-V1) 22

9.5.2. Estenose Vertebral nos Demais Segmentos (V2-V4) 23

9.5.3. Oclusão de Vertebral 23

9.6. Síndrome do Roubo pela Artéria Subclávia 23

10. Doppler Transcraniano na Doença Aterosclerótica

Carotídea e Vertebral Extracraniana 23

10.1. Técnicas do Exame 23

10.2. Protocolo Padrão do DTC “Cego” Convencional 25

10.3. Protocolo padrão de Doppler Transcraniano em

Monitorização Contínua 27

10.4. Utilidade clínica do Doppler transcraniano na doença

aterosclerótica cervical 27

10.4.1. Identificação de Pacientes com HITS 27

10.4.2. Repercussões Hemodinâmicas Induzidas 27

10.4.3. Avaliação de Estenose Vertebral Intracraniana (V4) 28

10.5. Recomendações 29

Referências 29

1. Classe de Recomendação e Nível de Evidência

As declarações de consenso foram classificadas conforme o mostrado nos Quadros 1 e 2, de acordo com os padrões adotados pela Sociedade Brasileira de Cardiologia (SBC).

Quadro 1. – Classe de recomendação de acordo com os padrões adotados pela Sociedade Brasileira de Cardiologia.

Definição Classe de recomendação
Condições para as quais há evidências conclusivas ou, na sua falta, consenso do grupo. I
Condições para as quais há evidências conflitantes e/ou divergências de opinião sobre a utilidade do método. II
Peso ou evidência/opinião a favor do método. Aprovado pela maioria dos autores. IIa
Segurança e utilidade menos bem estabelecidas, não havendo predomínio de opiniões a favor. IIb
Condições para as quais há evidências e/ou consenso de que o método não é útil. III

Quadro 2. – Níveis de evidência de acordo com os padrões adotados pela Sociedade Brasileira de Cardiologia.

Definição Classe de recomendação
Dados obtidos a partir de múltiplos estudos randomizados de bom porte, concordantes e/ou de metanálise robusta de estudos clínicos randomizados. A
Dados obtidos a partir de metanálise menos robusta, a partir de um único estudo randomizado ou de estudos não randomizados (observacionais). B
Dados obtidos a partir de opiniões consensuais de especialistas. C

2. Resumo das Principais Orientações e Recomendações

O resumo das principais orientações desse painel de especialistas está descrito no Quadro 3.

Quadro 3. – Resumo dos principais pontos sobre a ultrassonografia vascular do sistema carotídeo. ACC: artéria carótida comum; ACE: artéria carótida externa; ACI: artéria carótida interna; USV: ultrassonografia vascular; VDF: velocidade diastólica final; VPS: velocidade de pico sistólico.

Orientações do painel de especialistas Classe de recomendação Nível de evidência Referência
A USV é recomendada como método de primeira escolha para avaliação da doença arterial carotídea sintomática ou assintomática pelas grandes sociedades internacionais. I B 1
Devem ser avaliadas as artérias carótidas comuns, internas e externas bilateralmente, em toda a sua extensão, além do tronco braquiocefálico. I B 1
A avaliação da estenose carotídea pela USV envolve critérios hemodinâmicos que incluem medidas da velocidade do fluxo e suas relações (razões) a partir do Doppler espectral, associadas à avaliação anatômica da placa e quantificação da estenose local – avaliação multiparamétrica. I B 1-3
A VPS é considerada o critério hemodinâmico mais bem estabelecido para a quantificação das estenoses das artérias carótidas internas, apresentando melhor correlação com a angiografia. I B 1-4
A VDF e as relações (razões) de velocidades colaboram para o diagnóstico das estenoses e têm grande valor em situações em que a VPS, enquanto valor absoluto, pode não refletir adequadamente o grau de estenose. I B 1-4
Em casos de suboclusão da artéria carótida interna, pode haver ou não elevação da velocidade do fluxo e, eventualmente, a não identificação do fluxo. Em casos duvidosos, é recomendada a realização de outro exame complementar. I B 1,5-7
A presença de fluxo de velocidade reduzida e padrão de alta resistência em artéria carótida comum pode sugerir a presença de oclusão da artéria carótida interna ipsilateral. I B 1,6,8,9
As recomendações para a graduação das estenoses da ACI não devem ser aplicadas para classificar as lesões na ACC ou na ACE. I B 1
A avaliação das estenoses na ACC, pode ser realizada pela razão de velocidades sistólicas pré-estenose e no local da estenose, assim como pela quantificação anatômica. I B 1,10,11
As estenoses na ACE podem ser quantificadas pela elevação da VPS, assim como pela razão entre a VPS no ponto da estenose e a VPS na artéria carótida comum. I B 1,12-14

O Quadro 4 resume a revisão das recomendações do posicionamento de 20151 e as novas recomendações em relação aos tópicos higienização do equipamento, definição de placa carotídea, espessura mediointimal, graduação da estenose e morfologia de placa.

Quadro 4. – Recomendações revisadas selecionadas e novas recomendações. Angio-TC: angiotomografia; angio-RM: angiografia por ressonância magnética; ASE: Sociedade Americana de Ecocardiografia; CC: carótida comum; CI: carótida interna; DTC: Doppler transcraniano; EMI: espessura mediointimal; NR: nova recomendação; PC: placa carotídea; R: revisada; US: ultrassom; USV: ultrassonografia vascular; VDF: velocidade diastólica final; VPS: velocidade do pico sistólico.

Nova recomendação ou revisada Recomendação 2015 Classe de recomendação Recomendação 2023 Classe de recomendação Nível de evidência
Higienização do equipamento  
NR     Realizar desinfecção/esterilização dos equipamentos conforme a classificação do procedimento. I B
Definição de PC  
R Estrutura focal estendendo-se no mínimo 0,5 mm para a luz do vaso, e/ou medindo mais do que 50% do valor da medida da EMI adjacente, e/ou ainda uma medida de EMI maior que 1,5 mm I Classificação da ASE 2020(26) – Ênfase na altura e aspecto focal ou difuso da PC em gradação de risco (< 1,5 mm, entre 1,5 e 2,4 mm, ≥ 2,5 mm). I B
NR     Análise da carga aterosclerótica e volume da placa aterosclerótica pelo 3D IIa B
Espessura mediointimal  
R Na ausência de PC, a descrição da EMI no laudo ficará a critério do ultrassonografista ou de acordo com a solicitação do médico assistente. I Não há novas recomendações. A medida da EMI não é recomendada como rotina na população geral. I B
Graduação da estenose das carótidas  
R Critério anatômico local deve ser usado para caracterizar estenoses inferiores a 50%. I Não há novas recomendações. I B
NR     Angio-TC e angio-RM – pacientes sintomáticos, para avaliar o grau de obstrução, quando este não tiver sido obtido pela USV. I B
R Classificação das estenoses em decis na avaliação hemodinâmica multiparamétrica. I Não há novas recomendações – Tabela 2. I B
R VPS é o critério de maior acurácia I Não há novas recomendações – Tabela 2. I B
R VDF e razão VPS CI/VPS CC são considerados critérios adicionais na avaliação multiparamétrica. I Não há novas recomendações – Tabela 2. I B
R Razão VPS CI/VDF CC é critério adicional de menor acurácia e pode ser usado na avaliação multiparamétrica no caso de não haver concordância com os outros parâmetros. I Não há novas recomendações – Tabela 2. I B
R Suboclusão – presença de fluxo filiforme ao mapeamento em cores (string sign ou trickle flow). I Angio-TC – Suboclusão: demonstra “colapso parcial”. Medida do lúmen < 1,3 mm, medida do calibre da CI distal < 3,5 mm, relação carótida afetada/carótida contralateral < 0,87, relação CI afetada/CE ipsilateral < 1,27 I B
R Oclusão – ausência de perviedade e ausência completa do fluxo sanguíneo, bem como fluxo de alta resistência na CC e fluxo de altíssima resistência no ponto da pré-oclusão. I Angio-TC – oclusão: demonstra “colapso total” (sinal do cordão) I B
Morfologia da PC  
R     Não houve modificação nas classificações. I B
NR     Uso do agente de realce do US (com especificações técnicas) para identificação das placas vulneráveis – presença de neovascularização. I B
Doppler transcraniano  
NR     Investigação de “microembolia silenciosa” deve ser realizada com aparelho de DTC “cego” com capacete para fixação dos transdutores no crânio. I B
NR     Avaliação pré-endarterectomia da “reserva vasomotora cerebral”. I B
NR     Monitorização perioperatória e no mínimo nos 90 minutos imediatos pós-endarterectomia. I B
NR     Inclusão da avaliação dos segmentos intracranianos de vertebrais e de basilar (via janela foraminal) nos exames de rotina de carótidas e vertebrais cervicais de pacientes sintomáticos e sem lesões anatômicas extracranianas que justifiquem a clínica. I B

3. Introdução e Equipamento

3.1. Introdução

O uso do ultrassom (US) na medicina foi iniciado nos anos 1940 e, desde então, vem tendo papel importante no diagnóstico das doenças cardiovasculares (DCV). Devido à sua ampla aplicabilidade, relativo baixo custo e reprodutibilidade, o US tem seu papel estabelecido no auxílio diagnóstico de diversas patologias. Esta diretriz foi elaborada por cardiologistas membros do Departamento de Imagem Cardiovascular (DIC) da Sociedade Brasileira de Cardiologia (SBC), angiologistas e cirurgiões vasculares membros da Sociedade Brasileira de Angiologia e Cirurgia Vascular (SBACV) e radiologistas membros do Colégio Brasileiro de Radiologistas (CBR), especialistas em ultrassonografia vascular (USV), com o objetivo de orientar a melhor utilização dessa técnica, dentro dos conhecimentos recomendados na literatura médica atual, atualizando, com o mesmo enfoque, a diretriz previamente publicada em 2015.1

A fundamentação do diagnóstico pela USV de importantes patologias foi embasada nas recomendações do painel de especialistas do DIC de 2015, 2016 e 2019.1,15,16 Outros tópicos foram adicionados nessa atualização, como USV transcraniana, utilização de agente de realce ultrassonográfico e alguns pontos do diagnóstico de estenoses carotídea pela angio-TC (angiotomografia) e angio-RM (angiografia por ressonância magnética). Entretanto, o leitor interessado deverá recorrer a publicações mais amplas e específicas sobre essas outras modalidades de imagem.

Nosso objetivo é difundir as melhores práticas da USV entre os profissionais da área, homogeneizar a interpretação dos exames e contribuir para um aproveitamento adequado dessa ferramenta não invasiva, amplamente disponível e de baixo custo.

A descrição sobre equipamentos, aplicativos, transdutores e aspectos relacionada à imagem estão descritas na íntegra da Recomendação de 2015.1

3.2. Higienização e Prevenção de Infecções

Além dos requisitos tecnológicos e técnicos dos aparelhos e do examinador, é fundamental mencionar a importância da higienização dos aparelhos e medidas de prevenção de infecção entre os profissionais. Qualquer equipamento médico de diagnóstico que entre em contato com o paciente gera risco de infecção. O risco de infecção é baixo, mas existem relatos de contaminação do transdutor de ultrassom, principalmente endocavitários e associados à inserção de acesso central, além da contaminação do gel por múltiplas bactérias.

Na classificação de Spaulding,17 que determina a necessidade de esterilização/desinfecção dos equipamentos, os procedimentos com USV são classificados como: 1) críticos, quando o transdutor encosta em tecido estéreis; 2) semicríticos, quando acessa membranas mucosas, tecidos não íntegros (com ou sem contaminação por sangue); e 3) não críticos, quando não há contato com tecidos estéreis, mucosas ou tecidos não íntegros. Para os procedimentos críticos, é necessária a limpeza e esterilização ou higienização completa (HC ou HLD – high level desinfection). Nos classificados como semicríticos, a limpeza associada à HC é suficiente. Já para os não críticos, apenas a limpeza superficial (LS ou LLD – low level desinfection) é necessária.

A maior parte dos exames diagnósticos de carótida e transcranianos se enquadram como não críticos. A utilização de coberturas (luvas, preservativos ou envelope plástico) não é recomendada, porém a higienização também deve ser mantida. Após o exame, o transdutor deve ser higienizado com pano para a retirada do gel, seguido de uso de água e sabonete, aguardando a secagem antes da desinfecção, que deve abordar o transdutor, cabo e teclado, com produtos como compostos com amônio quaternário, álcool ou fenóis. Caso haja necessidade de HC, recomenda-se manter o transdutor submerso em solução de gluteraldeído, peróxido de hidrogênio ou ácido periacético por 8 a 15 minutos. É necessário manter o cuidado com a prevenção da infecção relacionada ao exame, que, apesar de mínima, pode ocorrer, principalmente em laboratórios, clínicas e hospitais em que são realizados exames diversos. É sempre importante confirmar com o fabricante do aparelho quais soluções higienizadoras podem ser utilizadas, já que elas podem danificar plástico do transdutor e do cabo.

4. Espessura Mediointimal e Detecção de Placas das Artérias Carótidas para Avaliação do Risco Cardiovascular

Com a publicação das diretrizes brasileiras de 2007, 2013 e 2019,1,16,18-20 dos documentos de consenso de Mannheim 2004-2006-201121 e do consenso da Sociedade Americana de Ecocardiografia,22 os especialistas brasileiros na área da USV se mobilizaram para difundir a prática correta da medida da espessura mediointimal (EMI) e da detecção da placa aterosclerótica das artérias carótidas.

Sabe-se que os fatores de risco cardiovasculares tradicionais estão associados ao aumento da EMI.23-25 O aumento da EMI parece envolver principalmente a camada média, enquanto a formação da placa carotídea se relaciona ao espessamento da camada íntima e o seu crescimento em direção ao lúmen do vaso.26

Estudos clínicos adotaram uma ampla variedade de limites da EMI e, notadamente, o ponto de corte da estratificação de risco baseada em valores numéricos depende das características de base dos indivíduos. Polak et al.27 mostraram, em recente publicação, uma score de percentil combinado com medições da EMI na artéria carótida comum (ACC) distal e artéria carótida interna (ACI) proximal, que melhoraram a predição de risco de eventos cardiovasculares além do alcançado por fatores de risco tradicionais, mesmo quando adicionada a medida do escore de cálcio no modelo do estudo.

Embora a medida da EMI não seja recomendada “de rotina” na população geral, se pensarmos na predição de risco cardiovascular como uma estimativa a longo prazo, o valor dessa medida talvez seja de relevante importância.28 Chamamos atenção que, no contexto do envelhecimento populacional, deve-se ter atenção a uma possível superestimação do risco cardiovascular em idosos com poucos fatores de risco, levando ao uso excessivo de medicações. Uma acurada identificação dos que seriam verdadeiramente de baixo risco poderia resultar em melhor evolução clínica, com prováveis implicações econômicas. Uma recente subanálise do estudo MESA comparou a habilidade de marcadores de risco “negativos” em modificar para baixo a estimativa do risco cardiovascular em 10 anos, entre eles, a medida da EMI < percentil 25.29

A diretriz brasileira de dislipidemia de 201720 caracteriza a placa aterosclerótica como uma medida da EMI > 1,5 mm, sendo, assim, importante para o ecografista vascular saber realizar essas medidas. Outro aspecto importante para a correta realização dessa medida é o fato de ser utilizada em diversos protocolos de pesquisa. A técnica e a interpretação da medida da EMI estão descritas no texto base dessa atualização.1

A placa carotídea (PC) é uma manifestação da aterosclerose e parece ser um preditor de risco cardiovascular mais forte do que a medida da EMI isoladamente. Uma recente metanálise que incluiu 11 estudos populacionais, com mais de 54.000 pacientes, demostrou que a PC, quando comparada à EMI, teve uma maior acurácia diagnóstica como preditor de infarto agudo do miocárdio (IAM).30 Várias publicações estudaram a PC como indicador prognóstico de eventos cardiovasculares, demonstrando seu poder preditivo para a incidência de DCV da presença de placa carotídea com eventos cardiovasculares.31-39

A I Diretriz Brasileira de Prevenção Cardiovascular40 e a V Diretriz Brasileira de Dislipidemias e Prevenção da Aterosclerose19 recomendam a presença de aterosclerose carotídea subclínica, detectada por metodologia de imagem, como critério de identificação de pacientes em alto risco de eventos coronarianos. Além disso, tanto as diretrizes brasileiras quanto o consenso da Sociedade Americana de Ecocardiografia (SAE)22 recomendam a utilização da placa carotídea como fator agravante do risco em pacientes de risco intermediário.

4.1. Definição Ultrassonográfica da Espessura Mediointimal e da Placa Carotídea

A EMI é caracterizada ao modo bidimensional por uma dupla linha com definição das interfaces luz-íntima e média-adventícia. A distância entre as duas interfaces acústicas é considerada a medida da EMI. A PC pode ser definida como uma estrutura focal estendendo-se no mínimo 0,5 mm para a luz do vaso e/ou medindo mais do que 50% do valor da medida da EMI adjacente e/ou, ainda, uma medida de EMI maior que 1,5 mm.21 A Figura 1 exemplifica esquematicamente a medida da EMI e das três formas de definição da placa carotídea, como no documento de 2015. Detalhes sobre a técnica e interpretação da medida estão no documento base.

Figura 1. – Ilustração esquemática demonstrando exemplos de medida da espessura mediointimal (EMI) e de placas. Medida da EMI (A). Medidas diferentes de 3 placas carotídeas: B) protusão ≥ 0,5 mm para a luz do vaso; C) medida > 50% do valor da medida da EMI adjacente; D) medida da EMI > 1,5 mm.

Figura 1

Em recente publicação, Johri et al.26 consideraram que a EMI maior ou igual a 1,5 mm pode ser considerada como equivalente de placa ateromatosa, principalmente se a imagem for difusa (Tipo II). Os mesmos autores também classificaram como placa tipo I a presença de protuberância em direção à luz do vaso com medida inferior a 1,5 mm. Esae painel de especialistas entende que a placa classificada como tipo I por Johri et al.26 é equivalente às duas primeiras definições de placa do estudo de Mannheim.7 Nesse contexto, é importante que o ultrassonografista esteja atento principalmente à classificação da placa tipo I, tendo como parâmetro exames anteriores.

5. Avaliação das Estenoses Carotídeas

5.1. Critérios Anatômicos

A USV é capaz de avaliar estenoses carotídeas tanto pelo critério de velocidades quanto pela quantificação da estenose feita pelas medidas dos diâmetros residuais, preferencialmente pelo corte transverso.

Os que advogam que a quantificação seja feita por critérios anatômicos se baseiam nas seguintes premissas:41 a) critérios de velocidades não permitem discriminar faixas mais estreitas de estenoses devido à sobreposição (“overlap”) que ocorre entre as diversas faixas;42 b) há grande variação das medidas de velocidades entre os equipamentos, provocando discrepâncias no resultado; c) a correção do ângulo provoca grande variação interobservador; d) houve significativa melhora na qualidade de imagem ultrassonográfica ao modo B nos últimos anos.

Entre os participantes desse painel, houve consenso de que o critério fundamental para a quantificação das estenoses carotídeas é o hemodinâmico. O critério anatômico deve ser usado para caracterizar as estenoses inferiores a 50% (sem repercussão hemodinâmica). Após serem categorizadas pelo critério de velocidade, sugere-se, informar os resultados da faixa de estenose em intervalos de 10%.43

Todas as considerações sobre a medida realizada pelo critério anatômico estão detalhadas na diretriz anterior a essa atualização, não tendo sido realizada nenhuma alteração em relação ao documento anterior.1

5.2. Papel da Angiotomografia e Angiorressonância

Em pacientes com sintomas neurológicos isquêmicos focais correspondentes ao território carotídeo, a angio-TC ou a angio-RM são indicadas para detectar estenose carotídea quando a ultrassonografia não pode ser obtida ou gera resultado não diagnóstico (recomendação Classe I; nível de evidência C).

Tanto a angio-TC quanto a angio-RM, com técnicas de pós-processamento, podem produzir imagens angiográficas semelhantes às da angiografia de subtração digital e permitir medições de estenose de acordo com os critérios NASCET (North American Symptomatic Carotid Trial) ou ECST (European Carotid Surgery Trial).41,44,45 A mensuração (numérica, em porcentagem) do grau de estenose carotídea pode ser feita de formas diferentes a partir desses critérios.46

A reprodutibilidade dos diferentes métodos (ultrassonografia, angio-TC e angio-RM) na avaliação de grau de estenose carotídea, em comparação ao padrão-ouro (angiografia digital), tem o benefício adicional de serem técnicas não invasivas e que possibilitam a avaliação do lúmen vascular no plano axial verdadeiro (diferente das projeções ortogonais da angiografia digital) e alguma análise da parede arterial (não avaliável na angiografia por ser uma técnica luminográfica exclusiva).47

Atualmente tomografias computadorizadas de alta velocidade e com multidetectores permitem a avaliação direta do diâmetro do lúmen carotídeo e dos tecidos adjacentes com altíssima resolução espacial.49 Bartlett et al.48 demonstraram uma correlação linear entre a medida em milímetros do lúmen residual, ao nível da estenose da carótida, com o grau de estenose estimado pela angiografia com o método do estudo NASCET.41 Os limites de 1,4 a 2,2 mm podem ser usados para avaliar uma estenose moderada (50 a 69%) com uma sensibilidade de 75% e uma especificidade de 93,8%. Um diâmetro da luz residual ≤ 1,3 mm correlaciona-se com uma estenose superior a 70% e pode ser usado como valor de corte, com sensibilidade de 88,2%, especificidade de 92,4% e valor preditivo negativo de 98%, sendo uma ferramenta excelente para diagnosticar ou afastar uma estenose importante.

Cabe destacar a necessidade de identificar os casos de suboclusão carotídea (situação caracterizada por colapso parcial ou total do vaso distalmente ao plano da estenose) quando não deve ser medida numericamente a estenose, sendo qualificada apenas como suboclusão e subclassificada como “com colapso total” quando for observada acentuada redução distal do calibre/sinal do cordão ou “com colapso parcial” quando for observada redução mais discreta do calibre distal do vaso.

A situação de suboclusão “com colapso parcial” nem sempre é clara e evidente, e existem alguns critérios por imagem que podem ajudar sua identificação, evitando erros: calibre do lúmen no plano da estenose < 1,3 mm, medida do calibre da artéria carótida interna distal < 3,5 mm, relação carótida interna doente/carótida interna contralateral < 0,87, relação carótida interna doente/carótida externa do mesmo lado < 1,27 e contrastação menor em relação ao vaso contralateral.49

A medida direta da luz residual minimizaria potenciais erros de medida, quando se faz a relação com a luz da carótida interna distal, principalmente nos casos de colapso das paredes nas estenoses acentuadas (Tabela 1).

Tabela 1. – Tabela multimodalidade para quantificação das estenoses de carótidas: comparação das percentagens de diminuição do diâmetro distal (angiografia), pelos critérios anatômicos locais (ultrassom – US) e as correspondentes medidas da luz residual pela ultrassonografia e tomografia computadorizada.

Arteriografia (NASCET) %Estenose – US Anatômico Local (ECST) LÚMEN Residual (mm) US – Imagem do Fluxo (B-Flow) LÚMEN Residual (mm) Tomografia Comp
Inferior a 20% < 50% > 1,5 > 2,2
20-29% 50-55%
30-39% 58-63%
40-49% 64-69%
50-59% 70-75% 1,4-2,2
60-69% 76-81%
70-79% 82-87% < 1,5 1,3-1,0
80-89% 88-93% 1,0
90-99% 94-99% Fluxo filiforme
Oclusão   Ausência de preenchimento Ausência de preenchimento

Inline graphicA escala de cores refere-se a maior experiência da utilização do método pela comunidade científica.

Suwanwela et al.50correlacionaram as medidas de velocidade obtidas pelo Doppler com a medida da luz residual realizada em espécimes cirúrgicas retiradas “em bloco”, sugerindo que uma estenose importante, definida como diâmetro do lúmen residual ≤ 1,5 mm, associada a alterações hemodinâmicas significativas estipuladas pelos critérios de velocidade, tem 100% de especificidade e até 96% de sensibilidade. Mais recentemente, Yurdakul et al.51 demonstraram, utilizando a técnica B-flow, com melhor resolução temporal e espacial e menor ocorrência do fenômeno de “extravasamento” que o Doppler colorido e o Power Doppler, que uma luz residual menor que 1,5 mm apresentava performance semelhante à angiografia com subtração digital pelo método NASCET para estimar estenose do ramo interno entre 70 e 99%, com sensibilidade de 93%, especificidade de 94% e acurácia de 94%.

A Figura 2 traz a medida da luz residual utilizando-se o B-flow, B-flow angio e Doppler colorido. A comparação das percentagens de diminuição do diâmetro distal (arteriografia) pelos critérios anatômicos locais (US) e as correspondentes medidas da luz residual pela ultrassonografia e tomografia computadorizada estão demostradas na Figura 2.

Figura 2. – Medida da luz residual (A) com B-flow, (B) B-flow angio e (C) Doppler colorido. Nas técnicas relacionadas com o B-flow, há menor sobreposição da cor sobre a placa, sendo o método preferível para a medida da luz residual.

Figura 2

5.3. Critérios de Velocidade

Várias instituições publicaram seus critérios de avaliação das estenoses por análises das velocidades do fluxo, com algumas diferenças em sua interpretação.52-58

Arous et al.55 avaliaram 10 instituições americanas e mostraram que, entre elas, havia a utilização de diferentes critérios Doppler ultrassonográficos para a graduação das estenoses carotídeas, gerando diferenças significativas no número de intervenções, subsequentemente impactando em custos no sistema de saúde. Recentemente, Columbo et al.59 levantaram dados de 338 centros diagnósticos americanos, em duas populações, 4.791 pacientes ≥ 65 anos do Cardiovascular Health Study e 28.483 pacientes assintomáticos, submetidos a revascularização carotídea, pertencentes ao Vascular Quality Initiative Registry (www.vqi.org) e que demonstraram uma grande variação de pontos de corte da velocidade de pico sistólica (VPS) entre as instituições, tanto para estenoses maiores que 50%, como para estenoses maiores que 70%, implicando em disparidades no diagnóstico das estenoses e nas decisões de intervenção.

Em editorial referente ao mesmo estudo, Kim e Zierler57 reforçaram a necessidade de se normatizar os parâmetros para o diagnóstico das estenoses carotídeas.

Em 2015, o Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia (DIC-SBC) publicou recomendações para a quantificação das estenoses das artérias carótidas, englobando critérios de avaliação de fluxo ao Doppler, associados à avaliação anatômica da placa. Também teve como objetivo subdividir os graus de estenose em decis, de forma que o resultado ultrassonográfico fornecesse informações mais objetivas, auxiliando na decisão terapêutica.1 Dessa forma, como outros autores também sugeriram, houve a aprovação de uma abordagem multiparamétrica para a quantificação das estenoses da ACI.43,58

5.4. Considerações Técnicas para a Avaliação ao Doppler

A avaliação da velocidade do sangue pelo método Doppler deve ser realizada em conjunto com a avaliação da placa ao bidimensional. Deve-se aferir, ao Doppler pulsado, o traçado espectral nas carótidas comuns, internas e externas bilateralmente e em qualquer ponto em que haja suspeita de estenose sugerida pelas imagens em Modo B e/ou Doppler colorido.15 A visualização da placa, seja hipo ou hiperecogênica, assim como calcificada, com ou sem sombra acústica, é imprescindível para o diagnóstico da estenose, uma vez que condições hemodinâmicas diversas podem cursar com velocidades elevadas ou reduzidas independentemente da presença de estenoses.

Para considerações técnicas para a avaliação pelo Doppler, como ângulo de insonação correto e local da medida das velocidades, indicamos a consulta da diretriz anterior a essa atualização.1

5.5. Estenose da Artéria Carótida Interna

O presente documento revisa os critérios publicados pelo DIC-SBC em 2015, com atualização dos seus dados. A Figura 3 demonstra a recomendação do DIC-SBC para a sequência da avaliação das estenoses carotídeas.

Figura 3. – Recomendação do DIC-SBC para a sequência da avaliação das estenoses carotídeas. VPS: velocidade do pico sistólico.

Figura 3

5.5.1. Estenoses Menores que 50%

Este documento sugere que as subdivisões para a categoria das estenoses menores que 50% continuem sendo realizadas pela análise ao Modo B, utilizando preferencialmente o corte ultrassonográfico transverso que forneça a melhor imagem para o cálculo de redução do lúmen.43,59

5.5.2. Estenoses Maiores que 50%

Entre os critérios para a avaliação das estenoses, destaca-se a VPS, que, na presença da placa, é considerada um parâmetro importante e objetivo. No entanto, a análise conjunta com outros parâmetros, como a VDF e as razões de velocidades, confere confiabilidade e facilita o diagnóstico (Figuras 4 e 5). Além disso, com a utilização de diversos parâmetros, é possível estreitar a faixa diagnóstica.

Figura 4. – Estenose entre 70 a 79% da artéria carótida interna. A) Fluxo da artéria carótida comum; B) Estenose da artéria carótida interna ao Doppler colorido; C) Fluxo da artéria carótida interna no ponto da estenose; D) Fluxo turbulento pós-estenótico na artéria carótida interna.

Figura 4

Figura 5. – Estenose > 90% da artéria carótida interna. A) Fluxo da artéria carótida comum; B) Fluxo da artéria carótida interna.

