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. 2023 Sep 14;57:56. doi: 10.11606/s1518-8787.2023057005172
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Hospital mortality from covid-19 in children and adolescents in Brazil in 2020–2021

Amanda Cilene Cruz Aguiar Castilho da Silva I, Ronir Raggio Luiz II, José Rodrigo de Moraes III, Pedro Henrique Vieira Rocha IV, Regina Célia Gollner Zeitoune I, Arnaldo Prata Barbosa V, Jessica Pronestino de Lima Moreira VI
PMCID: PMC10519682  PMID: 37878842

ABSTRACT

OBJECTIVE

To describe cases, deaths, and hospital mortality from covid-19 in children and adolescents in Brazil, according to age group, during the evolving phases of the pandemic in 2020 and 2021.

METHODS

Census of patients aged up to 19 committed with severe acute respiratory syndrome, due to covid-19 or unspecified, notified to the Brazilian Influenza Epidemiological Surveillance Information System, from January 1, 2020, to December 31, 2021. The two years were divided into six phases, covering the spread of the disease—first, second and third wave—as well as the impact of vaccination. The pediatric population was categorized into infants, preschoolers, schoolchildren, and adolescents. Hospital mortality was assessed by pandemic phase and age group.

RESULTS

A total of 144,041 patients were recorded in the two years, 18.2% of whom had confirmed cases of covid-19. Children under 5 years old (infants and preschoolers) accounted for 62.8% of those hospitalized. A total of 4,471 patients died, representing about 6.1 deaths per day. Infants were the ones who most progressed to the intensive care unit (24.7%) and had the highest gross number of deaths (n = 2,012), but mortality was higher among adolescents (5.7%), reaching 9.8% in phase 1. The first peak of deaths occurred in phase 1 (May/2020), and two other peaks occurred in phase 4 (March/2021 and May/2021). There was an increase in cases and deaths for younger ages since phase 4. Hospital mortality in the pediatric population was higher in phases 1, 4, and 6, following the phenomena of dissemination/interiorization of the virus in the country, beginning of the second wave and beginning of the third wave, respectively.

CONCLUSION

The absolute number of cases of covid-19 in children and adolescents is significant. Although complete vaccination in descending order of age provided a natural deviation in age range, there was a greater gap between the curve of new hospitalized cases and the curve of deaths, indicating the positive impact of immunization.

Keywords: COVID-19, epidemiology; Severe Acute Respiratory Syndrome; Child; Hospital Mortality

INTRODUCTION

Covid-19, an infectious respiratory disease caused by a new type of coronavirus that emerged at the end of 2019 in China, caused the most serious epidemic ever experienced in the world in this century1. With high transmission power, it quickly spread to neighboring countries and crossed continents, starting with Asia, Europe, and the Americas. In March 2020, the World Health Organization (WHO) declared the new disease a pandemic2.

Since the emergence of the disease to September 17, 2022, 611,621,334 cases have been reported and 6,525,419 lives have been lost worldwide. Over two years of the pandemic, Brazil came to be considered second in total accumulated cases in a period of 2020 and in another of 2021. In September 2022, the country ranked fourth in terms of total number of accumulated cases, behind only the United States (USA), India, and France. Regarding deaths, it ranked second from May 2020 to October 2022, with 685,334 deaths from covid-19 in the Brazilian territory, outnumbered only by the USA3.

With the follow-up of the first cases, it was highlighted that the pediatric population, despite developing the disease, presented milder conditions as compared to adults4,5. However, it was observed that children and adolescents are not free from presenting severe and lethal forms of the disease, such as multisystem inflammatory syndrome in children (MIS-C) and severe acute respiratory syndrome (SARS)6.

SARS is the development of two or more respiratory symptoms that characterize the flu-like syndrome (FS), associated with the following signs/symptoms, which indicate severity: dyspnea/respiratory discomfort or pressure or persistent chest pain or O2 saturation less than 95% in room air or bluish discoloration (cyanosis) of the lips or face, as defined in the SARS notification form, updated from the Severe Acute Respiratory Syndrome Epidemiological Surveillance Guide (2021)7. It is one of the main causes of morbidity and mortality in the pediatric population, often requiring hospitalization in the pediatric intensive care unit (PICU), thus configuring an important problem for world public health8.

