Skip to main content
Jornal Brasileiro de Nefrologia logoLink to Jornal Brasileiro de Nefrologia
. 2024 Sep 16;46(4):e20230171. doi: 10.1590/2175-8239-JBN-2023-0171en
View full-text in Portuguese

Association between malnutrition-inflammation score (MIS) and quality of life in elderly hemodyalisis patients

Kelly Cristiane Rocha Lemos 1, Anália Nusya de Medeiros Garcia 2, Thais Oliveira Claizoni dos Santos 1, Nathalia Fidelis Lins Vieira 2, Ana Célia Oliveira dos Santos 2
PMCID: PMC11539957  PMID: 39284026

Abstract

Introduction:

The malnutrition-inflammation process is one of the main causes of morbidity and mortality in patients with chronic kidney disease (CKD), influencing quality of life. The aim of this study was to identify the inflammatory and nutritional status of elderly hemodialysis (HD) and its association with quality of life.

Methods:

This study was carried out in health services in three different cities. The Malnutrition-Inflammation Score (MIS) was used to assess the inflammatory and nutritional status, with anthropometric measurements, protein status, lean mass and function. The quality of life was assessed using KDQOL-SFTM. Data were analyzed using multivariate analysis and the Poisson model to evaluate the factors that increased the risk of developing malnutrition and inflammation.

Results:

The MIS identified a 52.2% prevalence of malnutrition and inflammation in the population. In univariate analysis, most KDQOL-SFTM domains presented higher scores for nourished elderly. Anthropometric measures associated with muscle mass and functionality were lower in the malnourished elderly. Multivariate modeling revealed a higher nutritional risk of 50.6% for women and older age, since with each additional year of life the risk of malnutrition increased by 2.4% and by 0.4% with each additional month on HD. Greater arm muscle circumference (AMC) and higher serum albumin were factors for reducing malnutrition by 4.6% and 34.7%, respectively.

Conclusion:

Higher serum albumin and preserved AMC have been shown to be good indicators of better nutritional status. Higher MIS was associated with poorer quality of life, older age, lower income and education, longer time on dialysis, and presence of comorbidities.

Keywords: Malnutrition, Dialysis, Chronic Kidney Insufficiency, Elderly, Quality of Life

Introduction

The number of people with chronic kidney disease (CKD) on maintenance hemodialysis (HD) has increased significantly in recent decades, mainly due to the aging of the population and the increase in the prevalence of hypertension and diabetes. On the other hand, dialysis therapy has improved, increasing the survival of patients in chronic dialysis programs 1,2 . The latest census by the Brazilian Society of Nephrology showed a total number of 153,831 patients on dialysis 3 .

Although dialysis techniques have continuously advanced, the mortality rate among patients with CKD remains high. The malnutrition-inflammation process is one of the main causes of morbidity and mortality in patients with CKD. This finding is illustrated by the inverse association between mortality rates and markers of adequate nutritional status 4 . Protein-energy wasting (PEW) is a condition of malnutrition, inflammation, anorexia and wasting of body reserves due to inflammatory and non-inflammatory conditions in CKD patients 5,6 .

The nutritional assessment of individuals on HD remains a significant challenge since there is no single method capable of accurately diagnosing the nutritional status of these patients 7 . The Malnutrition-Inflammation Score (MIS) is a practical and reproducible measure that can be used in both HD and peritoneal dialysis patients. Studies have shown that the MIS is associated with inflammation, anemia, quality of life and mortality. Higher MIS values are independently associated with a higher risk of hospitalization 8,9 .

While the association between quality of life (QoL) and MIS in CKD has been addressed in a number of studies, there is a lack of studies regarding this association in older patients. It should be highlighted that health-related QoL is a strong and independent predictor of hospitalization and death in patients undergoing dialysis 10 , and regular assessment of QoL is recommended as one of the parameters for adequacy of treatment by the Kidney Disease Outcomes Quality Initiative (K/DOQI) 11,12 .

The aim of this study was to identify the inflammatory and nutritional status of elderly hemodialysis patients and the association between this and their quality of life.

Methods

This was a cross-sectional study conducted at three hemodialysis clinics in the metropolitan region of Recife in northeastern Brazil. The procedures complied with the ethical standards of the responsible committee on human experimentation and the Helsinki Declaration of 1975, as revised in 2013, and the protocol was approved by the Ethics Committee (CAAE 64859716.5.0000.5207). The informed consent form was signed by all participants. The sample consisted of all patients from the three nephrology clinics, recruited from March to December 2017, of both sexes, aged ≥ 60 years, who had undergone hemodialysis three times a week for at least six months. Elderly patients were excluded if they presented neoplasms, positive serology for human immunodeficiency virus (HIV), viral hepatitis, Alzheimer’s disease, cognitive impairment, amputated limb and/or wheelchair-bound, Parkinson’s disease and stroke sequelae.

The sample selection protocol is described in Figure 1. Initially, a screening test for cognitive impairment, the Mini-Mental State Examination (MMSE), was carried out to identify which elderly people were eligible to take part in the study, with cut-off points of 18 and 23, depending on the participants’ level of schooling 13 .

Figure 1. Sample selection protocol.

Figure 1

Clinical, sociodemographic, and dialysis data were collected from clinical records and patients were questioned.

To assess patient perception of QoL, the KDQOL-SF™ questionnaire was used 14 .

Anthropometric measurements were performed after the HD session by three researchers all previously trained in nutrition tracking tools. Weight was measured on a Marte® electronic scale. Height was measured with a portable Sanny® stadiometer. To calculate the body mass index (BMI) 15 , the current weight (kg) was divided by the squared height (m), with the result expressed in kg/m2.

The arm circumference (AC) was measured on the non-vascular access arm using a Cescorf® inelastic tape measure. The measurement was recorded in centimeters 16 .

To obtain the arm muscle circumference (AMC), measurements of the triceps skinfold (TS) on the non-vascular access arm and AC were entered into the Frisancho equation 16 .

To measure the TS, a Cescorf® adipometer was used. The adequacy of the AMC was obtained through the 50th percentile value (Frisancho 17 ) and calculated by the Blackburn et al. 18 equation, whereby a reduction of >10% was classified as being malnourished 19 .

Calf circumference (CC) was assessed on the left leg at the widest point and classified as malnourished with a CC <31 cm 20 .

A handgrip strength (HGS) test was performed on the patient’s hand with no arteriovenous fistula and was obtained using a Saehan® hand dynamometer with a malnutrition cut-off of <23.3 kg specific to the hemodialysis population 21 .

Malnutrition-inflammation was assessed by the MIS, as recommended by Kalantar-Zadeh et al. 22 , and patients were classified as nourished when they scored less than 6 and malnourished with scores higher than or equal to 6 23 .

KDQOL – SFTM according to the MIS score comprise specific and generic domains. The specific domains are List of symptoms/problems, Effects of kidney disease, Burden of kidney disease, Professional role, Cognitive Function, Quality of Social Interaction, Sexual Function, Sleep, Social support, Stimulation from dialysis team, and Patient Satisfaction. The generic domains are Physical Functioning, Role-Physical, Pain, General Health, Emotional well-being, Role-Emotional, Social Function, Energy/Fatigue 22 .

Laboratory parameters were collected from medical records according to the patient’s routine follow-up, during which a blood sample is collected before the hemodialysis session. The study considered the levels of phosphorus, calcium, parathyroid hormone, vitamin D, hemoglobin, and serum albumin.

Data were analyzed using SPSS. The sample description was performed by absolute and relative frequencies, means and standard deviations or medians and interquartile ranges of the assessed variables. For the bivariate analysis, the Chi-square association test, Student’s t test or Mann-Whitney test were used. In cases where the Chi-square test assumptions were not met, Fisher’s exact test was applied.

The multivariate analysis included factors with a significance of up to 20% in the bivariate analysis. The Poisson model with a robust variance was applied to assess the factors that increase the risk of developing malnutrition in the studied elderly patients. Factors with a significance level of 5% were maintained in the model. Moreover, the confidence intervals for the prevalence ratio and the Wald test were calculated to compare the risks between the levels of the assessed factors. All conclusions were drawn based on a significance level of 5%.

Results

This study included 207 individuals, of which 131 were males (63.3%), aged between 60 and 94 (68.23 ± 6.68). Clinical and nutritional characteristics are described in Table 1, with results stratified by the MIS as nourished and malnourished.

Table 1. Clinical and nutritional characteristics according to the malnutrition-inflammation score (MIS) of older patients undergoing hemodialysis in northeastern brazil, (N = 207).