Figura 5

Este documento corrobora a subdivisão da classificação das estenoses da ACI em decis, conforme a Tabela 2, conforme recomendação do DIC 2015.1

Tabela 2. – Quantificação das estenoses carotídeas.
%Estenose (NASCET) VPS cm/s VDF cm/s VPS CI / VPS CC VPS CI / VDF CC VDF CI / VDF CC
< 50% < 140 < 40 < 2,0 < 8 < 2,6
50 – 59% 140 – 230 40 – 69 2,0 – 3,1 8 – 10 2,6 – 5,5
60 – 69%   70 – 100 3,2 – 4,0 11 – 13  
70 – 79% > 230 > 100 > 4,0 14 – 21  
80 – 89%   > 140   22 – 29 > 5,5
> 90% > 400   > 5,0 > 30  
Suboclusão Variável – fluxo filiforme Variável – fluxo filiforme Variável – fluxo filiforme Variável – fluxo filiforme Variável – fluxo filiforme
Oclusão Ausência de fluxo Ausência de fluxo Não se aplica Não se aplica Não se aplica

Inline graphicAs cores representam, da esquerda para a direita, os critérios mais relevantes. CC: carótida comum; CI: carótida interna; VDF: velocidade diastólica final; VPS: velocidade de pico sistólico.

A correlação entre parâmetros de velocidade pela USV com a angiografia já foi demonstrada por diversos autores, conforme apresentado na Tabela 3.60-62

Tabela 3. – Correlação dos parâmetros de velocidade pela USV com a angiografia (valores de “r”).
  VPS VDF VPS CI/VPS CC VDF CI/VDF CC
AbuRahma et al. (2011) 0,81 0,70 0,57 0,54
Petisco et al. (2015) 0,81 0,78 0,81 -----
Braum et al. (2008) 0,825 0,762 0,766 0,643

A USV tem boa acurácia na identificação das estenoses maiores que 70%, porém o mesmo não acontece para estenoses menores que 50% e, em especial, as entre 50 e 69%.42,62,63 Recentemente, Barlinn et al.,64 utilizando os critérios da German Society of Ultrasound in Medicine (DEGUM) também mostraram uma sensibilidade menor para a avaliação das estenoses entre 50 e 69% do que nas entre 70 e 99% (sensibilidade de 35% e 81% e especificidade de 89% e 69%, respectivamente).

O consenso de 2003 e o Joint do Reino Unido preconizam o VPS > 230 cm/s para a identificação das estenoses > 70%, tendo sido validado por outros autores em suas instituições.60,61,62 AbuRahma et al.65encontraram boa acurácia na validação do consenso de 2003, mas sugerem que, para estenoses ACI ≥ 70%, a VPS > 230 cm/s deveria ser usada em pacientes sintomáticos, enquanto, para os assintomáticos, a abordagem multiparamétrica (VPS > 230 cm/s; VDF > 100 cm/s; razão VPS CI/VPS CC > 4) deveria ser considerada, ou então uma VPS > 280 cm/s.

No diagnóstico das estenoses entre 50 e 69%, o consenso de 2003 e o Joint do Reino Unido preconizam a VPS entre 125 e 230 cm/s, no entanto, alguns autores encontraram melhor desempenho com VPS maiores para as estenoses > 50%. AbuRahma et al.65mostraram uma melhor especificidade com a VPS ≥ 137 cm/s do que com 125 cm/s (91% x 85%), optando pela VPS de 140 cm/s já utilizada em sua instituição.66,67 Valor semelhante foi encontrado em nosso meio por Petisco et al.,59 em que a VPS ≥ 141 cm/s apresentou uma melhor especificidade do que a VPS ≥ 125 cm/s (90% x 83%), com acurácia semelhante. Outros valores de VPS estão presentes na literatura, como descritos pelo DEGUM e pelo EQUALIS (External Quality Assurance in Laboratory Medicine in Sweden), em que, respectivamente, VPS > 200 cm/s e 230 cm/s identificariam estenoses ≥ 50 % e VPS maiores que 300 cm/s e 320 cm/s corresponderiam a ≥ 70%.4,67,68 Recentemente, Gornick et al.4 avaliaram retrospectivamente exames ultrassonográficos de 167 pacientes (299 carótidas), comparando os critérios do consenso de 2003 com a angiografia, e observaram que a VPS ≥ 180 cm/s obteve uma melhor sensibilidade, especificidade e acurácia (93,3%, 81,6% e 85,2%, respectivamente) para identificar as estenoses ≥ 50%, assim como a associação de critérios: a VPS ≥ 125 cm/s, com a razão VPS ACI/VPS ACC ≥ 2 (94,3%, 84,3% e 87,4% respectivamente). Reforçando a necessidade de uma padronização internacional dos critérios ultrassonográficos, propostas recentes contam com uma abordagem multiparamétrica para uma classificação mais precisa das estenoses.69

Além da VPS, a VDF pode ser útil no diagnóstico das estenoses > 70% e 80%. O consenso de 2003 sugere a VDF > 100 cm/s como parâmetro adicional para a identificação das obstruções > 70%, assim como outros autores obtiveram boa especificidade utilizando esse parâmetro.70,71 Para o diagnóstico das estenoses maiores que 80%, a VDF > 140 cm/s é utilizada há anos pela Universidade de Washington e mostrou-se com especificidade maior que 90% também em outros estudos.62,72 Arous et al.73 demonstraram que a VPS ≥ 450 cm/s ou a VDF ≥ 120 cm/s identificaram as estenoses ≥ 80% com uma area under curve (AUC) de 0,66, não havendo diferença significativa na AUC entre as VDF ≥ 120 cm/s e ≥ 140 cm/s (0,657 x 0,653, respectivamente).

Além das velocidades absolutas, as razões de velocidades são particularmente úteis, seja como adjuvantes na quantificação das estenoses, seja em casos especiais, em que as velocidades podem estar alteradas por outras condições que podem subestimar ou superestimar o grau de estenose. São elas: VPS ACI/VPS ACC, VPS ACI/VDF ACC e VDF ACI/VDF ACC. A mais utilizada é a razão VPS ACI/VPS ACC, avaliada e endossada por diversos estudos.2,3,43,72-77 A razão VPS ACI/VDF ACC (índice de St Mary’s), subdivide as estenoses > 50% em decis,78 porém não foi muito estudada, podendo haver sobreposição dos valores para graus diferentes de estenose. A razão VDF ACI/VDF ACC pode identificar estenoses > 80% da ACI quando maior que 5,5, segundo alguns autores,78-80 mas com correlação inferior com a angiografia.60,62

O fluxo pós-estenótico pode auxiliar na identificação das estenoses muito severas e em placas calcificadas, com sombra acústica, quando há turbulência do fluxo após a placa, redução significativa da velocidade (VPS < 30 cm/s) e alargamento do tempo de aceleração.43,67 Ressalta-se também a importância de comparar o fluxo pós-estenótico com o fluxo no vaso contralateral.81

5.5.3. Suboclusões e Oclusões

O diagnóstico ultrassonográfico da suboclusão baseia-se na demonstração do estreitamento da luz do vaso ao color e/ou power Doppler, com fluxo filiforme (string sign ou trickle flow), porém, pode estar associado a velocidades altas, baixas ou indetectáveis, o que eventualmente dificulta o diagnóstico. Nas suboclusões com presença de velocidade sistólica elevada no ponto da estenose, nota-se redução significativa da velocidade distal à mesma.5

Segundo o consenso de 2003 para a diferenciação entre suboclusão e oclusão, recomenda-se não utilizar parâmetros de velocidade ao Doppler, mas, sim, a opinião do observador acerca das imagens. Como a suboclusão pode ser confundida com a oclusão, o Joint do Reino Unido e a AHA (American Heart Association) recomendam a complementação com outro método para definir: angio-TC, angio-RM ou angiografia convencional.7,61

As oclusões carotídeas podem ser diagnosticadas pela ultrassonografia como a ausência de luz patente na escala de cinza e ausência de detecção de fluxo ao Doppler colorido, power Doppler, Doppler espectral e à avaliação com injeção de contraste com microbolhas, assim como a presença de fluxo de alta resistência na ACC, e do fluxo em staccato – fluxo com velocidade muito reduzida e de altíssima resistência no ponto da oclusão ou pré-oclusão3,81 (Figura 6).

Figura 6. – Oclusão da carótida interna. A) Ausência de fluxo na artéria carótida interna ao Doppler colorido; B) Contraste ultrassonográfico não visualizado na luz da carótida interna ocluída.

Figura 6

Na presença de oclusão da ACI, surgem mecanismos compensatórios, como o desenvolvimento de circulação colateral, com o intuito de prevenir a isquemia cerebral, porém a mais importante via de colateralização é pelo polígono de Willis.

Outra via colateral pode ser feita com fluxo anterógrado por ramos distais da ACE ipsilateral que se conectam com o ramo oftálmico da ACI, podendo, então, ser detectado fluxo retrógrado na artéria oftálmica.8 Porém, sabe-se que essa condição não está presente em todos os casos de oclusão da ACI devido aos diferentes padrões da circulação retrobulbar.9 Assim como se sabe que estenoses hemodinamicamente significativas (maiores que 70% e suboclusões) da ACI podem cursar com fluxo retrógrado da artéria oftálmica.43

Nos casos em que há oclusão da artéria carótida comum, a carótida interna pode encontrar-se pérvia, com fluxo anterógrado proveniente da artéria carótida externa e seus ramos.

5.6. Estenose da Artéria Carótida Comum e Artéria Carótida Externa

A incidência isolada de estenose da ACC é baixa, e pouco se sabe sobre a evolução dessa lesão. Suspeita-se que pacientes com estenose isolada da ACC apresentem mais sintomas hemisféricos, afasia e amaurose fugaz.62

Não há evidências de que as recomendações para a graduação da estenose da ACI devam ser aplicadas para classificar as lesões na ACC ou na ACE.

Este grupo de trabalho recomenda a quantificação da estenose da ACC utilizando não só as medidas de velocidades, mas também a razão de velocidades pré- e no ponto da estenose maior que duas vezes para aquelas maiores que 50% e, principalmente, a análise da redução do lúmen pelo Doppler colorido ou power Doppler do fluxo e pelo modo B (Figura 7). Devemos lembrar que pode haver limitações para avaliação das estenoses ostiais da ACC, principalmente à esquerda.

Figura 7. – Estenose da artéria carótida comum. A) Modo B; B) Doppler colorido; C) Power Doppler; D) Elevação do VPS no ponto da estenose da artéria carótida comum; E) VPS pré-estenose; F) Corte transversal com importante redução do lúmen residual. VPS: velocidade do pico sistólico.

Figura 7

A Tabela 4 sumariza os principais critérios descritos na literatura acerca da estenose da ACE.

Tabela 4. – Principais critérios descritos na literatura para a quantificação das estenoses da artéria carótida externa.

  Estenoses da artéria carótida externa  
Autor VPS ACE Razão VPS ACE/ VPS ACC
Acer et al. (1996) < 50% ⇢ < 150 cm/s > 60% ⇢ > 250 cm/s  
Paivansalo et al. (1996)   ≥ 50% ⇢ ≥ 2
Kronick et al. (2019) > 50% ⇢ ≥ 200 cm/s com aliasing  
Shmelev et al. (2019)
  • ≥ 50%, sem estenose ACI ≥ 50% ⇢ > 148 cm/s

  • ≥ 50%, com estenose ACI ≥ 50% ⇢ > 179 cm/s

  • > 50%, sem estenose ACI ⇢ ≥ 1,45

  • > 50%, com estenose ACI ⇢ ≥ 1,89

ACC: artéria carótida comum; ACE: artéria carótida externa; ACI: artéria carótida interna; VPS: velocidade do pico sistólico.

5.7. Condições que Afetam as Medidas de Velocidade

Algumas condições, seja por estenose arterial, seja por motivos não vasculares locais, afetam as medidas da análise espectral. Elas podem estar localizadas na bifurcação carotídea, distal ou proximal à mesma ou ainda na carótida contralateral. Entre as condições proximais à bifurcação, ressaltamos as valvopatias aórticas (estenose ou insuficiência), estenoses de origem aterosclerótica ou arterites com envolvimento do arco aórtico, ramos e carótida comum.82-84 Além das valvopatias, outras circunstâncias, como a disfunção sistólica do ventrículo esquerdo de grau importante, as arritmias cardíacas, taquicardias e bradicardias podem alterar a onda fluxo no sistema arterial, incluindo as artérias carótidas, sem a presença de doença estenótica desses vasos.

Devemos ter em mente que as alterações cardíacas geram efeitos sistêmicos, ou seja, as modificações encontradas nas ondas de fluxo das artérias carótidas estarão presentes bilateralmente, assim como acometem os demais leitos arteriais.85

As condições que afetam as medidas de velocidades estão pormenorizadas na diretriz do DIC 2015 precedente a esta atualização.1

6. Avaliação Ultrassonográfica após Endarterectomia e Implante de Stent

6.1. Introdução

Intervenções no território carotídeo por via cirúrgica convencional ou por via endovascular são frequentemente realizadas, especialmente para o tratamento de lesões ateroscleróticas. O acompanhamento após esses procedimentos é essencial para identificar precocemente qualquer alteração que possa interferir na perviedade após o tratamento e garantir melhores resultados pós-operatórios.86 Sabe-se que o exame de USV apresenta baixo custo e boa acurácia em comparação com a angiografia, porém não há consenso quanto à periodicidade do acompanhamento.87

6.2. Protocolo do Exame

O exame pós-intervenção é semelhante ao de diagnóstico. É essencial a avaliação e descrição de todos os achados inerentes aos procedimentos.

6.3. Avaliação ecográfica após endarterectomia carotídea

O tratamento cirúrgico da estenose carótida é feito por meio de incisão na parede anterior, remoção da placa de aterosclerose e síntese da artéria com ou sem colocação de patch.

Uma das principais preocupações após a endarterectomia (EAC) de carótida é a taxa de reestenose e o risco de acidente vascular cerebral (AVC) subsequente88 que, felizmente, são infrequentes.89,90

As reestenoses diagnosticadas entre 6 e 12 meses após a EAC são, geralmente, decorrentes de hiperplasia neointimal. Já as lesões que se desenvolvem após 24 e 36 meses tendem a representar recorrência do processo aterosclerótico.91

AbuRahma et al.92 não encontraram valor significativo para a repetição de USV de rotina após EAC com patch. Já para Bandyk et al.,93 e Zierler et al.,86 o benefício da vigilância supera seu risco, e recomendam a vigilância com USV com grau de recomendação 1B.

6.4. Achados do Exame de USV Pós-endarterectomia

As suturas de fechamento de arteriotomia podem ser vistas como ecos brilhantes e uniformemente espaçados ao longo da parede da ACC e ACI na imagem em modo B (Figura 7A). Se um patch tiver sido usado, ele poderá criar uma dilatação no local da EAC de várias dimensões (Figuras 7B e 7C). Enquanto um patch de veia pode ter aparência indistinguível da parede da artéria nativa, a dilatação e as suturas podem ajudar a identificar sua presença. O patch de Dacron aparecerá como uma superfície espessa e brilhantemente ecogênica, e o de politetrafluoretileno (PTFE) normalmente aparecerá como uma linha dupla brilhante que representa a espessura do material e os efeitos da penetração do ultrassom.86

Devem-se aferir as medidas dos diâmetros no vaso nativo, nos locais das anastomoses e na região do alargamento, caso haja, para que se possa acompanhar e comparar posteriormente.

As principais características ultrassonográficas e complicações após intervenções carotídeas foram descritas e ilustradas nas recomendações do DIC de 2015. Nesta atualização, houve apenas uma mudança nos critérios de reestenose, e o Quadro 5 mostra o resumo, com caráter de reafirmar as definições e incluir a atualização.

Quadro 5. – Características ultrassonográficas e complicações principais após procedimentos. ACC: artéria carótida comum; ACE: artéria carótida externa; ACI: artéria carótida interna; USV: ultrassonografia vascular; VDF: velocidade diastólica final; VPS: velocidade do pico sistólico.

Exame pós-endarterectomia Descrição ao USV
  • Desproporção de calibres:
    • Tempo de ocorrência imediato
Identificação de grande diferença de calibres entre o bulbo carotídeo pós-endarterectomia e o segmento distal da carótida interna (comum com a colocação de patch carotídeo)
  • “Degrau”:
    • Tempo de ocorrência imediato
Identificação de um “degrau” na parede arterial no ponto de abordagem cirúrgica da artéria
Complicação pós-endarterectomia
  • Dilatação aneurismática:
    • Tempo de ocorrência geralmente tardio
Dilatação acentuada no local onde foi realizada a endarterectomia; pode ter trombo associado
  • Trombose oclusiva/não oclusiva:
    • Tempo de ocorrência recente
Presença de imagem hipoecogênica aderida ao local do procedimento, com ou sem componente móvel
  • Reestenose:
    • Tempo de ocorrência:
    • 3 a 24 meses – mecanismo: hiperplasia neointimal
    • 24 meses – mecanismo: aterosclerose
  • Atualização:
    • Redução da luz ao modo B nos cortes transversal e longitudinal com turbilhonamento do fluxo local
    • Estenoses > 70%: VPS > 300 cm/s; VDF => 125 cm/s e razão de VPS ACI/ACC > 5
Complicação pós-stent
  • Mal posicionamento
    • Tempo de ocorrência imediato
Identificação do stent não posicionado no local de maior estenose com manutenção da turbulência no ponto de maior estenose
  • Expansão inadequada
    • Tempo de ocorrência 0 a 24 meses
Medidas dos diâmetros nas extremidades do stent e/ou no corpo do stent com estenose residual > 30%
  • Reestenose:
    • Tempo de ocorrência:
    • 3 a 24 meses – mecanismo: hiperplasia neointimal
    • 24 meses – mecanismo: aterosclerose
  • Acima de 50%:
    • VPS ≥ 220 cm/s e razão VPS ACI/ACC ≥ 2,7
  • Acima de 80%:
    • VPS ≥ 340 cm/s e razão VPS ACI/ACC ≥ 4,15
  • Tipos:
    • I: hiperplasia focal na extremidade do stent (< 10 mm)
    • II: hiperplasia focal intrastent (< 10 mm)
    • III: hiperplasia difusa (> 10 mm)
    • IV: hiperplasia difusa proliferativa (> 10 mm) que estende para fora das extremidades do stent
    • V: Oclusão do stent
Fratura/torção stent
  • USV não é o método de escolha

  • Suspeitar na presença de calcificação significativa e/ou reestenose com Rx alterado

Efeito do Implante stent na ACE Pode levar estenose na origem da ACE com turbilhonamento do fluxo (fluxo passa pela malha do stent)

Apesar de a maioria dos estudos considerar a estenose > 70% após EAC como critério de gravidade na reestenose, o seu ponto de corte varia na literatura. Assim, novos estudos são necessários para a padronização dos critérios de velocidades ultrassonográficos nas reestenoses após EAC. Entretanto, devem ser levadas em consideração as diferenças de velocidade encontradas nas endarterectomias com ou sem patch e a possibilidade de desproporção de calibre no final da endarterectomia na carótida interna.

Recomendamos a adoção dos critérios recentes de Bandyk et al.93 para a graduação das estenoses > 70% após EAC, sendo VPS > 300 cm/s, VDF > 125 cm/s, razão das VPS ACI/ACC > 5. Para a vigilância pela USV, seguindo os mesmos autores, recomendamos o intervalo de 1, 3 e 12 meses após o procedimento.

7. Avaliação Morfológica das Placas Carotídeas

O estudo da morfologia da placa aterosclerótica vem ganhando espaço dentro da avaliação da aterosclerose carotídea. Convencionalmente, a graduação da estenose carotídea sempre teve o papel de maior destaque nos exames de imagem de carótidas e vertebrais, já que é a variável mais utilizada na tomada de decisão cirúrgica da endarterectomia ou do implante de stent carotídeo. Entretanto, há mais de 2 décadas estudam-se aspectos morfológicos e histopatológicos ligados à instabilidade da placa aterosclerótica, isto é, placas com o mesmo grau de estenose não necessariamente apresentam o mesmo potencial isquêmico para eventos tromboembólicos. A habilidade de identificar qual placa seria mais instável ou vulnerável pode ter um papel fundamental na decisão terapêutica.

A identificação de uma PC com núcleo rico em lipídios, ulceração ou sinais sugestivos de hemorragia intraplaca (HIP) em pacientes com acidentes vasculares encefálicos (AVEs) repetidos e estenoses não significativas pode direcionar para a intervenção carotídea ou intensificação do tratamento farmacológico de acordo com as melhores práticas médicas.94 A definição de placa aterosclerótica se encontra na parte 2 desse documento (Figura 1) e se manteve como a adotada no documento desse mesmo grupo de 2015.1

7.1. Estudo da morfologia da placa

A caracterização da morfologia da placa tem um papel importante na ocorrência de eventos cerebrovasculares e pode também ser um importante preditor de eventos. A pesquisa das características relacionadas ao maior risco de eventos demonstra um esforço para identificar os parâmetros relacionados à placa que, juntamente com o grau de estenose, podem predizer com maior precisão a presença de placa vulnerável e o risco associado de eventos isquêmicos. O US, entretanto, tem limitações inerentes ao método nessa caracterização. Outros métodos ainda não foram incorporados na rotina para essa avaliação, já que ainda não há nada totalmente estabelecido provando uma melhora adicional na estratificação de risco.95,96

7.1.1. Morfologia da Placa

A descrição da morfologia da placa deve ser realizada nos laudos do exame de USV carotídea como já descrito na recomendação do DIC de 2015, de acordo com o Quadro 5.1 A caracterização da placa aterosclerótica pode ser preditiva de progressão do grau de estenose e eventos clínicos. Placas hipoecogênicas, heterogêneas e irregulares são marcadoras de risco de eventos como AVC e ataque isquêmico transitório (AIT).

Neste documento, atualizamos em relação ao valor de algumas características das placas ateroscleróticas e risco de DCV, avaliação do volume de placa e dados da angio-TC e angio-RM.

7.1.2. Características das Placas Ateroscleróticas e Risco de DCV

Herr et al. utilizaram um método semelhante ao GSM em pacientes avaliados para doença cardiovascular. Os autores concluíram que o aumento da ecogenicidade da placa carotídea (tecido fibroso e/ou semelhante ao cálcio) se correlacionou com o aumento de doença arterial coronária, e uma combinação de altura da placa, percentual de cálcio e/ou percentual de gordura aumenta o risco de eventos cardiovasculares. Esse estudo aponta para o potencial de incorporação da análise da composição da placa pelo ultrassom carotídeo na estratificação de risco (Quadro 6).97

Quadro 6. – Sumário das caracterizações da placa aterosclerótica e risco cardiovascular. Angio-RM: angiografia por ressonância magnética; angio-TC: angiotomografia; AVE: acidente vascular encefálico; RM: ressonância magnética; US: ultrassom. *Essa análise não tem boa acurácia com exames perioperatórios e está reduzida na presença de cálcio e placas estenóticas.
Característica da placa Definição Risco clínico/referência
Ecogenicidade
  • Tipo I: uniformemente ecolucente

  • Tipo II: predominantemente ecolucente

  • Tipo III: predominantemente ecogênica

  • Tipo IV: uniformemente ecogênica

  • Tipo V: calcificada.

Placas dos Tipos 2 e 3 são associadas a maior risco de AVEs e as dos Tipos IV e V as mais estáveis.1
Localização Descrever em qual segmento do sistema carotídeo a placa se encontra: carótida comum, bifurcação, ramos externo e interno proximal e médio.  
Superfície*
  • 1. Regular: < 0,4 mm de profundidade

  • 2. Irregular: irregularidade 0,4 a 2,0 mm de profundidade

  • Ulceração:
    • De Bray – concavidade e extensão > 2,0 mm; base bem definida e fluxo reverso na concavidade ao color
    • Muraki – concavidade clara e ecogenicidade da base menos intensa que da parede adjacente
  • 3. Com ou sem componente móvel: informar o tamanho se presente.

A presença de irregularidade e ulceração tem elevado risco de eventos.1
Hemorragia intraplaca Área anecoica próxima à superfície da placa com capa fibrótica íntegra. Marcador de vulnerabilidade pela associação significativa com eventos cerebrovasculares; acontece em placas com e sem comprometimento hemodinâmico e parece ser causada por ruptura de neovascularização intraplaca ou da própria placa aterosclerótica.1,103-105
Volume da placa Equivale ao conteúdo aterosclerótico medido em um segmento arterial definido pelo 3D, possibilitando o acompanhamento da progressão da lesão e do tratamento. O volume total da placa, medido de 1,5 cm da artéria carótida comum distal até 1 cm distal à bifurcação, é fator preditor de eventos futuros de doença cardiovascular.26,98,99
Análise da angio-TC e angio-RM
  • Vantagem de ambos: possuem resolução espacial submilimétrica, mas não são utilizados para avaliação de risco cardiovascular

  • Vessel wall imaging: recurso técnico recente para diagnóstico de hematomas intramurais e dissecção pela RM.

Muito úteis para o diagnóstico da dissecção de vasos cervicais agudos e subagudos e hematoma intramural, em que o US não é tão acurado – padrão-ouro.101,102

7.1.3. Medida do Volume da Placa

Nos últimos anos, os avanços em torno da ultrassonografia ocorreram em grande escala. A criação de sondas vasculares com tecnologia tridimensional e de softwares para reconstrução em 3D possibilitaram estudos e recomendações sistemáticas para a padronização e quantificação da placa arterial carotídea na estratificação de risco para a doença aterosclerótica cardiovascular.26 Por meio dessa técnica prática e reprodutível, é possível quantificar o volume, caracterizar a anatomia e função da parede arterial, incluindo a caracterização da placa, com resolução espacial aprimorada.26,98 A principal vantagem da quantificação 3D é a capacidade de medir uma lesão específica em todos os planos, técnica que possibilita o acompanhamento da progressão da lesão e do tratamento da mesma.

O volume da placa carotídea equivale ao conteúdo aterosclerótico medido em um segmento arterial definido. A importância dessa aferição se dá devido à possibilidade diagnóstica de placas em artérias angiograficamente normais e em lesões carotídeas com menos de 50% de estenose.98

A aquisição do volume de placa da carótida pode ser mensurada por meio de dois métodos distintos, de acordo com o equipamento disponível:

  1. Protocolo de região única, em que há reconstrução de um segmento específico ou placa única.

  2. Protocolo de vaso completo, em que há reconstrução de um conjunto de dados adquiridos ao longo do trajeto examinado.

O volume total da placa, medido de 1,5 cm da artéria carótida comum distal até 1 cm distal à bifurcação, é fator preditor de eventos futuros de DCV.26,99 A avaliação ultrassonográfica da EMI e o volume de placa têm sido usados para estratificação de risco e avaliação de terapias antiateroscleróticas. Segundo Wannarong et al.,99 a medida do volume de placa e sua progressão são superiores às medidas de EMI em ambas as situações.

De acordo com o estudo de Ball et al.,98 o volume de PC em pacientes com sintomas de isquemia cerebral é maior em pacientes nas primeiras semanas da manifestação, quando o risco de AVE também é maior. No entanto, não houve relação significativa entre o volume da placa e a estenose carotídea. Noflatscher et al. demonstraram forte correlação entre o volume total de placa carotídea com fatores de risco cardiovascular (hipertensão, hiperlipidemia, idade, presença de doença cerobrovascular e/ou coronariana) e o número de leitos vasculares acometidos.100 No entanto, atualmente, os dados para classificação de volume da placa são limitados, e mais estudos são necessários para estabelecer valores de corte preditores de DCV.26

7.2. Caracterização da Placa Aterosclerótica pela Angiotomografia e Angiorressonância Magnética

Entre as várias indicações da angio-RM e da angio-TC está a caracterização das placas e da parede arterial por possuírem resolução espacial submilimétrica, com acurácia similar na detecção desses processos quando considerados os equipamentos e técnicas mais modernos disponíveis.101,102 Torna-se importante a racionalidade na tomada de decisão de quando indicar uma ou outra técnica, individualizando-se caso a caso, de acordo com as particularidades clínicas. Esses exames, entretanto, não são utilizados para a avaliação de risco cardiovascular e, sim, para pacientes já sintomáticos ou já inicialmente rastreados por outro método, como a ultrassonografia vascular, e para avaliação da gravidade da estenose e extensão da doença. Todavia, esses métodos de imagem são muito úteis para o diagnóstico da dissecção de vasos cervicais e hematoma intramural, onde o US não é tão acurado.

7.2.1. Dissecção de Vasos Cervicais

A angio-CT e a angio-RM são úteis no diagnóstico de dissecção arterial cervical (recomendação Classe I – Nível de evidência: C) e são técnicas não invasivas de grande acurácia, que se tornaram métodos de escolha na suspeita de dissecção arterial em lugar da angiografia digital (padrão-ouro).

As técnicas de angio-TC e angio-RM nos equipamentos mais modernos disponíveis demonstram acurácia similar na detecção de dissecções arteriais. Destaca-se, contudo, a maior sensibilidade da RM na demonstração de hematomas murais e sua capacidade superior em diferenciar dissecções agudas e subagudas (caracterizadas pela presença de deoxi ou meta-hemoglogina predominantes no hematoma mural). Um recurso técnico adicional e mais recente (a imagem de parede de vaso por RM – “vessel wall imaging”) contribui para essa detecção superior.

8. Agente de Realce de Ultrassom na Caracterização da Placa Aterosclerótica

O maior avanço da ultrassonografia após a introdução do modo B e do Doppler foi a introdução de agentes de contraste, ampliando muito o valor desse método e a sua utilização na prática clínica.106 Prefere-se utilizar o termo agente de realce de ultrassom (ARUS), ecorrealçador, ao termo agente de contraste, para diferenciar dos contrastes que usam iodo ou gadolínio.107

A grande inovação técnica foi a introdução de módulos de imagem específicos para o ARUS nos equipamentos de US com a utilização da harmônica de pulso invertido, possibilitando a visualização direta de sinais emitidos por esses agentes, independentemente de suas velocidades. Devido às características próprias dos sinais das microbolhas (que são fundamentalmente diferentes daqueles provenientes dos tecidos estacionários), são criadas imagens “específicas das microbolhas”, que podem exibir volume e perfusão de parênquimas teciduais com sensibilidade e resolução espacial extremamente elevadas.108 A utilização do ARUS abriu novos horizontes no campo da pesquisa em muitas patologias arteriais, uma vez que ele é capaz de fornecer novos conjuntos de dados que podem ser fundamentais no manejo do paciente. Os aspectos a seguir devem ser do pleno conhecimento para sua utilização.