SARS cases in the pediatric population increased by 34.38% in 2020 compared to 2019. Furthermore, the number of ICU admissions increased by 25.98% and the number of deaths from SARS grew by 65.91%; 70% of cases were classified as unspecified SARS9. This definition is used when the etiological agent was not identified in the laboratory test, it was not feasible to collect/process a clinical sample for laboratory diagnosis, or if it was not possible to confirm the diagnosis by clinical-epidemiological or clinical-imaging criteria. Given the increase in the number of cases of unspecified SARS in children and individuals aged up to 19 years, it was considered that these data should not be disregarded, as there is no other justification for this significant increase other than the covid-19 pandemic itself, still in effect.

Although children and adolescents are analyzed as a large age group of individuals up to 19 years old, it is known that there are significant differences in the pattern of illness and death in the age groups of this segment. For a more assertive understanding of the epidemiological situation of children and adolescents in Brazil during the covid-19 pandemic, this study adopted the classification used by the Brazilian Society of Pediatrics10, in which the pediatric population is categorized into infants (under 2 years of age), preschoolers (2–4 years of age), school children (5–9 years of age), and teenagers (10–19 years of age). Given that vaccination against covid-19 occurred in a decreasing age pattern, being detrimental to younger people, it is extremely important to assess the form of involvement in the population under 19, stratifying by age groups. According to the Fiocruz Observatory Bulletin1, there was a proportional shift of the disease towards younger ages, since infants, preschoolers and part of the school population were not covered by vaccination until the end of 2021.

Throughout 2020 and 2021, changes were observed in the pattern of illness and mortality from the disease. In order to understand the temporal evolution of covid-19 in Brazil and its impact on mortality in children and adolescents, the first two years of the pandemic were divided into six phases related to its main milestones, covering the disease dissemination phase—first, second and third waves—as well as the impact of vaccination initiated in 2021, as suggested by the Fiocruz Observatory Bulletin1.

The division into phases is a way of considering the specificity of each moment for a proper understanding of the covid-19 temporal evolution in Brazil.

Since the issue of covid-19 severity in children and adolescents is still open, this study aims to describe the covid-19 cases, deaths and hospital mortality in children and adolescents in Brazil, according to age groups, during the phases of the pandemic in 2020 and 2021.

METHODS

Census of notified SARS cases from covid-19 and unspecified SARS in individuals up to 19 years old, available in the public database of the Influenza Epidemiological Surveillance Information System (Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe – Sivep-Gripe), in Brazil. Sivep-Gripe is the official SARS surveillance system and its data come from the compulsory notification forms of hospitalized SARS cases or SARS deaths throughout the country, including public, private and philanthropic establishments. Since the Ministry of Health included SARS-CoV-2 among the etiological agents that cause SARS in 2020, Sivep-Gripe is the official system for reporting and monitoring hospitalizations and deaths of severe cases of covid-197.

In order to build the database, the 2020 and 2021 files of the SARS cases notified in the Sivep-Gripe were downloaded, made available by the Ministry of Health Department of Information Technology11.

Next, SARS cases that received the final classification of SARS from covid-19 and unspecified SARS were selected. In order to meet the SARS case definition, we included all hospitalized cases with cough or sore throat accompanied by dyspnea or respiratory distress or saturation lower than 95%, or that evolved to direct death from SARS, regardless of hospitalization. Cases that did not meet the SARS definition, despite being present in Sivep-Gripe, were excluded.

Subsequently, cases with hospitalization or death in 2020 and 2021 in individuals aged 19 or under were selected, totaling 144,041 children and adolescents.

The following inclusion criteria were adopted: children and adolescents from 0 to 19 years of age who were hospitalized and/or died due to SARS, whose final classification was SARS from covid-19 or unspecified SARS, notified to Sivep-Gripe from January 2020 to December 31, 2021. Exclusion criteria were: children and adolescents aged 0 to 19 years, notified in Sivep-Gripe as SARS from covid-19 or unspecified SARS, whose variable “outcome” included “death from other causes,” and the variable “hospitalization” presented the answer “not hospitalized,” provided that the individual had not evolved to death.

The months of 2020 and 2021 were divided into six phases, in which the main milestones of each period are presented, as proposed in the Observatory Bulletin1.

