Abstract
目的
探讨窄带成像技术(NBI)内镜在寻找漏诊的口咽癌隐匿原发病灶中的应用价值。
方法
回顾性研究自2018年5月-2021年6月就诊于西安交通大学第二附属医院耳鼻咽喉头颈外科的漏诊口咽癌患者的临床资料，结合NBI内镜检查结果，分析漏诊原因。
结果
漏诊的31例患者临床诊断均为口咽恶性肿瘤，其中男25例，女6例，两者在年龄、BMI、病程及TNM分期方面比较差异均无统计学意义(P>0.05)。临床首发症状主要为咽痛(17例)、咽部异物感(4例)和单侧颈部局部肿物(10例)。初诊时21例未行喉镜检查，10例行喉镜检查未发现病灶。17例给予抗炎对症治疗无效或手术切除可疑病变部位，9例行CT、MRI及PET-CT，5例行颈部淋巴结穿刺活检。根据结果提示，2例再行普通喉镜，29例再行NBI内镜检查，在可疑病变处定位活检后证实为口咽部鳞状细胞癌，结果提示NBI内镜筛查漏诊的口咽癌隐匿原发病灶的准确率(93.55%)显著高于普通电子喉镜(6.45%)，两者比较差异有统计学意义(χ2=43.613，P＜0.01)。
结论
NBI内镜在寻找扁桃体、舌根、软腭及口咽侧壁等隐匿部位的口咽癌具有独特优势，可减少口咽癌的漏诊。
Keywords: 口咽肿瘤, 窄带成像技术内镜, 鳞状细胞癌, 漏诊
Abstract
Objective
The aim of this study is to analyze the application value of NBI endoscopy in finding the concealed primary lesions of misdiagnosis of oropharyngeal cancer.
Methods
The clinical data of patients with missed oropharyngeal cancer treated in the Department of Otolaryngology Head and neck surgery, the Second Affiliated Hospital of Xi'an Jiaotong University from May 2018 to June 2021, were retrospectively studied, and the missed diagnosis was also analyzed combined with results of NBI endoscopy.
Results
In 31 cases of misdiagnosis of oropharyngeal cancer patients, including 25 males and 6 females, there was no significant difference in age, BMI index, course of disease and TNM stage (P> 0.05), and the pharyngeal or cervical symptoms were the first clinical manifestations of them, containing pharyngeal pain in 17 cases(54.8%), pharyngeal foreign body sensation in 4 cases(12.9%) and unilateral cervical mass in 10 cases (32.3%). No laryngoscopy was performed (21 cases) or no primary lesion was found by laryngoscopy (10 cases) at initial diagnosis. Among them, "inflammatory lesions" were given anti-inflammatory treatment with ineffective results or surgical resection was explored for suspicious lesions (17 cases), or imaging examination (9 cases, including 6 cases with CT and MRI, 3 cases with PET-CT) and cervical lymph node biopsy (5 cases) were carried out for further diagnosis. According to these results, they were given ordinary laryngoscope (2 cases) or NBI endoscopy (29 cases) subsequently, finally they were confirmed as oropharyngeal squamous cellcarcinoma after localized biopsy at the suspicious lesions, indicating that the accuracy of NBI endoscopy in finding the concealed primary lesions of oropharyngeal cancer (93.55%) is significantly higher than that of ordinary electronic laryngoscope (6.45%)(χ2=43.613, P < 0.01).
Conclusion
NBI endoscopy has unique advantages in finding oropharyngeal cancer in concealed parts such as tonsil, root of tongue, soft palate and lateral wall of oropharynx, which could reduce misdiagnosis of oropharyngeal cancer.