Malnutrition-inflammation score (MIS)
Characteristics Total* Nourished
(MIS < 6)*
Malnourished
(MIS = 6)*
p-value
(n = 207) (n = 99) (n = 108)
Age (years)** 68.23 ± 6.68 66.80 ± 4.96 69.55 ± 7.72 0. 002 1
Sex
Female 76 (36.7) 24 (31.6) 52 (68.4) < 0. 001 3
Schooling
< 9 years (low schooling) 113 (54.6) 55 (48.7) 58 (51.3) 0.789 3
Civil status (with partner)
No partner 73 (35.3) 28 (38.4) 45 (61.6) 0.044 3
Family income
< 1 minimum wage 4 (1.9) 2 (50) 2 (50) 0.921 3
1–5 minimum wages 188 (90.8) 89 (47.3) 99 (52.7)
> 5 minimum wages 15 (7.2) 8 (53.3) 7(46.7)
Nutritional Parameters
BMI (kg/m2)** 24.29 ± 4.21 25.22 ± 3.94 23.43 ± 4.28 0.002 1
AC (cm)** 28.10 ± 3.82 29 ± 3.32 27.29 ± 4.07 0.001 1
AMC (cm)** 23.82 ± 2.91 24.66 ± 2.47 23.04 ± 3.08 < 0.001 1
CC (cm)** 32.47 ± 3.38 33.43 ± 3.13 31.59 ± 3.38 < 0.001 1
HGS (kg)** 24.29 ± 8.73 27.10 ± 8.82 21.71 ± 7.85 <0.001 1
Serum albumin (g/dL)** 3.8 ± 0.33 3.86 ± 0.30 3.74 ± 0.34 0.008 1
Comorbidities
Diabetes mellitus 100 (48.3) 47 (47) 53 (53) 0.818 3
Systemic arterial hypertension 180 (87) 84 (46.7) 96 (53.3) 0.389 3
Anemia 97 (46.9) 41 (42.3) 56 (57.7) 0.163 3
Dialysis Parameters
Dialysis dose (Kt/V)** 1.58 ± 0.36 1.52 ± 0.32 1.64 ± 0.38 0.014 1
Phosphorous (mg/dL)** 4.84 ± 1.11 4.91 ± 1.08 4.77 ± 1.15 0.373 1
Calcium (mg/dL)** 8.87 ± 0.66 8.93 ± 0.68 8.82 ± 0.63 0.246 1
Calcium-phosphorus product
(mg2/dL2)**
42.29 ± 10.89 43.27 ± 10.57 41.39 ± 11.14 0.214 1
PTH (pg/ mL)*** 311.30 (168; 493) 338.10 (173; 519) 298.25 (165.25; 460) 0.454 2
Vitamin D (ng/mL)** 31.88 ± 12.35 33.20 ± 13.11 30.68 ± 11.53 0.144 1
Hemoglobin (g/100 ml)** 10.98 ± 1.4 11.09 ± 1.45 10.87 ± 1.45 0.271 1
Time on HD (months)*** 51 (22; 88) 43 (21; 78) 59 (24.50; 97.5) 0.041 2
Vascular access for HD
AVF or prosthetic 154 (74.4) 74 (48.1) 80 (51.9) 0.912 3
Permcath or DLC 53 (25.6) 25 (47.2) 28 (52.8)
Length of HD session
3 to 3.5 hours 8 (3.9) 4 (50) 4 (50) 1.000 4
4 hours 199 (96.1) 99 (47.8) 108 (52.2)

Abbreviations: BMI, body mass index; AC, arm circumference; AMC, arm muscle circumference; CC, calf circumference; HGS, handgrip strength; PTH, parathyroid hormone; HD, hemodialysis; AVF, arteriovenous fistula; DLC, double lumen catheter.

Notes: *Absolute and relative frequency for categorical variables;

**Mean ± SD;

***Median and interquartile range;

1p-value of Student’s t-test;

2p-value of Mann-Whitney test;

3p-value of Chi-square test;

4p-value of Fisher’s exact test.

The malnutrition-inflammation prevalence was 52.2% based on the MIS, and the average QoL score was 65.06 in the population studied based on the KDQOL-SFTM.

MIS was associated with age, female gender, and not having a partner. Most of the elderly patients had low schooling, a monthly income between 1 and 5 minimum wages, and their therapy was funded by the Brazilian Public Healthcare System (SUS). However, there was no difference in these characteristics between MIS categories.

In terms of the nutritional parameters, the mean BMI, AC, AMC, CC, HGS, and serum albumin were significantly lower in patients classified as malnourished by the MIS. There was a prevalence of malnutrition ranging from 54.1% by the HGS to 30.9% by the CC (Table 2). The comorbidities were similar between the groups.

Table 2. Prevalence of malnutrition according to each nutritional indicator in elderly patients undergoing hemodialysis in northeastern brazil (N = 207).

Nutritional indicator Prevalence of malnutrition (%)
MIS (= 6) 52.2
Serum albumin (< 3.8 g/dL) 38.2
Reduced AMC (> 10%) 39.1
HGS (< 23.3 kg) 54.1
CC (< 31 cm) 30.9

bbreviations: MIS, Malnutrition-inflammation score; AMC, arm muscle circumference; HGS, handgrip strength; CC, calf circumference.

The dialysis parameters revealed that most of the elderly had an arteriovenous fistula (AVF)/prosthesis (74.4%) as a vascular access for hemodialysis and had 4-hour dialysis sessions (96.1%). The dialysis dose, determined by the Kt/V, presented better mean values in the malnourished group (1.64 ± 0.38 versus 1.52 ± 0.32, p = 0.014). The elderly who were most affected by the malnutrition-inflammation process were those who had been on dialysis for longer (43 versus 59 months, p = 0.041).

Table 3 describes the 19 domains of the KDQOL-SFTM questionnaire. Most domains presented higher scores for the nourished elderly patients. In the specific domains List of Symptoms/Problems (p < 0. 001), Effects of kidney disease (p = 0.004), Burden of kidney disease (p = 0.004), Cognitive function (p = 0.001), Sleep (p = 0.002), Patient social support (p = 0.045), and satisfaction (p = 0.005), the QoL of the malnourished patients was significantly lower than those who were nourished.

Table 3. Scores of the KDQOL - SFTM domains according to malnutrition-inflammation score (MIS) of elderly patients undergoing hemodialysis in northeastern brazil (n = 207).

Malnutrition-Inflammation Score (MIS)
Assessed dominion Total** Nourished
(MIS < 6)**
Malnourished
(MIS = 6)**
p-value
Specifics (n = 207) (n = 99) (n = 108)
List of symptoms/problems 79.22 ± 15.14 83.69 ± 13.62 75.13 ± 15.36 < 0. 001 1
Effects of kidney disease 69.38 ± 17.85 73.13 ± 16.40 65.94 ± 18.50 0.004 1
Burden of kidney disease*** 50 (37.5; 75) 50 (43.75; 75) 50 (25; 62.5) 0.004 2
Professional role*** 0 (0; 50) 0 (0; 50) 0 (0; 50) 0.413 2
Cognitive Function 85.31 ± 17.08 89.56 ± 16.11 81.41 ± 17.07 0.001 1
Quality of Social Interaction 80.97 ± 17.38 83.29 ± 17.85 78.82 ± 16.72 0.064 1
Sexual Function* 86.17 ± 22.31 91.53 ± 15.60 75.78 ± 29.39 0.059 1
Sleep 69.24 ± 21.32 73.98 ± 20.39 64.88 ± 21.30 0.002 1
Social support 80.27 ± 28.23 84.34 ± 24.49 76.54 ± 30.91 0.045 1
Stimulation from dialysis team 72.89 ± 27.72 76.13 ± 26.06 69.90 ± 28.95 0.106 1
Patient Satisfaction 64.65 ± 22.46 69.19 ± 21.86 60.49 ± 22.27 0.005 1
Generic (SF)
Physical Functioning*** 45 (25; 75) 60 (35; 85) 35(20; 58.75) <0.001 2
Role-Physical*** 50 (25; 100) 75 (50; 100) 25 (0; 75) <0.001 2
Pain*** 77.50 (42.50; 100) 80 (45; 100) 75.0 (32; 50) 0.004 2
General Health*** 50(40; 70) 55 (45; 70) 50 (35; 65) 0.070 2
Emotional well-being 72.37 ± 22.74 76.52 ± 23.27 68.55 ± 21.65 0.011 1
Role-Emotional*** 66.67 (0; 100) 100 (33.33; 100) 66.7 (0; 100) 0.002 2
Social Function 74.52 ± 23.94 80.05 ± 22.44 69.44 ± 24.24 0.001 1
Energy/Fatigue 62.08 ± 22.62 64.54 ± 23.86 59.81 ± 21.27 0.133 1

Notes: *(n = 47);

**Mean ± SD;

***Median and interquartile range;

1p-value of Student’s t-test;

2p-value of the Mann-Whitney test. In the dimensions of the KDQOL - SFTM the value 0 reflects the lowest QoL and the value 100 reflects the highest QoL.

The generic QoL domains Physical functioning, Physical function, Pain, Emotional well-being, Emotional function, and Social function were also significantly different in nourished and malnourished elderly.

Table 4 presents the Poisson model adjustment for malnutrition and inflammation. After the bivariate analysis to assess the individual influence of factors on the development of malnutrition and inflammation, the combined analysis resulted in the following significant factors: gender, age, AMC measurement, serum albumin level, and time on HD. It was also observed that the female group presented a 50.6% greater risk of developing higher (worse) malnutrition-inflammation scores compared to the male group. For age, it was observed that with an increase of one year of life, there was a 2.4% increase in the risk of developing higher malnutrition-inflammation scores. For the AMC and albumin, there was a reduction of 4.6% and 34.7%, respectively, in the risk of developing malnutrition-inflammation with an increase of 1 cm in the AMC and of 1 g/dL in albumin. In terms of time on HD, for each month that the patient underwent treatment, this risk increased by 0.4%.

Table 4. Poisson model adjustment for a higher malnutrition-inflammation score (MIS).