8.1. Características e Propriedades dos Agentes de Realce de Ultrassom

O ARUS, ao contrário daqueles agentes empregados para a ressonância magnética (RM) e a tomografia computadorizada (TC) que utilizam as características físicas e químicas das células para o seu efeito, utiliza as características físicas do próprio método ultrassonográfico, ou seja, quanto maior a diferença de densidade entre os meios, maior a reflexão da energia emitida e maior a amplitude do sinal de US. Indiscutivelmente, o meio gasoso é o que promove a maior diferença, correspondendo a um aumento do sinal da ordem de 30 decibéis.

Os ARUS são microbolhas de gás contidas em cápsulas com membrana fosfolipídica que possuem flexibilidade e estabilidade. O agente SonoVue® (Bracco Imaging S.p.A.) é o único produto liberado atualmente no Brasil pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária (Anvisa) e pelo rol da Agência Nacional de Saúde Suplementar (ANS). O SonoVue® consiste em microesferas de gás hexafluoreto de enxofre encapsuladas. As microbolhas possuem diâmetro médio de 2,3 µm (tamanho que as impede de atravessar as paredes dos vasos sanguíneos e alcançar o espaço intersticial, não ocupando o espaço extravascular). Por ser um gás lipofílico, tem baixa solubilidade no sangue e não se difunde para fora da cápsula. Essa capa proteica composta de uma camada única de fosfolipídios atua como surfactante, conferindo-lhe estabilidade e flexibilidade ao longo de seu trajeto na macro e microcirculação sanguínea. O SonoVue® é, portanto, considerado um agente integrante exclusivo do pool de sangue e um marcador da circulação sanguínea (propriedade que o distingue dos contrastes utilizados na RM e na TC, que podem atravessar para o espaço extracelular). Após a ruptura da microbolha, o gás é exalado na respiração através dos pulmões em sua quase totalidade, não sofrendo qualquer metabolização hepática ou excreção renal.109Assim, não há contraindicação ao uso em pacientes com insuficiência renal, uma vantagem com ampla aplicação em diabéticos, hipertensos, cardiopatas e outras doenças que cursam com insuficiência renal crônica.

8.2. Aspectos Técnicos que Influenciam a Obtenção de Imagem com Contraste

Atualmente, a maioria dos fabricantes de equipamentos de US possui software específico para estudo com ARUS, o que pode estar incluído na configuração original da máquina ou ser adquirido à parte. Entretanto, mesmo naqueles sem o módulo de imagem específico para contraste, alguns parâmetros podem ser configurados pelo próprio operador. Para a obtenção de melhor resultado durante o estudo contrastado, alguns conceitos e regulagens do equipamento devem obrigatoriamente ser conhecidos.

8.3. Índice Mecânico

O comportamento das microbolhas, quando expostas ao US, varia de acordo com a potência de US emitida, ou seja, a amplitude da onda acústica, a qual é denominada de índice mecânico (IM) nos equipamentos. Em estudos sem ARUS, o IM encontra-se na faixa de 1,6 a 1,9; entretanto, sob essa potência acústica, a microbolha invariavelmente entra em oscilação vigorosa e se rompe, gerando dois efeitos indesejados: aumento abrupto da intensidade do sinal com borramento excessivo na imagem e marcada redução da concentração de agente, com consequente encurtamento do tempo de exame. Esse modo de imagem, chamado de “imagem por estimulação acústica”, não necessita de equipamentos com tecnologia específica para contraste, mas, por outro lado, não utiliza todo o potencial do agente, limitando-se à função de ecorrealçador.

Ao reduzirmos o IM para ≤ 0,2, conseguimos não somente manter a integridade das microbolhas, como também fazer com que elas oscilem de forma não linear (compressão inicial seguida de expansão) e entrem em ressonância, emitindo frequências (as chamadas “frequências harmônicas”) diferentes da frequência fundamental emitida pelo transdutor. Os equipamentos dotados dessa tecnologia conseguem filtrar esses sinais emitidos especificamente pelas microbolhas, obtendo um estudo mais duradouro e que destaca o sinal das microbolhas em detrimento dos tecidos, estes praticamente anulados na imagem que aparece como fundo escuro. Essa forma de estudo, chamada também de “estudo com contraste com baixo IM”, permite avaliar de forma contínua o tempo de chegada do (wash in) ao local de estudo, o período de realce e a concentração das microbolhas na estrutura-alvo, muito importante para situações como o estudo dos vasos nutridores da parede vascular (vasa vasorum), das placas carotídeas, da distribuição capilar (perfusão) renal e de massas em geral.108

Um efeito indesejado no estudo contrastado com baixo IM é a limitação da profundidade atingida pela onda de pulso, que sofre maior atenuação à medida que caminha pelos tecidos. Algumas formas de minimizar esse efeito são: adoção de janelas acústicas alternativas que permitam aproximar a estrutura de interesse, utilizar transdutores de banda larga com frequências menores (muitas vezes necessário no estudo das carótidas) e, em último caso, aumentar o IM, tendo como consequência a maior destruição de bolhas no campo proximal.110

8.4. Ganho de Imagem

Um controle do equipamento que merece atenção no estudo contrastado é o ganho da imagem, que amplifica o sinal recebido durante o pós-processamento no equipamento. O ganho elevado produz uma imagem brilhante e um aumento generalizado no ruído de fundo, obscurecendo o sinal do contraste (uma vez que o nível de saturação do equipamento tenha sido atingido, não haverá margem para aumento do sinal provocado pelo contraste). Durante o estudo com contraste, deve-se, portanto, reduzir o ganho do equipamento até que a imagem fique virtualmente de cor preta, exceto para estruturas altamente ecogênicas. Alguns fabricantes possuem controles de ajuste de ganho para estudos contrastados, que podem facilmente ser ativados e desativados durante o estudo. Quando se realiza um ajuste manual, deve-se ter a menor quantidade de sinais acústicos antes da injeção do agente e entender se esse sinal é provocado por aumento do IM (quando são visualizadas estruturas específicas na imagem) ou do ganho (que provoca aumento generalizado do ruído em toda a imagem).110 Em geral, os equipamentos permitem o estudo simultâneo com Modo B e contraste em telas paralelas (lado a lado).

8.5. Quantidade de Contraste

A dose do ecorrealçador a ser injetado deve ser previamente estudada pelo examinador. Doses altas provocam inicialmente borramento (saturação) do sinal e atenuação (sombra acústica) das estruturas no campo distal, até que haja queda para concentrações adequadas do nível de contraste. Além disso, não será possível distinguir pequenas diferenças de realce entre estruturas, uma vez que o limite superior da faixa dinâmica (escala de cinza) do equipamento foi ultrapassado.110 Uma forma de destacar os diferentes níveis de realce provocados pelo contraste em uma estrutura é ajustando a dose do agente para níveis que permitam a opacificação adequada, sem borramento ou atenuação, e aumentando o nível da faixa dinâmica (dynamic range) do equipamento. Doses baixas, por sua vez, não alcançarão o nível de opacificação desejado.

As indicações para uso de contraste em ultrassonografia vascular e especificamente nas carótidas são resumidas no Quadro 7.111

Quadro 7. – Indicações para o uso de agentes de realce na ultrassonografia vascular nas artérias carótidas e vertebrais.

Aplicação Classe de recomendação Nível de evidência
Oclusão x suboclusão IIa B
Neovascularização placa I B
Dissecção IIa B
Inflamação IIb B

8.6. Diagnóstico de Oclusão e Sub Oclusão

Na suspeita de doença da artéria carótida, a utilização de microbolhas melhora a sensibilidade do US e da técnica Doppler, permitindo distinguir a oclusão da estenose suboclusiva rígida de forma comparável à TC multidetectores com contraste.111-113 O US contrastado determina melhor visualização endovascular, caracterizando a geometria detalhada dos segmentos pré-estenóticos, intraestenóticos e pós-estenóticos desprovidos de artefatos ou dependência de angulo112,113 (Figura 8).

Figura 8. – Utilização do ecorrealçador em placas calcificadas demonstrando estenose > 70% (próxima à suboclusão) na emergência da artéria carótida interna esquerda (circunferência verde). A. Na fase com microbolhas, há passagem do meio de contraste pela placa, sendo observada contrastação após o ponto de estenose (circunferência verde), entre 27 segundos e 34 segundos, após a injeção endovenosa do contraste Sonovuer. No modo B, verificar a dificuldade no local da estenose pela sombra acústica (circunferência verde).

Figura 8

8.7. Avaliação da Neovascularização e Vulnerabilidade das Placas

Essa indicação do ARUS para a avaliação das placas carotídeas baseia-se na premissa de que a placa vulnerável apresenta uma fina cápsula fibrótica que cobre um grande núcleo lipídico necrótico em um processo inflamatório ativo. A presença de neovascularização no interior da placa aterosclerótica é a chave para a identificação da placa sob risco, já que os neovasos servem como porta de entrada para células inflamatórias, lipídios e células vermelhas, aumentando o espaço entre as junções e contribuindo, assim, para o crescimento da placa. Além disso, os vasos neoformados têm um maior risco de ruptura, levando à hemorragia intraplaca e a um rápido crescimento da mesma.106,112-114

O ARUS permite uma melhor avaliação da parede do vaso e da superfície das placas. Pelo fato de poder detectar individualmente a passagem das bolhas pelos capilares, essa técnica permite a visualização direta da neovascularização intraplaca, já que as microbolhas são estritamente marcadoras intravasculares.106 Portanto, na aterosclerose carotídea, o ARUS não só é capaz de diferenciar oclusão de estenose crítica, como também de realizar uma avaliação qualitativa da placa. As características de placa mais importantes que o ARUS é capaz de identificar são ulceração, neovascularização e presença de infiltrados inflamatórios. Todos esses fatores contribuem para a vulnerabilidade da placa.106,112

8.8. Dissecção

A utilização do ARUS pode melhorar a acurácia do exame USV com Doppler, entretanto o padrão de referência para o diagnóstico das dissecções vasculares é a RM.111,115 Nos pacientes com história de contraindicação ao contraste com gadolínio, destaca-se a importância dessa metodologia.

8.9. Inflamação

O ARUS também possui aplicabilidade na avaliação de vasculites dos grandes vasos, como grande diferencial na avaliação das paredes vasculares. Com essa metodologia de utilização das microbolhas, há visualização da borda do lúmen e permite-se a avaliação dinâmica das paredes carotídeas, que é um marcador da atividade da doença.111,116

8.10 Avaliação de Stent

A avaliação evolutiva após colocação de stent pode ser efetuada com a utilização de microbolhas.111,117 A utilização dessa metodologia permite melhor avaliação intraluminal do stent, pois não apresenta artefatos usualmente verificados no estudo com a análise do Doppler espectral. Dessa forma, o estudo com ARUS possibilita avaliação do comprimento e da morfologia das estenoses intrastent.

8.11 Preparação do Contraste

O SonoVue® é composto por um kit que inclui: um frasco ampola com 25 mg de pó liofilizado em uma atmosfera de hexafluoreto de enxofre; uma seringa preenchida com 5 mL de solução de cloreto de sódio 9 mg/mL (0,9%); e um sistema de transferência. O produto é de fácil preparo à beira do leito, seguindo-se as instruções do fabricante. Após transferir o conteúdo da seringa para o frasco com pó, o mesmo deverá ser agitado durante 20 segundos para a formação das microbolhas e para a solução salina transformar-se em uma suspensão com aspecto leitoso (indicando distribuição homogênea das microbolhas). Nesse estado, a suspensão pode ser armazenada por até 6 horas. Se as microbolhas se acumularem na superfície durante o repouso, a solução poderá ser novamente agitada para que as microbolhas readquiram distribuição homogênea antes do uso. A via usual de administração é uma injeção intravenosa em bolus em veia de calibre adequado para punção com agulha de 20 G de diâmetro (preferencialmente em fossa antecubital). Um pequeno volume inicial deve ser administrado, seguido de um flush com 10 mL de solução salina a 0,9% para empurrar o agente de contraste até a veia central (o que ocorre em segundos).

A dose recomendada na maioria das publicações para injeção única nos estudos de USV é de 2,4 mL, podendo variar de 1 a 4,8 mL, a sonda empregada e a sensibilidade do equipamento disponível (lembrando sempre que sondas com frequência mais elevada, como no caso do exame de carótidas, necessitam de doses maiores, no caso 4,8 mL). Os primeiros 10 a 40 segundos após o bolus correspondem à curva de realce do contraste (wash in e wash out) e devem ser registrados continuamente para posterior análise. Em alguns casos específicos, como na pesquisa de endoleaks tardios pós-colocação de próteses endovasculares aórticas, o tempo de avaliação pode chegar a 5 minutos; nesses casos, clipes menores podem ser registrados. Deve-se ter em mente que, quanto maior o IM, maior a destruição de bolhas e menor o tempo de duração do contraste. Após a ruptura das bolhas, o hexafluoreto de enxofre é rapidamente eliminado pelos pulmões, em cerca de 2 minutos.

SonoVue® é um agente seguro, com baixo índice de complicações. Há relatos de reação anafilática em cerca de menos de 0,0014% dos casos.111

8.12. Protocolo Básico de Exame de Ultrassonografia Vascular com Contraste de Microbolhas1,16

Definida a indicação de uso de contraste com microbolhas em exame de US vascular, a rotina básica obrigatória requer:

  • – Repetição e registro de exame de USV padrão do órgão de interesse.

  • – Garantia de acesso venoso para injeção de solução de contraste com microbolhas (punção de veia periférica preferencialmente).

  • – Preparação da solução de contraste com microbolhas (SonoVue®) de acordo com as orientações do fabricante do produto.

  • – Acionamento do modo de imagem específico para contraste no equipamento de US; caso não haja software específico, ajuste de IM (< 0,6 e o mais próximo possível de 0,1), ganho de imagem (escurecer o fundo) e escolha de janelas adequadas que reduzam a profundidade do órgão alvo do estudo.

  • – Administração da solução com contraste, ajustes para reduzir excesso de realce e registro de imagens (clipes) digitais durante os 10 a 60 segundos após bolus inicial; nos casos de exames específicos com maior duração, registrar clipes necessários no decorrer do tempo (que pode alcançar 5 a 8 minutos) para análise posterior.

O exame com contraste de microbolhas é fundamentalmente dinâmico, e a duração do estudo é curta em razão da rápida destruição das microbolhas pelas ondas de US, mesmo quando se utiliza um IM muito baixo. Portanto, o registro em mídia digital dinâmica é essencial para posterior processamento e reavaliação cuidadosa das imagens, garantindo diagnóstico seguro e armazenamento perene dos resultados.

As principais limitações do uso ARUS em USV são inexperiência do examinador, a ausência de softwares específicos, o acesso ao produto em unidades da rede pública de saúde e a ausência completa de “janela” ultrassonográfica. As contraindicações clínicas são IAM, doença pulmonar obstrutiva crônica (DPOC) severa, arritmias cardíacas graves e hipersensibilidade ao ARUS (rara).1,16,111

9. Avaliação da Doença Ateromatosa em Artérias Vertebrais

9.1. Introdução

A investigação de envolvimento aterosclerótico nas artérias vertebrais extracranianas através da USV é indissociável do estudo das carótidas. Isso é essencial para o diagnóstico e tratamento das lesões carotídeas severas, bem como para avaliação criteriosa dos riscos da abordagem cirúrgica. Aproximadamente 25% dos acidentes vasculares isquêmicos encefálicos envolvem a circulação posterior, e a doença aterosclerótica corresponde a 20% dos casos.118 As placas ateroscleróticas se localizam predominantemente na origem das artérias vertebrais, sendo que na maioria dos casos são extensões de placas das artérias subclávias.119 A presença de estenose vertebrobasilar na vigência de um AVE ou AIT envolvendo a circulação posterior aumenta em aproximadamente 33% o risco de recorrência no primeiro mês após o evento inicial.120,121

A descrição detalhada da anatomia das artérias do sistema vertebrobasilar pode ser encontrada na diretriz do DIC 2015 que antecede esta atualização.1

9.2. Avaliação Ultrassonográfica de Vertebrais

Com os recursos técnicos atualmente disponíveis, consegue-se estudar a artéria vertebral em toda a sua extensão, incluindo o segmento intracraniano e a artéria basilar proximal. Recomendamos incluir, na rotina de avaliação, o estudo da origem do vaso (sede mais frequente das estenoses) e os demais segmentos extracranianos.

9.3. Metodologia do Exame de Rotina

A posição do paciente é a mesma adotada para o estudo das carótidas. A profundidade do campo de imagem pode variar com a anatomia do pescoço. A escala de cores deve ser reduzida, aumentando-se a sensibilidade de detecção do fluxo em cores.

A metodologia do exame está descrita na recomendação publicada em 2015 pelo DIC.1

9.4. Parâmetros Normais

Os parâmetros anatômicos e hemodinâmicos de hipoplasia da artéria vertebral estão descritos na publicação de 20151 e demonstrados na Tabela 5.

Tabela 5. – Parâmetros anatômicos e hemodinâmicos para a definição de hipoplasia da artéria vertebral.

Critérios anatômicos e hemodinâmicos para hipoplasia vertebral
Diâmetro ≤ 2 mm no segmento V2
Redução do componente diastólico do fluxo
Índice de resistência > 0,75
Aumento do calibre da vertebral contralateral (> 4 mm) com velocidades normais

9.5. Quantificação da Estenose

9.5.1. Estenose Proximal (V0-V1)

O diagnóstico baseia-se na identificação de turbilhonamento ao color Doppler e no aumento de velocidades de fluxo no local da lesão (que nem sempre é visualizado). Em vertebrais com curso tortuoso, pode haver um aumento fisiológico das velocidades. Uma curva espectral amortecida à vazante corrobora a presença de estenose significativa proximal. Em casos com imagem bidimensional de boa qualidade, pode-se identificar a redução luminal do vaso e medir, com o auxílio do powerangio, o lúmen residual pelo critério anatômico distal.

Recomendamos a utilização da Tabela 6, adaptada do estudo de Hua et al.,122 com valores de corte para a definição dos graus de estenose proximal da artéria vertebral. A VPS na origem do vaso é o parâmetro de maior especificidade para quantificação de estenose vertebral proximal quando comparada aos demais critérios espectrais como índice de velocidade máxima (IVV) e velocidade diastólica final (VDF).

Tabela 6. – Valores de corte para velocidades nas estenoses proximais da artéria vertebral (adaptada de Hua et al.122).
Estenose < 50% 50-69% 70-99%
Vmax ≥ 85 cm/s ≥ 140 cm/s ≥ 210 cm/s
IVV* ≥ 1,3 ≥ 2,1 ≥ 4
Vdf ≥ 27 cm/s ≥ 35 cm/s ≥ 55 cm/s

*IVV: índice de velocidade máxima no ponto da estenose e o segmento V2; VDF: velocidade diastólica final

9.5.2. Estenose Vertebral nos Demais Segmentos (V2-V4)

Quando o local da estenose é identificado ao ultrassom, sua avaliação deve se basear em análise multiparamétrica, como turbulência ao color Doppler, aumento localizado das velocidades de fluxo, aumento dos índices de velocidade e amortecimento do fluxo distal, uma vez que não existem tabelas de quantificação das estenoses para esses segmentos.123

Nos casos de segmentos não visualizáveis ao exame convencional (segmento V4 intracraniano), os achados são indiretos e correlacionam-se com o nível da estenose e emergência do ramo cerebelar posterior inferior (ACPI). Nas estenoses pré-emergência do ramo cerebelar posterior inferior (pré-ACPI), as curvas espectrais apresentam velocidades reduzidas e padrão de resistência elevada registradas nos segmentos V1-V2. Estenose após emergência do ramo cerebelar posterior inferior (pós-ACPI) não causa alteração de fluxo, pois há desvio para o cerebelo. Nesses casos, o estudo com Doppler transcraniano (DTC) torna-se indispensável para o diagnóstico.

9.5.3. Oclusão de Vertebral

Os achados variam de acordo com o nível da oclusão. O Quadro 8 mostra as possíveis curvas espectrais de acordo com o nível da oclusão. Não raro, uma vertebral ocluída em sua origem pode reabitar em seu segmento distal através de circuitos anastomóticos bem definidos. Essa possibilidade deve ser pesquisada através do estudo dos segmentos extracranianos distais.

Quadro 8. – Curvas espectrais de acordo com o nível de oclusão da artéria vertebral. ACPI: ramo cerebelar posterior inferior; PICA: artéria cerebelar inferior posterior.
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9.6. Síndrome do Roubo pela Artéria Subclávia

Estenose hemodinamicamente significativa ou oclusão do tronco braquiocefálico ou de segmento proximal da artéria subclávia (direita ou esquerda) provocam efeito de “roubo” de fluxo da vertebral contralateral (caso a vertebral ipsilateral tenha calibre normal e ausência de doença ateromatosa significativa associada) para suprir a subclávia acometida.118,124-126 Nesse caso, a morfologia da curva espectral e a direção da onda de fluxo na artéria vertebral do mesmo lado da subclávia comprometida, em repouso ou após manobra de provocação de hiperemia reativa (compressão do membro superior ipsilateral com manguito de pressão insuflado), permitem avaliar o efeito de “roubo”. Ao contrário das estenoses vertebrais distais, em que o primeiro componente afetado é o componente diastólico, no “roubo”, a primeira alteração ocorre durante a fase sistólica, com breve desaceleração do fluxo sistólico (quase imperceptível para examinadores menos experientes).

O Quadro 9 apresenta a classificação dos diferentes tipos de morfologia das curvas espectrais encontradas nas artérias vertebrais. Em geral, o tipo de roubo correlaciona-se com graus maiores de estenose da subclávia ou tronco braquiocefálico. No caso de estenose grave do tronco braquicefálico, pode haver concomitância de roubo carotídeo que apresentará curva espectral com inversão sistólica do fluxo.

Quadro 9. – Classificação dos tipos de roubo de acordo com o padrão de curva espectral.

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10. Doppler Transcraniano na Doença Aterosclerótica Carotídea e Vertebral Extracraniana

O objetivo fundamental do DTC em portadores (assintomáticos ou não) de doença aterosclerótica carotídea ou vertebral extracraniana é investigar o valor preditivo de ocorrência de acidente vascular encefálico isquêmico (AVEi).

As ferramentas de real valor oferecidas pelo DTC são: a) detecção de microembolia encefálica espontânea; b) registro de informações hemodinâmicas durante a monitorização transoperatória (endarterectomia) e em procedimentos endovasculares.127-129

10.1. Técnicas do Exame

A técnica do DTC varia na dependência da indicação clínica. Na avaliação ambulatorial e transoperatória, a necessidade de monitorização contínua e de longa duração requer uma aparelhagem específica, com capacete ajustável ao crânio e com fixador(es) de transdutor(es). Isso garantirá a captura de evento transitório com informação necessária para a definição da conduta terapêutica mais adequada.129

Os aparelhos exclusivamente dedicados ao DTC são “cegos” em razão da ausência de imagem bidimensional e do mapeamento de fluxo em cores (MFC), com óbvia perda de informações anatômicas úteis. No entanto, esses aparelhos permitem a monitorização contínua de fluxo pela possibilidade de contar com o capacete craniano para a fixação do transdutor.

Devemos realizar inicialmente o exame padrão de DTC convencional, com a finalidade de análise da anatomia vascular e busca de possíveis vias colaterais de fluxo.130-131 Além disso, pode-se fazer o rastreamento de sítio de estenose intravascular segmentar intracraniana in situ, presente em 10% dos casos de AVEi.134,135

O exame padrão de DTC “cego” inclui a insonação do fluxo em segmentos de todas as artérias tronculares: circulação anterior, constituída por ramos das carótidas internas direita e esquerda; e circulação posterior, constituída por ramos da artéria basilar, que por sua vez, resulta da confluência das artérias vertebrais direita e esquerda.136,137

Ambas as circulações se conectam através de artérias “comunicantes” (anterior e posteriores direita e esquerda), integrando um circuito conhecido como “polígono de Willis” (Figura 9). Essa arquitetura vascular consiste em eficiente mecanismo automático de colateralização em caso de oclusão em qualquer um dos vasos, impedindo ou atenuando as consequências da isquemia cerebral. Entretanto, variantes anatômicas ocorrem em mais da metade dos indivíduos, justificando as sequelas heterogêneas decorrentes da oclusão de uma mesma artéria em pessoas diferentes. Na circulação anterior, em cada hemisfério encefálico, a carótida interna (ACI) emite um ramo para o globo ocular (oftálmica) e, em seguida, origina as cerebrais anterior (ACA) e média (ACM), responsáveis pela irrigação da maior extensão do órgão. Na circulação posterior, as vertebrais direita e esquerda se fundem em artéria basilar, que se divide em cerebrais posteriores (ACP) direita e esquerda, irrigando o tronco encefálico e a região do cerebelo.

Figura 9. – Polígono de Willis em representação esquemática (9A) e imagem ultrassonográfica com contraste obtida através de janela temporal direita (9B).

Figura 9

O transdutor com frequência de 2 MHz (ou menos) é um elemento obrigatório para o DTC, pois a localização profunda dos vasos intracranianos exige ondas de US de baixa frequência. A identificação do vaso insonado pelo Doppler “cego” depende de: a) janela ultrassonográfica utilizada; b) posição do transdutor em relação ao crânio (ângulo de incidência do US); c) profundidade do “volume amostral”; d) características das curvas espectrais das ondas de fluxo [morfologia; direção do fluxo em relação ao transdutor; velocidade sistólica máxima (VPS), velocidade diastólica final (VDF) e velocidade média; índices de pulsatilidade e resistência]. Esses parâmetros definem a artéria examinada (Tabela 7), exceto em casos de variantes anatômicas, onde há desvantagem em relação ao Doppler com imagem.

Tabela 7. – Critérios para a identificação de vasos intracranianos.

Artéria Janela Ângulo do transdutor com crânio Profundidade do vaso Velocidade média de fluxo Direção do fluxo
Sifão carotídeo infraselar Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Negativa
Sifão carotídeo genicular Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Positiva negativa
Sifão carotídeo supraselar Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Positiva
Oftálmica Orbital Perpendicular 40-60 mm 20 cm/s Positiva
Carótida interna distal Temporal Para baixo 55-70 mm 45 cm/s Positiva
Cerebral anterior Temporal Para cima e anterior 60-70 mm 60 cm/s Negativa
Cerebral média Temporal Perpendicular 35-60 mm 70 cm/s Positiva
Cerebral posterior (p1) Temporal Para baixo e para trás 55-70 mm 40 cm/s Positiva
Cerebral posterior (p2) Temporal Para baixo e para trás 55-70 mm 40 cm/s Negativa
Vertebral (v4) Foraminal Ligeiramente para cima e lateral 55-70 mm 40 cm/s Negativa
Basilar proximal Foraminal Ligeiramente para cima e central 70-120 mm 45 cm/s Negativa
Cerebelar posterior inferior Foraminal Ligeiramente para cima e lateral 40-55 mm 45 cm/s Positiva

10.2. Protocolo Padrão do DTC “Cego” Convencional

Decúbito dorsal e transdutor de 2 MHz suavemente posicionado sobre cada uma das cinco janelas ultrassonográficas clássicas, em sequência livre, para garantir o estudo de fluxo em todas as artérias tronculares intracranianas: a) transorbitais (direita e esquerda); b) transtemporais (direita e esquerda); c) transforaminal.

  • a)Janelas transorbitais: examinar oftálmicas e sifões carotídeos (porções intracavernosas de carótidas internas). Transdutor apoiado sobre o globo ocular, com pálpebra fechada, sem qualquer pressão local (Figura 10A).

  • b) Janelas transtemporais: situadas acima do arco zigomático (cerca de 1 cm de distância do meato auditivo externo), variam individualmente em extensão e qualidade. Transdutor inicialmente em posição perpendicular ao crânio; em seguida, sutilmente inclinado anterior e posteriormente para a obtenção de imagens referentes às curvas espectrais de fluxo de carótida interna distal, cerebral anterior (A1), cerebral média (M1), topo de basilar e cerebral posterior (P1 e P2) ipsilaterais (Figura 11). As comunicantes (anteriores e posteriores) também podem ser insonadas através dessas janelas ultrassônicas.

  • c) Janela transforaminal: única via de acesso aos fluxos em luzes de segmentos intracranianos das vertebrais (V4) e à origem da basilar (Figura 12), além das artérias cerebelares posteroinferiores (ramos cruciais como via colateral de escoamento de fluxo em casos de oclusão de vertebral acima da emergência dos mesmos).

  • O paciente deve ser posicionado em decúbito lateral, com queixo tocando o tórax para exposição da região occipital (topografia do forame magno), poderá ainda ser colocado sentado no leito ou em uma cadeira, facilitando o posicionamento do examinador. O Doppler pulsátil evidenciará o fluxo afastando-se do transdutor em luzes de vertebrais e basilar; e nas cerebelares posteroinferiores, a direção será inversa.

Figura 10. – Doppler transcraniano e janela ultrassonográfica transorbital (10A) e representação esquemática das artérias insonadas (sifão carotídeo e oftálmica – 10B).

Figura 10

Figura 11. – Doppler transcraniano e janela ultrassonográfica transtemporal (11A); representações esquemáticas de artérias cerebrais anterior (11B), média (11C) e posterior (11D).

Figura 11

Figura 12. – Doppler transcraniano e janela foraminal (12A); representação esquemática dos de vertebrais e basilar (12B). VD: vertebral direita; VE: vertebral esquerda.