Phase 1: January 2020 to May 2020. It comprises the period of SARS-CoV-2 introduction in the national territory and covid-19’s movement of expansion from the capitals to the interior.

Phase 2: June 2020 to August 2020. Period comprised by the first wave of covid-19 and stabilization of transmission indicators, hospitalizations, and deaths at very high values.

Phase 3: September 2020 to November 2020. Interval between the first and second covid-19 waves. Transmission, hospitalization, and death indicators decreased.

Phase 4: December 2020 to June 2021. Second covid-19 wave and further increase in transmission, hospitalization and death indicators. Start of the vaccination campaign in January 2021, prioritizing risk groups listed by the National Vaccination Operational Plan against covid-19. In the late May 2021, vaccination of the general population aged 18 to 59 years began, carried out in a decreasing manner by age, not occurring homogeneously in the national territory.

Phase 5: July 2021 to November 2021. Positive impacts of the vaccination campaign with a reduction in transmission, hospitalization and death indicators, with consequent relief for the health system. Start of vaccination for those over 12 years old in September.

Phase 6: December 2021. Beginning of the third wave. Phase 6 covers a period beyond December 2021, not included here.

In this study, we analyzed the following variables: outcome (death or discharge), age, age group, pandemic phase, month/year of notification, date of hospitalization, date of death, need for ICU, date of ICU admission, final classification of the case, and hospital mortality.

The studied variables were submitted to descriptive statistical analysis to carry out an exploratory data analysis, whose results are displayed in graphs and tables showing the hospital mortality indicator (reason of deaths that occurred among hospitalized patients).

The software used were: IBM SPSS, version 24.0, for data analysis; R, version 4.2.1, for building graphs; Microsoft Office Excel, version 2016, for elaborating the tables.

RESULTS

Table shows the distribution of SARS hospitalizations, proportion of confirmed covid-19 cases, patients hospitalized in ICU, deaths, and hospital mortality, according to the age groups of children and adolescents during the covid-19 pandemic in Brazil in 2020 and 2021. Infants accounted for 37% of those hospitalized in 2020 and 44.7% in 2021, followed by adolescents. Hospitalized adolescents were the ones who most received the final classification of SARS from covid-19, reaching 40% in 2021. Infants and adolescents progressed more to the ICU, totaling more than 20% of hospitalized patients. In 2020 and 2021, 4,471 deaths occurred, representing about 6.1 deaths/day, referring to hospitalized patients. In 2020, there were 7.7 deaths/day and, in 2021, 4.6 deaths/day. Hospital mortality was higher in 2020 (3.9%) with emphasis on adolescents, with 6%, followed by infants, with 4.8%.

Table. Distribution of SARS hospitalizations, proportion of confirmed covid-19 cases, patients hospitalized in ICU, deaths, and hospital mortality, according to age groups of children and adolescents, during the covid-19 pandemic in Brazil, 2020–2021.

Age group Hospitalized Covid-19 proportion (%) Admission to ICU Deaths Hospital mortality (%)


n % n %
2020
Children and adolescents 71,056 100 18.9 16,280 22.9 2,793 3.9
Infant 26,274 37 17.6 7,334 27.9 1,271 4.8
Preschooler 14,355 20.2 13.7 2,630 18.3 262 1.8
Schoolchildren 13,551 19.1 15 2,569 19 246 1.8
Adolescent 16,876 23.8 28.7 3,747 22.2 1,014 6.0
2021
Children and adolescents 72,985 100 17.6 14,369 19.7 1,678 2.3
Infant 32,595 44.7 13.8 7,214 22.1 741 2.3
Preschooler 17,249 23.6 10.9 2,610 15.1 142 0.8
Schoolchildren 10,962 15 14.5 1,868 17 145 1.3
Adolescent 12,179 16.7 40 2,677 22 650 5.3
2020–2021
Children and adolescents 144,041 100 18.2 30,649 21.3 4,471 3.1
Infant 58,869 40.9 15.5 14,548 24.7 2,012 3.4
Preschooler 31,604 21.9 12.2 5,240 16.6 404 1.3
Schoolchildren 24,513 17 14.8 4,437 18.1 391 1.6
Adolescent 29,055 20.2 33.4 6,424 22.1 1,664 5.7

Note: Infants: children under 2 years old; Preschoolers: children aged 2–4 years; Schoolchildren: children aged 5–9 years. Adolescents: individuals aged 10–19 years.