Assessed factor PR 95%CI p-value
Sex
Male 1.000
Female 1.506 1.154 – 1.965 0.003
Age 1.024 1.009 – 1.040 0.002
AMC 0.954 0.913 – 0.998 0.042
Albumin 0.653 0.452 – 0.943 0.023
Time on HD (months) 1.004 1.002 – 1.006 <0.001

Abbreviations: AMC, arm muscle circumference; HD, hemodialysis; PR, Prevalence Ratio; CI, Confidence Interval.

Discussion

Assessing the nutritional status of HD patients is critical, since malnutrition, especially PEW syndrome, is highly prevalent and contributes to increased morbidity and mortality in patients on chronic HD 5,24 . The MIS is considered a sensitive parameter for assessing malnutrition and inflammation in HD patients, and a predictor of mortality 22 , but its use in the elderly population has been poorly documented.

According to the MIS, the prevalence of malnutrition-inflammation in the studied population was 52.2%. A more advanced age was associated with higher MIS levels, a result also found in other studies 25 . Aging is a risk factor for malnutrition, with an increase of 2.4% in risk for each year of life in the multivariate model for this population. Physiological changes take place in old age, resulting from reduced energy needs and expenditure, referred to as the anorexia of aging. This physiological anorexia increases the risk of weight loss and malnutrition when an older person develops a physical or psychological illness 26 .

For older people, food stands for family, union, and quality of life. The fact that patients live with a partner and reside with their family may increase their care at home. The most malnourished elderly patients were those who did not have a partner (61.6%). CKD causes functional losses that compromise independence and autonomy, which occurs more often with older patients 27 .

Women are usually less prevalent in CKD studies. The true protective effects of female hormones on the progression of kidney disease remain unknown. On the other hand, when on dialysis, women present poorer clinical parameters, including anemia, nutrition, and quality of life 28 . In this study, while 36.7% of the sample were women, 68.4% were malnourished and at a 50.6% increased risk of developing higher MIS scores than men.

The anthropometric and dialysis parameters were worse in the malnourished patients, which reinforces the importance of gaining body weight, especially lean mass. This is because weight gain reflects in better functional and immunological conditions, greater independence, and lower morbidity and mortality related to malnutrition 29 .

Serum albumin is an important nutritional parameter in patients undergoing renal replacement therapy, with a level of 3.8 g/dL considered normal. The elderly patients in this study were able to achieve this goal. Pereira et al. 30 in a large study of 1,679 patients investigated the impact of albumin on mortality after two years of hemodialysis and found that mortality was significantly higher in the albumin group below 3.8 g/dL. Szuck et al. 8 , who verified the ability of nutritional indicators to predict the risk of hospitalization in hemodialysis patients, found that only serum albumin was able to predict this risk, and that patients with <3.8g/dL presented a 2.47 times higher incidence than those with higher albumin levels.

For the population of this study, the AMC was a protective factor for malnutrition-inflammation in the multivariate model, as with a one-centimeter increase in the AMC there was a 4.6% reduction in the risk of a higher MIS.

Regarding the adequacy of dialysis assessed by the measurement of Kt/V, the current European recommendation is a Kt/V equal to or greater than 1.2 31 . Kt/V is very important in the assessment of nutritional status, since inadequate dialysis results in a uremic state, progressing to nausea, vomiting, and anorexia, with consequent impairment in food intake. The results of this study demonstrate that dialysis was appropriate for these elderly patients, with a mean Kt/V of 1.58. The malnourished elderly patients presented the highest Kt/V levels, demonstrating that malnutrition can occur even when dialysis is efficient. Malnutrition reduces body volume, making the elderly more susceptible to an increase in Kt/V. The literature indicates that longer periods on HD are associated with poor nutritional status and inflammation 32 . In the sample studied, the risk of malnutrition-inflammation increased 0.4% for each month of dialysis therapy.

With increased access to new dialysis therapies, such as high-volume hemodiafiltration (HDF), and improvements in dialysis quality, the nutritional status of elderly patients on chronic dialysis may improve. In the study by Maduell et al. 33 , patients were randomized to continuous dialysis or HDF. The results showed that the normalized protein catabolic rate, which is a parameter of nutritional status, was higher in patients randomized to HDF.

The negative association between the nutritional condition/protein-energy wasting (PEW) and QoL has been demonstrated and its importance highlighted by several studies, since dialysis treatment, despite prolonging survival, has a great impact on various aspects of patients’ lives 34,35,36 . To date, there is no single method, such as a gold standard, capable of diagnose PEW, so the use of various nutritional markers is recommended 36 . Importantly, an ideal nutritional indicator should be able to predict clinical outcomes and identify patients who are in need of receiving nutritional interventions 37 . Despite dialysis therapy, PEW is common in dialysis patients and is related to inflammation, associated comorbidities, a hypercatabolic state, and decreased intake and anorexia 38 .

This study observed a negative association between MIS and several domains of the KDQOL-SFTM, suggesting that the occurrence of malnutrition-inflammation may have negatively affected the QoL of the elderly patients in this hemodialysis population. A systematic review demonstrated that malnourished older adults were more likely to have a poorer quality of life (p < 0.001; OR 2.85; CI 2.20–3.70). The authors also noted that when considering the effect of nutritional support in intervention studies, there is a significant improvement in the QoL of these individuals in both physical and mental aspects 39 .

In terms of the KDQOL-SFTM, the domain that obtained the highest score was sexual function, although it was not statistically associated statistically associated with the MIS.. This domain assesses whether patients have engaged in sexual activity over the last four weeks and the extent to which there have been problems with sexual arousal and satisfaction. This result should be carefully analyzed as part of the sample reported having an active sex life. However, erectile dysfunction is very common in patients with chronic kidney failure due to hormonal, physical, neurological, and psychological changes 40 .

Other high-scoring domains (better QoL) associated with MIS were cognitive function and social support. The social support domain verifies the support received from family and friends, and the domain of quality of social interaction assesses the family and social relationships with the patient. These aspects can be highly valued by elderly patients, as they are highly dependent on the care that hemodialysis requires from family members. It is important to involve the family in the treatment by encouraging their participation and guiding them to cooperate with the healthcare team 10 . When elderly people on renal replacement therapy are in an environment with supportive family and social relationships, they generally accept their treatment and are motivated and grateful 41 .

The item cognitive function assesses the participant’s perception of difficulties in concentrating and thinking, the presence of mental confusion, and the delay in reacting to phenomena that have happened or have been spoken of. Patients with CKD are at risk of cognitive decline. Cognitive impairment may be present at any stage of kidney disease and is associated with an increased risk of death and lower adherence to treatment. Although the mechanisms leading to loss of cognitive function in CKD are not completely clear, the literature demonstrates that clinical conditions, such as the elimination rate of uremic toxins, may induce neuronal lesions 41 . Oliveira et al. 10 reported a significant inverse correlation between QoL and number of missed treatments, revealing that the lower the QoL in this aspect, the higher the number of missed treatments, thereby representing a lower adherence to treatment.

Sleep was one of the domains with the lowest score, and malnutrition-inflammation was significantly associated, since in this population, nourished patients slept better than those who were malnourished. Poor sleep quality is not uncommon in hemodialysis patients, with a prevalence ranging from 41% to 83%. It is most commonly associated with women, older age, the presence of depression, cardiovascular disease, poor quality of dialysis therapy and a compromised health-related quality of life 42 .

The low QoL score as an effect of kidney disease demonstrates how the limitations of dialysis, such as a restricted fluid intake and diet, travel difficulties, dependence on health staff, personal appearance and other limitations, are an inconvenience to elderly patients. The low QoL reflects the disruption that kidney disease brings to the lives of these patients, particularly because of the time they spend on treatment 41 . The results observed for the professional role score are related to the fact that almost all older people are no longer of productive age and those who are still working at the start of dialysis therapy often retire.

With regard to the generic domains (SF-36), the elderly patients in this study presented higher scores in the domains involving mental aspects, and lower scores in the domains involving physical aspects. With the aging process, the limitations caused by hemodialysis treatment tend to increase, especially the physical limitations. However, the emotional side becomes stronger with increasing age. Older people are psychologically better able to cope with the demands of treatment, their expectations are more realistic and they are more able to adapt to their state of health 10,32 .

The limitations of the study are related to the cross-sectional design, in which the group was only assessed once. Therefore, causal relationships cannot be established, i.e. whether malnutrition-inflammation causes impaired QoL, or if impaired QoL causes a decrease in appetite, and thus malnutrition. Cross-sectional studies with elderly people are subject to survival bias, as the most serious participants may have died, i.e. the results observed were from a population of senior survivors. In addition, the lack of analysis of fat-free mass loss and food intake made a more accurate assessment of nutrition in elderly patients impossible.

In summary, the results showed that the malnutrition-inflammation score was associated with poorer QoL for elderly hemodialysis patients. Serum albumin and AMC were found to be protective factors for high MIS.

Furthermore, elderly people with longer periods of renal replacement therapy, more years of life and women are at greater risk of developing malnutrition-inflammation.

Acknowledgments

The present study was supported, in part, by the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel – Brazil (CAPES) – Funding Code 001.

Data Avaliability

The data underlying this article are available in the article and in its online supplementary material.