Figura 12

As curvas espectrais de fluxo registradas nas artérias tronculares intracranianas apresentam morfologia semelhante entre si, diferindo somente nas velocidades próprias de cada vaso e na direção em relação ao transdutor. O padrão é de baixa resistência para todos os segmentos, exceto em oftálmica (única artéria com índice de resistência algo elevado; embora seja ramo da ACI, irriga estruturas extracranianas).

10.3. Protocolo padrão de Doppler Transcraniano em Monitorização Contínua

Capacete ajustável ao crânio, com um ou dois transdutores “cegos” fixados e posicionados em janelas temporais, dirigidos para artérias cerebrais médias (Figura 13). A análise contínua e simultânea de fluxo em ambas as artérias assegura a observação e o registro de ocorrência de êmbolos em tempo real e a contagem de eventos por hora. A microembolia é traduzida como um sinal transitório, de curta duração (inferior a 300 ms), de alta intensidade, impresso na curva espectral de fluxo (Doppler pulsátil) como um traço vertical associado a sonoridade própria, denominado HITS (high intensity transient signals) (Figura 14). A contagem do número de HITS e a diferenciação em sólidos e gasosos é importante nas endarterectomias e procedimentos endovasculares carotídeos. O risco de AVEi depende da intensidade dos fenômenos embólicos e pode ser estimado de acordo com o número de HITS catalogados com o DTC.138,139

Figura 13. – Capacete ajustável ao crânio para a fixação de transdutores e monitorização contínua de fluxo em cerebrais médias. DTC: Doppler transcraniano.

Figura 13

Figura 14. – HITS (High Intensity Transient Signals) indicadores de êmbolos (gasosos ou sólidos).

Figura 14

10.4. Utilidade clínica do Doppler transcraniano na doença aterosclerótica cervical

10.4.1. Identificação de Pacientes com HITS

A presença de microembolia distalmente a estenose carotídea indica um risco 7,5 vezes maior de AVEi recorrente ou episódio de ataque isquêmico transitório.140 Nos pacientes com estenose carotídea sintomática recente (menos de 7 dias) o risco de AVCi recorrente é de 26% em 30 dias.140 Portanto, o rastreamento da microembolia permitirá a intensificação da terapia antitrombótica, baseada nos resultados de estudos multicêntricos CARESS (Clopidogrel and Aspirin for Reduction of Emboli in Symptomatic Carotid Stenosis)141 e CLAIR (CLopidogrel plus Aspirin for Infarction Reduction),142 ou a antecipação da endarterectomia ou do tratamento endovascular.

A estratificação de risco de pacientes com estenose carotídea assintomática é outra grande utilidade da identificação de HITS. O estudo ACES (Asymptomatic Carotid Emboli Study) identificou um risco anual de AVCi ou AIT ipsilateral à estenose de 7,1% nos pacientes com HITS e de 3,0% naqueles sem microembolia.143

A incidência de microembolia nas primeiras 24 horas de instalação do AVCi alcança até 49% dos pacientes e reduz progressiva e significativamente após 48 horas.144-147 Da mesma forma, nos pacientes com AIT, a presença de HITS está associada à ocorrência de AVEi ou novo AIT.147

Durante a endarterectomia, a detecção em tempo real de êmbolos liberados na fase de oclusão carotídea para ressecção da placa aterosclerótica pode ser executada com facilidade e rapidez pela monitorização contínua com DTC, garantindo maior segurança ao procedimento e reduzindo complicações isquêmicas pós-operatórias

10.4.2. Repercussões Hemodinâmicas Induzidas

Especial atenção deve ser dirigida à avaliação de repercussões hemodinâmicas intracranianas, induzidas durante a monitorização de fluxo em cerebrais médias, realizada com aparelho dedicado ao DTC e com capacete de fixação. Nos pacientes sintomáticos, a monitorização deve perdurar por 1 hora, no mínimo; nos assintomáticos, esse tempo deve ser prolongado para 4 horas na intenção de se obter uma melhor acurácia. A análise da autorregulação encefálica e de reserva vasomotora cerebral está entre as informações de maior utilidade.

A autorregulação encefálica (ou pressão de autorregulação) é o mecanismo através do qual o fluxo sanguíneo encefálico se mantém relativamente constante, mesmo diante de variações da pressão de perfusão encefálica (PPE).

Os fatores que influenciam a perfusão encefálica são a PPE e a resistência cerebrovascular (microcirculação). O fluxo sanguíneo encefálico pode manter-se constante durante a variação da pressão arterial média (PAM) se ocorrerem alterações compensatórias na microcirculação (arteríolas). Existem dois métodos para a avaliação do estado de autorregulação encefálica: o estático e o dinâmico. O DTC é um dos métodos mais utilizados para a estimativa de mudanças na perfusão encefálica. A autorregulação dinâmica traduz as alterações transitórias do fluxo sanguíneo encefálico após rápidas mudanças na pressão arterial e pode ser provocada pelo teste do manguito femoral: manguitos de pressão arterial posicionados nas coxas de paciente são mantidos insuflados e, em seguida, são desinsuflados abruptamente com objetivo de provocar hiperemia nos membros inferiores e queda da pressão arterial sistêmica. A autorregulação encefálica fará com que a hipotensão não cause mudança no fluxo sanguíneo cerebral.148

A reserva vasomotora cerebral (RVC) pode ser estimada através do teste de reatividade cerebrovascular, cujo objetivo é quantificar a capacidade de dilatação de um determinado território arterial, identificando pacientes com estenoses hemodinamicamente críticas e alto risco de falência circulatória encefálica.149 Entre os testes de avaliação da reserva microcirculatória, a inalação de CO2 consiste em inspirar, de maneira controlada, uma mistura gasosa enriquecida com CO2.150 A hipercapnia gera dilatação de arteríolas e aumento do fluxo sanguíneo (Figura 15); a hipocapnia promove vasoconstricção e redução do fluxo sanguíneo encefálico. Durante a monitorização da velocidade de fluxo sanguíneo em artéria cerebral média, a velocidade pode ser reduzida a 50% abaixo dos valores basais durante hipocapnia, enquanto na hipercapnia, pode elevar-se até 200% acima dos valores de base. Como ponto de corte clínico, recomenda-se que aumentos de fluxo inferiores a 10% devam ser considerados como prejuízo da reserva vasomotora cerebral.

Figura 15. – Teste de avaliação de capacidade de reserva vasomotora cerebral através da inalação de CO2; redução significativa de velocidades e índice de resistência (15B) em relação ao registro pré-inalação CO2 (15A).

Figura 15

No período intraoperatório, a monitorização de fluxo em cerebrais médias com DTC permite a análise das variações de velocidades de fluxo sanguíneo em resposta ao uso de anestésicos voláteis (causam vasodilatação da microcirculação cerebral e aumento do fluxo sanguíneo encefálico) e agentes hipnóticos (desencadeiam diminuição do fluxo sanguíneo encefálico).151

Síndrome de hiperperfusão: no pós-operatório imediato de endarterectomia carotídea, em paciente com estenose severa, o leito cerebral de pequenos vasos (artérias piais e arteríolas) pode apresentar vasodilatação crônica e com perda da capacidade de vasoconstricção após restauração súbita da perfusão com a endarterectomia. Isso resultará em hiperemia cerebral inadequada assim que a pressão normal for introduzida no leito tecidual vasodilatador, e poderá ocorrer morbidade significativa associada com edema, hipertensão intracraniana e hemorragia.152-155 Tal mecanismo tem sido descrito também imediatamente ou até 24 a 48 horas após ressecção de malformações arteriovenosas. O DTC pode detectar curvas espectrais com velocidades aumentadas e baixa pulsatilidade e resistência em vasos cerebrais. A medida de velocidades de fluxo em cerebrais médias servirá de guia durante o tratamento até a normalização.

10.4.3. Avaliação de Estenose Vertebral Intracraniana (V4)

O estudo de rotina das artérias vertebrais não deveria restringir-se aos segmentos extracranianos, pois placas estenosantes graves ou até mesmo oclusões em segmentos intracranianos (V4) do sistema vertebrobasilar podem não provocar qualquer anormalidade em curvas espectrais de fluxo em topografia cervical (V0-V3). Se a placa aterosclerótica estiver localizada antes da emergência do ACPI da vertebral intracraniana, as curvas espectrais serão de baixa amplitude e elevada resistência em V1-V3 ipsilateral. Caso a lesão estenosante ou a oclusão da luz situe-se acima do ACPI, poderá haver desvio de fluxo para o cerebelo, e as curvas espectrais serão normais (isso torna o DTC um recurso valioso para o diagnóstico) (Figura 16).

Figuras 16. – Anatomia de segmentos intracranianos de vertebrais, basilar e ramos (16A); janela foraminal: mapeamento em cores de fluxo em luzes de vertebrais (V4) e ramos cerebelares posteroinferiores (ACPI – 16B); mapeamento em cores de transição de vertebral V3 (extra) para V4 (intracraniana – 16C); curva espectral de Doppler pulsátil afastando-se do transdutor (V4) (16D); mapeamento em cores de fluxo em ramo cerebelar posteroinferior esquerdo (fluxo em direção ao transdutor – 16E); e curvas espectrais de Doppler pulsátil em ACPI esquerda (16F). ACPI: ramo cerebelar posterior inferior.

Figuras 16

A inclusão do estudo dos segmentos intracranianos do sistema vertebrobasilar requer transdutor setorial com 2,0 MHz (ou menos) com mapeamento de fluxo em cores. Através do forame magno, o US alcançará as artérias e permitirá a visualização de fluxo intraluminal, definindo a anatomia regional. O fluxo em vertebrais afasta-se do transdutor e, em ACPI, tem direção contrária, facilitando a identificação dos vasos.

10.5. Recomendações

As recomendações deste grupo de especialistas para o DTC na doença carotídea aterosclerótica estão resumidas no Quadro 4.

  1. Em pacientes com placas ateroscleróticas carotídeas ou vertebrais extracranianas, a investigação de “microembolia silenciosa” deve ser realizada com aparelho de DTC “cego” com capacete para fixação dos transdutores no crânio. A monitorização contínua de fluxo em cerebrais médias ou basilar deve ocorrer durante no mínimo 4 horas consecutivas.

  2. A avaliação pré-endarterectomia da “reserva vasomotora cerebral” é uma informação valiosa para a redução de risco de isquemia encefálica grave durante cirurgia.

  3. A monitorização peroperatória e no mínimo nos 90 minutos imediatos pós-endarterectomia é fundamental para o diagnóstico simultâneo e tratamento precoce de consequências de embolização gasosa ou sólida (partículas de placas ateroscleróticas ou trombos).

  4. Recomendamos a inclusão da avaliação dos segmentos intracranianos de vertebrais e de basilar (via janela foraminal) nos exames de rotina de carótidas e vertebrais cervicais de pacientes sintomáticos e sem lesões anatômicas extracranianas que justifiquem a clínica.

Footnotes

Realização: Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia (DIC/SBC), Colégio Brasileiro de Radiologia (CBR) e Sociedade Brasileira de Angiologia e Cirurgia Vascular (SBACV)

Nota: Estas aualizações se prestam a informar e não a substituir o julgamento clínico do médico que, emúltima análise, deve determinar o tratamento apropriado para seus pacientes.