Keywords: oropharyngeal neoplasms, squamous cell carcinoma, narrow band imaging endoscopy, misdiagnosis
口咽癌是指发生于软腭悬雍垂、腭扁桃体、软腭口腔侧、舌根及口咽侧壁和后壁等部位的恶性肿瘤[1]，其发病率为2/100 000万左右，90%以上为鳞状细胞癌[2]，侵袭性强，且早期易发生淋巴结转移[3](颈部Ⅱ区淋巴结转移者多见)，因此口咽癌的早期诊断需引起足够重视。但口咽癌发病部位隐匿，早期临床症状仅表现为咽部疼痛、咽部异物感，部分患者甚至仅以颈部淋巴结肿大为首发症状，若不仔细检查，极易造成原发灶的漏诊，延误患者治疗。
窄带成像技术(narrow band imaging，NBI)是一种能突出显示黏膜表面及浅层微血管的光学图像增强技术[4]，可清晰地显示出黏膜表层及黏膜下细微血管的形态和结构。近期一项较大的荟萃分析显示，NBI内镜诊断口腔及口咽部恶性病变的总灵敏度、总特异度分别为75.7%和91.5%[5]; 而Pizza等[6]对128例口腔、口咽部潜在恶性病变的研究结果显示，与普通白光内镜相比，NBI内镜对口咽部病变有更高的检出率。倪晓光等[7]报道53例原发灶不明的颈部转移癌患者，当原发灶病变较表浅时，NBI内镜有较好的检出率，检出的病灶多位于口咽部。因此，为进一步研究NBI内镜在减少口咽癌漏诊中的应用价值，我们回顾性分析初诊时未发现口咽部原发灶，最后在NBI内镜协助下病理确诊为口咽鳞状细胞癌的患者，分析漏诊情况及原因，以期为临床医生提供经验借鉴。
1. 资料与方法
1.1. 临床资料
回顾性分析2018年5月—2021年6月就诊于西安交通大学第二附属医院耳鼻咽喉头颈外科且已被漏诊的口咽癌患者资料。纳入标准：①初诊时于口咽部未发现异常病变; ②电子喉镜或NBI内镜下发现口咽部异常并行定位活检; ③最终病理确诊为口咽部鳞状细胞癌; ④就诊时未曾接受口咽部手术、放疗和化疗等。排除标准：①初诊时即发现口咽部异常病变; ②最终病理确诊为轻、中、重度不典型增生及腺癌、未分化癌等非鳞状细胞癌; ③病变范围广泛，累及鼻咽、喉、下咽等部位; ④口咽部病灶考虑为转移灶; ⑤手术或放化疗后复发患者。系统收集漏诊患者病史、临床表现、初诊和确诊后的喉镜/NBI内镜检查图片及CT、MRI或PET-CT检查结果，详细分析患者的漏诊原因。
1.2. 确诊过程
对于初诊时未发现口咽部异常病变者，部分患者给予抗炎对症治疗并随诊，部分患者分别行CT/增强CT、MRI/增强MRI检查甚至PET-CT检查以筛查病灶。对于以颈部肿物为首发症状的患者，行电子喉镜检查未发现口咽部原发灶时，在超声引导下行颈部淋巴结穿刺活检，若确定为颈部转移性鳞状细胞癌，则继续寻找原发灶。根据上述影像或病理检查结果提示所有患者再次行电子喉镜检查和(或)NBI内镜检查，在可疑部位定位活检并送病理检查而确诊。
1.3. NBI内镜检查
检查方法：①2%丁卡因喷雾至咽喉部行表面麻醉; ②运用NBI内镜经鼻、经口双路径检查，检查时按照鼻腔、鼻咽部、口咽、下咽、喉、声门下和先健侧、后患侧，先普通白光、后切换成NBI模式的顺序检查，尤其检查口咽部时，顺着软腭向下，仔细观察口咽侧壁、后壁，包括软腭、双侧扁桃体、舌根、会厌游离缘、会厌舌面和会厌谷，并对比健侧和患侧的细微差别。
1.4. 统计学方法
采用SPSS 23.0软件进行统计学分析。正态分布计量资料以X±S表示，组间比较采用Student t检验。样本计数资料采用连续校正性χ2检验、Fisher确切概率检验。非正态分布计量资料以M(Q)表示，组间比较采用Mann-Whitney U检验。以P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1. 漏诊的口咽癌患者一般资料
漏诊的31例患者临床诊断均为口咽恶性肿瘤，病理结果均证实为口咽部鳞状细胞癌。其中男25例，女6例，年龄41~83岁，平均(62±10)岁，中位61岁。男、女性患者在年龄、BMI、病程和TNM分期等方面比较差异均无统计学意义(P>0.05)，见表 1。
表 1.