References

  • 1.Bello AK, Levin A, Lunney M, Osman MA, Ye F, Ashuntantang G, et al. International Society of Nephrology. Brussels: 2019. Global Kidney Health Atlas: a report by the International Society of Nephrology on the Global Burden of End-stage Kidney Disease and Capacity for Kidney Replacement Therapy and Conservative Care across World Countries and Regions. [Google Scholar]
  • 2.Zoccali C, Moissl U, Chazot C, Mallamaci F, Tripepi G, Arkossy O, et al. Chronic fluid overload and mortality in ESRD. J Am Soc Nephrol. 2017;28(8):2491–7. doi: 10.1681/ASN.2016121341. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 3.Nerbass FB, Lima HN, Moura JA, Neto, Lugon JR, Sesso R. Censo brasileiro de diálise 2022. J Bras Nefrol. 2024;46(2):e20230062. doi: 10.1590/2175-8239-jbn-2023-0062pt. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 4.Chávez Valencia V, Mejía Rodríguez O, Viveros Sandoval ME, Abraham Bermúdez J, Gutiérrez Castellanos S, Orizaga de la Cruz C, et al. Prevalencia del síndrome complejo de malnutrición e inflamación y su correlación con las hormonas tiroideas en pacientes en hemodiálisis crônica. Nefrologia. 2018;38(1):57–63. doi: 10.1016/j.nefro.2017.07.001. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 5.Riella MC. Nutritional evaluation of patients receiving dialysis for the management of protein-energy wasting: what is old and what is new? J Ren Nutr. 2013;23(3):195–8. doi: 10.1053/j.jrn.2013.01.023. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 6.Pereira GR, Matos JPS, Ruzany F, Santos SFF, D’Almeida Fo E, Fernandes MS, et al. Alterações precoces da albumina sérica: impacto sobre a mortalidade aos 2 anos em pacientes incidentes em hemodiálise. J Bras Nefrol. 2014;37(2):198–205. [Google Scholar]
  • 7.Lee HJ, Son YJ. Prevalence and associated factors of frailty and mortality in patients with end-stage renal disease undergoing hemodialysis: a systematic review and meta-analysis. Int J Environ Res Public Health. 2021;18(7):3471. doi: 10.3390/ijerph18073471. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 8.Szuck P, Führ LM, Garcia MF, Silva AT, Wazlawik E. Associação entre indicadores nutricionais e risco de hospitalização em pacientes em hemodiálise. Rev Nutr. 2016;29(3):317–27. doi: 10.1590/1678-98652016000300002. [DOI] [Google Scholar]
  • 9.Lopes MB, Silva LF, Lopes GB, Penalva MA, Matos CM, Robinson BM. Additional contribution of the malnutrition-inflammation score to predict mortality and patient-reported outcomes as compared with its components in a cohort of african descent hemodialysis patients. J Ren Nutr. 2017;27(1):45–52. doi: 10.1053/j.jrn.2016.08.006. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 10.Oliveira APB, Schmidt DB, Amatneeks TM, Santos JC, Cavallet LHR, Michel RB. Qualidade de vida de pacientes em hemodiálise e sua relação com mortalidade hospitalizações e má adesão ao tratamento. J Bras Nefrol. 2016;38(4):411–20. doi: 10.5935/0101-2800.20160066. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 11.National Kidney Foundation Clinical practice guidelines for nutrition in chronic renal failure. Am J Kidney Dis. 2000;35(6, Suppl 2):S17–S104. doi: 10.1053/ajkd.2000.v35.aajkd03517. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 12.Dehesa-López E, Correa-Rotter R, Olvera-Castillo D, González-Parra C, Baizabal-Olarte R, Orozco-Vega R. Transcultural adaptation and validation of the Mexican version of the kidney disease questionnaire KDQOL-SF36 version 1.3. Qual Life Res. 2017;26(1):193–8. doi: 10.1007/s11136-016-1365-8. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 13.Bertolucci PHF, Campacci SR, Brucki SMD, Juliano YO. Mini-exame do estado mental em uma população geral: impacto da escolaridade. Arq Neuropsiquiatr. 1994;52(1):1–7. doi: 10.1590/S0004-282X1994000100001. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 14.Duarte PS, Miyazaki MCOS, Ciconelli RM, Sesso R. Tradução e adaptação cultural do instrumento de avaliação de qualidade de vida para pacientes renais crônicos (KDQOL-SFTM) Rev Assoc Med Bras. 2003;49(4):375–81. doi: 10.1590/S0104-42302003000400027. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 15.World Health Organization . Global database on Body Mass Index [Internet]. Geneva: WHO; 2008. [[citado 2018 mar 10]]. Disponível em: http://apps.who.int/bmi/index.jsp . [Google Scholar]
  • 16.Frisancho AR. Triceps skin fold and upper arm muscle size norms for assessment of nutritional status. Am J Clin Nutr. 1974;27(10):1052–8. doi: 10.1093/ajcn/27.10.1052. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 17.Frisancho AR. Anthropometric standards for the assessments of growth and nutritional status. Michigan: University of Michigan. 1990;189 doi: 10.3998/mpub.12198. [DOI] [Google Scholar]
  • 18.Blackburn GL, Bistrian BR, Maini BS, Schlamm HT, Smith MF. Nutritional and metabolic assessment of the hospitalized patient. JPEN J Parenter Enteral Nutr. 1977;1(1):11–22. doi: 10.1177/014860717700100101. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 19.Fouque D, Kalantar-Zadeh K, Kopple J, Cano N, Chauveau P, Cuppari L, et al. A proposed nomenclature and diagnostic criteria for protein–energy wasting in acute and chronic kidney disease. Kidney Int. 2008;73(4):391–8. doi: 10.1038/sj.ki.5002585. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 20.Chumlea WC, Guo S, Roche AF, Steinbaugh ML. Prediction of body weight for the nonambulatory elderly from anthropometry. J Am Diet Assoc. 1988;88(5):564–8. doi: 10.1016/S0002-8223(21)02009-5. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 21.Garcia MF, Wazlawik E, Moreno YMF, González-Chica DA. Diagnostic accuracy of handgrip strength in the assessment of malnutrition in hemodialyzed patients. ESPEN J. 2013;8(4):181–6. doi: 10.1016/j.clnme.2013.06.003. [DOI] [Google Scholar]
  • 22.Kalantar-Zadeh K, Kopple JD, Block G, Humphreys MH. A malnutrition-inflammation score is correlated with morbidity and mortality in maintenance hemodialysis patients. Am J Kidney Dis. 2001;38(6):1251–63. doi: 10.1053/ajkd.2001.29222. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 23.Yamada K, Furuya R, Takita T, Maruyama Y, Yamaguchi Y, Ohkawa S, et al. Simplified nutritional screening tools for patients on maintenance hemodialysis. Am J Clin Nutr. 2008;87(1):106–13. doi: 10.1093/ajcn/87.1.106. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 24.Martin-Alemañy G, Valdez-Ortiz R, Olvera-Soto G, Gomez-Guerrero I, Aguire-Esquivel G, Cantu-Quintanilla G, et al. The effects of resistance exercise and oral nutritional supplementation during hemo dialysison indicators of nutritional status and quality of life. Nephrol Dial Transplant. 2016;31(10):1712–20. doi: 10.1093/ndt/gfw297. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 25.Hanna RM, Ghobry L, Wassef O, Rhee CM, Kalantar-Zadeh K. A practical approach to nutrition, protein-energy wasting, sarcopenia, and cachexia in patients with chronic kidney disease. Blood Purif. 2020;49(1–2):202–11. doi: 10.1159/000504240. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 26.Crogan NL. Nutritional problems affecting older adults. Nurs Clin North Am. 2017;52(3):433–45. doi: 10.1016/j.cnur.2017.04.005. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 27.Hendriks FK, Kooman JP, van Loon LJC. Dietary protein interventions to improve nutritional status in end-stage renal disease patients undergoing hemodialysis. Curr Opin Clin Nutr Metab Care. 2021;24(1):79–87. doi: 10.1097/MCO.0000000000000703. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 28.Piccoli GB, Alrukhaimi M, Liu ZH, Zakharova E, Levin A. What we do and do not know about women and kidney diseases; questions unanswered and answers unquestioned: reflection on World Kidney Day and International Woman’s Day. Nephrol Dial Transplant. 2018;33(2):189–93. doi: 10.1093/ndt/gfx358. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 29.Broers NJH, Canaud B, Dekker MJE, van der Sande FM, Stuard S, Wabel P, et al. Three compartment bioimpedance spectroscopy in the nutritional assessment and the outcome of patients with advanced or end stage kidney disease: what have we learned so far? Hemodial Int. 2020;24(2):148–61. doi: 10.1111/hdi.12812. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 30.Pereira GRM, Strogoff-de-Matos JP, Ruzany F, Santos SFF, Almeida FE, Vasconcelos MSF. Alterações precoces da albumina sérica: impacto sobre a mortalidade aos 2 anos em pacientes incidentes em hemodiálise. J Bras Nefrol. 2015;37(2):198–205. [Google Scholar]
  • 31.Tattersall J, Farrington K, Gentile G, Kooman J, Macias Núñez JF, Nistor I, et al. Is Kt/V useful in elderly dialysis patients? Pro and Con arguments. Nephrol Dial Transplant. 2018;33(5):742–50. doi: 10.1093/ndt/gfy042. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 32.Lim HS, Kim HS, Kim JK, Park M, Choi SJ. Nutritional status and dietary management according to hemodialysis duration. Clin Nutr Res. 2019;8(1):28–35. doi: 10.7762/cnr.2019.8.1.28. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 33.Maduell F, Moreso F, Pons M, Ramos R, Mora-Macià J, Carreras J, et al. High-efficiency postdilution online hemodiafiltration reduces all-cause mortality in hemodialysis patients. J Am Soc Nephrol. 2013;24(3):487–97. doi: 10.1681/ASN.2012080875. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 34.de Roij van Zuijdewijn CL, Grooteman MP, Bots ML, Blankestijn PJ, van den Dorpel MA, Nubé MJ, et al. Comparing tests assessing protein-energy wasting: relation with quality of life. J Ren Nutr. 2016;26(2):111–7. doi: 10.1053/j.jrn.2015.09.003. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 35.Mazairac AH, de Wit GA, Penne EL, van derWeerd NC, Grooteman MP, van den Dorpel MA, et al. Protein-energy nutritional status and kidney disease-specific quality of life in hemodialysis patients. J Ren Nutr. 2011;21(5):376–86.e1. doi: 10.1053/j.jrn.2010.08.004. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 36.Aghakhani N, Samadzadeh S, Mafi TM, Rahbar N. The impact of education on nutrition on the quality of life in patients on hemodialysis: a comparative study from teaching hospitals. Saudi J Kidney Dis Transpl. 2012;23(1):26–30. [PubMed] [Google Scholar]
  • 37.Arshad AR, Jamal S, Amanullah K. Agreement between two nutritional assessment scores as markers of malnutrition in patients with end-stage renal disease. Cureus. 2020;12(3):e7429. doi: 10.7759/cureus.7429. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 38.Kaysen GA, Greene T, Larive B, Mehta RL, Lindsay RM, Depner TA, et al. The effect of frequent hemodialysis on nutrition and body composition: frequent Hemodialysis Network Trial. Kidney Int. 2012;82(1):90–9. doi: 10.1038/ki.2012.75. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 39.Ferraz SF, Freitas ATVS, Vaz IMF, Campos MIVAM, Peixoto MRG, Pereira ERS. Estado nutricional e ganho de peso interdialítico de pacientes com doença renal crônica em hemodiálise. J Bras Nefrol. 2015;37(3):306–14. [Google Scholar]
  • 40.Rasheed S, Woods RT. Malnutrition and quality of life in older people: a systematic review and meta-analysis. Ageing Res Rev. 2013;12(2):561–6. doi: 10.1016/j.arr.2012.11.003. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 41.Papadopoulou E, Varouktsi A, Lazaridis A, Boutari C, Doumas M. Erectile dysfunction in chronic kidney disease: from pathophysiology to management. World J Nephrol. 2015;4(3):379–87. doi: 10.5527/wjn.v4.i3.379. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 42.Ma SJ, Wang WJ, Tang M, Chen H, Ding F. Mental health status and quality of life in patients with end-stage renal disease undergoing maintenance hemodialysis. Ann Palliat Med. 2021;10(6):6112–21. doi: 10.21037/apm-20-2211. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
J Bras Nefrol. 2024 Sep 16;46(4):e20230171. [Article in Portuguese] doi: 10.1590/2175-8239-JBN-2023-0171pt