Referências

  • 1.Freire CMV, Alcântara ML, Santos SN, Amaral SI, Veloso O, Porto CLL, et al. Recomendações para Quantificação pelo Ultrassom da Doença Aterosclerótica das Artérias Carótidas e Vertebrais: Grupo de Trabalho do Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia – DIC – SBC. Arq Bras Cardiol: Imagem Cardiovasc. 2015;28:e1–e64. doi: 10.5935/2318-8219.20150018. [DOI] [Google Scholar]
  • 2.Grant EG, Benson CB, Moneta GL, Alexandrov AV, Baker JD, Bluth EI, et al. Carotid Artery Stenosis: Gray-Scale and Doppler US Diagnosis--Society of Radiologists in Ultrasound Consensus Conference. Radiology. 2003;229(2):340–346. doi: 10.1148/radiol.2292030516. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 3.Oates CP, Naylor AR, Hartshorne T, Charles SM, Fail T, Humphries K, et al. Joint Recommendations for Reporting Carotid Ultrasound Investigations in the United Kingdom. Eur J Vasc Endovasc Surg. 2009;37(3):251–261. doi: 10.1016/j.ejvs.2008.10.015. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 4.Gornik HL, Rundek T, Gardener H, Benenati JF, Dahiya N, Hamburg NM, et al. Optimization of Duplex Velocity Criteria for Diagnosis of Internal Carotid Artery (ICA) Stenosis: A Report of the Intersocietal Accreditation Commission (IAC) Vascular Testing Division Carotid Diagnostic Criteria Committee. Vasc Med. 2021;26(5):515–525. doi: 10.1177/1358863X211011253. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 5.Johansson E, Benhabib H, Herod W, Hopyan J, Machnowska M, Maggisano R, et al. Carotid Near-Occlusion can be Identified with Ultrasound by Low Flow Velocity Distal to the Stenosis. Acta Radiol. 2019;60(3):396–404. doi: 10.1177/0284185118780900. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 6.Brott TG, Halperin JL, Abbara S, Bacharach JM, Barr JD, Bush RL, et al. 2011 ASA/ACCF/AHA/AANN/AANS/ACR/ASNR/CNS/SAIP/SCAI/SIR/SNIS/SVM/SVS Guideline on the Management of Patients with Extracranial Carotid and Vertebral Artery Disease. A Report of the American College of Cardiology Foundation/American Heart Association Task Force on Practice Guidelines, and the American Stroke Association, American Association of Neuroscience Nurses, American Association of Neurological Surgeons, American College of Radiology, American Society of Neuroradiology, Congress of Neurological Surgeons, Society of Atherosclerosis Imaging and Prevention, Society for Cardiovascular Angiography and Interventions, Society of Interventional Radiology, Society of NeuroInterventional Surgery, Society for Vascular Medicine, and Society for Vascular Surgery. Circulation. 2011;124(4):e54–130. doi: 10.1161/CIR.0b013e31820d8c98. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 7.Yadav JS. Functional Occlusions of the Carotid Artery (String Signs): To Treat or Not to Treat? JACC Cardiovasc Interv. 2010;3(3):305–306. doi: 10.1016/j.jcin.2010.01.005. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 8.Thanvi B, Robinson T. Complete Occlusion of Extracranial Internal Carotid Artery: Clinical Features, Pathophysiology, Diagnosis and Management. Postgrad Med J. 2007;83(976):95–99. doi: 10.1136/pgmj.2006.048041. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 9.Yamamoto T, Mori K, Yasuhara T, Tei M, Yokoi N, Kinoshita S, et al. Ophthalmic Artery Blood Flow in Patients with Internal Carotid Artery Occlusion. Br J Ophthalmol. 2004;88(4):505–508. doi: 10.1136/bjo.2003.025809. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 10.Slovut DP, Romero JM, Hannon KM, Dick J, Jaff MR. Detection of Common Carotid Artery Stenosis Using Duplex Ultrasonography: A Validation Study with Computed Tomographic Angiography. J Vasc Surg. 2010;51(1):65–70. doi: 10.1016/j.jvs.2009.08.002. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 11.Matos JM, Barshes NR, Mccoy S, Pisimisis G, Felkai D, Kougias P, et al. Validating Common Carotid Stenosis by Duplex Ultrasound with Carotid Angiogram or Computed Tomography Scan. J Vasc Surg. 2014;59(2):435–439. doi: 10.1016/j.jvs.2013.08.030. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 12.Päivänsalo MJ, Siniluoto TM, Tikkakoski TA, Myllylä V, Suramo IJ. Duplex US of the External Carotid Artery. Acta Radiol. 1996;37(1):41–45. doi: 10.1177/02841851960371P108. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 13.Shmelev A, Ganti A, Hosseini M, Wilkerson D, Darwazeh G, Zatina M. Duplex Criteria for Grading of External Carotid Stenosis. Ann Vasc Surg. 2020;63:319–324. doi: 10.1016/j.avsg.2019.07.010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 14.Kronick MD, Chopra A, Swamy S, Brar V, Jung E, Abraham CZ, et al. Peak Systolic Velocity and Color Aliasing are Important in the Development of Duplex Ultrasound Criteria for External Carotid Artery Stenosis. J Vasc Surg. 2020;72(3):951–957. doi: 10.1016/j.jvs.2019.10.099. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 15.Alcântara ML, Santos SN, Freire CMV, Amaral SI, Veloso O, Porto CLL, et al. Recomendações para Avaliação Ultrassonográfica da Aorta Abdominal e Ramos: Grupo de Trabalho do Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia – DIC – SBC. Arq Bras Cardiol: Imagem Cardiovasc. 2016;29:e1–e68. doi: 10.5935/2318-8219.20160012. [DOI] [Google Scholar]
  • 16.Santos SND, Alcantara ML, Freire CMV, Cantisano AL, Teodoro JAR, Porto CLL, et al. Vascular Ultrasound Statement from the Department of Cardiovascular Imaging of the Brazilian Society of Cardiology - 2019. Arq Bras Cardiol. 2019;112(6):809–849. doi: 10.5935/abc.20190106. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 17.Daugherty SF, Blebea J. The Need for Participation in the Development and Critical Review of Recommendations for Infection Control Policies Involving Vascular Ultrasound. J Vasc Surg Venous Lymphat Disord. 2021;9(4):1025–1030. doi: 10.1016/j.jvsv.2021.02.017. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 18.Sposito AC, Caramelli B, Fonseca FA, Bertolami MC, Afiune A, Neto, Souza AD, et al. IV Brazilian Guideline for Dyslipidemia and Atherosclerosis Prevention: Department of Atherosclerosis of Brazilian Society of Cardiology. Arq Bras Cardiol. 2007;88(Suppl 1):2–19. doi: 10.1590/s0066-782x2007000700002. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 19.Xavier HT, Izar MC, Faria JR, Neto, Assad MH, Rocha VZ, Sposito AC, et al. V Brazilian Guidelines on Dyslipidemias and Prevention of Atherosclerosis. Arq Bras Cardiol. 2013;101(4) Suppl 1:1–20. doi: 10.5935/abc.2013S010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 20.Faludi AA, Izar MCO, Saraiva JFK, Chacra APM, Bianco HT, Afiune A, Neto, et al. Atualização da Diretriz Brasileira de Dislipidemias e Prevenção da Aterosclerose – 2017. Arq Bras Cardiol. 2017;109(2) Supl 1:1–76. doi: 10.5935/abc.20170121. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 21.Touboul PJ, Hennerici MG, Meairs S, Adams H, Amarenco P, Bornstein N, et al. Mannheim Carotid Intima-Media Thickness and Plaque Consensus (2004-2006-2011). An Update on Behalf of the Advisory Board of the 3rd, 4th and 5th Watching the Risk Symposia, at the 13th, 15th and 20th European Stroke Conferences, Mannheim, Germany, 2004, Brussels, Belgium, 2006, and Hamburg, Germany, 2011. Cerebrovasc Dis. 2012;34(4):290–296. doi: 10.1159/000343145. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 22.Stein JH, Korcarz CE, Hurst RT, Lonn E, Kendall CB, Mohler ER, et al. Use of Carotid Ultrasound to Identify Subclinical Vascular Disease and Evaluate Cardiovascular Disease Risk: A Consensus Statement from the American Society of Echocardiography Carotid Intima-Media Thickness Task Force. Endorsed by the Society for Vascular Medicine. J Am Soc Echocardiogr. 2008;21(2):93–111. doi: 10.1016/j.echo.2007.11.011. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 23.Polak JF, Pencina MJ, O’Leary DH, D’Agostino RB. Common Carotid Artery Intima-Media Thickness Progression as a Predictor of Stroke in Multi-Ethnic Study of Atherosclerosis. Stroke. 2011;42(11):3017–3021. doi: 10.1161/STROKEAHA.111.625186. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 24.Howard G, Sharrett AR, Heiss G, Evans GW, Chambless LE, Riley WA, et al. Carotid Artery Intimal-Medial Thickness Distribution in General Populations as Evaluated by B-Mode Ultrasound. ARIC Investigators. Stroke. 1993;24(9):1297–1304. doi: 10.1161/01.str.24.9.1297. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 25.Polak JF, Pencina MJ, Pencina KM, O’Donnell CJ, Wolf PA, D’Agostino RB., Sr Carotid-Wall Intima-Media Thickness and Cardiovascular Events. N Engl J Med. 2011;365(3):213–221. doi: 10.1056/NEJMoa1012592. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 26.Johri AM, Nambi V, Naqvi TZ, Feinstein SB, Kim ESH, Park MM, et al. Recommendations for the Assessment of Carotid Arterial Plaque by Ultrasound for the Characterization of Atherosclerosis and Evaluation of Cardiovascular Risk: From the American Society of Echocardiography. J Am Soc Echocardiogr. 2020;33(8):917–933. doi: 10.1016/j.echo.2020.04.021. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 27.Polak JF, Szklo M, O’Leary DH. Carotid Intima-Media Thickness Score, Positive Coronary Artery Calcium Score, and Incident Coronary Heart Disease: The Multi-Ethnic Study of Atherosclerosis. J Am Heart Assoc. 2017;6(1):e004612. doi: 10.1161/JAHA.116.004612. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 28.Eikendal AL, Groenewegen KA, Anderson TJ, Britton AR, Engström G, Evans GW, et al. Common Carotid Intima-Media Thickness Relates to Cardiovascular Events in Adults Aged <45 Years. Hypertension. 2015;65(4):707–713. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.114.04658. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 29.Blaha MJ, Cainzos-Achirica M, Greenland P, McEvoy JW, Blankstein R, Budoff MJ, et al. Role of Coronary Artery Calcium Score of Zero and Other Negative Risk Markers for Cardiovascular Disease: The Multi-Ethnic Study of Atherosclerosis (MESA) Circulation. 2016;133(9):849–858. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.115.018524. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 30.Inaba Y, Chen JA, Bergmann SR. Carotid Plaque, Compared with Carotid Intima-Media Thickness, More Accurately Predicts Coronary Artery Disease Events: A Meta-Analysis. Atherosclerosis. 2012;220(1):128–133. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2011.06.044. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 31.Johnsen SH, Mathiesen EB, Joakimsen O, Stensland E, Wilsgaard T, Løchen ML, et al. Carotid Atherosclerosis is a Stronger Predictor of Myocardial Infarction in Women than in Men: A 6-Year Follow-Up Study of 6226 Persons: The Tromsø Study. Stroke. 2007;38(11):2873–2880. doi: 10.1161/STROKEAHA.107.487264. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 32.Salonen JT, Salonen R. Ultrasonographically Assessed Carotid Morphology and the Risk of Coronary Heart Disease. Arterioscler Thromb. 1991;11(5):1245–1249. doi: 10.1161/01.atv.11.5.1245. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 33.van der Meer IM, Bots ML, Hofman A, del Sol AI, van der Kuip DA, Witteman JC. Predictive Value of Noninvasive Measures of Atherosclerosis for Incident Myocardial Infarction: The Rotterdam Study. Circulation. 2004;109(9):1089–1094. doi: 10.1161/01.CIR.0000120708.59903.1B. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 34.Nambi V, Chambless L, Folsom AR, He M, Hu Y, Mosley T, et al. Carotid Intima-Media Thickness and Presence or Absence of Plaque Improves Prediction of Coronary Heart Disease Risk: The ARIC (Atherosclerosis Risk In Communities) Study. J Am Coll Cardiol. 2010;55(15):1600–1607. doi: 10.1016/j.jacc.2009.11.075. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 35.Rosvall M, Janzon L, Berglund G, Engström G, Hedblad B. Incident Coronary Events and Case Fatality in Relation to Common Carotid Intima-Media Thickness. J Intern Med. 2005;257(5):430–437. doi: 10.1111/j.1365-2796.2005.01485.x. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 36.Cournot M, Taraszkiewicz D, Cambou JP, Galinier M, Boccalon H, Hanaire-Broutin H, et al. Additional Prognostic Value of Physical Examination, Exercise Testing, and Arterial Ultrasonography for Coronary Risk Assessment in Primary Prevention. Am Heart J. 2009;158(5):845–851. doi: 10.1016/j.ahj.2009.08.017. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 37.Plichart M, Celermajer DS, Zureik M, Helmer C, Jouven X, Ritchie K, et al. Carotid Intima-Media Thickness in Plaque-Free Site, Carotid Plaques and Coronary Heart Disease Risk Prediction in Older Adults. The Three-City Study. Atherosclerosis. 2011;219(2):917–924. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2011.09.024. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 38.Cao JJ, Arnold AM, Manolio TA, Polak JF, Psaty BM, Hirsch CH, et al. Association of Carotid Artery Intima-Media Thickness, Plaques, and C-Reactive Protein with Future Cardiovascular Disease and All-Cause Mortality: The Cardiovascular Health Study. Circulation. 2007;116(1):32–38. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.106.645606. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 39.Polak JF, Szklo M, Kronmal RA, Burke GL, Shea S, Zavodni AE, et al. The Value of Carotid Artery Plaque and Intima-Media Thickness for Incident Cardiovascular Disease: The Multi-Ethnic Study of Atherosclerosis. J Am Heart Assoc. 2013;2(2):e000087. doi: 10.1161/JAHA.113.000087. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 40.Simao AF, Precoma DB, Andrade JP, Correa H, Filho, Saraiva JF, Oliveira GMM, et al. I Diretriz Brasileira de Prevenção Cardiovascular. Arq Bras Cardiol. 2013;101(6) Suppl 2:1–63. doi: 10.5935/abc.2013S012. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 41.Ferguson GG, Eliasziw M, Barr HW, Clagett GP, Barnes RW, Wallace MC, et al. The North American Symptomatic Carotid Endarterectomy Trial: Surgical Results in 1415 Patients. Stroke. 1999;30(9):1751–1758. doi: 10.1161/01.str.30.9.1751. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 42.Grant EG, Duerinckx AJ, El Saden SM, Melany ML, Hathout GM, Zimmerman PT, et al. Ability to Use Duplex US to Quantify Internal Carotid Arterial Stenoses: Fact or Fiction? Radiology. 2000;214(1):247–252. doi: 10.1148/radiology.214.1.r00ja27247. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 43.von Reutern GM, Goertler MW, Bornstein NM, Del Sette M, Evans DH, Hetzel A, et al. Grading Carotid Stenosis Using Ultrasonic Methods. Stroke. 2012;43(3):916–921. doi: 10.1161/STROKEAHA.111.636084. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 44.Randomised Trial of Endarterectomy for Recently Symptomatic Carotid Stenosis: final Results of the MRC European Carotid Surgery Trial (ECST) Lancet. 1998;351(9113):1379–1387. doi: 10.1016/S0140-6736(97)09292-1. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 45.U-King-Im JM, Young V, Gillard JH. Lancet. 6. Vol. 8. Neurol: 2009. Carotid-Artery Imaging in the Diagnosis and Management of Patients at Risk of Stroke; pp. 569–580. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 46.Rothwell PM, Gutnikov SA, Warlow CP, European Carotid Surgery Trialist’s Collaboration Reanalysis of the Final Results of the European Carotid Surgery Trial. Stroke. 2003;34(2):514–523. doi: 10.1161/01.str.0000054671.71777.c7. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 47.Randoux B, Marro B, Koskas F, Duyme M, Sahel M, Zouaoui A, et al. Carotid Artery Stenosis: Prospective Comparison of CT, Three-Dimensional Gadolinium-Enhanced MR, and Conventional Angiography. Radiology. 2001;220(1):179–185. doi: 10.1148/radiology.220.1.r01jl35179. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 48.Bartlett ES, Walters TD, Symons SP, Fox AJ. Quantification of Carotid Stenosis on CT Angiography. AJNR Am J Neuroradiol. 2006;27(1):13–19. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 49.Bartlett ES, Walters TD, Symons SP, Fox AJ. Diagnosing carotid Stenosis Near-Occlusion by Using CT Angiography. AJNR Am J Neuroradiol. 2006;27(3):632–637. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 50.Suwanwela N, Can U, Furie KL, Southern JF, Macdonald NR, Ogilvy CS, et al. Carotid Doppler Ultrasound Criteria for Internal Carotid Artery Stenosis Based on Residual Lumen Diameter Calculated from en Bloc Carotid Endarterectomy Specimens. Stroke. 1996;27(11):1965–1969. doi: 10.1161/01.str.27.11.1965. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 51.Yurdakul M, Tola M, Cumhur T. B-Flow Imaging for Assessment of 70% to 99% Internal Carotid Artery Stenosis Based on Residual Lumen Diameter. J Ultrasound Med. 2006;25(2):211–215. doi: 10.7863/jum.2006.25.2.211. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 52.Huston J, 3rd, James EM, Brown RD, Jr, Lefsrud RD, Ilstrup DM, Robertson EF, et al. Redefined Duplex Ultrasonographic Criteria for Diagnosis of Carotid Artery Stenosis. Mayo Clin Proc. 2000;75(11):1133–1140. doi: 10.4065/75.11.1133. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 53.Zierler RE, Dawson DL. Duplex Scanning in Vascular Disorders. 5th. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2002. [Google Scholar]
  • 54.AbuRahma AF, Robinson PA, Strickler DL, Alberts S, Young L. Proposed New Duplex Classification for Threshold Stenoses Used in Various Symptomatic and Asymptomatic Carotid Endarterectomy Trials. Ann Vasc Surg. 1998;12(4):349–358. doi: 10.1007/s100169900166. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 55.Arous EJ, Baril DT, Robinson WP, Aiello FA, Hevelone ND, Arous EJ, et al. Institutional Differences in Carotid Artery Duplex Diagnostic Criteria Result in Significant Variability in Classification of Carotid Artery Stenoses and Likely Lead to Disparities in Care. Circ Cardiovasc Qual Outcomes. 2014;7(3):423–429. doi: 10.1161/CIRCOUTCOMES.113.000855. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 56.Columbo JA, Zwolak RM, Arous EJ, Goodney PP, Lilly MP, Welch HG. Variation in Ultrasound Diagnostic Thresholds for Carotid Stenosis in the United States. Circulation. 2020;141(12):946–953. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.119.043963. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 57.Kim ESH, Zierler RE. Variation in Ultrasound Diagnostic Thresholds for Carotid Stenosis in the United States. Circulation. 2020;141(12):954–956. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.045411. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 58.Bryant CE, Pugh ND, Coleman DP, Morris RJ, Williams PT, Humphries KN. Comparison of Doppler Ultrasound Velocity Parameters in the Determination of Internal Carotid Artery Stenosis. Ultrasound. 2013;21:124–131. doi: 10.1177/1742271X13496680. [DOI] [Google Scholar]
  • 59.Petisco ACGP, Barbosa JEM, Saleh MH, Jesus CA, Metzger PB, Dourado MS, et al. Doppler Ecografia das Artérias Carótidas: Critérios de Velocidade Validados pela Arteriografia. Arq Bras Cardiol: Imagem Cardiovasc. 2015;28(1):1–24. doi: 10.5935/2318-8219.20150003. [DOI] [Google Scholar]
  • 60.Sabeti S, Schillinger M, Mlekusch W, Willfort A, Haumer M, Nachtmann T, et al. Quantification of Internal Carotid Artery Stenosis with Duplex US: Comparative Analysis of Different Flow Velocity Criteria. Radiology. 2004;232(2):431–439. doi: 10.1148/radiol.2321030791. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 61.Brott TG, Halperin JL, Abbara S, Bacharach JM, Barr JD, Bush RL, et al. 2011 ASA/ACCF/AHA/AANN/AANS/ACR/ASNR/CNS/SAIP/SCAI/SIR/SNIS/SVM/SVS Guideline on the Management of Patients with Extracranial Carotid and Vertebral Artery Disease: Executive Summary. A Report of the American College of Cardiology Foundation/American Heart Association Task Force on Practice Guidelines, and the American Stroke Association, American Association of Neuroscience Nurses, American Association of Neurological Surgeons, American College of Radiology, American Society of Neuroradiology, Congress of Neurological Surgeons, Society of Atherosclerosis Imaging and Prevention, Society for Cardiovascular Angiography and Interventions, Society of Interventional Radiology, Society of NeuroInterventional Surgery, Society for Vascular Medicine, and Society for Vascular Surgery. Circulation. 2011;124(4):489–532. doi: 10.1161/CIR.0b013e31820d8d78. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 62.Clair DG, Greenberg RK. Diagnosis and Treatment of Proximal Carotid Lesions. Semin Vasc Surg. 2000;13(2):103–108. [PubMed] [Google Scholar]
  • 63.Wardlaw JM, Chappell FM, Best JJ, Wartolowska K, Berry E, NHS Research and Development Health Technology Assessment Carotid Stenosis Imaging Group Non-Invasive Imaging Compared with Intra-Arterial Angiography in the Diagnosis of Symptomatic Carotid Stenosis: A Meta-Analysis. Lancet. 2006;367(9521):1503–1512. doi: 10.1016/S0140-6736(06)68650-9. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 64.Barlinn K, Rickmann H, Kitzler H, Krogias C, Strohm H, Abramyuk A, et al. Validation of Multiparametric Ultrasonography Criteria with Digital Subtraction Angiography in Carotid Artery Disease: A Prospective Multicenter Study. Ultraschall Med. 2018;39(5):535–543. doi: 10.1055/s-0043-119355. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 65.AbuRahma AF, Srivastava M, Stone PA, Mousa AY, Jain A, Dean LS, et al. Critical Appraisal of the Carotid Duplex Consensus Criteria in the Diagnosis of Carotid Artery Stenosis. J Vasc Surg. 2011;53(1):53–59. doi: 10.1016/j.jvs.2010.07.045. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 66.Pontes SM, Barros FS, Roelke FH, Almeida MAT, Sandri JL, Jacques CM, et al. Ultrasonographic Mapping of the Extracranial Carotid Artery Bifurcation for Surgical Planning: Gender Differences. J Vasc Bras. 2011;10(3):222–228. doi: 10.1590/S1677-54492011000300007. [DOI] [Google Scholar]
  • 67.Arning C, Widder B, von Reutern GM, Stiegler H, Görtler M. Revision of DEGUM Ultrasound Criteria for Grading Internal Carotid Artery Stenoses and Transfer to NASCET Measurement. Ultraschall Med. 2010;31(3):251–257. doi: 10.1055/s-0029-1245336. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 68.Jogestrand T, Fredén-Lindqvist J, Lindqvist M, Lundgren S, Sundberg A, Tillman AS, et al. Equalis Criteria for Carotid Artery Diagnostics--Under Continuous Revision. Lakartidningen. 2012;109(13):702–703. [PubMed] [Google Scholar]
  • 69.Del Brutto VJ, Gornik HL, Rundek T. Why are we Still Debating Criteria for Carotid Artery Stenosis? 1270Ann Transl Med. 2020;8(19) doi: 10.21037/atm-20-1188a. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 70.Hood DB, Mattos MA, Mansour A, Ramsey DE, Hodgson KJ, Barkmeier LD, et al. Prospective Evaluation of New Duplex Criteria to Identify 70% Internal Carotid Artery Stenosis. J Vasc Surg. 1996;23(2):254–261. doi: 10.1016/s0741-5214(96)70269-0. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 71.Faught WE, Mattos MA, van Bemmelen PS, Hodgson KJ, Barkmeier LD, Ramsey DE, et al. Color-Flow Duplex Scanning of Carotid Arteries: New Velocity Criteria Based on Receiver Operator Characteristic Analysis for Threshold Stenoses Used in the Symptomatic and Asymptomatic Carotid Trials. J Vasc Surg. 1994;19(5):818–827. doi: 10.1016/s0741-5214(94)70006-0. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 72.Shaalan WE, Wahlgren CM, Desai T, Piano G, Skelly C, Bassiouny HS. Reappraisal of Velocity Criteria for Carotid Bulb/Internal Carotid Artery Stenosis Utilizing High-Resolution B-Mode Ultrasound Validated with Computed Tomography Angiography. J Vasc Surg. 2008;48(1):104–112. doi: 10.1016/j.jvs.2008.02.068. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 73.Arous EJ, Judelson DR, Malka KT, Wyman AS, Simons JP, Aiello FA, et al. Carotid Duplex Velocity Criteria Recommended by the Society of Radiologists in Ultrasound and Endorsed by the Intersocietal Accreditation Commission Lack Predictive Ability for Identifying High-Grade Carotid Artery Stenosis. Ann Vasc Surg. 2019;61:227–232. doi: 10.1016/j.avsg.2019.05.051. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 74.Jahromi AS, Cinà CS, Liu Y, Clase CM. Sensitivity and Specificity of Color Duplex Ultrasound Measurement in the Estimation of Internal Carotid Artery Stenosis: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Vasc Surg. 2005;41(6):962–972. doi: 10.1016/j.jvs.2005.02.044. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 75.Moneta GL, Edwards JM, Papanicolaou G, Hatsukami T, Taylor LM, Jr, Strandness DE, Jr, et al. Screening for Asymptomatic Internal Carotid Artery Stenosis: Duplex Criteria for Discriminating 60% to 99% Stenosis. J Vasc Surg. 1995;21(6):989–994. doi: 10.1016/s0741-5214(95)70228-8. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 76.Moneta GL, Edwards JM, Chitwood RW, Taylor LM, Jr, Lee RW, Cummings CA, et al. Correlation of North American Symptomatic Carotid Endarterectomy Trial (NASCET) Angiographic Definition of 70% to 99% Internal Carotid Artery Stenosis with Duplex Scanning. J Vasc Surg. 1993;17(1):152–157. doi: 10.1067/mva.1993.42888. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 77.Filis KA, Arko FR, Johnson BL, Pipinos II, Harris EJ, Olcott C, 4th, et al. Duplex Ultrasound Criteria for Defining the Severity of Carotid Stenosis. Ann Vasc Surg. 2002;16(4):413–421. doi: 10.1007/s10016-001-0175-8. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 78.Nicolaides AN, Shifrin EG, Bradbury A, Dhanjil S, Griffin M, Belcaro G, et al. Angiographic and Duplex Grading of Internal Carotid Stenosis: Can we Overcome the Confusion? J Endovasc Surg. 1996;3(2):158–165. doi: 10.1177/152660289600300207. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 79.Jmor S, El-Atrozy T, Griffin M, Tegos T, Dhanjil S, Nicolaides A. Grading Internal Carotid Artery Stenosis Using B-Mode Ultrasound (in Vivo Study) Eur J Vasc Endovasc Surg. 1999;18(4):315–322. doi: 10.1053/ejvs.1999.0884. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 80.Bluth EI. Extracranial Carotid Arteries: Intraplaque Hemorrhage and Surface Ulceration. Minerva Cardioangiol. 1998;46(3):81–85. [PubMed] [Google Scholar]
  • 81.Tahmasebpour HR, Buckley AR, Cooperberg PL, Fix CH. Sonographic Examination of the Carotid Arteries. Radiographics. 2005;25(6):1561–1575. doi: 10.1148/rg.256045013. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 82.Moneta GL. In: Guia Prático de Ultrassonografia Vascular. Engelhorn Al, Engelhorn CA, Morais D, Filho, Barros FS, Coelho NA.editors, editors. Rio de Janeiro: Di Livros; 2011. Doença Carotídea Aterosclerótica; pp. 43–53. [Google Scholar]
  • 83.Beach KW, Leotta DF, Zierler RE. Carotid Doppler Velocity Measurements and Anatomic Stenosis: Correlation is Futile. Vasc Endovascular Surg. 2012;46(6):466–474. doi: 10.1177/1538574412452159. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 84.Morimoto N, Morimoto K, Morimoto Y, Sakamoto T, Matsumori M, Okada K, et al. Reverse Diastolic Flow in the Common Carotid Artery in Severe Aortic Regurgitation, Causing Brain Ischemia. J Thorac Cardiovasc Surg. 2008;135(5):1176–1177. doi: 10.1016/j.jtcvs.2008.01.010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 85.Bendick PJ. Cardiac Effects on Peripheral Vascular Doppler Waveforms. J Vasc Ultrasound. 2014;38(3):156–162. [Google Scholar]
  • 86.Zierler RE, Jordan WD, Lal BK, Mussa F, Leers S, Fulton J, et al. The Society for Vascular Surgery Practice Guidelines on Follow-Up after Vascular Surgery Arterial Procedures. J Vasc Surg. 2018;68(1):256–284. doi: 10.1016/j.jvs.2018.04.018. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 87.Lal BK, Kaperonis EA, Cuadra S, Kapadia I, Hobson RW., 2nd Patterns of In-Stent Restenosis after Carotid Artery Stenting: Classification and Implications for Long-Term Outcome. J Vasc Surg. 2007;46(5):833–840. doi: 10.1016/j.jvs.2007.07.022. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 88.Barboza MA, Chang J, Hernández A, Martínez E, Fernández H, Quirós G, et al. Safety of Dual Antiplatelet Therapy After Carotid Endarterectomy for Prevention of Restenosis: A Single Center Experience. J Vasc Interv Neurol. 2016;9(2):5–9. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 89.Strauss S, Mohan A, Sabri E, Brandys T, Hajjar G, Hill A, et al. Ultrasound Surveillance Following Carotid Endarterectomy: Prudent or Pointless? J Vasc Surg. 2018;68(3):E72–EE3. doi: 10.1016/j.jvs.2018.06.147. [DOI] [Google Scholar]
  • 90.Al Shakarchi J, Lowry D, Nath J, Khawaja AZ, Inston N, Tiwari A. Duplex Ultrasound Surveillance after Carotid Artery Endarterectomy. J Vasc Surg. 2016;63(6):1647–1650. doi: 10.1016/j.jvs.2016.01.054. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 91.Kumar R, Batchelder A, Saratzis A, AbuRahma AF, Ringleb P, Lal BK, et al. Restenosis after Carotid Interventions and Its Relationship with Recurrent Ipsilateral Stroke: A Systematic Review and Meta-analysis. Eur J Vasc Endovasc Surg. 2017;53(6):766–775. doi: 10.1016/j.ejvs.2017.02.016. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 92.AbuRahma AF, Srivastava M, AbuRahma Z, Jackson W, Mousa A, Stone PA, et al. The Value and Economic Analysis of routine Postoperative Carotid Duplex Ultrasound Surveillance after Carotid Endarterectomy. J Vasc Surg. 2015;62(2):378–383. doi: 10.1016/j.jvs.2015.03.023. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 93.Bandyk DF. Follow-Up after Carotid Endarterectomy and Stenting: What to Look for and Why. Semin Vasc Surg. 2020;33(3-4):47–53. doi: 10.1053/j.semvascsurg.2020.11.001. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 94.DeMarco JK, Spence JD. Plaque Assessment in the Management of Patients with Asymptomatic Carotid Stenosis. Neuroimaging Clin N Am. 2016;26(1):111–127. doi: 10.1016/j.nic.2015.09.009. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 95.Widder B, Paulat K, Hackspacher J, Hamann H, Hutschenreiter S, Kreutzer C, et al. Morphological Characterization of Carotid Artery Stenoses by Ultrasound Duplex Scanning. Ultrasound Med Biol. 1990;16(4):349–354. doi: 10.1016/0301-5629(90)90064-j. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 96.Davies MJ, Richardson PD, Woolf N, Katz DR, Mann J. Risk of Thrombosis in Human Atherosclerotic Plaques: Role of Extracellular Lipid, Macrophage, and Smooth Muscle Cell Content. Br Heart J. 1993;69(5):377–381. doi: 10.1136/hrt.69.5.377. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 97.Herr JE, Hétu MF, Li TY, Ewart P, Johri AM. Presence of Calcium-Like Tissue Composition in Carotid Plaque is Indicative of Significant Coronary Artery Disease in High-Risk Patients. J Am Soc Echocardiogr. 2019;32(5):633–642. doi: 10.1016/j.echo.2019.01.001. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 98.Ball S, Rogers S, Kanesalingam K, Taylor R, Katsogridakis E, McCollum C. Carotid Plaque Volume in Patients Undergoing Carotid Endarterectomy. Br J Surg. 2018;105(3):262–269. doi: 10.1002/bjs.10670. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 99.Wannarong T, Parraga G, Buchanan D, Fenster A, House AA, Hackam DG, et al. Progression of Carotid Plaque Volume Predicts Cardiovascular Events. Stroke. 2013;44(7):1859–1865. doi: 10.1161/STROKEAHA.113.001461. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 100.Noflatscher M, Schreinlechner M, Sommer P, Kerschbaum J, Berggren K, Theurl M, et al. Influence of Traditional Cardiovascular Risk Factors on Carotid and Femoral Atherosclerotic Plaque Volume as Measured by Three-Dimensional Ultrasound. 32J Clin Med. 2018;8(1) doi: 10.3390/jcm8010032. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 101.Otero HJ, Steigner ML, Rybicki FJ. The “Post-64” Era of Coronary CT Angiography: Understanding New Technology from Physical Principles. Radiol Clin North Am. 2009;47(1):79–90. doi: 10.1016/j.rcl.2008.11.001. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 102.Balu N, Yarnykh VL, Scholnick J, Chu B, Yuan C, Hayes C. Improvements in Carotid Plaque Imaging Using a New Eight-Element Phased Array Coil at 3T. J Magn Reson Imaging. 2009;30(5):1209–1214. doi: 10.1002/jmri.21890. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 103.Barros FS. In: Guia Prático de Ultrassonografia Vascular. Engelhorn Al, Engelhorn CA, Morais D, Filho, Barros FS, Coelho NA.editors, editors. Rio de Janeiro: Di Livros; 2011. Ultrassonografia das Carótidas e Vertebrais; pp. 68–106. [Google Scholar]
  • 104.Saba L, Yuan C, Hatsukami TS, Balu N, Qiao Y, DeMarco JK, et al. Carotid Artery Wall Imaging: Perspective and Guidelines from the ASNR Vessel Wall Imaging Study Group and Expert Consensus Recommendations of the American Society of Neuroradiology. AJNR Am J Neuroradiol. 2018;39(2):E9–E31. doi: 10.3174/ajnr.A5488. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 105.Barros FSP, Pontes SM, Prezotti BB, Sandri GA, Salles-Cunha XS, Barros FS. Trombo Móvel na Carótida Interna: Planejamento Cirúrgico Definido pela Ultrassonografia Vascular. Arq Bras Cardiol: Imagem Cardiovasc. 2013;26(4):335–340. [Google Scholar]
  • 106.Cantisani V, Di Leo N, David E, Clevert DA. Role of CEUS in Vascular Pathology. Ultraschall Med. 2021;42(4):348–366. doi: 10.1055/a-1403-2400. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 107.Porter TR, Mulvagh SL, Abdelmoneim SS, Becher H, Belcik JT, Bierig M, et al. Clinical Applications of Ultrasonic Enhancing Agents in Echocardiography: 2018 American Society of Echocardiography Guidelines Update. J Am Soc Echocardiogr. 2018;31(3):241–274. doi: 10.1016/j.echo.2017.11.013. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 108.Greis C. Ultrasound Contrast Agents as Markers of Vascularity and Microcirculation. Clin Hemorheol Microcirc. 2009;43(1-2):1–9. doi: 10.3233/CH-2009-1216. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 109.Schneider M. SonoVue, a New Ultrasound Contrast Agent. Eur Radiol. 1999;(9) Suppl 3:S347–S348. doi: 10.1007/pl00014071. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 110.Greis C. Technical Aspects of Contrast-Enhanced Ultrasound (CEUS) Examinations: Tips and Tricks. Clin Hemorheol Microcirc. 2014;58(1):89–95. doi: 10.3233/CH-141873. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 111.Sidhu PS, Cantisani V, Dietrich CF, Gilja OH, Saftoiu A, Bartels E, et al. The EFSUMB Guidelines and Recommendations for the Clinical Practice of Contrast-Enhanced Ultrasound (CEUS) in Non-Hepatic Applications: Update 2017 (Long Version) Ultraschall Med. 2018;39(2):e2–e44. doi: 10.1055/a-0586-1107. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 112.Pinto CAV. Contraste por Microbolhas em Ultrassonografia no Diagnostico Diferencial entre Oclusão e Pseudoclusão da Carótida Interna: Correlação com a Angiotomografia. Faculdade de Medicina; São Paulo: Universidade de São Paulo; 2010. Tese [Doutorado em Radiologia] [Google Scholar]
  • 113.Ventura CA, Silva ES, Cerri GG, Leão PP, Tachibana A, Chammas MC. Can Contrast-Enhanced Ultrasound with Second-Generation Contrast Agents Replace Computed Tomography Angiography for Distinguishing between Occlusion and Pseudo-Occlusion of the Internal Carotid Artery? Clinics. 2015;70(1):1–6. doi: 10.6061/clinics/2015(01)01. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 114.Ten Kate GL, van den Oord SC, Sijbrands EJ, van der Lugt A, de Jong N, Bosch JG, et al. Current Status and Future Developments of Contrast-Enhanced Ultrasound of Carotid Atherosclerosis. J Vasc Surg. 2013;57(2):539–546. doi: 10.1016/j.jvs.2012.07.028. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 115.Clevert DA, Sommer WH, Zengel P, Helck A, Reiser M. Imaging of Carotid Arterial Diseases with Contrast-Enhanced Ultrasound (CEUS) Eur J Radiol. 2011;80(1):68–76. doi: 10.1016/j.ejrad.2010.12.103. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 116.Schinkel AF, van den Oord SC, van der Steen AF, van Laar JA, Sijbrands EJ. Utility of Contrast-Enhanced Ultrasound for the Assessment of the Carotid Artery Wall in Patients with Takayasu or Giant Cell Arteritis. Eur Heart J Cardiovasc Imaging. 2014;15(5):541–546. doi: 10.1093/ehjci/jet243. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 117.Clevert DA, Sommer WH, Helck A, Reiser M. Duplex and Contrast Enhanced Ultrasound (CEUS) in Evaluation of In-Stent Restenosis after Carotid Stenting. Clin Hemorheol Microcirc. 2011;48(1):199–208. doi: 10.3233/CH-2011-1400. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 118.Cloud GC, Markus HS. Diagnosis and Management of Vertebral Artery Stenosis. QJM. 2003;96(1):27–54. doi: 10.1093/qjmed/hcg003. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 119.Simonetto M, DeSousa K, Campo N, Pandey V, Koch S. Topography of Vertebral Artery Origin Plaques: Characteristics and Determinants. J Ultrasound Med. 2019;38(2):331–335. doi: 10.1002/jum.14692. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 120.Gulli G, Khan S, Markus HS. Vertebrobasilar Stenosis Predicts High Early Recurrent STROKE risk in Posterior Circulation Stroke and TIA. Stroke. 2009;40(8):2732–2737. doi: 10.1161/STROKEAHA.109.553859. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 121.Markus HS, van der Worp HB, Rothwell PM. Posterior Circulation Ischaemic Stroke and Transient Ischaemic Attack: Diagnosis, Investigation, and Secondary Prevention. Lancet Neurol. 2013;12(10):989–998. doi: 10.1016/S1474-4422(13)70211-4. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 122.Hua Y, Meng XF, Jia LY, Ling C, Miao ZR, Ling F, et al. Color Doppler Imaging Evaluation of Proximal Vertebral Artery Stenosis. AJR Am J Roentgenol. 2009;193(5):1434–1438. doi: 10.2214/AJR.09.2624. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 123.Gunabushanam G, Kummant L, Scoutt LM. Vertebral Artery Ultrasound. Radiol Clin North Am. 2019;57(3):519–533. doi: 10.1016/j.rcl.2019.01.011. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 124.Buckenham TM, Wright IA. Ultrasound of the Extracranial Vertebral Artery. Br J Radiol. 2004;77(913):15–20. doi: 10.1259/bjr/70447093. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 125.Vicenzini E, Ricciardi MC, Sirimarco G, Di Piero V, Lenzi GL. Extracranial and Intracranial Sonographic Findings in Vertebral Artery Diseases. J Ultrasound Med. 2010;29(12):1811–1823. doi: 10.7863/jum.2010.29.12.1811. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 126.Kliewer MA, Hertzberg BS, Kim DH, Bowie JD, Courneya DL, Carroll BA. Vertebral artery Doppler Waveform Changes Indicating Subclavian Steal Physiology. AJR Am J Roentgenol. 2000;174(3):815–819. doi: 10.2214/ajr.174.3.1740815. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 127.King A, Markus HS. Doppler Embolic Signals in Cerebrovascular Disease and Prediction of Stroke Risk: A Systematic Review and Meta-Analysis. Stroke. 2009;40(12):3711–3717. doi: 10.1161/STROKEAHA.109.563056. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 128.Spence JD. Transcranial Doppler Emboli Identifies Asymptomatic Carotid Patients at High Stroke Risk: Why This Technique Should be Used More Widely. Angiology. 2017;68(8):657–660. doi: 10.1177/0003319716651525. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 129.Edmonds HL, Jr, Isley MR, Sloan TB, Alexandrov AV, Razumovsky AY. American Society of Neurophysiologic Monitoring and American Society of Neuroimaging Joint Guidelines for Transcranial Doppler Ultrasonic Monitoring. J Neuroimaging. 201121;(2):177–183. doi: 10.1111/j.1552-6569.2010.00471.x. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 130.Miyazaki M, Kato K. Measurement of Cerebral Blood Flow by Ultrasonic Doppler Technique. Jpn Circ J. 1965;29:375–382. doi: 10.1253/jcj.29.375. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 131.Aaslid R, Markwalder TM, Nornes H. Noninvasive Transcranial Doppler Ultrasound Recording of Flow Velocity in Basal Cerebral Arteries. J Neurosurg. 1982;57(6):769–774. doi: 10.3171/jns.1982.57.6.0769. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 132.Lindegaard KF, Bakke SJ, Grolimund P, Aaslid R, Huber P, Nornes H. Assessment of Intracranial Hemodynamics in Carotid Artery Disease by Transcranial Doppler Ultrasound. J Neurosurg. 1985;63(6):890–898. doi: 10.3171/jns.1985.63.6.0890. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 133.Tegeler CH, Babikian VL, Gomez CR. In: Neurosonology. Tegeler CH, Babikian VL, Gomez CR, editors, editors. St. Louis: Mosby; 1996. The Transcranial Doppler Examination: Principles and Applications of Transcranial Doppler Sonography; pp. 113–127. [Google Scholar]
  • 134.Sacco RL, Kargman DE, Gu Q, Zamanillo MC. Race-Ethnicity and Determinants of Intracranial Atherosclerotic Cerebral Infarction. The Northern Manhattan Stroke Study. Stroke. 1995;26(1):14–20. doi: 10.1161/01.str.26.1.14. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 135.Gorelick PB. Distribution of Atherosclerotic Cerebrovascular Lesions. Effects of Age, Race, and Sex. Stroke. 1993;24(12) Suppl:I16–I19. [PubMed] [Google Scholar]
  • 136.Paulsen F, Waschke J. Sobotta - Atlas de Anatomia Humana. Rio de Janeiro: Ed. Guanabara Koogan; 2000. [Google Scholar]
  • 137.Fujioka KA, Douville CA. In: Transcranial Doppler. Newell OW, Aaslid R, editors, editors. New York: Raven Press; 1992. Anatomy and Freehand Examination Techniques; pp. 9–31. [Google Scholar]
  • 138.Jansen C, Moll FL, Vermeulen FE, van Haelst JM, Ackerstaff RG. Continuous Transcranial Doppler Ultrasonography and Electroencephalography During Carotid Endarterectomy: A Multimodal Monitoring System to Detect Intraoperative Ischemia. Ann Vasc Surg. 1993;7(1):95–101. doi: 10.1007/BF02042666. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 139.Spencer MP, Thomas GI, Nicholls SC, Sauvage LR. Detection of Middle Cerebral Artery Emboli During Carotid Endarterectomy Using Transcranial Doppler Ultrasonography. Stroke. 1990;21(3):415–423. doi: 10.1161/01.str.21.3.415. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 140.Ritter MA, Dittrich R, Thoenissen N, Ringelstein EB, Nabavi DG. Prevalence and Prognostic Impact of Microembolic Signals in Arterial Sources of Embolism. A Systematic Review of the Literature. J Neurol. 2008;255(7):953–961. doi: 10.1007/s00415-008-0638-8. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 141.Markus HS, Droste DW, Kaps M, Larrue V, Lees KR, Siebler M, et al. Dual Antiplatelet Therapy with Clopidogrel and Aspirin in Symptomatic Carotid Stenosis Evaluated Using Doppler Embolic Signal Detection: The Clopidogrel and Aspirin for Reduction of Emboli in Symptomatic Carotid Stenosis (CARESS) Trial. Circulation. 2005;111(17):2233–2240. doi: 10.1161/01.CIR.0000163561.90680.1C. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 142.Chan FK, Ching JY, Hung LC, Wong VW, Leung VK, Kung NN, et al. Clopidogrel versus Aspirin and Esomeprazole to Prevent Recurrent Ulcer Bleeding. N Engl J Med. 2005;352(3):238–244. doi: 10.1056/NEJMoa042087. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 143.Markus HS, King A, Shipley M, Topakian R, Cullinane M, Reihill S, et al. Asymptomatic Embolisation for Prediction of Stroke in the Asymptomatic Carotid Emboli Study (ACES): A Prospective Observational Study. Lancet Neurol. 2010;9(7):663–671. doi: 10.1016/S1474-4422(10)70120-4. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 144.Gucuyener D, Uzuner N, Ozkan S, Ozdemir O, Ozdemir G. Micro Embolic Signals in Patients with Cerebral Ischaemic Events. Neurol India. 2001;49(3):225–230. [PubMed] [Google Scholar]
  • 145.Poppert H, Sadikovic S, Sander K, Wolf O, Sander D. Embolic Signals in Unselected Stroke Patients: Prevalence and Diagnostic Benefit. Stroke. 2006;37(8):2039–2043. doi: 10.1161/01.STR.0000231644.47325.aa. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 146.Iguchi Y, Kimura K, Kobayashi K, Ueno Y, Shibazaki K, Inoue T. Microembolic Signals at 48 Hours after Stroke Onset Contribute to New Ischaemia Within a Week. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2008;79(3):253–259. doi: 10.1136/jnnp.2007.123414. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 147.Spence JD, Tamayo A, Lownie SP, Ng WP, Ferguson GG. Absence of Microemboli on Transcranial Doppler Identifies Low-Risk Patients with Asymptomatic Carotid Stenosis. Stroke. 2005;36(11):2373–2378. doi: 10.1161/01.STR.0000185922.49809.46. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 148.Gil-Peralta A. In: Manual de Doppler Transcraneal. Molina C, Serena J, Álvarez-Sabín J, editors, editors. Madrid: Aula Médica; 2000. Reactividad Vasomotora Cerebral y Autorregulacion; pp. 64–80. [Google Scholar]
  • 149.Markus HS, Harrison MJ. Estimation of Cerebrovascular Reactivity Using Transcranial Doppler, Including the Use of Breath-Holding as the Vasodilatory Stimulus. Stroke. 1992;23(5):668–673. doi: 10.1161/01.str.23.5.668. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 150.Widder B, Paulat K, Hackspacher J, Mayr E. Transcranial Doppler CO2 Test for the Detection of Hemodynamically Critical Carotid Artery Stenoses and Occlusions. Eur Arch Psychiatry Neurol Sci. 1986;236(3):162–168. doi: 10.1007/BF00380944. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 151.Kofke WA, Dong ML, Bloom M, Policare R, Janosky J, Sekhar L. Transcranial Doppler Ultrasonography with Induction of Anesthesia for Neurosurgery. J Neurosurg Anesthesiol. 1994;6(2):89–97. doi: 10.1097/00008506-199404000-00004. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 152.Bernstein M, Fleming JF, Deck JH. Cerebral Hyperperfusion after Carotid Endarterectomy: A Cause of Cerebral Hemorrhage. Neurosurgery. 1984;15(1):50–56. doi: 10.1227/00006123-198407000-00010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 153.Powers WJ. Cerebral Hemodynamics in Ischemic Cerebrovascular Disease. Ann Neurol. 1991;29(3):231–240. doi: 10.1002/ana.410290302. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 154.Powers AD, Smith RR. Hyperperfusion Syndrome after Carotid Endarterectomy: A Transcranial Doppler Evaluation. Neurosurgery. 1990;26(1):56–59. [PubMed] [Google Scholar]
  • 155.Reigel MM, Hollier LH, Sundt TM, Jr, Piepgras DG, Sharbrough FW, Cherry KJ. Cerebral Hyperperfusion Syndrome: A Cause of Neurologic Dysfunction after Carotid Endarterectomy. J Vasc Surg. 1987;5(4):628–634. [PubMed] [Google Scholar]
Arq Bras Cardiol. 2023 Nov 14;120(10):e20230695. [Article in English]

Recommendation Update for Vascular Ultrasound Evaluation of Carotid and Vertebral Artery Disease: DIC, CBR and SABCV – 2023

Ana Cristina Lopes Albricker 1,2, Claudia Maria Vilas Freire 3,4, Simone Nascimento dos Santos 5, Monica Luiza de Alcantara 6, Armando Luis Cantisano 7, Carmen Lucia Lascasas Porto 9, Salomon Israel do Amaral 10, Orlando Carlos Glória Veloso 11,12,13,14, Domingos de Morais Filho 15,*, José Aldo Ribeiro Teodoro 16, Ana Cláudia Gomes Pereira Petisco 17, Mohamed Hassan Saleh 17, Marcio Vinícius Lins de Barros 18, Fanilda Souto Barros 19, Ana Luiza Dias Valiente Engelhorn 20, Carlos Alberto Engelhorn 20, Érica Patrício Nardino 21,22, Melissa Andreia de Moares Silva 23, Luisa Ciucci Biagioni 24, Adriano José de Souza 25, Anna Karina Paiva Sarpe 26, Arthur Curtarelli de Oliveira 27, Marcelo Rodrigo de Souza Moraes 28, Miguel José Francisco Neto 29, Peter Célio Françolin 30, Carlos Eduardo Rochitte 30,31, Rogerio Iquizli 29, Alair Augusto Sarmet Moreira Damas dos Santos 32, Valdair Francisco Muglia 33, Bruno de Lima Naves 34

Recommendation Update for Vascular Ultrasound Evaluation of Carotid and Vertebral Artery Disease: DIC, CBR and SABCV – 2023
The report below lists declarations of interest as reported to the SBC by the experts during the period of the development of these statement, 2022/2023.
Expert Type of relationship with industry
Adriano José de Souza Nothing to be declared
Alair Augusto Sarmet Moreira Damas dos Santos Nothing to be declared
Ana Cláudia Gomes Pereira Petisco Nothing to be declared
Ana Cristina Lopes Albricker Nothing to be declared
Ana Luiza Dias Valiente Engelhorn Nothing to be declared
Anna Karina Paiva Sarpe
  • Other relationships

  • Funding of continuing medical education activities, including travel, accommodation and registration in conferences and courses, from the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:

  • - Sigvaris e Venosan.