31例漏诊口咽癌患者的临床特征分析
| 指标 | 性别 | t/Z | P值 | |
| 男 | 女 | |||
| 年龄/岁 | 62.6±9.8 | 59.0±11.8 | 0.768 | 0.777 |
| BMI | 24.0±3.2 | 24.1±1.3 | -0.03 | 0.093 |
| 病程/月 | 4.0(5.5) | 2.5(4.6) | -0.504 | 0.643 |
| TNM分期 | — | 0.654 | ||
| Ⅰ~Ⅱ期 | 12(48.0) | 4(66.7) | ||
| Ⅲ~Ⅳ期 | 13(52.0) | 2(33.3) | ||
2.2. 漏诊的口咽癌患者临床表现
31例口咽癌患者初诊时仅表现为咽痛17例(54.8%)，咽部异物感4例(12.9%)，其中10例(47.6%)随着病情进展表现为咽部症状加重，1例(19.0%)新发颈部肿物(位于同侧Ⅱ区); 初诊时仅表现为颈部局部肿物者10例(32.3%)，其中8例位于颈部Ⅱ区，2例位于颈部Ⅲ区。按照2021年《中国临床肿瘤学会(CSCO)头颈部肿瘤诊疗指南》分期：Ⅰ期7例，Ⅱ期9例，Ⅲ期5例，Ⅳ期10例。
2.3. 漏诊的口咽癌患者NBI内镜表现
29例行NBI内镜检查并确诊的口咽癌患者，根据倪氏分型中的微血管表现进行NBI内镜分型，其中Ⅳ型7例，Ⅴ型22例(Ⅴa型8例、Ⅴb型11例、Ⅴc型3例)，具体情况如下：①局限性隆起(24例)：疑似病变部位局限性隆起，NBI模式下可见扭曲、点状血管影，表面覆盖假膜(5例)或不覆盖假膜(19例)，见图 1;②其他表现：疑似病变部位溃疡性凹陷(2例)、局部缺如(1例)、溃疡周围点状血管形成(1例)，其表面均有假膜覆盖，另有1例表现为疑似病变部位局部充血明显(图 2)。
图 1.
NBI内镜下可疑病变部位局限性隆起
1a：普通喉镜下可见右侧扁桃体局限性隆起; 1b：NBI内镜下可见表面点状血管影(Ⅳ型)：1c：普通喉镜下可见左侧舌根部局限性隆起; 1d：NBI内镜下可见表面扭曲异常新生血管(Ⅴa型); 1e：普通喉镜下可见舌根右侧局限性隆起; 1f：NBI内镜下可见扭曲异常血管(Ⅴb型); 1g：普通喉镜下可见左侧扁桃体局限性隆起、表面覆盖假膜; 1h：NBI内镜下可见表面扭曲、中断血管影，表面假膜覆盖部位未见明显异常新生血管(Ⅴc型)
图 2.
NBI内镜下可疑病变部位的其他表现
2a：普通白光内镜下可见右咽腭弓局部黏膜充血; 2b：NBI内镜下可见可疑点状新生血管(Ⅴa型); 2c：普通白光内镜下可见左侧扁桃体局部缺如、表面覆盖假膜; 2d：NBI内镜下假膜边界可见点状血管(Ⅴa型); 2e：普通白光内镜下可见左侧咽侧壁溃疡性凹陷、表面假膜覆盖; 2f：NBI内镜下表面可见扭曲血管(Vb型); 2g：普通白光内镜下可见会厌舌面、舌根近会厌处溃疡性肿物; 2h：NBI内镜下表面及周围均可见点状血管(Ⅴc型)(箭头所示)。
2.4. 漏诊的口咽癌患者隐匿原发病灶的寻找方法
31例口咽癌患者，其中初诊时未行喉镜检查21例、行喉镜检查未发现病灶10例(其中普通喉镜7例，NBI内镜3例)，而后被当作炎性病变给予抗炎对症治疗无效或手术切除17例，或行影像学检查(9例)、颈部淋巴结穿刺活检(5例)等辅助检查，根据辅助检查结果再次行普通喉镜检查(2例均为外院完成)或NBI内镜检查(29例均于我院完成)找到可疑部位，其中病灶仅累及单侧扁桃体者10例(左、右侧各5例)，仅累及舌根者6例、口咽侧壁者3例、软腭者1例，合并累及口咽侧壁、口咽后壁、软腭、舌根及同侧扁桃体多个部位者11例(表 2)，并在相应部位行病理活检确诊为口咽鳞状细胞癌，说明NBI内镜筛查漏诊的口咽癌隐匿原发病灶的准确率(29/31，93.55%) 显著高于普通电子喉镜(2/31，6.45%)，差异有统计学意义(χ2=43.613，P＜0.01)。
表 2.