Associação entre o escore de desnutrição-inflamação (MIS) e qualidade de vida em pacientes idosos em hemodiálise

Kelly Cristiane Rocha Lemos 1, Anália Nusya de Medeiros Garcia 2, Thais Oliveira Claizoni dos Santos 1, Nathalia Fidelis Lins Vieira 2, Ana Célia Oliveira dos Santos 2

Resumo

Introdução:

O processo de desnutrição-inflamação é uma das principais causas de morbimortalidade em pacientes com DRC, influenciando a qualidade de vida. O objetivo deste estudo foi identificar o estado inflamatório e nutricional de idosos em hemodiálise (HD) e sua associação com qualidade de vida.

Métodos:

Estudo realizado em serviços de saúde de três cidades diferentes. O Escore de Desnutrição-Inflamação (MIS, por sua sigla em inglês) foi utilizado para avaliar estado inflamatório e nutricional, com medidas antropométricas, estado proteico, massa magra e funcionalidade. A qualidade de vida foi avaliada com KDQOL-SFTM. Os dados foram analisados utilizando análise multivariada e modelo de Poisson para avaliar fatores que aumentaram o risco de desenvolver desnutrição e inflamação.

Resultados:

O MIS identificou prevalência de 52,2% de desnutrição e inflamação na população. Na análise univariada, a maioria dos domínios do KDQOL-SFTM apresentou escores maiores para idosos nutridos. Medidas antropométricas associadas à massa muscular e funcionalidade foram menores em idosos desnutridos. A modelagem multivariada revelou maior risco nutricional de 50,6% para mulheres e idosos pois o risco de desnutrição aumentou em 2,4% para cada ano adicional de vida e em 0,4% para cada mês adicional de HD. Maior circunferência muscular do braço (CMB) e maior albumina sérica foram fatores de redução da desnutrição em 4,6% e 34,7%, respectivamente.

Conclusão:

Demonstrou-se que albumina sérica mais elevada e CMB preservada são bons indicadores de melhor estado nutricional. Maior MIS foi associado a pior qualidade de vida, idade mais avançada, menor renda e escolaridade, maior tempo em diálise e presença de comorbidades.

Descritores: Desnutrição, Diálise, Insuficiência Renal Crônica, Idosos, Qualidade de Vida

Introdução

O número de pessoas com doença renal crônica (DRC) em hemodiálise (HD) de manutenção aumentou significativamente nas últimas décadas, principalmente devido ao envelhecimento da população e ao aumento de hipertensão e diabetes. Por outro lado, a terapia dialítica melhorou, aumentando a sobrevida dos pacientes em programas de diálise crônica 1,2 . O último censo da Sociedade Brasileira de Nefrologia mostrou um registro total de 153.831 pacientes em diálise 3 .

Embora as técnicas de diálise tenham avançado continuamente, a taxa de mortalidade entre os pacientes com DRC permanece elevada. O processo de desnutrição-inflamação é uma das principais causas de morbidade e mortalidade em pacientes com DRC. Esse achado é ilustrado pela associação inversa entre taxas de mortalidade e marcadores de estado nutricional adequado 4 . A perda proteico-energética (PEW, do inglês protein-energy wasting) é uma condição de desnutrição, inflamação, anorexia e perda de reservas corporais devido a condições inflamatórias e não inflamatórias em pacientes com DRC 5,6 .

A avaliação nutricional de indivíduos em HD continua sendo um desafio significativo, uma vez que não existe um método único capaz de diagnosticar com precisão o estado nutricional desses pacientes 7 . O Escore de Desnutrição-Inflamação (MIS, do inglês Malnutrition-Inflammation Score) é uma medida prática e reprodutível que pode ser usada tanto em pacientes em HD quanto em pacientes em diálise peritoneal. Estudos têm demonstrado que o MIS está associado a inflamação, anemia, qualidade de vida e mortalidade. Valores mais elevados de MIS estão independentemente associados a um risco maior de hospitalização 8,9 .

Embora a associação entre qualidade de vida (QV) e MIS na DRC tenha sido abordada em diversos trabalhos, há uma falta de estudos sobre essa associação em pacientes idosos. Deve-se ressaltar que a QV relacionada à saúde é um preditor forte e independente de hospitalização e óbito em pacientes submetidos à diálise 10 , e a avaliação regular da QV é recomendada pelo Kidney Disease Outcomes Quality Initiative (K/DOQI) como um dos parâmetros de adequação do tratamento 11,12 .

O objetivo deste estudo foi identificar o estado inflamatório e nutricional de pacientes idosos em hemodiálise e a associação entre estes fatores e sua qualidade de vida.

Métodos

Este foi um estudo transversal realizado em três clínicas de hemodiálise na região metropolitana de Recife, no nordeste do Brasil. Os procedimentos estavam em conformidade com os padrões éticos do comitê responsável pela experimentação humana e com a Declaração de Helsinque de 1975, conforme revisada em 2013. O protocolo foi aprovado pelo Comitê de Ética (CAAE 64859716.5.0000.5207). Todos os participantes assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido. A amostra foi composta por todos os pacientes das três clínicas de nefrologia, recrutados no período de março a dezembro de 2017, de ambos os sexos, com idade ≥ 60 anos, que haviam realizado hemodiálise três vezes por semana por pelo menos seis meses. Foram excluídos os pacientes idosos que apresentaram neoplasias, sorologia positiva para o vírus da imunodeficiência humana (HIV), hepatite viral, doença de Alzheimer, comprometimento cognitivo, membro amputado e/ou dependência de cadeira de rodas, doença de Parkinson e sequelas de AVC.

O protocolo de seleção de amostras está descrito na Figura 1. Inicialmente, foi realizado um teste de triagem para comprometimento cognitivo, o Mini Exame do Estado Mental (MEEM), para identificar quais idosos eram elegíveis para participar do estudo, com pontos de corte de 18 e 23, dependendo do nível de escolaridade dos participantes 13 .

Figura 1. Protocolo de seleção da amostra.