Armando Luis Cantisano Nothing to be declared
Arthur Curtarelli de Oliveira Nothing to be declared
Bruno de Lima Naves
  • Other relationships

  • Funding of continuing medical education activities, including travel, accommodation and registration in conferences and courses, from the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:

  • - Bayer: Xarelto; Apsen: Dobeven.

Carlos Alberto Engelhorn Nothing to be declared
Carlos Eduardo Rochitte
  • Financial declaration

  • A - Economically relevant payments of any kind made to (i) you, (ii) your spouse/partner or any other person living with you, (iii) any legal person in which any of these is either a direct or indirect controlling owner, business partner, shareholder or participant; any payments received for lectures, lessons, training instruction, compensation, fees paid for participation in advisory boards, investigative boards or other committees, etc. From the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry: - Eventual Speaker Honoraria – Pfizer: Amyloidosis; GE: Cardiovascular Tomography; Edwards: TAVI; Manole: CMR and CCT books.

  • B - Research funding under your direct/personal responsibility (directed to the department or institution) from the Brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:

  • - V-Plaque (Inclisiran- Novartis): Hcor Institution.

  • Other relationships

  • Any economically relevant equity interest in companies in the healthcare or education industry or in any companies competing with or supplying to SBC:

  • - Blume Medicina Diagnóstica: shareholder.

Carmen Lucia Lascasas Porto
  • Other relationships

  • Funding of continuing medical education activities, including travel, accommodation and registration in conferences and courses, from the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:

  • - Bayer: lectures.

Claudia Maria Vilas Freire Nothing to be declared
Domingos de Morais Filho Nothing to be declared
Érica Patrício Nardino Nothing to be declared
Fanilda Souto Barros Nothing to be declared
José Aldo Ribeiro Teodoro Nothing to be declared
Luisa Ciucci Biagioni Nothing to be declared
Marcelo Rodrigo de Souza Moraes Nothing to be declared
Marcio Vinícius Lins de Barros Nothing to be declared
Melissa Andreia de Moraes Silva Nothing to be declared
Miguel José Francisco Neto Nothing to be declared
Mohamed Hassan Saleh Nothing to be declared
Monica Luiza de Alcantara
  • Financial declaration

  • A - Economically relevant payments of any kind made to (i) you, (ii) your spouse/partner or any other person living with you, (iii) any legal person in which any of these is either a direct or indirect controlling owner, business partner, shareholder or participant; any payments received for lectures, lessons, training instruction, compensation, fees paid for participation in advisory boards, investigative boards or other committees, etc. From the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:

  • - Boston Scientific: Watchman FLX.

Orlando Carlos Glória Veloso Nothing to be declared
Peter Célio Françolin
  • Other relationships

  • Any economically relevant equity interest in companies in the healthcare or education industry or in any companies competing with or supplying to SBC:

  • - Ensino.

Rogerio Iquizli Nothing to be declared
Salomon Israel do Amaral
  • Other relationships

  • Any economically relevant equity interest in companies in the healthcare or education industry or in any companies competing with or supplying to SBC:

  • - Cardiovascular Imaging.

Simone Nascimento dos Santos Nothing to be declared
Valdair Francisco Muglia Nothing to be declared

Contents

1. Class of Recommendation and Level of Evidence 5

2. Summary of the Main Recommendations 5

3. Introduction and Equipment 6

3.1. Introduction 6

3.2. Cleaning and Prevention of Infections 6

4. Intima-media Thickness and

Detection of Carotid Artery Plaques for

Cardiovascular Risk Assessment 8

4.1. Ultrasound Features of Intima-media Thickness and

Carotid Plaque 9

5. Assessment of Carotid Stenosis 9

5.1. Anatomical Criteria 9

5.2. The Role of Computed Tomography Angiography And

Magnetic Resonance Angiography 9

5.3. Velocity Criteria 11

5.4. Technical Considerations for Doppler Assessment 11

5.5. Internal Carotid Artery Stenosis 11

5.5.1. < 50% stenoses 11

5.5.2. > 50% stenoses 11

5.5.3. Occlusions and Near Occlusions 13

5.6. Stenosis of the Common Carotid Artery and

External Carotid Artery 14

5.7. Conditions that Affect Velocity Measurements 14

6. Ultrasound Evaluation after Endarterectomy and

Stent Implantation 14

6.1. Introduction 14

6.2. Test Protocol 14

6.3. Ultrasound Evaluation after Carotid Endarterectomy 15

6.4. Vascular Ultrasound Findings after Endarterectomy 15

7. Morphological Assessment of Carotid Plaques 16

7.1. Investigation of Plaque Morphology 17

7.1.1. Plaque Morphology 17

7.1.2. Characteristics of Atherosclerotic Plaques and Risk of

Cardiovascular Disease 17

7.1.3. Plaque Volume 17

7.2. Atherosclerotic Plaque Characterization by Computed Tomography

Angiography and Magnetic Resonance Angiography 17

7.2.1. Cervical Artery Dissection 18

8. Ultrasound Enhancing Agents in the

Characterization of Atherosclerotic Plaques 18

8.1. Characteristics and Properties of Ultrasound Enhancing Agents 19

8.2. Technical Aspects that Affect the Acquisition of

Contrast-enhanced Images 19

8.3. Mechanical Index 19

8.4. Imaging Gain 19

8.5. Contrast Agent Dose 20

8.6. Diagnosis of Occlusion and Near-occlusion 20

8.7. Evaluation of Plaque Vulnerability and Neovascularization 20

8.8. Dissection 20

8.9. Inflammation 21

8.10 Follow-up after Stenting 21

8.11 Contrast Preparation 21

8.12. Basic Protocol for Vascular Ultrasound with

Microbubble Contrast Agents 21

9. Evaluation of Atheromatous Disease in

Vertebral Arteries 21

9.1. Introduction 21

9.2. Ultrasound evaluation of vertebral arteries 22

9.3. Methodology of Routine Examination 22

9.4. Normal Parameters 22

9.5. Stenosis Quantification 22

9.5.1. Proximal Stenosis (V0-V1) 22

9.5.2. Vertebral Stenosis in the Remaining Segments (V2-V4) 22

9.5.3. Vertebral Artery Occlusion 22

9.6. Subclavian Steal Syndrome 22

10. Transcranial Doppler in Extracranial Carotid and

Vertebral Atherosclerotic Disease 23

10.1. Imaging Techniques 23

10.2. Standard Protocol for a Conventional “Blinded” Transcranial

Doppler Examination 24

10.3. Standard Protocol for Continuous Transcranial Doppler 25

10.4. Clinical Usefulness of Transcranial Doppler in

Cervical Atherosclerotic Disease 26

10.4.1. Identification of Patients with HITS 26

10.4.2. Induced Hemodynamic Repercussions 27

10.4.3. Evaluation of Intracranial Vertebral Stenosis (V4) 28

10.5. Recommendations 28

References 29

1. Class of Recommendation and Level of Evidence

Consensus statements were classified according to Charts 1 and 2, based on standards adopted by the Brazilian Society of Cardiology (SBC).

Chart 1. – Class of recommendations according to the standards adopted by the Brazilian Society of Cardiology.

Definition Grade of recommendation
Conditions for which there is conclusive evidence or, if not, for which group consensus was achieved. I
Conditions for which there is conflicting evidence and/or divergence of opinions on the usefulness of the method. II
Evidence or opinion in favor of the method. The majority of authors agrees. IIa
Safety and usefulness are less well established, and there is no predominance of opinions in favor of the method. IIb
Conditions for which there is evidence and/or a consensus that the method is not useful. III

Chart 2. – Levels of evidence according to the standards adopted by the Brazilian Society of Cardiology.

Definition Grade of recommendation
Data obtained from several large, randomized studies showing concurring results and/or a robust meta-analysis of randomized controlled trials. A
Data obtained from a less robust meta-analysis, a single randomized study, or from nonrandomized (observational) studies. B
Data obtained from consensual expert opinions. C

2. Summary of the Main Recommendations

A summary of the main recommendations developed by this expert panel is described in Chart 3.

Chart 3. – Summary of key recommendations on vascular ultrasound of the carotid system. CCA: common carotid artery; ECA: external carotid artery; EDV: end-diastolic velocity; ICA: internal carotid artery; PSV: peak systolic velocity; VUS: vascular ultrasound.

Expert panel recommendations Grade of recommendation Level of evidence Reference
Major international societies recommend VUS as first choice for the assessment of symptomatic or asymptomatic carotid artery disease. I B 1
The entire length of the common, internal, and external carotid arteries should be evaluated bilaterally, as well as the brachiocephalic trunk. I B 1
VUS evaluation of carotid stenosis involves hemodynamic criteria such as flow velocity measurements and its ratios by spectral Doppler, in association with anatomical characterization of the plaque and quantification of local stenosis – combined evaluation. I B 1-3
PSV is the most well-established hemodynamic criterion for quantification of ICA stenoses and has greater correlation with angiography. I B 1-4
EDV and velocity ratios can assist in the diagnosis of stenosis and are of great value in cases where PSV, as an absolute value, may not adequately reflect the degree of stenosis. I B 1-4
Near occlusion of the ICA may or may not present with increased flow velocity and, sometimes, the flow may not be detectable. In case of doubt, additional tests should be performed. I B 1,5-7
The presence of reduced flow velocity and high resistance on the CCA may indicate the presence of occlusion of the ipsilateral ICA. I B 1,6,8,9
Recommendations for grading ICA stenoses should not be used to classify lesions in the CCA or ECA. I B 1
Evaluation of CCA stenoses may be based on the ratio between systolic velocities prestenosis and in the stenosis, as well as anatomical quantification. I B 1,10,11
ECA stenoses can be quantified according to increases in PSV, as well as by the ratio between PSV in the stenosis and PSV in the CCA. I B 1,12-14

The 2015 Guideline recommendations are summarized in Chart 4,1 as well as new recommendations on equipment cleaning, carotid plaque definition, media-intimal thickness, grading of stenoses, and plaque morphology.

Chart 4. – Reviewed and new recommendations. ASE: American Society of Echocardiography; CCA: common carotid artery; CTA: computed tomography angiography; EDV: end-diastolic velocity; ICA: internal carotid artery; MRA: magnetic resonance angiography; PSV: peak systolic velocity; TCD: transcranial Doppler; US: ultrasound; USEA: ultrasound enhancement agent; VUS: vascular ultrasound.

New or reviewed recommendation 2015 recommendation Grade of recommendation 2023 recommendation Grade of recommendation Level of evidence
Equipment cleaning  
NR     The equipment should be cleaned and disinfected according to procedure classification. I B
CP definition  
R Focal structure extending at least 0.5 mm into the vessel lumen, and/or measuring more than 50% of the adjacent IME, and/or IME > 1.5 mm I 2020 ASE classification (26) – Emphasis on the height and focal or diffuse aspect of the CP when grading the risk (< 1.5 mm, between 1.5 and 2.4 mm, ≥ 2.5 mm). I B
NR     3D analysis of atherosclerotic burden and atherosclerotic plaque volume IIa B
IMT  
R In the absence of CP, the description of IME in the report is at the discretion of the sonographer or at the request of the attending physician. I There are no new recommendations. IMT measurement is not routinely recommended in the general. I B
Grading of carotid stenoses  
R The local anatomical criterion should be used to characterize < 50% stenoses. I There are no new recommendations. I B
NR     CTA and MRA – to evaluate the degree of obstruction in symptomatic patients when not obtained by VUS. I B
R Classification of stenoses in deciles in the combined hemodynamic evaluation. I There are no new recommendations – Table 2. I B
R PSV is the most accurate criterion. I There are no new recommendations – Table 2. I B
R EDV and the ICA PSV/CCA PSV are considered additional criteria in the parametric evaluation. I There are no new recommendations – Table 2. I B
R The ICA PSV/CCA EDV ratio is an additional, less accurate criterion and may be used in the parametric evaluation if there is no agreement between the other parameters. I There are no new recommendations – Table 2. I B
R Near occlusion – presence of thread-like flow on CFM (string sign or trickle flow). I CTA – near occlusion: the artery is partially “collapsed”. Lumen < 1.3 mm, distal ICA caliber < 3.5 mm, diseased ICA/contralateral ICA ratio < 0.87, affected ICA/ipsilateral ECA < 1.27 I B
R Occlusion – absence of patency and complete absence of blood flow, as well as high-resistance flow in the CCA and very high preocclusion resistance flow. I CTA – occlusion: the artery is completely “collapsed” (string sign). I B
CP morphology  
R     There have been no changes in classification. I B
NR     Use of USEAs (with technical specifications) to identify plaque vulnerability – presence of neovascularization. I B
TCD  
NR     “Silent” microemboli should be investigated by “blinded” TCD, using a headset to fix the transducer to the patient’s head. I B
NR     Pre-endarterectomy assessment of cerebral vasomotor reserve. I B
NR     Perioperative monitoring and for at least 90 minutes immediately after endarterectomy. I B
NR     Inclusion of the evaluation of the intracranial segments of the vertebral and basilar arteries (via the foraminal window) in routine examination of carotid and cervical vertebral arteries of symptomatic patients without extracranial anatomical lesions that warrant clinical attention justify the symptoms. I B

3. Introduction and Equipment

3.1. Introduction

The ultrasound (US) was introduced in the field of Medicine in the 1940s and has played an important role in the diagnosis of cardiovascular diseases (CVD) since then. The wide applicability, relatively low cost, and reproducibility of the US also made it an established tool in the diagnosis of several other diseases. This Guideline was developed by cardiologists from the Department of Cardiovascular Imaging (DIC) at the Brazilian Society of Cardiology (SBC), angiologists and vascular surgeons from the Brazilian Society of Angiology and Vascular Surgery (SBACV), and radiologists from the Brazilian College of Radiologists (CBR) – who are experts in vascular ultrasound (VUS) – with the aim of supporting the best use of VUS based on the current medical literature, as well as of updating the 2015 Guideline.1

The rationale for the use of VUS in the diagnosis of important diseases was based on the recommendations of the 2015, 2016, and 2019 DIC expert panel.1,15,16 Other topics included in this update are: transcranial Doppler, US enhancing agents (USEAs), and diagnostic aspects of carotid stenosis by computed tomography angiography (CTA) and magnetic resonance angiography (MRA). However, interested readers should seek more comprehensive and specific publications for further information on these other imaging modalities.

Our aim is to disseminate the best VUS practices among professionals, standardize the interpretation of imaging scans, and promote the best possible use of this noninvasive, widely available, and inexpensive tool.

Equipment, software, probe, and other imaging-related aspects are thoroughly described in the 2015 Guideline.1

3.2. Cleaning and Prevention of Infections

In addition to the technical and technological requirements of both equipment and the examiner, cleaning the equipment and adhering to infection prevention measures are of utmost importance among professionals. Any diagnostic equipment that gets in contact with a patient poses a risk of infection – although the risk is low, there are reports of transducer contamination, especially using endocavitary probes and in association with central venous access, in addition to bacterial contamination of the US gel.

According to the Spaulding classification,17 which determines the level of sterilization/decontamination required for a medical device, VUS procedures are classified as a) critical when the transducer comes into contact with sterile tissue, b) semi-critical when it comes into contact with mucous membranes and nonintact skin (with or without blood contamination), and c) noncritical when there is no contact with sterile tissues, mucous membranes, or nonintact skin. Cleaning and sterilization or high-level disinfection (HLD) are required for critical procedures; cleaning combined with HLD for semi-critical procedures; and low-level disinfection for noncritical procedures.

Most carotid and transcranial diagnostic tests are classified as noncritical. The use of a probe cover (glove, condom, or plastic wrap) is not recommended, but disinfection is required. After the examination, the transducer should be cleaned with a cloth to remove the gel and washed with soap and water. The transducer, the cable, and the keyboard should then be dried before disinfection using quaternary ammonium compounds, alcohols, or phenols. If HLD is required, it is recommended immersing the transducer in a solution of glutaraldehyde, hydrogen peroxide, or peracetic acid for 8-15 minutes. Although the risk of infection is very low, care should be taken to prevent test-related infections, especially in laboratories, clinics, and hospitals where various examinations are performed. Always check with the equipment’s manufacturer which disinfectants can be used, as they may damage the transducer and cable.

4. Intima-media Thickness and Detection of Carotid Artery Plaques for Cardiovascular Risk Assessment

After publication of the 2007, 2013, and 2019 Brazilian Guidelines,1,16,18-20 the 2004-2006-2011 Mannheim consensus statement,21 and the American Society of Echocardiography (ASE) Consensus Statement,22 Brazilian experts in VUS joined forces to describe the correct way to measure the intima-media thickness (IMT) and detect atherosclerotic plaques in carotid arteries.

Traditional cardiovascular risk factors are known to be associated with increased IMT.23-25 The increase in IMT appears to involve mostly the middle layer, whereas carotid plaque (CP) is related to the thickening of the inner layer and its protrusion into the vessel lumen.26

Clinical trials have adopted a wide range of IMT values and, of note, the cutoff point for risk stratification based on numerical values depends on the baseline characteristics of the patient. A recent study by Polak et al.27 described a combined percentile score with IMT measurements at the distal common carotid artery (CCA) and proximal internal carotid artery (ICA) that improved cardiovascular risk prediction compared with traditional risk factors, even when the calcium score was added to the study model.

Although IMT measurement is not routinely recommended in the general population, if we consider long-term cardiovascular risk prediction, this may be a valuable measure.28 Importantly, in the setting of population aging, cardiovascular risk may be overestimated in older adults with few risk factors, leading to excessive use of medications. The accurate identification of those at actual low risk could result in better clinical outcomes, with economic implications. A recent sub-analysis of the MESA study compared the capacity of ‘negative’ risk markers to downgrade the 10-year cardiovascular risk estimate, such as an IMT value below the 25th percentile.29

According to the 2017 Brazilian guideline for dyslipidemia,20 atherosclerotic plaque can be defined as IMT > 1.5 mm, so it is important for the vascular sonographer to know how to perform these measurements. Moreover, IMT measurements have a long track record of having been used in research protocols. The technique and interpretation of IMT measurement are described in the document that was the basis for this update.1

CP is a manifestation of atherosclerosis and appears to be a stronger predictor of cardiovascular risk than IMT measurement alone. A recent meta-analysis of 11 population-based studies including more than 54,000 patients showed that CP had a higher diagnostic accuracy for the prediction of myocardial infarction (MI) than IMT.30 Several publications have studied CP as a prognostic indicator of cardiovascular events, demonstrating its predictive power for the incidence of CVD and coronary events.31-39

The I Brazilian Guideline for Cardiovascular Prevention40 and the V Brazilian Guideline for Dyslipidemia and Atherosclerosis Prevention19 recommend the presence of subclinical carotid atherosclerosis, detected by imaging tests, as a criterion for identifying patients at high risk of coronary events. Furthermore, the Brazilian guidelines as well as the ASE Consensus Statement22 recommended that CP should be considered an aggravating factor in patients at intermediate risk.

4.1. Ultrasound Features of Intima-media Thickness and Carotid Plaque

On B-mode US, the IMT is characterized by a double-line pattern representing the lumen-intima and the media-adventitia interfaces. The IMT is the distance between the two acoustic interfaces. CP is defined as a focal structure extending at least 0.5 mm into the vessel lumen, and/or measuring more than 50% of the adjacent IMT, and/or an IMT > 1.5 mm.21Figure 1 shows a schematic representation of IMT measurement and the 3 definitions of CP, as shown in the 2015 Guideline. Further details on how to obtain and interpret these measurements are described in the base document.

Figure 1. – Schematic representation of intima-media thickness and carotid plaque measurements. IMT measurement (A). Three different measurements of the carotid plaque (CP): B) extending ≥ 0.5 mm into the vessel lumen; C) > 50% of the surrounding IMT; D) IMT > 1.5 mm.

Figure 1

In a recent study by Johri et al.,26 an IMT ≥ 1.5 mm was considered equivalent to atherosclerotic plaque (type II), especially if the image was diffuse. Type I plaque was defined by an extension < 1.5 mm into the vessel lumen. We understand that type I plaque, as defined by Johri et al.,26 corresponds to the first 2 plaque definitions presented in Mannheim’s study.7 Therefore, the sonographer should pay particular attention to the classification of type I plaque, using previous scans as a parameter.

5. Assessment of Carotid Stenosis

5.1. Anatomical Criteria

VUS is able to characterize carotid stenosis through both the velocity criteria and quantification of stenosis using residual diameter measurements, preferably through the transverse plane.

Those who advocate that carotid stenosis should be quantified using the anatomical criteria base their opinion on the following41: a) the velocity criteria cannot differentiate narrower degrees of stenosis due to overlap of velocity ranges42; b) velocity measurements vary greatly between different devices, leading to discrepant results; c) angle correction causes large inter-observer variation; d) the image quality of B-mode US has significantly improved in recent years.

Members of this expert panel agree that the fundamental criterion for the quantification of carotid stenoses is hemodynamic. The anatomical criteria should be used to quantify stenoses < 50% with no hemodynamic repercussions. After classification using the velocity criteria, it is recommended to inform the degree of stenosis in 10% intervals.43

All considerations on the measurement of stenosis using the anatomical criteria are detailed in the 2015 Guideline, and no changes have been made in relation to the previous document.1

5.2. The Role of Computed Tomography Angiography And Magnetic Resonance Angiography

In patients with focal ischemic neurological symptoms corresponding to the territory supplied by the carotid artery, CTA or MRA is indicated to detect carotid stenosis when the US cannot be performed or yields nondiagnostic results (grade of recommendation: I; level of evidence: C). Both CTA and MRA with postprocessing techniques can provide angiographic images with similar quality to digital subtraction angiography (DSA), allowing stenosis to be measured according to the North American Symptomatic Carotid Trial (NASCET) or European Carotid Surgery Trial (ECST) criteria.41,44,45 The degree of carotid stenosis is measured differently (numerical, in percentage) according to each criterion.46

Compared with the gold standard technique (DSA), US, CTA, and MRA have the additional benefit of being noninvasive and allowing evaluation of the vascular lumen in the true axial plane (differently from the orthogonal projections of DSA) and some imaging of the arterial wall (not feasible in angiography as it is an exclusively luminographic technique).47

Current high-speed, multidetector CTA techniques allow direct evaluation of the carotid lumen diameter and surrounding tissue with high spatial resolution.49 Bartlett et al.48 demonstrated a linear correlation between millimeter measurements of carotid stenosis and the degree of stenosis estimated by angiography using the NASCET method.41 Threshold values of 1.4 to 2.2 mm can be used to evaluate for moderate stenosis (50%-69%) with a sensitivity of 75% and a specificity of 93.8%. A ≤ 1.3-mm residual lumen diameter corresponds to > 70% stenosis and may be used as a cut-off value to diagnose or exclude significant stenosis with a sensitivity of 88.2%, a specificity of 92.4%, and a negative predictive value of 98%.

Of note, in carotid near-occlusion (partial or complete collapse of the ICA distal to the stenosis), the degree of stenosis should not be measured numerically but rather classified as near-occlusion with total collapse, when there is marked reduction of the distal ICA caliber/string sign, or near-occlusion with partial collapse, when there is less marked reduction in the distal IAC caliber.

Cases of near-occlusion with partial collapse are not always clear and evident, therefore there are some imaging criteria that may aid in their correct identification: 1) stenosis caliber < 1.3 mm, 2) distal ICA diameter < 3.5 mm, 3) diseased ICA/contralateral ICA ratio < 0.87, 4) diseases ICA/ipsilateral external carotid artery (ECA) ratio < 1.27, and lower contrast enhancement compared with the contralateral vessel.49

Direct measurement of the residual lumen would minimize potential measurement errors compared with the distal ICA lumen, especially in cases of collapse of the walls in severe stenoses (Table 1).

Table 1. – Different imaging modalities for quantification of carotid stenosis: comparison of percentage decreases in distal diameter (angiography) between local anatomical criteria (US) and corresponding residual lumen measurements by ultrasonography and computed tomography.

Arteriography (NASCET) % EST-US Local anatomic (ECST) Residual lumen (mm) US – B-flow imaging Residual lumen (mm) Computed tomography
< 20% < 50% > 1.5 > 2.2
20-29% 50-55%
30-39% 58-63%
40-49% 64-69%
50-59% 70-75% 1.4-2.2
60-69% 76-81%
70-79% 82-87% < 1.5 1.3-1.0
80-89% 88-93% 1.0
90-99% 94-99% Thread-like flow
Occlusion   Absence of filling Absence of filling

Inline graphicThe color scale refers to the degree of experience with each method among the scientific community.

Suwanwela et al.50correlated Doppler velocities with residual lumen measurements from surgical pathological specimens removed en bloc and suggested that the Doppler criteria has 100% specificity and 96% sensitivity for detecting significant stenosis, defined as residual lumen diameter ≤1.5 mm, in association with significant hemodynamic changes defined by the velocity criteria. In a recent study, Yurdakul et al.51 used B-flow imaging, which has better spatial and temporal resolution and less contrast extravasation than color and power Doppler, to demonstrate that a residual lumen diameter < 1.5 mm performs similarly to DSA using the NASCET method to estimate 70%-99% ICA stenosis, with a sensitivity of 93%, specificity of 94%, and accuracy of 94%.

Figure 2 shows residual lumen measurement by B-flow imaging, B-flow angiography, and color Doppler. The comparison of percentage decreases in distal diameter (arteriography) between local anatomical criteria (US) and the corresponding residual lumen measurements by US and CT is shown in Figure 2.

Figure 2. – Residual lumen measurements by (A) B-flow imaging, (B) B-flow angiography, and (C) color Doppler. B-flow techniques have less color overlap over the plaque and are the imaging methods of choice for residual lumen measurement.

Figure 2

5.3. Velocity Criteria

Several institutions have published criteria for evaluating stenoses by analysis of flow velocities, with some differences between them.52-58

Arous et al.55 investigated 10 New England institutions and found that they used different duplex ultrasonography Doppler criteria for grading carotid stenoses, which led to significant differences in the number and subsequent costs of interventions. Columbo et al.59 examined data from 338 diagnostic centers in the United States relating to two groups: 4,791 patients aged ≥65 years from the Cardiovascular Health Study and 28,483 asymptomatic patients who underwent carotid artery revascularization in the Vascular Quality Initiative registry (www.vqi.org). The authors found great variation in peak systolic velocity (PSV) cut-off points between institutions, both for stenoses greater than 50% and greater than 70%, which led to discrepancies in the diagnosis of stenosis and treatment choices. This study was addressed in an editorial written by Kim and Zierler,57 who highlighted the need for standardization of diagnostic parameters for carotid stenosis.