31例漏诊口咽癌患者隐匿原发病灶的部位及寻找方法
| 漏诊口咽癌原发病灶的寻找方法 | 单侧扁桃体 | 舌根 | 口咽侧壁/软腭 | 其他部位a) |
| a)包括合并累及口咽侧壁、口咽后壁、软腭、舌根及同侧扁桃体等多个部位。 | ||||
| 对症治疗无效或手术后完善NBI内镜 | 7 | 4 | 1 | 5 |
| 影像学检查 | 2 | 2 | 1 | 4 |
| 颈部淋巴结穿刺活检 | 1 | 0 | 2 | 2 |
| 合计 | 10 | 6 | 4 | 11 |
对于漏诊的口咽癌患者隐匿原发病灶的寻找方法：①抗炎对症治疗无效或手术切除可疑部位后提示漏诊(17例)：17例以咽部症状就诊时未行喉镜检查，经抗炎对症治疗(16例)或手术切除可疑部位(1例)后，咽部异物感未缓解甚至出现咽痛、同侧颈部局部包块等症状后再次就诊，行NBI内镜检查并对可疑部位取活检后证实为口咽鳞状细胞癌。②CT、MRI检查异常提示漏诊(6例)：5例初诊时行普通喉镜检查、1例初诊时未行喉镜检查，均未发现明显隆起及溃破部位，完善CT或MRI检查后提示口咽部占位性病变，于外院行普通喉镜检查(1例)或我院行NBI内镜(5例)检查后找到可疑部位，最终活检确诊为鳞状细胞癌。③PET-CT检查异常提示漏诊(3例)：2例为初诊时行NBI内镜检查、CT及MRI检查后均未发现口咽部异常，行PET-CT检查后提示口咽部存在葡萄糖代谢增高，复查NBI内镜后分别在右侧扁桃体及右侧口咽侧壁发现异常新生血管，定位活检后明确诊断为鳞状细胞癌; 1例颈部肿物患者，初诊时仅行普通喉镜检查，并完善CT及MRI检查后均未发现口咽部异常，手术切除颈部肿物后病理提示“右侧颌下”淋巴结转移性鳞状细胞癌，行PET-CT检查后提示口咽右侧壁增厚、核素呈结节状异常高摄取，复查NBI内镜后在相应部位发现表面覆盖假膜并周围点状血管形成，手术切除后病理证实为右侧扁桃体鳞状细胞癌。典型病例NBI内镜检查图像见图 3。④颈部淋巴结穿刺活检提示漏诊(5例)：5例以颈部局部肿物(1例位于右侧Ⅲ区，4例位于左侧Ⅱ区)为临床表现就诊的患者，初诊时均未发现口咽部病变，完善颈部B超检查提示淋巴结低回声且形态不规则，穿刺活检提示转移性鳞状细胞癌，建议于鼻咽、口咽部查找原发灶，遂于普通喉镜(1例)或NBI内镜(4例)下发现异常，定位活检确诊为鳞状细胞癌。
图 3.
患者初诊时和经PET-CT检查提示后复查的普通喉镜图、NBI内镜图
3a：初诊时经鼻普通喉镜下左侧舌根部可见淋巴滤泡增生; 3b：初诊时NBI内镜下未见明显异常新生血管; 3c：根据PET-CT提示，经口复查普通喉镜找到右侧咽侧壁黏膜肿胀隆起; 3d：根据PET-CT提示，NBI内镜下找到异常点状血管。
3. 讨论
NBI内镜在口咽部病变的筛查方面具有独特的优势，这已被不少的研究所证实。Muto等[8]运用NBI内镜在18例患者中发现34个连续的浅表病变，所有病变在NBI内镜下均表现为微血管增殖(microvascular proliferation，MVP)模式，而白光模式下较难发现异常; 随后，Muto等[9]通过观察MVP发现NBI内镜对于鉴别头颈部浅表鳞状细胞癌起重要作用，这与Tanaka等[10]的研究结果较为一致，即病变恶性程度越高，NBI内镜下棕色区域和微血管密度即内镜下棕色斑点的密度越高。吴俊华等[11]对123例咽部病损的研究同样说明NBI内镜较白光内镜有更高的特异度、灵敏度，此外还发现NBI内镜对口咽、下咽恶性病变(尤其是重度异型增生/原位癌、癌前病变)有较好的检出率。另外，Arens等[12]发现乳头状瘤在NBI内镜下可见宽角度转折点的血管袢，与癌表现的对称排列的点状袢有所不同。由此可见，包括癌前病变、原位癌、浅表癌及浸润性癌在内的口咽部病变，在NBI内镜下主要观察IPCL的血管形态改变，是否存在棕色斑点区域及棕色斑点区域密度。本研究中，在抗炎对症治疗无效或手术切除可疑部位，或行CT、MRI、PET-CT检查、颈部淋巴结穿刺活检提示漏诊的原发灶部位后，再次行NBI内镜检查并定位活检，均明确诊断为口咽部鳞状细胞癌，且NBI内镜筛查隐匿病灶的准确率显著高于普通喉镜，说明NBI内镜检查在查找口咽部病变甚至隐匿病灶方面具有显著优势。