Figura 1

Os dados clínicos, sociodemográficos e de diálise foram coletados dos prontuários clínicos e os pacientes foram questionados.

Para avaliar a percepção do paciente sobre a QV, utilizou-se o questionário KDQOL-SF™ 14 .

As medições antropométricas foram realizadas após a sessão de HD por três pesquisadores previamente treinados em ferramentas de monitoramento nutricional. O peso foi aferido em uma balança eletrônica Marte®. A estatura foi medida com um estadiômetro portátil Sanny®. Para o cálculo do índice de massa corporal (IMC) 15 , o peso atual (kg) foi dividido pela altura ao quadrado (m), com o resultado expresso em kg/m2.

A circunferência do braço (CB) foi medida no braço sem acesso vascular usando uma fita métrica inelástica Cescorf®. A medida foi registrada em centímetros 16 .

Para obter a circunferência muscular do braço (CMB), as medidas da dobra cutânea tricipital (DCT) no braço sem acesso vascular e da CB foram inseridas na equação de Frisancho 16 .

Para medir a DCT, foi utilizado um adipômetro Cescorf®. A adequação da CMB foi obtida por meio do valor do percentil 50 (Frisancho 17 ) e calculada pela equação de Blackburn et al. 18 , na qual uma redução de >10% foi classificada como desnutrição 19 .

A circunferência da panturrilha (CP) foi avaliada na perna esquerda no ponto mais largo e classificada como desnutrição com uma CP <31 cm 20 .

Um teste de força de preensão manual (FPM) foi realizado na mão do paciente sem fístula arteriovenosa e foi obtido utilizando um dinamômetro de mão Saehan® com ponto de corte para desnutrição de <23,3 kg, específico para a população em hemodiálise 21 .

A desnutrição-inflamação foi avaliada pelo MIS, conforme recomendado por Kalantar-Zadeh et al. 22 , e os pacientes foram classificados como nutridos quando obtiveram pontuação inferior a 6 e desnutridos com pontuação superior ou igual a 6 23 .

O KDQOL – SFTM, de acordo com a pontuação do MIS, inclui domínios específicos e genéricos. Os domínios específicos são Lista de Sintomas/Problemas, Efeitos da Doença Renal, Carga da Doença Renal, Papel Profissional, Função Cognitiva, Qualidade da Interação Social, Função Sexual, Sono, Apoio Social, Estímulo da Equipe de Diálise e Satisfação do Paciente. Os domínios genéricos são Funcionamento Físico, Função-Física, Dor, Saúde Geral, Bem-estar Emocional, Função-Emocional, Função Social, Energia/Fadiga 22 .

Os parâmetros laboratoriais foram coletados dos prontuários médicos de acordo com o acompanhamento de rotina do paciente, durante o qual uma amostra de sangue é coletada antes da sessão de hemodiálise. O estudo considerou os níveis de fósforo, cálcio, paratormônio, vitamina D, hemoglobina e albumina sérica.

Os dados foram analisados usando o SPSS. A descrição da amostra foi realizada por meio de frequências absolutas e relativas, médias e desvios padrão ou medianas e intervalos interquartis das variáveis avaliadas. Para a análise bivariada, foram utilizados o teste de associação Qui-quadrado, o teste t de Student ou o teste de Mann-Whitney. Nos casos em que as premissas do teste Qui-quadrado não foram atendidas, aplicou-se o teste exato de Fisher.

A análise multivariada incluiu fatores com uma significância de até 20% na análise bivariada. O modelo de Poisson com variância robusta foi aplicado para avaliar os fatores que aumentam o risco de desenvolver desnutrição nos pacientes idosos avaliados. Os fatores com nível de significância de 5% foram mantidos no modelo. Além disso, os intervalos de confiança para a razão de prevalência e o teste de Wald foram calculados para comparar os riscos entre os níveis dos fatores avaliados. Todas as conclusões foram tiradas com base em um nível de significância de 5%.

Resultados

Este estudo incluiu 207 indivíduos, dos quais 131 eram do sexo masculino (63,3%), com idades entre 60 e 94 anos (68,23 ± 6,68). As características clínicas e nutricionais estão descritas na Tabela 1, com resultados estratificados pelo MIS como nutridos e desnutridos.

Tabele 1. Características clínicas e nutricionais de acordo com o escore de desnutrição-inflamação (MIS) de pacientes idosos em hemodiálise no nordeste do brasil, (n = 207).

Escore de desnutrição-inflamação (MIS)
Características Total* Nutrido
(MIS < 6)*
Desnutrido
(MIS = 6)*
Valor de p
(n = 207) (n = 99) (n = 108)
Idade (anos)** 68,23 ± 6,68 66,80 ± 4,96 69,55 ± 7,72 0,002 1
Sexo
Feminino 76 (36,7) 24 (31,6) 52 (68,4) < 0,001 3
Escolaridade
< 9 anos (baixa escolaridade) 113 (54,6) 55 (48,7) 58 (51,3) 0,789 3
Estado civil (com parceiro)
Sem parceiro 73 (35,3) 28 (38,4) 45 (61,6) 0,044 3
Renda familiar
< 1 salário mínimo 4 (1,9) 2 (50) 2 (50) 0,921 3
1–5 salários mínimos 188 (90,8) 89 (47,3) 99 (52,7)
> 5 salários mínimos 15 (7,2) 8 (53,3) 7(46,7)
Parâmetros Nutricionais
IMC (kg/m2)** 24,29 ± 4,21 25,22 ± 3,94 23,43 ± 4,28 0,002 1
CB (cm)** 28,10 ± 3,82 29 ± 3,32 27,29 ± 4,07 0,001 1
CMB (cm)** 23,82 ± 2,91 24,66 ± 2,47 23,04 ± 3,08 < 0,001 1
CP (cm)** 32,47 ± 3,38 33,43 ± 3,13 31,59 ± 3,38 < 0,001 1
FPM (kg)** 24,29 ± 8,73 27,10 ± 8,82 21,71 ± 7,85 <0,001 1
Albumina sérica (g/dL)** 3,8 ± 0,33 3,86 ± 0,30 3,74 ± 0,34 0,008 1
Comorbidades
Diabetes mellitus 100 (48,3) 47 (47) 53 (53) 0,818 3
Hipertensão arterial sistêmica 180 (87) 84 (46,7) 96 (53,3) 0,389 3
Anemia 97 (46,9) 41 (42,3) 56 (57,7) 0,163 3
Parâmetros de Diálise
Dose de diálise (Kt/V)** 1,58 ± 0,36 1,52 ± 0,32 1,64 ± 0,38 0,014 1
Fósforo (mg/dL)** 4,84 ± 1,11 4,91 ± 1,08 4,77 ± 1,15 0,373 1
Cálcio (mg/dL)** 8,87 ± 0,66 8,93 ± 0,68 8,82 ± 0,63 0,246 1
Produto cálcio-fósforo (mg2/dL2)** 42,29 ± 10,89 43,27 ± 10,57 41,39 ± 11,14 0,214 1
PTH (pg/ mL)*** 311,30 (168; 493) 338,10 (173; 519) 298,25 (165,25; 460) 0,454 2
Vitamina D (ng/mL)** 31,88 ± 12,35 33,20 ± 13,11 30,68 ± 11,53 0,144 1
Hemoglobina (g/100 ml)** 10,98 ± 1,4 11,09 ± 1,45 10,87 ± 1,45 0,271 1
Tempo em HD (meses)*** 51 (22; 88) 43 (21; 78) 59 (24,50; 97,5) 0,041 2
Acesso vascular para HD
FAV ou prótese 154 (74,4) 74 (48,1) 80 (51,9) 0,912 3
Permcath ou CDL 53 (25,6) 25 (47,2) 28 (52,8)
Duração da sessão de HD
3 a 3,5 horas 8 (3,9) 4 (50) 4 (50) 1,000 4
4 horas 199 (96,1) 99 (47,8) 108 (52,2)

Abreviações: IMC, índice de massa corporal; CB, circunferência do braço; CMB, circunferência muscular do braço; CP, circunferência da panturrilha; FPM, força de preensão manual; PTH, paratormônio; HD, hemodiálise; FAV, fístula arteriovenosa; CDL, cateter duplo-lúmen.

Notas: *Frequência absoluta e relativa para variáveis categóricas;

**Média ± DP;

***Mediana e intervalo interquartil;

1Valor-p do teste t de Student;

2Valor p do teste de Mann-Whitney;

3Valor p do teste qui-quadrado;

4Valor p do teste exato de Fisher.

A prevalência de desnutrição-inflamação foi de 52,2% com base no MIS, e o escore médio de QV foi de 65,06 na população estudada, com base no KDQOL-SFTM.

O MIS foi associado à idade, ao sexo feminino e à ausência de parceiro. A maioria dos pacientes idosos tinha baixa escolaridade, renda mensal entre 1 e 5 salários mínimos, e sua terapia era financiada pelo Sistema Único de Saúde (SUS). No entanto, não houve diferença nessas características entre as categorias do MIS.

Em relação aos parâmetros nutricionais, as médias de IMC, CB, CMB, CP, FPM e albumina sérica foram significativamente menores nos pacientes classificados como desnutridos pelo MIS. Houve uma prevalência de desnutrição que variou de 54,1% segundo a FPM a 30,9% segundo a CP (Tabela 2). As comorbidades foram semelhantes entre os grupos.