In 2015, the Department of Cardiovascular Imaging of the Brazilian Society of Cardiology (DIC-SBC) published recommendations for the quantification of carotid artery stenosis, including criteria for flow assessment using Doppler associated with anatomical assessment of the plaque. It also divided the degree of stenosis into deciles so that US findings could provide more objective information, assisting in the therapeutic decision.1 Thus, as other authors have also suggested, a consensus was reached on the use of a combined approach for the quantification of ICA stenosis.43,58

5.4. Technical Considerations for Doppler Assessment

Doppler assessment of blood flow velocity should be performed in combination with two-dimensional (2D) evaluation of the plaque. The spectral tracing in the CCA, ICA, and ECA should be measured bilaterally using pulsed Doppler, as well as in any site where B-mode and/or color Doppler suggest the presence of stenosis.15 Visualization of the plaque, whether hypo or hyperechogenic, calcified, and with or without acoustic shadowing, is essential for the diagnosis of stenosis, as different hemodynamic conditions can progress with high or low velocities regardless of the presence of stenosis.

Technical considerations for Doppler assessment, such as the correct insonation angle and the location for velocity measurement, are described in the 2015 Guideline.1

5.5. Internal Carotid Artery Stenosis

This document reviews and updates the criteria published by the 2015 DIC-SBC Guideline. The sequence for carotid stenosis assessment recommended by DIC-SBC is shown in Figure 3.

Figure 3. – DIC-SBC recommended sequence for carotid stenosis assessment. PSV: peak systolic velocity.

Figure 3

5.5.1. < 50% stenoses

This document suggests that < 50% stenoses continue to be graded using B-mode imaging, preferably using the transverse plane that provides the best image for measuring lumen reduction.43,59

5.5.2. > 50% stenoses

PSV stands out among the criteria for the evaluation of stenoses, and, in the presence of plaque, is considered an important and objective parameter. However, combined analysis with other parameters, such as the EDV and velocity ratios, confers reliability and facilitates the diagnosis (Figures 4 and 5). Furthermore, the use of several parameters allows narrowing the diagnostic possibilities.

Figure 4. – Internal carotid artery stenosis of 70% to 79%. A) Common carotid artery flow; B) Internal carotid artery stenosis on color Doppler; C) Internal carotid artery flow in the stenosis; D) Poststenotic turbulent flow in the internal carotid artery.

Figure 4

Figure 5. – Internal carotid artery stenosis of > 90%. A) Common carotid artery flow; B) Internal carotid artery flow.

Figure 5

This document supports dividing the degree of ICA stenosis into deciles, according to Table 2, as recommended by the 2015 Guideline.1

Table 2. – Quantification of carotid stenosis.
% Stenosis (NASCET) PSV cm/s EDV cm/s ICA PSV / CCA PSV ICA PSV / CCA EDV ICA EDV / CCA EDV
< 50% < 140 < 40 < 2.0 < 8 < 2.6
50 – 59% 140 – 230 40 – 69 2.0 – 3.1 8 – 10 2.6 – 5.5
60 – 69%   70 – 100 3.2 – 4.0 11 – 13  
70 – 79% > 230 > 100 > 4.0 14 – 21  
80 – 89%   > 140   22 – 29 > 5.5
> 90% > 400   > 5.0 > 30  
Near occlusion Variable – thread-like flow Variable – thread-like flow Variable – thread-like flow Variable – thread-like flow Variable – thread-like flow
Occlusion Undetectable flow Undetectable flow Not applicable Not applicable Not applicable

Inline graphicThe colors represent, from left to right, the most relevant criteria. CCA: common carotid artery; ICA: internal carotid artery; EDV: end-diastolic velocity; PSV: peak systolic velocity.

The correlation between velocity parameters by VUS and angiography has already been demonstrated by several authors (Table 3).60-62

Table 3. – Correlation between velocity parameters by VUS and angiography (r-values).
  PSV EDV ICA PSV/CCA PSV ICA EDV/CCA EDV
AbuRahma et al. (2011) 0.81 0.70 0.57 0.54
Petisco et al. (2015) 0.81 0.78 0.81 -----
Braum et al. (2008) 0.825 0.762 0.766 0.643

CCA: common carotid artery; EDV: end-diastolic volume; ICA: internal carotid artery; PSV: peak systolic volume.

VUS has good accuracy in identifying > 70% stenoses but the same does not apply for < 50% stenoses, particularly between 50% and 69%.42,62,63 Recently, Barlinn et al.64 showed that the German Society of Ultrasound in Medicine (DEGUM) criteria also had a lower sensitivity for the evaluation of stenoses between 50% and 69% than between 70% and 99% (sensitivity of 35% and 81% and specificity of 89% and 69%, respectively).

The 2003 Society of Radiologists in Ultrasound (SRU) consensus and the UK Joint Recommendations recommend a PSV cutoff of > 230 cm/s for the identification of > 70% stenoses, and this value was validated by other authors in their institutions.60,61,62 AbuRahma et al.65 found good accuracy in the 2003 consensus validation but suggest that, for ≥ 70% ICA stenoses, a PSV cutoff of > 230 cm/s should be used in symptomatic patients, whereas a combined approach should be used in asymptomatic patients (PSV > 230 cm/s; EDV > 100 cm/s; ICA PSV/CCA PSV > 4), or a PSV > 280 cm/s.

To diagnose 50%-69% stenoses, the 2003 consensus and the UK Joint Recommendations recommend a PSV between 125 and 230 cm/s; however, some authors found that higher PSV values were better at diagnosing > 50% stenoses. AbuRahma et al.65showed better specificity with a PSV ≥ 137 cm/s than with 125 cm/s (91% x 85%) and opted for a PSV of 140 cm/s, which was already used in their institution.66,67 A similar value was found in the study by Petisco et al.,59 in which a PSV ≥ 141 cm/s had better specificity than a PSV ≥ 125 cm/s (90% x 83%), with similar accuracy. Other PSV values have been described in the literature. The DEGUM and the External Quality Assurance in Laboratory Medicine in Sweden (EQUALIS) reported, respectively, that PSV values > 200 cm/s and 230 cm/s could diagnose ≥ 50% stenoses and PSV values > 300 cm/s and 320 cm/s could diagnose ≥ 70% stenoses.4,67,68 Gornick et al.4 retrospectively assessed US scans of 167 patients (299 carotid arteries) comparing the 2003 criteria proposed by the SRU consensus with angiography. They observed that PSVs ≥ 180 cm/s had better sensitivity, specificity, and accuracy (93.3%, 81.6%, and 85.2%, respectively) to diagnose ≥ 50% stenoses, as well as the association of a PSV ≥ 125 cm/sec with an ICA/CCA PSV ratio of ≥ 2 (sensitivity 94.3%, specificity 84.3%, accuracy 87.4%) Reinforcing the need for internationally standardized US criteria, recent proposals rely on a combined approach for a more accurate stenosis classification.69

In addition to PSV, EDV can also be useful in the diagnosis of > 70% and 80% stenoses. The 2003 SRU consensus suggests an EDV > 100 cm/s as an additional parameter for identifying obstructions > 70%, and other authors have obtained good specificity using this parameter as well.70,71 For the diagnosis of > 80% stenoses, an EDV > 140 cm/s has been used for years by the University of Washington, and was shown to have specificity greater than 90% in other studies as well.62,72 Arous et al.73 demonstrated that a PSV ≥ 450 cm/s or an EDV ≥ 120 cm/s can diagnose ≥ 80% stenoses with an area under curve (AUC) of 0.66, with no significant difference in AUC between EDVs ≥ 120 cm/s and ≥ 140 cm/s (0.657 x 0.653, respectively).

In addition to absolute velocities, velocity ratios – ICA PSV/CCA PSV, ICA PSV/CCA EDV, and ICA EDV/CCA EDV – are also particularly useful, either as an aid in quantifying stenosis or in particular cases where velocities may be altered due to other conditions that may underestimate or overestimate the degree of stenosis. The ICA PSV/CCA PSV ratio is the most used and has been evaluated and recommended by several studies.2,3,43,72-77 The ICA PSV/CCA EDV ratio (St Mary’s index) divides > 50% stenoses into deciles,78 but has not been much investigated, and there may be overlapping values for different degrees of stenosis. According to some authors,78-80 the ICA EDV/CCA EDV ratio can identify > 80% ICA stenoses when greater than 5.5, but has a lower correlation with angiography.60,62

Post stenotic flow can assist in the identification of very severe stenoses and stenoses in calcified plaques, with acoustic shadow, when there is turbulent flow after the plaque, significant reduction in velocity (PSV < 30 cm/s), and an increased acceleration time.43,67 It is also important to compare the post stenotic flow with the contralateral flow.81

5.5.3. Occlusions and Near Occlusions

The diagnosis of carotid near-occlusions is based on the narrowing of the vessel lumen on color/power Doppler, with thread-like flow (string sign or trickle flow); however, it may be associated with high, low, or undetectable velocities, which occasionally hinders the diagnosis. In near occlusions with high PSV in the stenosis, the velocity distal to the stenosis is significantly reduced.5

The 2003 SRU consensus recommends differentiating between near occlusion and occlusion based on the examiner’s opinion rather than Doppler velocity parameters. The UK Joint Recommendations and the American Heart Association (AHA) recommend using an additional diagnostic method to differentiate near occlusions from occlusions, such as CTA, MRA, or conventional angiography.7,61

Total carotid occlusions are characterized by the absence of patent lumen in gray-scale US and undetectable flow on color, power, and spectral Doppler and with the use of microbubble contrast agents, in addition to the presence of high-resistance flow in the CCA and staccato flow (very reduced and highly resistant flow in the occlusion or before the occlusion) (Figure 6).3,81

Figure 6. – Total occlusion of the internal carotid artery (ICA). A) Undetectable flow in the ICA on color Doppler; B) Absence of contrast enhancement in the ICA lumen.

Figure 6

In the presence of ICA occlusion, compensatory mechanisms, such as the development of collateral circulation, arise with the aim of preventing cerebral ischemia, but the most important way of collateralization route is through the circle of Willis.

Another source of collateral flow is created from anterograde flow in the distal branches of the ipsilateral ECA that connect to the ophthalmic branch of the ICA, allowing the detection of retrograde blood flow in the ophthalmic artery.8 However, this condition is not present in all cases of ICA occlusion because there are different patterns of retrobulbar circulation,9 and it is known that hemodynamically significant stenoses (greater than 70% and near occlusions) of the ICA can progress with retrograde flow in the ophthalmic artery.43

In cases of CCA occlusion, the ICA may be patent, with anterograde flow from the ECA and its branches.

5.6. Stenosis of the Common Carotid Artery and External Carotid Artery

The incidence of isolated CCA stenosis is low, and little is known about the clinical course of these lesions. Patients with isolated CCA stenosis are suspected to experience more hemispheric symptoms, aphasia, and amaurosis fugax.62

There is no evidence to support that recommendations for grading ICA stenosis should be applied to the classification of lesions in the CCA or ECA.

This working group recommends that CCA stenoses should be quantified not only using velocity measurements, but also pre and post stenotic velocity ratios > 2 for those greater than 50%, as well as the measurement of lumen narrowing on color/power Doppler and B-mode imaging (Figure 7). It should be noted that assessment of ostial stenoses of the CCA, especially on the left, may be limited.

Figure 7. – Common carotid artery stenosis. A) B-mode imaging; B) Color Doppler; C) Power Doppler; D) High PSV in the CCA stenosis; E) Pre stenotic PSV; F) Transverse plane showing significant narrowing of the residual lumen. PSV: peak systolic velocity.

Figure 7

The main criteria described in the literature for quantifying ECA stenoses are summarized in Table 4.

Table 4. – Main criteria described in the literature for quantifying external carotid artery stenosis.

  External carotid artery stenoses  
Author ECA PSV ECA PSV/CCA PSV ratio
Acer et al. (1996) < 50% ⇢ < 150 cm/s > 60% ⇢ > 250 cm/s  
Paivansalo et al. (1996)   ≥ 50% ⇢ ≥ 2
Kronick et al. (2019) > 50% ⇢ ≥ 200 cm/s with aliasing  
Shmelev et al. (2019)
  • ≥ 50%, without ≥ 50% ICA stenosis ⇢ > 148 cm/s

  • ≥ 50%, with ≥ 50% ICA stenosis ⇢ > 179 cm/s

  • > 50%, without ICA stenosis ⇢ ≥ 1.45

  • > 50%, with ICA stenosis ⇢ ≥ 1.89

CCA: common carotid artery; ECA: external carotid artery; ICA: internal carotid artery; PSV: peak systolic velocity.

5.7. Conditions that Affect Velocity Measurements

Some conditions, whether due to arterial stenosis or local non-vascular reasons, affect spectral analysis measurements. They may be located distally or proximally to the carotid bifurcation or in the contralateral carotid artery – among the first, we underline aortic valve diseases (stenosis or insufficiency), atherosclerotic stenosis, and arteritis involving the aortic arch, branches, and CCA.82-84 In addition to valve diseases, other conditions, such as significant left ventricular systolic dysfunction, cardiac arrhythmias, tachycardia, and bradycardia, can alter the waveform in the arterial system, including the carotid arteries, without the presence of stenosis in these vessels.

It should be noted that cardiac alterations generate systemic effects, that is, changes in waveforms in the carotid artery present bilaterally, just as they affect the other arterial beds.85

Conditions affecting velocity measurements are detailed in the 2015 DIC Guideline preceding this update.1

6. Ultrasound Evaluation after Endarterectomy and Stent Implantation

6.1. Introduction

Endovascular and conventional carotid interventions are frequently performed, especially for the treatment of atherosclerotic lesions. Follow-up is essential to identify any changes that may interfere with patency after treatment as early as possible and ensure better postoperative results.86 Compared with angiography, VUS is known to be inexpensive and to have good accuracy, but there is no consensus on the periodicity of follow-up.87

6.2. Test Protocol

Follow-up VUS is similar to the diagnostic examination. It is essential to evaluate and describe all findings.

6.3. Ultrasound Evaluation after Carotid Endarterectomy

Surgical treatment of carotid stenosis is performed by means of an incision in the anterior wall, removal of the atherosclerotic plaque, and artery repair with or without placement of a patch.

Two of the main concerns after carotid endarterectomy (CEA) is the rate of restenosis and the risk of subsequent stroke88, which are fortunately infrequent.89,90

Restenosis developed between 6 and 12 months after CEA are usually due to neointimal hyperplasia. Lesions developing after 24 to 36 months tend to represent recurrence of the atherosclerotic process.91

AbuRahma et al.92 found no significant value for repeating routine VUS after CEA with a patch closure. Bandyk et al.93 and Zierler et al.,86 on the other hand, believe the benefits of surveillance outweigh the risks and recommend VUS surveillance with a grade of recommendation of 1B.

6.4. Vascular Ultrasound Findings after Endarterectomy

The arteriotomy closure sutures may be seen as bright, evenly spaced echoes along the wall of the CCA and ICA in B-mode imaging (Figure 7A). If a patch was used, it can create a dilation at the CEA site of varying dimensions (Figures 7B and 7C). While a vein patch may be indistinguishable in appearance from the wall of the native artery, the dilation and the sutures can help identify its presence. A Dacron patch will appear as a thick, brightly echogenic surface, and a polytetrafluoroethylene patch will typically appear as a bright, double line that represents the thickness of the material and the effects of US penetration.86

The diameters of the native vessel, the anastomosis sites, and the enlarged region, if any, should be measured so that they can be followed and compared later.

The main US features and complications after carotid interventions were described and illustrated in the 2015 DIC Guideline. In this update, only 1 change was made in the restenosis criteria. Chart 5 presents a summary of the criteria to reaffirm the definitions and include the update.

Chart 5. – Ultrasound features and major complications after endarterectomy. CCA: common carotid artery; ECA: external carotid artery; ICA: internal carotid artery; VUS: vascular ultrasound; EDV: end diastolic velocity; PSV: peak systolic velocity.

Follow-up after endarterectomy VUS feature
  • Disparate calibers:
    • Occurs immediately after the procedure
Large difference in caliber between the carotid bulb and the distal segment of the internal carotid artery after endarterectomy (common with carotid patch placement)
  • “Step”:
    • Occurs early
Identification of a “step” in the arterial wall at the site of surgical intervention
Postendarterectomy complications
  • Aneurysmal dilatation
    • Typically occurs late
Marked dilation at the site of endarterectomy; may present with associated thrombus
  • Occlusive/non-occlusive thrombosis:
    • Occurs early
Presence of hypoechoic image adhered to the surgical site, with or without a mobile component
  • Restenosis:
    • Occurring:
    • between 3 and 24 months after the procedure – mechanism: neointimal hyperplasia;
    • 24 months – mechanism: atherosclerosis
  • Update:
    • Lumen narrowing on B-mode imaging (transverse and longitudinal planes), with local turbulent flow
    • < 70% stenoses PSV > 300 cm/s; EDV ≥ 125 cm/s, and PSV ICA/CCA ratio > 5
Poststenting complications
  • Stent malposition
    • Occurs immediately after the procedure
Stent not positioned on the site of greater stenosis, with maintenance of turbulent flow
  • Inadequate expansion
    • Occurs between 0 and 24 months
Measurements of diameters at the stent margins and/or body with > 30% residual stenosis
  • Restenosis:
    • Occurring:
    • between 3 and 24 months after the procedure – mechanism: neointimal hyperplasia;
    • 24 months – mechanism: atherosclerosis
  • > 50%:
    • PSV ≥ 220 cm/s and ICA/CCA PSV ratio ≥ 2.7
  • > 80%:
    • PSV ≥ 340 cm/s and ICA/CCA PSV ratio ≥ 4.15
  • Types:
    • I: focal hyperplasia on the stent margins (< 10 mm)
    • II: focal hyperplasia intrastent (< 10 mm)
    • III: diffuse hyperplasia (> 10 mm)
    • IV: proliferative diffuse hyperplasia (> 10 mm) extending beyond the stent margins
    • V: stent occlusion
Stent fracture/torsion
  • VUS is not the method of choice

  • Should be suspected when there is significant calcification and/or restenosis with abnormal radiography

Effect of stent on CEA May lead to stenosis at the origin of the CEA, with turbulent flow (the flow passes through the stent mesh)

Although most studies consider > 70% stenosis after CEA as a criterion for restenosis severity, this cutoff point varies in the literature. Thus, further studies are needed to standardize the criteria for US velocities in restenosis after CEA. However, velocity differences found in CEA with or without the use of a patch and the possibility of disparate calibers after CEA should be considered.

We recommend the recent criteria by Bandyk et al.93 for grading > 70% stenoses after CEA (PSV > 300 cm/s, EDV > 125 cm/s, and an ICA/CCA PSV ratio > 5). For VUS surveillance, according to the same authors, we recommend intervals of 1, 3, and 12 months after the procedure.

7. Morphological Assessment of Carotid Plaques

The morphology of the atherosclerotic plaque has been increasingly studied in the evaluation of carotid atherosclerosis. Conventionally, the degree of carotid stenosis has always had the most prominent role in carotid and vertebral imaging studies, as it is the most used parameter in the decision-making process for CEA and carotid stenting. However, for over 2 decades, morphological and histopathological aspects linked to atherosclerotic plaque instability have been studied, that is, plaques with the same degree of stenosis do not necessarily have the same ischemic potential for thromboembolic events. Identifying which plaque would be more unstable or vulnerable may play a key role in therapeutic decision.

The presence of a CP with a lipid-rich necrotic core, carotid intraplaque hemorrhage, and ulceration in patients with recurrent strokes and non-significant stenoses may require surgical intervention or intensive medical therapy according to the best medical practices.94 The definition of atherosclerotic plaque is described in the second part of this document (Figure 1) and remains unchanged from the one in the 2015 Guideline.1

7.1. Investigation of Plaque Morphology

The characterization of plaque morphology plays an important role in the occurrence of strokes and may be an important predictor of ischemic events. The investigation of characteristics associated with an increased risk of ischemic events demonstrates an effort to identify plaque-related parameters that, together with the degree of stenosis, can more accurately predict the presence of vulnerable plaques and the associated risk of these events. However, the US has some characteristics that limit its role in this investigation. Other methods have not yet been routinely incorporated in this assessment, as there is no fully established evidence that it improves risk stratification.95,96

7.1.1. Plaque Morphology

Plaque morphology should be described in the VUS report, as recommended in the 2015 DIC Guideline, using the parameters on Chart 5.1 The characterization of the atherosclerotic plaque may help predict the progression of the degree of stenosis and clinical events. Hypoechogenic, heterogeneous, and irregular plaques are risk markers for events such as stroke and transient ischemic attack (TIA).

In this document, we updated the value of some characteristics of atherosclerotic plaques and the risk of cardiovascular disease (CVD), assessment of plaque volume, and data from CTA and MRA.

7.1.2. Characteristics of Atherosclerotic Plaques and Risk of Cardiovascular Disease

Herr et al. used a method similar to grayscale median analysis to assess the severity of CVD and risk of cardiovascular events in patients who had recently undergone coronary angiography. Increased echogenicity of CP (fibrous and/or calcium-like tissue) was correlated with increased coronary artery disease, and a combination of plaque height, percent calcium, and/or percent fat increased the risk of cardiovascular events. The study highlights the possibility of using CP composition on US for risk stratification (Chart 6).97

Chart 6. – Summary of atherosclerotic plaque characterization and cardiovascular risk. CTA = computed tomography angiography; MRA = magnetic resonance angiography; MRI = magnetic resonance imaging; US = ultrasound. *This parameter does not have good accuracy in perioperative testing and is reduced in the presence of calcium and stenotic plaques.
Plaque characteristic Definition Clinical risk/reference
Echogenicity
  • Type I: uniformly echolucent

  • Type II: predominantly echolucent

  • Type III: predominantly echogenic

  • Type IV: uniformly echogenic

  • Type V: calcified

Types I and III plaques are associated with a higher risk of stroke, whereas types IV and V are the most stable.1
Location Describe in which segment of the carotid system the plaque is located: common carotid, bifurcation, proximal and middle external and internal branches.  
Surface*
  • 1. Regular: < 0.4 mm in depth

  • 2. Irregular: 0.4 to 2.0 mm in depth

  • Ulceration:
    • De Bray – concavity and length > 2.0 mm, with a well-defined back wall and reverse flow within the concavity on color Doppler
    • Muraki – clear concavity and base echogenicity less intense than on the adjacent wall
  • 3. With or without a mobile component: describe size if mobile component is present.

Irregular and ulcerated plaques are associated with an increased risk of events.1
Intraplaque hemorrhage Anechoic area close to the plaque surface with an intact fibrotic cap. Vulnerability marker due to its significant association with cerebrovascular events; occurs in plaques with and without hemodynamic compromise and appears to be caused by disruption of intraplaque neovascularization or of the atherosclerotic plaque itself.1,103-105
Plaque volume CPV is the equivalent of atherosclerotic burden measured within a defined length of artery by 3D imaging and allows monitoring of lesion progression and treatment. Total CPV, measured from 1.5 cm distal to the CCA to 1 cm distal to the bifurcation, is a predictor of future cardiovascular events.26,98,99
CTA and MRA evaluation
  • The advantage of CTA and MRA is that they have submillimeter spatial resolution, but they are not used for cardiovascular risk assessment.

  • – Vessel wall imaging: novel technical resource for the diagnosis of intramural hematomas and arterial dissection by MRI.

Very useful for the diagnosis of acute and subacute cervical vessel dissection and intramural hematoma, for which the US is not as accurate – gold standard.101,102

7.1.3. Plaque Volume

In recent years, advances in US technology have occurred at large scale. The creation of three-dimensional (3D) vascular probes and software for 3D reconstruction allowed the conduction of studies and elaboration of systematic recommendations for standardization of the quantification of carotid arterial plaque for the purposes of CVD risk stratification.26 This practical and reproducible technique allows quantifying the volume and characterizing the anatomy and function of the arterial wall, including the plaque, with improved spatial resolution.26,98 The main advantage of 3D quantification is the ability to measure a specific lesion in all planes, a technique that allows monitoring the progression of the lesion and its treatment.

CP volume (CPV) is the equivalent of atherosclerotic burden measured within a defined length of artery. This measurement is important because it can assist in the diagnosis of plaques in angiographically normal arteries and in carotid arteries with < 50% stenosis.98

CPV may be measured using 2 different approaches, depending on the equipment available:

  1. Single-region protocol, in which a specific segment or only one plaque is reconstructed;

  2. Full-vessel protocol, in which a dataset acquired along the length of the vessel is reconstructed.

Total CPV, measured from 1.5 cm distal to the CCA to 1 cm distal to the bifurcation, is a predictor of future CVD events.26,99 US evaluation of IMT and plaque volume has been used in risk stratification and for the evaluation of antiatherosclerotic therapies. According to Wannarong et al.,99 the measurement and progression of CPV are superior to IMT in both situations.

In the study by Ball et al.,98 CPV was higher in patients with symptoms of cerebral ischemia during the first weeks of symptoms, when the risk of stroke is also higher. However, there was no significant relationship between CPV and carotid stenosis. Noflatscher et al. demonstrated a strong correlation between total CPV and cardiovascular risk factors (hypertension, hyperlipidemia, age, presence of cerebrovascular and/or coronary disease), as well as the number of affected vascular beds.100 However, current data for plaque volume classification are limited, and further studies are needed to establish predictive cutoff values for CVD.26

7.2. Atherosclerotic Plaque Characterization by Computed Tomography Angiography and Magnetic Resonance Angiography

Among the various indications for CTA and MRA is the characterization of plaques and the arterial wall, as they have submillimeter spatial resolution, with accuracy in detecting these processes similar to the most modern equipment and techniques available.101,102 The decision on whether to indicate one method or the other should be individualized, according to the clinical particularities of each patient. However, these tests are not used to assess cardiovascular risk, but rather for patients who are asymptomatic or who were initially screened by another method, such as USV, and to assess the severity of the stenosis and the extent of the disease. These imaging methods are very useful for the diagnosis of cervical artery dissection and intramural hematoma, for which the US is not as accurate.

7.2.1. Cervical Artery Dissection

CTA and MRA are noninvasive and highly accurate methods that can assist in the diagnosis of cervical artery dissection (grade of recommendation: I; level of evidence: C) and have supplanted digital angiography (gold standard) as the method of choice for suspected arterial dissection.

In the most modern equipment available, CTA and MRA techniques showed similar accuracy in detecting arterial dissections. However, MRI has greater sensitivity for demonstrating mural hematomas and greater capacity for differentiating between acute and subacute dissections (characterized by a predominance of deoxy or methemoglobin in the mural hematoma). Vessel wall imaging, an additional and more recent technical resource, contributes to the superior detection capacity.

8. Ultrasound Enhancing Agents in the Characterization of Atherosclerotic Plaques

One of the greatest advances in US technology after the introduction of B-mode imaging and Doppler US are the USEAs, which significantly increased the value and use of US in clinical practice.106 The term USEA/echo enhancer is preferred over the term contrast agent to differentiate it from gadolinium and iodinated contrasts.107

The great technical innovation was the introduction of contrast-specific imaging modes on US scanners with the use of pulse inversion harmonics, allowing direct visualization of signals emitted by contrast agent microbubbles independently of their velocity. Specific characteristics of microbubble signals, which are fundamentally different from those of static tissue, allow the creation of microbubble-specific images that can display blood volume and parenchymal perfusion with extremely high sensitivity and spatial resolution.108 The use of USEAs has opened new horizons in the study of several arterial diseases by providing new sets of data that can be fundamental in patient management. Essential information for the use of USEAs is described below.

8.1. Characteristics and Properties of Ultrasound Enhancing Agents

Unlike MRI and CT contrast agents, which use physical and chemical properties of cells to generate their effect, USEAs use the physical properties of the US itself, that is, the greater the difference in density between the two media, the greater the reflection of emitted energy and the larger the amplitude of US signal. Unquestionably, the gaseous medium provides the greatest difference, corresponding to a signal increase of approximately 30 decibels.

USEAs consist of gas-filled microbubbles encapsulated within a phospholipid shell that is flexible and stable. SonoVue® (Bracco Imaging S.p.A.) is the only USEA currently approved for use in Brazil by the National Health Surveillance Agency (Anvisa) and the National Regulatory Agency for Private Health Insurance and Plans (ANS). SonoVue® consists of encapsulated microspheres of sulfur hexafluoride gas. The microbubbles have a mean diameter of 2.3 µm, which prevents them from crossing blood vessel walls and reaching the interstitial space. As a lipophilic gas, it has low blood solubility and does not spread outside the capsule. This protein shell composed of a single layer of phospholipids acts as a surfactant, providing stability and flexibility while it travels along the macro and microcirculation. Therefore, SonoVue® is considered a real blood-pool contrast agent and a marker of blood circulation—this property distinguishes it from MRI and CT contrast agents, which can cross into the extracellular space. After the microbubble ruptures, the gas is almost entirely exhaled via the lungs, without undergoing liver metabolism or renal excretion.109Thus, there is no contraindication to its use in patients with renal failure, which is extremely advantageous for patients with diabetes, hypertension, heart disease, and other diseases that progress with chronic renal failure.

8.2. Technical Aspects that Affect the Acquisition of Contrast-enhanced Images

Currently, most US device manufacturers have a dedicated software for imaging studies with contrast, which may be included in the original device configuration or purchased separately. However, even machines without a dedicated USEA mode have some parameters that can be configured by the operator. Some concepts and adjustments of the US machine that the operator should know in order to obtain the best imaging results are described below.

8.3. Mechanical Index

The signals obtained from microbubbles are dependent on the transmitted US power, that is, the amplitude of the acoustic wave (which is shown on the machine screen as the mechanical index [MI]). In non-USEA examinations, the MI ranges from 1.6 to 1.9; however, with this acoustic power, the microbubbles oscillate violently and rupture, leading to two undesired effects: a sudden increase in signal intensity with an excessive blurring of the image, and a significant reduction in contrast concentration, consequently reducing the examination time. This imaging mode, called “imaging by acoustic stimulation”, does not require machines with a dedicated contrast agent mode but, on the other hand, does not take full advantage of the contrast agent’s potential and is limited to the function of echo enhancer.