关于口咽癌漏诊的原因主要有以下几个方面：①早期病变临床表现不典型：口咽癌早期症状可仅表现为咽部疼痛、咽部异物感，尤其当病灶位于扁桃体，初诊时扁桃体常仅表现为红肿，临床易误诊为慢性扁桃体炎，予以抗炎对症治疗效果不佳后，进一步完善NBI内镜检查提示异常，最终活检而确诊。②NBI内镜检查结果不典型：首先口咽部是一个复杂的解剖区域，其黏膜上皮类型包括复层鳞状上皮、假复层纤毛柱状上皮[13]，因不同黏膜表面的厚度和角化程度不同，这可能会影响NBI内镜的检查效果。其次，病灶较小且位于扁桃体隐窝内时，NBI内镜检查不易观察到其细小变化。另外，扁桃体及舌根等口咽部位丰富的淋巴组织可能对NBI内镜下IPCL的表现造成一定干扰，所以部分口咽癌患者在NBI内镜下棕色斑点及IPCL点状、扭曲的血管形态表现并不典型。再者，当病变表面有坏死物质覆盖及角化过度形成白斑时，或者病变表面有溃破出血时，均会影响观察IPCL的形态[14]。③患者检查配合度欠佳：部分患者咽反射较为敏感配合度较差，导致检查者对扁桃体下极、口咽侧壁等隐匿部位的检查并不细致。另外，解剖异常(如咽腔狭小、舌体肥厚)或口腔分泌物聚集于扁桃体下极或舌根的患者，也会一定程度干扰检查者观察和判断NBI内镜的结果。④检查者未经鼻经口双径路仔细检查：对于口咽部病变，单纯经鼻进镜检查其观察视野有一定的局限性。尤其病变位于扁桃体下极、口咽侧壁、舌根等隐匿部位时，仅经鼻进镜检查时可操作空间少，部分早期NBI内镜下表现不典型、发病部位较为隐匿的口咽癌患者极易漏诊。⑤电子喉镜的清晰度欠佳：当口咽部病变范围较小、表现不典型时，喉镜检查图像不清晰会影响结果判断的准确性[4]; 当病变表面覆盖假膜或出血时，常需要清理后贴近病灶，放大细节观察病灶及其边缘、假膜较薄处的斑点或条索状血管表现[14]，清晰度不佳会直接影响结果判定。
对于如何利用NBI内镜检查减少口咽癌的漏诊，我们有以下几点应用体会：①对于中老年患者，以单侧咽痛、咽部不适等咽部症状为主诉就诊时，体格检查应尽量细致、全面，尤其发现扁桃体表面有溃破或角化白斑覆盖时，需完善NBI内镜检查，仔细观察病变表面及周围的IPCL形态，重点关注NBI内镜下棕色斑点及扩张、点状扭曲的IPCL，从而提高早期口咽癌的识别率。②对于以颈部局部肿物为首发症状的患者，尤其是单侧颈部Ⅱ区淋巴结肿大的患者，需高度怀疑鼻咽或口咽来源，应经鼻经口双路径行NBI内镜检查，尤其要仔细检查病变侧的鼻咽部和扁桃体、舌根及口咽侧壁等隐匿部位，并与健侧仔细对比，查找细微差别。对于可疑部位可多点活检，若活检结果阴性仍高度怀疑扁桃体来源者，可行CT、MRI甚至PET-CT检查辅助判断，必要时可行手术切除转移灶同侧扁桃体[15]，最大程度提高口咽癌的检出率。③临床症状不典型、查体和NBI内镜甚至各种影像学手段均未发现明显异常时，应嘱患者定期复查，以便早期诊断和治疗。④NBI内镜检查设备的选择也较为重要，应选择管径较细、像素较高，同时合并有放大和活检功能的NBI内镜，以提高检查者对局部微小病变的早期识别能力。
Funding Statement
国家自然科学基金项目(No：82171129);陕西省重点研发计划(No：2017KJXX-45)
Footnotes
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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