Tabela 2. Prevalência de desnutrição de acordo com cada indicador nutricional em pacientes idosos em hemodiálise no nordeste do brasil (n = 207).

Indicador nutricional Prevalência de desnutrição (%)
MIS (= 6) 52,2
Albumina sérica (< 3,8 g/dL) 38,2
CMB reduzida (> 10%) 39,1
FPM (< 23,3 kg) 54,1
CP (< 31 cm) 30,9

Abreviações: MIS, Escore de desnutrição-inflamação; CMB, circunferência muscular do braço; FPM, força de preensão manual; CP, circunferência da panturrilha.

Os parâmetros de diálise revelaram que a maioria dos idosos possuía uma fístula arteriovenosa (FAV)/prótese (74,4%) como acesso vascular para hemodiálise e realizava sessões de diálise de 4 horas (96,1%). A dose de diálise apresentou valores médios melhores no grupo de desnutrição (1,64 ± 0,38 versus 1,52 ± 0,32; p = 0,014). Os idosos mais afetados pelo processo de desnutrição-inflamação foram aqueles que estiveram em diálise por um período mais longo (43 versus 59 meses; p = 0,041).

A Tabela 3 descreve os 19 domínios do questionário KDQOL-SFTM. A maioria dos domínios apresentou escores mais elevados para os pacientes idosos nutridos. Nos domínios específicos Lista de Sintomas/Problemas (p < 0,001), Efeitos da Doença Renal (p = 0,004), Carga da Doença Renal (p = 0,004), Função Cognitiva (p = 0,001), Sono (p = 0,002), Apoio Social ao Paciente (p = 0,045) e Satisfação (p = 0,005), a QV dos pacientes desnutridos foi significativamente inferior à dos pacientes nutridos.

Tabela 3. Escores dos domínios do kdqol - sftm de acordo com o escore de desnutrição-inflamação (MIS) de pacientes idosos em hemodiálise no nordeste do brasil (n = 207).

Escore de Desnutrição-Inflamação (MIS)
Domínio avaliado Total** Nutrido
(MIS < 6)**
Desnutrido
(MIS = 6)**
Valor de p
Específicos (n = 207) (n = 99) (n = 108)
Lista de sintomas/problemas 79,22 ± 15,14 83,69 ± 13,62 75,13 ± 15,36 < 0,001 1
Efeitos da doença renal 69,38 ± 17,85 73,13 ± 16,40 65,94 ± 18,50 0,004 1
Carga da doença renal*** 50 (37,5; 75) 50 (43,75; 75) 50 (25; 62,5) 0,004 2
Papel profissional*** 0 (0; 50) 0 (0; 50) 0 (0; 50) 0,413 2
Função Cognitiva 85,31 ± 17,08 89,56 ± 16,11 81,41 ± 17,07 0,001 1
Qualidade da Interação Social 80,97 ± 17,38 83,29 ± 17,85 78,82 ± 16,72 0,064 1
Função Sexual* 86,17 ± 22,31 91,53 ± 15,60 75,78 ± 29,39 0,059 1
Sono 69,24 ± 21,32 73,98 ± 20,39 64,88 ± 21,30 0,002 1
Apoio social 80,27 ± 28,23 84,34 ± 24,49 76,54 ± 30,91 0,045 1
Estímulo da equipe de diálise 72,89 ± 27,72 76,13 ± 26,06 69,90 ± 28,95 0,106 1
Satisfação do Paciente 64,65 ± 22,46 69,19 ± 21,86 60,49 ± 22,27 0,005 1
Genéricos (SF)
Funcionamento Físico*** 45 (25; 75) 60 (35; 85) 35(20; 58,75) <0,001 2
Função Física*** 50 (25; 100) 75 (50; 100) 25 (0; 75) <0,001 2
Dor*** 77,50 (42,50; 100) 80 (45; 100) 75,0 (32; 50) 0,004 2
Saúde Geral*** 50 (40; 70) 55 (45; 70) 50 (35; 65) 0,070 2
Bem-estar emocional 72,37 ± 22,74 76,52 ± 23,27 68,55 ± 21,65 0,011 1
Função Emocional*** 66,67 (0; 100) 100 (33,33; 100) 66,7 (0; 100) 0,002 2
Função Social 74,52 ± 23,94 80,05 ± 22,44 69,44 ± 24,24 0,001 1
Energia/Fadiga 62,08 ± 22,62 64,54 ± 23,86 59,81 ± 21,27 0,133 1

Notas: *(n = 47);

**Média ± DP;

***Mediana e intervalo interquartil;

1Valor p do teste t de Student;

2Valor p do teste de Mann-Whitney. Nas dimensões do KDQOL - SFTM o valor 0 reflete a QV mais baixa e o valor 100 reflete a QV mais elevada.

Os domínios genéricos da QV como Funcionamento físico, Função física, Dor, Bem-estar emocional, Função emocional e Função social também foram significativamente diferentes entre idosos nutridos e desnutridos.

A Tabela 4 apresenta o ajuste do modelo de Poisson para desnutrição e inflamação. Após a análise bivariada para avaliar a influência individual dos fatores no desenvolvimento de desnutrição e inflamação, a análise combinada resultou nos seguintes fatores significativos: sexo, idade, medida da CMB, nível de albumina sérica e tempo em HD. Observou-se também que o grupo feminino apresentou um risco 50,6% maior de desenvolver escores de desnutrição-inflamação mais elevados (piores) em comparação ao grupo masculino. Quanto à idade, observou-se que, com o aumento de um ano de vida, houve um aumento de 2,4% no risco de desenvolver escores mais elevados de desnutrição-inflamação. Para a CMB e a albumina, houve redução de 4,6% e 34,7%, respectivamente, no risco de desenvolver desnutrição-inflamação com aumento de 1 cm na CMB e de 1 g/dL na albumina. Quanto ao tempo em HD, para cada mês em que o paciente foi submetido ao tratamento, esse risco aumentou em 0,4%.

Tabela 4. Ajuste do modelo de poisson para escore de desnutrição-inflamação (mis) mais elevado.

Fator avaliado RP IC95% Valor de p
Sexo
Masculino 1,000
Feminino 1,506 1,154 – 1,965 0,003
Idade 1,024 1,009 – 1,040 0,002
CMB 0,954 0,913 – 0,998 0,042
Albumina 0,653 0,452 – 0,943 0,023
Tempo em HD (meses) 1,004 1,002 – 1,006 <0,001

Abreviações: CMB, circunferência muscular do braço; HD, hemodiálise; RP, Razão de Prevalência; IC, Intervalo de Confiança.

Discussão

A avaliação do estado nutricional de pacientes em HD é fundamental, uma vez que a desnutrição, especialmente a síndrome de PEW, é altamente prevalente e contribui para o aumento da morbidade e da mortalidade em pacientes em HD crônica 5,24 . O MIS é considerado um parâmetro sensível para avaliar a desnutrição e a inflamação em pacientes em HD e um preditor de mortalidade 22 , mas seu uso na população idosa tem sido pouco documentado.

De acordo com o MIS, a prevalência de desnutrição-inflamação na população estudada foi de 52,2%. Uma idade mais avançada foi associada a níveis mais elevados de MIS, resultado também encontrado em outros estudos 25 . O envelhecimento é um fator de risco para desnutrição, com um aumento de 2,4% no risco para cada ano de vida no modelo multivariado para essa população. Alterações fisiológicas ocorrem na terceira idade, resultantes da redução das necessidades e gastos energéticos, denominadas anorexia do envelhecimento. Essa anorexia fisiológica aumenta o risco de perda de peso e desnutrição quando um idoso desenvolve uma doença física ou psicológica 26 .

Para os idosos, a alimentação é sinônimo de família, união e qualidade de vida. O fato de os pacientes viverem com um parceiro e residirem com a família pode aumentar os cuidados domiciliares. Os pacientes idosos mais desnutridos foram aqueles que não tinham parceiro (61,6%). A DRC causa perdas funcionais que comprometem a independência e a autonomia, o que ocorre com mais frequência em pacientes idosos 27 .

As mulheres geralmente são menos prevalentes em estudos sobre DRC. Os verdadeiros efeitos protetores dos hormônios femininos na progressão da doença renal permanecem desconhecidos. Por outro lado, quando em diálise, as mulheres apresentam parâmetros clínicos piores, incluindo anemia, nutrição e qualidade de vida 28 . Nesse estudo, enquanto 36,7% da amostra eram mulheres, 68,4% estavam desnutridas e apresentaram um risco 50,6% maior de desenvolver pontuações MIS mais elevadas do que os homens.

Os parâmetros antropométricos e de diálise foram piores nos pacientes desnutridos, o que reforça a importância do ganho de peso corporal, especialmente de massa magra. Isso se deve ao fato de que o ganho de peso reflete em melhores condições funcionais e imunológicas, maior independência e menor morbidade e mortalidade relacionadas à desnutrição 29 .