By reducing the MI to ≤ 0.2, the microbubbles remain intact and begin to oscillate in an asymmetric manner (initial compression followed by expansion) until they become resonant and emit different frequencies (known as harmonic frequencies) from the fundamental frequency of the transducer. Equipment suitable for this technology can filter signals transmitted specifically by microbubbles, allowing for a longer examination with a more enhanced microbubble signal compared with surrounding tissue, which is practically null (dark background). This imaging mode, also known as low-MI imaging, allows continuous assessment of time of contrast arrival in the region of interest (wash in), enhancement duration, and microbubble concentration in the target lesion, which is very important in cases such as imaging of the vasa vasorum, CPs, distribution of renal capillaries (perfusion), and masses in general.108

One major limitation of low-MI imaging is reduced depth of penetration, as the US wave becomes more attenuated while traveling through the tissue. Some solutions include selecting different acoustic windows that bring the target lesion closer to the nearfield, using wide-band transducers with lower frequencies (often necessary in carotid artery imaging), and, if penetration is still insufficient, increasing the MI, which has the disadvantage of increasing microbubble destruction in the nearfield.110

8.4. Imaging Gain

A noteworthy machine setting in imaging studies with contrast is imaging gain, which amplifies the signal received during postprocessing. High gain settings produce a bright image with enhanced background noise, which may obscure contrast signal (once the machine’s saturation level has been reached, contrast agent signal intensity can no longer be increased). During the examination, gain settings should therefore be reduced until the image becomes virtually black, except for highly echogenic structures. Some manufacturers provide automatic gain adjustment settings that can easily be turned on and off during the examination. When manually adjusting the gain settings, there should be the least amount of acoustic signal before injection of the contrast agent, and it is important to understand whether the signal is caused by an increase in MI (tissue structures become visible on the image) or gain (widespread noise increase over the whole image).110 In general, US machines allow simultaneous assessment with B-mode and contrast agents, on parallel screens (side by side).

8.5. Contrast Agent Dose

The USEA dose to be injected should always be previously assessed by the examiner. High doses initially blur the signal (saturation) and attenuate (acoustic shadowing) structures in the distal field until contrast concentrations drop to an adequate level. In addition, small differences in enhancement will no longer be distinguishable, as the upper limit of the machine’s dynamic range (grayscale) has been exceeded.110 One way of distinguishing different enhancing levels in a structure is to adjust the USEA dose to allow adequate opacification, with no blurring or attenuation, and increase the dynamic range of the machine. On the other hand, low doses will not reach the desired opacification level.

Indications for the use of contrast agents in VUS, and specifically for carotid arteries, are summarized in Chart 7.111

Chart 7. – Indications for the use of contrast agents in vascular ultrasound for carotid and vertebral arteries.

Application Grade of recommendation Level of evidence
Occlusion x near-occlusion IIa B
Plaque neovascularization I B
Dissection IIa B
Inflammation IIb B

8.6. Diagnosis of Occlusion and Near-occlusion

In suspected carotid artery disease, the use of microbubbles improves the sensitivity of Doppler US and can distinguish occlusion from tight near-occlusive stenosis, comparable to contrast-enhanced CTA.111-113 Contrast-enhanced US improves endovascular visualization, characterizing the geometry of prestenotic, intra-stenotic and poststenotic segments without artifacts or angle dependence112,113 (Figure 8).

Figure 8. – Echo enhancer in calcified plaques demonstrating > 70% stenosis (near occlusion) at the beginning of the left internal carotid artery (green circle). A. When using microbubbles, the contrast medium passes through the plaque, and contrast is observed beyond the stenosis (green circle) between 27 and 34 seconds after intravenous injection of SonoVue®. In B-mode imaging, check difficulty at the site of stenosis according to the acoustic shadow (green circle).

Figure 8

8.7. Evaluation of Plaque Vulnerability and Neovascularization

The indication of USEAs for the evaluation of CPs is based on the premise that vulnerable plaques have a thin fibrous cap covering a large lipid necrotic core in an active inflammatory process. Intraplaque neovascularization is the key to detecting vulnerable plaques, as the neo vessels serve as a port of entry for inflammatory cells, lipids, and red blood cells, increasing gap junctions and contributing to plaque growth. In addition, the neo vessels are at increased risk of rupture, causing intraplaque hemorrhage and rapid plaque growth.106,112-114

USEAs allow for a better assessment of the vessel wall and plaque surface. Because they can detect individual microbubbles passing though the capillary system, this technique allows direct visualization of intraplaque neovascularization, as microbubbles are strictly intravascular markers.106 Therefore, in carotid atherosclerosis, USEAs are not only capable of differentiating between occlusion and critical stenosis, but also of performing qualitative plaque assessment. The most important plaque features that the USEAs can identify are ulceration, neovascularization, and the presence of inflammatory infiltrates, all of which contribute to plaque vulnerability.106,112

8.8. Dissection

MRI is considered the gold standard for the diagnosis of vascular dissections. However, USEAs can improve the accuracy of US Doppler111,115 and are an important alternative for patients with contraindication to gadolinium contrast.

8.9. Inflammation

USEAs can also be used to assess large-vessel vasculitis, particularly within the vascular walls. They provide visualization of the lumen border and allow dynamic assessment of carotid wall vascularization, which is a marker of disease activity.111,116

8.10 Follow-up after Stenting

Follow-up after stenting can be performed using microbubbles.111,117 USEAs improve intraluminal stent evaluation because they have fewer artifacts compared with spectral Doppler. Therefore, imaging studies using USEAs allow depiction of the length and morphology of the stenosis.

8.11 Contrast Preparation

SonoVue® is a kit including 1 vial containing 25 mg of lyophilized powder in a sulfur hexafluoride atmosphere, 1 prefilled syringe containing 5 mL of sodium chloride 9 mg/mL (0.9%) solution, and 1 transfer system. The USEA is easy to prepare at the bedside, following the manufacturer’s instructions. After emptying the contents of the syringe into the vial, shake the vial for 20 seconds to form microbubbles and obtain a white milky homogeneous liquid, which indicates that the microbubbles are homogeneously distributed. In this state, the suspension can be stored for up to 6 hours. If microbubbles accumulate on the surface during rest, shake the vial again until microbubble distribution becomes heterogenous again. The usual route of administration is by a bolus intravenous injection using a needle catheter of at least 20G, preferably in the antecubital fossa. A small volume should be administered initially, followed by a flush of 10mL of 0.9% saline to push the contrast agent into the central vein (which happens in seconds).

In VUS studies, the most recommended dose for a single injection is 2.4 mL, ranging from 1 to 4.8 mL according to the target organ, the probe used, and the sensitivity of the machine available. It should be noted that probes with higher frequencies need higher doses, in this case, 4.8 mL. The first 10 to 40 seconds after bolus injection correspond to the time-intensity curve contrast enhancement (wash in and wash out) and should be continuously recorded for later review. In some cases, such as in the investigation of late endoleaks after aortic stenting, the examination may reach up to 5 minutes, and shorter video clips may be recorded. The examiner should bear in mind that the higher the MI, the greater the degree of bubble disruption and the shorter the duration of contrast. After the bubbles disrupt, sulfur hexafluoride is quickly excreted by the lungs (approximately 2 minutes).

SonoVue® is a safe contrast agent with a low rate of complications. Anaphylactic reactions have been reported in approximately < 0.0014% of cases.111

8.12. Basic Protocol for Vascular Ultrasound with Microbubble Contrast Agents1,16

After determining the indication for the use of a microbuble contrast agent in VUS, the mandatory protocol described below must be followed.

  • – Repeat and record standard VUS examination of the target organ.

  • – Secure venous access for injection of contrast solution with microbubbles (preferably peripheral vein puncture).

  • – Prepare the solution with the microbubble contrast agent (SonoVue®) following the manufacturer’s instructions.

  • – Activate the dedicated USEA mode in the machine; if there is no specific software, adjust the MI (< 0.6 and as close as possible to 0.1), image gain (darken the background), and choose the appropriate windows to reduce the depth of the target organ under study.

  • – Administer the contrast solution, make adjustments to reduce excessive enhancement, and record digital images (video clips) for 10 to 40 seconds after the initial bolus injection; in longer examinations (5 to 8 minutes), record only the necessary parts for later analysis.

Examination with microbubble contrast agents is fundamentally dynamic, and the duration of the examination is short because the microbubbles are rapidly ruptured by US waves, even when using a very low MI setting. Thus, recording video clips of the examination is essential for later processing and careful review of images, ensuring the correct diagnosis and permanent storage of test results.

The main limitations of USEAs in VUS are the examiner’s inexperience, the lack of specific software, difficult access to USEAs in the public health system, and the complete absence of an ultrasound “window”. Clinical contraindications include MI, severe chronic obstructive pulmonary disease, severe cardiac arrhythmias, and hypersensitivity to USEAs (rare).1,16,111

9. Evaluation of Atheromatous Disease in Vertebral Arteries

9.1. Introduction

The investigation of atherosclerotic involvement of the extracranial vertebral artery using VUS is interwoven with the imaging of the carotid arteries. This is essential for the diagnosis and treatment of severe carotid lesions, as well as for a careful assessment of the risks of the surgical approach. Approximately 25% of ischemic strokes involve the posterior circulation, and atherosclerotic disease corresponds to 20% of cases.118 Atherosclerotic plaques are predominantly located at the origin of the vertebral arteries, and in most cases they are extensions from the subclavian arteries.119 The presence of vertebrobasilar stenosis in the setting of stroke or TIA involving the posterior circulation increases the risk of recurrence by approximately 33% in the first month after the initial event.120,121

A detailed description of the anatomy of the vertebrobasilar system arteries can be found in the 2015 DIC Guideline that precedes this update.1

9.2. Ultrasound evaluation of vertebral arteries

With the technical resources currently available, it is possible to image the entire vertebral artery, including the intracranial segment and the proximal basilar artery. We recommend including the origin of the vessel (most common site of stenosis) and the other extracranial segments in routine evaluation.

9.3. Methodology of Routine Examination

Patient positioning is the same as for imaging of the carotid arteries. Depth of field may vary according to neck anatomy. The color scale should be reduced, and the sensitivity of color flow detection should be increase.

The complete methodology is described in the 2015 DIC Guideline.1

9.4. Normal Parameters

The anatomical and hemodynamic parameters of vertebral artery hypoplasia are described in the 2015 Gideline1 and shown in Table 5.

Table 5. – Anatomical and hemodynamic parameters for the definition of vertebral artery hypoplasia.

Anatomical and hemodynamic criteria for vertebral hypoplasia
Diameter ≤ 2mm in segment V2
Decreased diastolic flow
Resistance index > 0.75
Increased caliber of the contralateral vertebral artery (> 4 mm) at normal velocities

9.5. Stenosis Quantification

9.5.1. Proximal Stenosis (V0-V1)

The diagnosis of proximal stenoses is based on the identification of turbulence on color Doppler and an increase in flow velocities at the lesion site (which is not always visualized). In tortuous vertebral arteries, there may be a physiological increase in velocities. A dampened waveform pattern corroborates the presence of significant proximal stenosis. If the 2D image is high quality, it is possible to detect a narrowing of the vessel lumen and measure, using power angiography, the residual lumen according to the distal anatomical criterion.

We recommend using the cutoff values in Table 6, adapted from the study by Hua et al.,122 to define the degrees of proximal stenosis on the vertebral artery. PSV at the origin of the vertebral artery is the most specific parameter for quantification of proximal vertebral stenosis when compared with other spectral criteria, such as the peak velocity index and EDV.

Table 6. – Velocity cutoff values for the evaluation of proximal stenosis in the vertebral artery (adapted from Hua et al.122).
Stenosis < 50% 50-69% 70-99%
Vmax ≥ 85 cm/s ≥ 140 cm/s ≥ 210 cm/s
PVI* ≥ 1.3 ≥ 2.1 ≥ 4
EDV ≥ 27 cm/s ≥ 35 cm/s ≥ 55 cm/s

*PV: peak velocity index in the stenosis and V2 segment.

9.5.2. Vertebral Stenosis in the Remaining Segments (V2-V4)

The diagnosis of stenosis in the remaining segments is based on a combined analysis of turbulence on color Doppler, local increase in flow velocities, increase in velocity indices, and damping in distal flow, as there are no quantification tables for stenoses in the V2-V4 segments.123

For segments that cannot be visualized on conventional examination, such as the intracranial segment (V4), findings are indirect and correlate with the degree of stenosis and the origin of the posterior inferior cerebellar artery (PICA). Spectral curves of stenoses before the origin of the PICA show reduced velocities and an elevated resistance pattern on segments V1-V2, whereas stenoses after the origin of the PICA do not cause flow alterations, as there is deviation to the cerebellum. In these cases, transcranial Doppler (TCD) imaging is essential to confirm the diagnosis.

9.5.3. Vertebral Artery Occlusion

Findings vary according to the level of occlusion. Chart 8 shows possible spectral curves according to the level of occlusion. It is not uncommon for a vertebral artery occluded at its origin can return to its distal segment through well-defined anastomotic circuits. This possibility should be investigated through imaging of the distal extracranial segments.

Chart 8. – Spectral curves according to the degree of occlusion of the vertebral artery. PICA: posterior inferior cerebellar artery.
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9.6. Subclavian Steal Syndrome

A subclavian steal effect can arise from hemodynamically significant stenosis or occlusion of the brachiocephalic trunk or proximal segment of the subclavian artery (right or left): if the caliber of the ipsilateral vertebral artery is normal and there is no associated significant atheromatous disease, blood supply of the affected subclavian artery is maintained through a steal effect from the contralateral side.118,124-126 In this case, the subclavian steal may be detected through the evaluation of spectral waveform morphology and flow direction in the vertebral artery on the same side as the abnormal subclavian artery, at rest or after induction of reactive hyperemia (compression of the ipsilateral arm with a blood pressure cuff). Unlike distal vertebral stenoses, in which the first component to be affected is the diastolic one, the earliest manifestation of the subclavian steal syndrome is a mild deceleration of blood flow during the systolic phase (almost imperceptible for less experienced examiners).

The classification of different spectral curve morphologies observed in vertebral arteries is described in Chart 9. In general, the type of steal correlates with greater degrees of stenosis in the subclavian artery or brachiocephalic trunk. In the case of severe stenosis in the brachiocephalic trunk, there may be concomitant carotid steal, which will present a spectral curve with systolic flow inversion.

Chart 9. – Types of steal according to spectral curve pattern.

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10. Transcranial Doppler in Extracranial Carotid and Vertebral Atherosclerotic Disease

The fundamental aim of TCD in patients with symptomatic or asymptomatic extracranial carotid and vertebral atherosclerotic disease is to investigate the predictive value of ischemic stroke occurrence.

TCD offers some valuable tools, including the a) detection of spontaneous cerebral microemboli and b) recording of hemodynamic information during intraoperative monitoring (endarterectomy) and during endovascular procedures.127-129

10.1. Imaging Techniques

The imaging technique depends on the clinical indication. In outpatient and intraoperative evaluations, the need for continuous and long-term monitoring requires specific equipment, including an adjustable headset for fixing the probe. This will ensure that all necessary information is recorded during the transient event to define the most appropriate therapeutic approach.129

TCD devices are “blind” due to the absence of 2D imaging and color flow mapping (CFM), which means that useful anatomical information is lost during the examination. However, by providing a headset for probe fixation, these devices allow for continuous flow monitoring.

A standard conventional TCD examination should be initially performed, with the aim of evaluating the vascular anatomy and detecting any possible collateral flow.130,131 In addition, in situ investigation of the site of intracranial segmental intravascular stenosis can be performed, which is present in 10% of cases of ischemic stroke.134,135

The standard “blinded” TCD examination consists of insonating the segments of all arteries: anterior circulation, including the right and left internal carotid arteries and their branches; and posterior circulation, including the basilar artery (which arises from the confluence of the right and left vertebral arteries) and its branches.136,137

Both anterior and posterior circulations are connected by communicating arteries (left and right anterior and posterior), integrating a system of arteries known as the circle of Willis (Figure 9). This vascular architecture is an efficient automatic collateral mechanism of collateralization in case of occlusion in any of the vessels, preventing or mitigating the consequences of cerebral ischemia. However, anatomical variations are present in more than 50% of cases, which explains why different people suffer different sequelae from occlusions in the same artery. In each cerebral hemisphere of the anterior circulation, the ICA first gives a branch to the ophthalmic artery and then gives rise to the anterior and middle cerebral arteries, which supply most of the brain. In the posterior circulation, the right and left vertebral arteries merge into the basilar artery, which is divided into the right and left posterior cerebral arteries, supplying the brainstem and the cerebellar region.

Figura 9. – Schematic representation of the circle of Willis (9A) and contrast-enhanced ultrasound image in the right temporal window (9B).

Figura 9

A transducer with a frequency ≤ 2 MHz must be used in TCD examinations, as the deep location of the intracranial arteries requires the use of low-frequency waves for visualization. Identification of the insonated vessel by “blinded” Doppler depends on the a) acoustic window used; b) position of the transducer in relation to the skull (angle of incidence); c) depth of “sample volume”; d) characteristics of waveform spectral curves (morphology, flow direction in relation to the transducer, PSV, EDV, mean velocity, and pulsatility and resistance indices). The parameters on Table 7 can be used to characterize the examined artery, except in cases of anatomical variations, for which duplex image are more advantageous.

Table 7. – Criteria for the identification of intracranial vessels.

Artery Window Transducer angle in relation to the skull Vessel depth Mean flow velocity Flow direction
Intrasellar carotid siphon Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Negative
Geniculate carotid siphon Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Negative positive
Suprasellar carotid siphon Orbital Perpendicular 55-70 mm 40-50 cm/s Positive
Ophthalmic Orbital Perpendicular 40-60 mm 20 cm/s Positive
Distal internal carotid Temporal Downward 55-70 mm 45 cm/s Positive
Anterior cerebral Temporal Upward and anterior 60-70 mm 60 cm/s Negative
Middle cerebral Temporal Perpendicular 35-60 mm 70 cm/s Positive
Posterior cerebral (p1) Temporal Downward and posterior 55-70 mm 40 cm/s Positive
Posterior cerebral (p2) Temporal Downward and posterior 55-70 mm 40 cm/s Negative
Vertebral (V4) Foraminal Slightly upward and lateral 55-70 mm 40 cm/s Negative
Proximal basilar Foraminal Slightly upward and central 70-120 mm 45 cm/s Negative
Inferior posterior cerebral Foraminal Slightly upward and lateral 40-55 mm 45 cm/s Positive

10.2. Standard Protocol for a Conventional “Blinded” Transcranial Doppler Examination

Position the patient in supine and gently place the 2-MHz transducer over each of the five classic acoustic windows, in no specific order, to ensure imaging of all intracranial arteries: a) transorbital (right and left); b) transtemporal (right and left); c) transforaminal.

  • a) Transorbital windows: image the ophthalmic arteries and carotid siphons (cavernous portions of internal carotid arteries). The transducer should be placed over the eye, with the patient with the eye closed, without applying local pressure (Figure 10).

  • b) Transtemporal windows: located above the zygomatic arch (approximately 1 cm away from the external auditory canal), they vary individually in length and quality. The transducer should be initially placed perpendicular to the skull and then subtly tilted anteriorly and posteriorly to obtain images from the ipsilateral distal internal carotid, anterior cerebral (A1), middle cerebral (M1), top of the basilar, and posterior cerebral (P1 and P2) arteries (Figure 11). The communicating arteries (anterior and posterior) can also be insonated through these ultrasonic windows.

  • c) Transforaminal window: only access to the lumens of the intracranial segments of the vertebral arteries (V4) and to the origin of the basilar artery (Figure 12),

  • in addition to the posteroinferior cerebellar arteries (crucial branches for collateral flow route in cases of occlusion of the vertebral artery above their emergence). The patient should be positioned in lateral decubitus, with the chin touching the thorax to expose the occipital region (topography of the foramen magnum), or sitting in the bed or a chair to facilitate positioning of the examiner. Pulsed Doppler will show the flow moving away from the transducer in the vertebral and basilar lumens; in the PICAs, flow direction is reversed.

Figure 10. – Transcranial Doppler in the transorbital window (10A); schematic representation of insonated arteries (carotid siphon and ophthalmic – 10B).

Figure 10

Figure 11. – Transcranial Doppler in the transtemporal window (11A); schematic representations of the anterior (11B), middle (11C), and posterior (11D) cerebral arteries.

Figure 11

Figure 12. – Transcranial Doppler in the foraminal window (12A); schematic representation of the basilar and vertebral arteries (12B). RV: right vertebral; LV: left vertebral.

Figure 12

Spectral waveforms recorded in the intracranial arteries have similar morphology, differing only in the specific velocities of each vessel and in the direction in relation to the transducer. Low frequency should be used in all segments except the ophthalmic, which is the only artery with a high resistance index—although it branches off the ICA, it supplies extracranial structures.

10.3. Standard Protocol for Continuous Transcranial Doppler

The patient should wear an adjustable headset with 2 or more “blind” transducers fixed to it and placed over the temporal windows, directed towards the middle cerebral arteries (Figure 13). Continuous and simultaneous flow analysis in both arteries ensures real-time observation and recording of emboli occurrence, as well as count of events per hour. Microembolism is reflected by a transient, short-term (less than 300 ms), high-intensity signal, depicted on the spectral curve (pulsed Doppler) as a vertical trace associated with an audible output, called high-intensity transient signal (HITS) (Figure 14). Counting the number of HITSs and differentiating between solid and gas HITS is important in CEA and endovascular procedures. The risk of ischemic stroke depends on the intensity of the embolic phenomena and can be estimated according to the number of HITS registered with the TCD.138,139

Figure 13. – Adjustable headset for transducer fixation and continuous flow monitoring in middle cerebral arteries. TCD: transcranial Doppler.

Figure 13

Figure 14. – High-intensity transient signals indicating emboli (gas or solid).

Figure 14

10.4. Clinical Usefulness of Transcranial Doppler in Cervical Atherosclerotic Disease

10.4.1. Identification of Patients with HITS

Microembolism distal to carotid stenosis indicates a 7.5 times greater risk of recurrent ischemic stroke or TIA.140 In patients with recent symptomatic carotid stenosis (less than 7 days), the risk of recurrent ischemic stroke is 26% at 30 days.140 Therefore, microembolism screening can support the intensification of antithrombotic therapy, as shown in the Clopidogrel and Aspirin for Reduction of Emboli in Symptomatic Carotid Stenosis141 and Clopidogrel plus Aspirin for Infarction Reduction142 studies, or anticipate endarterectomy and endovascular treatment.

The identification of HITSs is also useful in the risk stratification of patients with asymptomatic carotid stenosis. The Asymptomatic Carotid Emboli Study identified an annual risk of ischemic stroke or TIA ipsilateral to the stenosis of 7.1% in patients with HITSs and 3.0% in those without microembolism.143

Microembolism was detected in 49% of patients in the first 24 hours after the onset of ischemic stroke, and this rate progressively and significantly decrease after 48 hours.144-147 Likewise, in patients with TIA, the presence of HITS is associated with the occurrence of ischemic stroke or new TIA.147

During endarterectomy, real-time detection of emboli released in the carotid occlusion phase of atherosclerotic plaque resection can be easily and quickly performed with continuous TCD monitoring, ensuring greater safety during the procedure and reducing postoperative ischemic complications.

10.4.2. Induced Hemodynamic Repercussions

Special attention should be given to the evaluation of intracranial hemodynamic repercussions induced during flow monitoring of the middle cerebral arteries, which should be performed with a TCD device with a headset. In symptomatic patients, monitoring should last for at least 1 hour; in asymptomatic patients, monitoring should be extended to 4 hours in order to obtain better accuracy. The analysis of cerebral autoregulation and cerebral vasomotor reserve (CVR) provides some of the most useful information.

Cerebral autoregulation (or autoregulatory pressure) is a mechanism that maintains cerebral blood flow relatively constant despite changes in cerebral perfusion pressure (CPP).

Factors affecting cerebral perfusion include CPP and cerebrovascular resistance (microcirculation). Cerebral blood flow can remain constant despite variations in mean arterial pressure (MAP) if compensatory changes occur in the microcirculation (arterioles). There are two methods for assessing the state of cerebral autoregulation: a static and a dynamic one. TCD is one of the most used methods for estimating changes in cerebral perfusion. Dynamic autoregulation translates transient changes in cerebral blood flow after rapid changes in blood pressure and can be provoked by the femoral cuff test: a blood pressure cuff placed on the patient’s thighs is inflated and then abruptly deflated with the aim of inducing hyperemia in the legs and a drop in systemic blood pressure. Cerebral autoregulation will ensure that hypotension does not alter the cerebral blood flow.148

CVR can be estimated through the cerebrovascular reactivity test, whose objective is to quantify the dilation capacity of a certain arterial sites, identifying patients with hemodynamically critical stenoses and at high risk of cerebral circulation insufficiency.149 Among the tests for the evaluation of microcirculatory reserve, CO2 inhalation consists of inhaling in a controlled manner a gas mixture enriched with CO2.150 Hypercapnia causes dilation of arterioles and increased blood flow (Figure 15), whereas hypocapnia promotes vasoconstriction and reduced cerebral blood flow. During monitoring of blood flow velocity in the middle cerebral artery, the velocity can be reduced to 50% below baseline values during hypocapnia, while in hypercapnia it can rise up to 200% above baseline values. As a clinical cutoff point, it is recommended that flow increases of less than 10% should be considered CVR impairment.

Figure 15. – TCerebral vasomotor reserve capacity assessment through the CO2 inhalation test; significant reductions in velocities and the resistance index (15B) were observed after CO2 inhalation (15A).

Figure 15

Intraoperative flow monitoring of the middle cerebral arteries with TCD allows the analysis of variations in blood flow velocities in response to the use of volatile anesthetics, which cause vasodilation of the cerebral microcirculation and increase cerebral blood flow, and hypnotic agents, which decrease cerebral blood flow.151

Hyperperfusion syndrome: in the immediate postoperative period of CEA in patients with severe stenosis, the cerebral bed of small vessels (pial arteries and arterioles) may present with chronic vasodilation and loss of vasoconstriction capacity after sudden restoration of perfusion by CEA. This will lead to inadequate cerebral hyperemia once normal pressure is introduced into the vasodilator tissue bed, and significant morbidity associated with edema, intracranial hypertension, and hemorrhage may occur.152-155 Such a mechanism has also been described immediately or up to 24 to 48 hours after resection of arteriovenous malformations. TCD can detect spectral curves with increased velocities and low pulsatility and resistance in cerebral vessels. Flow velocity measurements in the middle cerebral arteries can guide treatment until normalization.

10.4.3. Evaluation of Intracranial Vertebral Stenosis (V4)

Routine imaging of vertebral arteries should not be restricted to the extracranial segments, as plaques with severe stenosis, or even occlusions in intracranial segments (V4) of the vertebrobasilar system, may not cause any abnormality in spectral flow curves in cervical topography (V0-V3). If the atherosclerotic plaque is located before the origin of the PICA in the intracranial spine, the spectral curves will show low amplitude and high resistance in ipsilateral V1-V3. If the stenotic lesion or lumen occlusion is located above the PICA, there may be flow deviation to the cerebellum, and the spectral curves will be normal, which makes the TCD a valuable diagnostic tool (Figure 16).

Figure 16. – Anatomy of the intracranial segments of the vertebral and basilar arteries and their branches (16A); foraminal window: color flow mapping in vertebral lumens (V4) and PICAs (16B); color mapping of transition from vertebral V3 (extra) to V4 (intracranial – 16C); spectral curve on pulsed Doppler moving away from the transducer (V4) (16D); color flow mapping of the left PICA (flow towards the transducer – 16E); and spectral curves on pulsed Doppler of the left PICA (16F).PICA: posterior inferior cerebellar artery.

Figure 16

Imaging of the intracranial segments of the vertebrobasilar system requires a ≤ 2.0-MHz sectoral transducer with CFM. Through the foramen magnum, the US will reach the arteries and provide visualization of the intraluminal flow, defining the regional anatomy. Vertebral artery flow moves away from the transducer and, in the PICA, has the opposite direction, facilitating vessel identification.

10.5. Recommendations

Our recommendations on the use of TCD in carotid atherosclerotic disease are summarized in Chart 4.

  1. In patients with extracranial carotid and vertebral atherosclerotic disease, silent microembolism should be investigated with a “blinded” TCD device with a headset for transducer fixation. Continuous flow monitoring in the middle and basilar cerebral arteries should be performed for at least 4 consecutive hours.

  2. Pre-CEA assessment of CVR provides valuable information for reducing the risk of severe cerebral ischemia during surgery.

  3. Perioperative monitoring and for at least 90 minutes immediately after CEA is essential for simultaneous diagnosis and early treatment of complications resulting from gas or solid embolization (pieces of atherosclerotic plaques or thrombi).

  4. We recommend including imaging of the intracranial segments of the vertebral and basilar arteries (via the foraminal window) in routine examinations of carotid and cervical vertebral arteries of symptomatic patients without extracranial anatomical lesions that warrant clinical attention.

Footnotes

Development: Department of Cardiovascular Imaging of the Brazilian Society of Cardiology (DIC/SBC), Brazilian College of Radiology (CBR), Brazilian Society of Angiology and Vascular Surgery (SBACV)

Note: These updates are for information purposes and should not replace the clinical judgment of a physician, who must ultimately determine the appropriate treatment for each patient.


Articles from Arquivos Brasileiros de Cardiologia are provided here courtesy of Sociedade Brasileira de Cardiologia

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