A albumina sérica é um parâmetro nutricional importante em pacientes submetidos à terapia renal substitutiva, com um nível de 3,8 g/dL considerado normal. Os pacientes idosos deste estudo conseguiram atingir esse objetivo. Pereira et al. 30 em um amplo estudo com 1.679 pacientes, investigaram o impacto da albumina na mortalidade após dois anos de hemodiálise e descobriram que a mortalidade foi significativamente maior no grupo com albumina abaixo de 3,8 g/dL. Szuck et al. 8 , que verificaram a capacidade dos indicadores nutricionais em predizer o risco de hospitalização em pacientes em hemodiálise, constataram que somente a albumina sérica foi capaz de predizer esse risco, e que os pacientes com valores inferiores a <3,8g/dL apresentaram uma incidência 2,47 vezes maior do que aqueles com níveis mais elevados de albumina.

Para a população deste estudo, a CMB foi um fator de proteção para a desnutrição-inflamação no modelo multivariado, pois com o aumento de um centímetro na CMB houve uma redução de 4,6% no risco de maior MIS.

A adequação da diálise avaliada pela medição das taxas de remoção de ureia, o Kt/V, indica quantas vezes a água corporal de um paciente é totalmente livre de ureia. A atual recomendação europeia é de um Kt/V igual ou superior a 1,2 31 . O Kt/V é muito importante na avaliação do estado nutricional, uma vez que a diálise inadequada resulta em estado urêmico, progredindo para náuseas, vômitos e anorexia, com consequente comprometimento da ingestão alimentar. Os resultados deste estudo demonstram que a diálise foi adequada para esses pacientes idosos, com Kt/V médio de 1,58. Os pacientes idosos desnutridos apresentaram os níveis mais elevados de Kt/V, demonstrando que a desnutrição pode ocorrer mesmo quando a diálise é eficiente. A desnutrição reduz o volume corporal, tornando os idosos mais suscetíveis a um aumento no Kt/V. A literatura indica que períodos mais longos em HD estão associados a um estado nutricional ruim e à inflamação 32 . Na amostra estudada, o risco de desnutrição-inflamação aumentou 0,4% para cada mês de terapia dialítica.

Com o aumento do acesso a novas terapias de diálise, como a hemodiafiltração de alto volume (HDF), e melhorias na qualidade da diálise, o estado nutricional de pacientes idosos em diálise crônica pode melhorar. No estudo de Maduell et al. 33 , os pacientes foram randomizados para diálise contínua ou HDF. Os resultados mostraram que a taxa de catabolismo proteico normalizada, que é um parâmetro do estado nutricional, foi maior nos pacientes randomizados para HDF.

A associação negativa entre condição nutricional e a perda proteico-energética (Protein-energy wasting (PEW) e a QV foi demonstrada e sua importância destacada por diversos estudos, uma vez que o tratamento dialítico, apesar de prolongar a sobrevida, tem um grande impacto em diferentes aspectos da vida dos pacientes 3436 . Até o momento, não existe um método único, como um padrão ouro, capaz de diagnosticar a PEW, portanto, recomenda-se o uso de diferentes marcadores nutricionais 36 . É importante ressaltar que um indicador nutricional ideal deve ser capaz de prever os desfechos clínicos e identificar os pacientes que necessitam de intervenções nutricionais 37 . Apesar dos avanços na terapia de diálise, a PEW é comum nestas condições e está relacionada à inflamação, comorbidades associadas, estado hipercatabólico, redução da ingestão e anorexia 38 .

Este estudo observou uma associação negativa entre o MIS e diversos domínios do KDQOL-SFTM, sugerindo que a ocorrência de desnutrição-inflamação pode ter afetado negativamente a QV dos pacientes idosos nessa população em hemodiálise. Uma revisão sistemática demonstrou que idosos desnutridos tinham maior probabilidade de apresentar pior qualidade de vida (p <0,001; OR 2,85; IC 2,20–3,70). Os autores também observaram que, ao considerar o efeito do suporte nutricional em estudos de intervenção, há uma melhora significativa na QV desses indivíduos, tanto nos aspectos físicos quanto mentais 39 .

Com relação ao KDQOL-SFTM, o domínio que obteve a maior pontuação foi a função sexual, embora não tenha sido estatisticamente associado ao ao MIS. Esse domínio avalia se os pacientes se envolveram em atividades sexuais nas últimas quatro semanas e em que medida houve problemas com a excitação e a satisfação sexual. Esse resultado deve ser analisado cuidadosamente, já que parte da amostra relatou ter uma vida sexual ativa. No entanto, a disfunção erétil é muito comum em pacientes com insuficiência renal crônica devido a alterações hormonais, físicas, neurológicas e psicológicas 40 .

Outros domínios de pontuação elevada (melhor QV) associados ao MIS foram a função cognitiva e o apoio social. O domínio apoio social verifica o apoio recebido de familiares e amigos, e o domínio de qualidade da interação social avalia as relações familiares e sociais com o paciente. Esses aspectos podem ser muito valorizados pelos pacientes idosos, pois eles são altamente dependentes dos cuidados que a hemodiálise exige dos membros da família. É importante envolver a família no tratamento, incentivando sua participação e orientando-a a cooperar com a equipe de saúde 10 . Quando idosos em terapia renal substitutiva estão em um ambiente com relações familiares e sociais de apoio, eles geralmente aceitam o tratamento e se sentem motivados e gratos 41 .

O item função cognitiva avalia a percepção do participante sobre dificuldades de concentração e raciocínio, presença de confusão mental e atraso na reação a fenômenos que aconteceram ou foram mencionados. Pacientes com DRC correm risco de declínio cognitivo. O comprometimento cognitivo pode estar presente em qualquer estágio da doença renal e está associado a um risco aumentado de óbito e menor adesão ao tratamento. Embora os mecanismos que levam à perda da função cognitiva na DRC não estejam completamente claros, a literatura demonstra que condições clínicas, como a taxa de eliminação de toxinas urêmicas, podem induzir lesões neuronais 41 . Oliveira et al. 10 relataram uma correlação inversa significativa entre QV e número de tratamentos perdidos, revelando que quanto menor a QV nesse aspecto, maior o número de tratamentos perdidos, representando assim uma menor adesão ao tratamento.

O sono foi um dos domínios com menor pontuação, e a desnutrição-inflamação esteve significativamente associada, uma vez que, nessa população, os pacientes nutridos dormiam melhor do que os desnutridos. A má qualidade do sono não é incomum em pacientes em hemodiálise, com uma prevalência que varia de 41% a 83%. É mais comumente associada a mulheres, idade avançada, presença de depressão, doença cardiovascular, má qualidade da terapia de diálise e comprometimento da qualidade de vida relacionada à saúde 42 .

O baixo escore de QV como efeito da doença renal demonstra como as limitações da diálise, tais como ingestão de líquidos e dieta restritas, dificuldades de locomoção, dependência da equipe de saúde, aparência pessoal e outras limitações, são um inconveniente para os pacientes idosos. A baixa QV reflete a interferência que a doença renal causa na vida desses pacientes, principalmente devido ao tempo que eles passam em tratamento 41 . Os resultados observados para a pontuação do papel profissional estão relacionados ao fato de que quase todos os idosos não estão mais em idade produtiva e os que ainda estão trabalhando no início da terapia de diálise frequentemente se aposentam.

No que diz respeito aos domínios genéricos (SF-36), os pacientes idosos deste estudo apresentaram escores mais elevados nos domínios que envolvem aspectos mentais e escores mais baixos nos domínios que envolvem aspectos físicos. Com o processo de envelhecimento, as limitações causadas pelo tratamento de hemodiálise tendem a aumentar, especialmente as limitações físicas. No entanto, o lado emocional se torna mais forte com o avanço da idade. Os idosos são psicologicamente mais capazes de lidar com as demandas do tratamento, suas expectativas são mais realistas e eles são mais capazes de adaptar-se ao seu estado de saúde 10,32 .

As limitações do estudo estão relacionadas ao desenho transversal, no qual o grupo foi avaliado somente uma vez. Portanto, não é possível estabelecer relações causais, ou seja, se a desnutrição-inflamação causa comprometimento da QV ou se uma QV comprometida causa redução do apetite e, portanto, desnutrição. Estudos transversais com pessoas idosas estão sujeitos ao viés de sobrevivência, pois os participantes mais graves podem ter falecido, ou seja, os resultados observados foram de uma população de idosos sobreviventes. Além disso, a falta de análise da perda de massa livre de gordura e da ingestão alimentar impossibilitou uma avaliação mais precisa da nutrição em idosos em hemodiálise.

Em resumo, os resultados mostraram que o escore de desnutrição-inflamação, MIS, foi associado a uma pior QV para pacientes idosos em hemodiálise. A albumina sérica e a CMB foram consideradas fatores de proteção, evitando elevação do MIS. Além disso, pessoas de idade mais avançada, com mais tempo de terapia dialítica e mulheres, apresentam um risco maior de desenvolver desnutrição-inflamação.

Agradecimentos

O presente estudo foi apoiado, em parte, pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001.

Disponibilidade de Dados

Os dados subjacentes a este artigo estão disponíveis no artigo e em seu material suplementar on-line.

Associated Data

    This section collects any data citations, data availability statements, or supplementary materials included in this article.

    Data Availability Statement

    The data underlying this article are available in the article and in its online supplementary material.

    Os dados subjacentes a este artigo estão disponíveis no artigo e em seu material suplementar on-line.


    Articles from Jornal Brasileiro de Nefrologia are provided here courtesy of Sociedade Brasileira de Nefrologia

    RESOURCES