Source: Sivep Gripe/Datasus/Ministry of Health.

Figure 1 shows SARS hospitalizations and deaths from covid-19 and unspecified SARS in children and adolescents, aged 0 to 19 years, in Brazil, by month, in 2020 and 2021. An exponential increase in cases was observed in phases 1 and 2, with a peak in phase 2, and about 10 thousand new cases in July 2020. There was a decrease in phase 3, an increase in phase 4, with 2 peaks and about 8 thousand new cases in March and May 2021, followed by a decrease in phase 5 and new increase in phase 6. As for the number of deaths, there was an exponential increase in phase 1 and peak, with about 500 deaths in May 2020; drop in phases 2 and 3; increase in phase 4, with 2 peaks, with approximately 275 deaths in March and 250 in May 2021; drop in phase 5; and a new increase in phase 6. The number of deaths and new hospitalizations decreased from June 2021 to October 2021.

Figure 1. SARS hospitalizations and deaths due to covid-19 and unspecified in children and adolescents (0 to 19 years old) in Brazil 2020 and 2021. Brazil, 2022.

Figure 1

SARS: severe acute respiratory syndrome.

Source: Sivep Gripe/Datasus/Ministry of Health.

Figure 2 shows the proportional distribution of SARS hospitalizations from covid-19, ICU admissions, and deaths of children and adolescents, according to age groups and pandemic phases in 2020 and 2021 in Brazil. It can be seen, in relation to hospitalizations, that infants were the most affected in all 6 phases, reaching 50.9% in phase 6. Adolescents went from 23.4% in phase 1 to 11.5 % in phase 6. From phase 4 to phase 6, preschoolers ranked second, having increased by 44.8% from January 2020 to December 2021, that is, from phase 1 to phase 6.

Figure 2. Proportional distribution of SARS hospitalizations, ICU admissions, and deaths of children and adolescents, according to age groups and phases of the pandemic. Brazil: 2020–2021.

Figure 2

Note 1: Phase 1: January/20 to May/20; Phase 2: June/20 to August/20; Phase 3: September/20 to November/20; Phase 4: December/20 to June/21; Phase 5: July/21 to November/21; and Phase 6: December/21.

Note 2: Infants: children under 2 years old; Preschoolers: children aged 2–4 years; Schoolchild: children aged 5–9 years. Adolescents: individuals aged 10–19 years.

SARS: severe acute respiratory syndrome.

Source: Sivep Gripe/Datasus/Ministry of Health.

Infants accounted for more than half of those admitted to ICU in phases 1, 4, and 6, corresponding to 54.5% in December 2021. Next were the adolescents, up to phase 4, outnumbered by preschoolers in the last phases. Adolescents reduced their representation in ICU admissions by 26.1% during the 2 years studied, while preschoolers increased by 30.1%. Regarding deaths, there is a predominance of the age group of infants, followed by adolescents in all phases. In phase 6, infants accounted for 56.4% of deaths, with a reduction in the participation of all other age groups, with 19.2% of adolescents, 14.1% of preschoolers, and 10.3% of schoolchildren.

Figure 3 shows hospital mortality from SARS due to covid-19 among children and adolescents in Brazil by age group, according to the pandemic phases in 2020–2021. Age groups corresponding to adolescents and infants showed higher hospital mortality in all these stages. However, a sharp drop is observed, mainly in these two age groups from phase 5 onwards, coinciding with the beginning of vaccination among adolescents in Brazil. Phase 1 presented the worst hospital mortality scenario for children and adolescents in Brazil.

Figure 3. Hospital mortality from SARS due to covid-19 by age groups of children and adolescents in Brazil, according to the phases of the pandemic in 2020–2021. Brazil, 2022.

Figure 3

Note 1: Phase 1: January/20 to May/20; Phase 2: June/20 to August/20; Phase 3: September/20 to November/20; Phase 4: December/20 to June/21; Phase 5: July/21 to November/21; and Phase 6: December/21.

Note 2: Infants: children under 2 years old; Preschoolers: children aged 2–4 years; Schoolchildren: children aged 5–9 years. Adolescents: individuals aged 10–19 years.

Source: Sivep Gripe/Datasus/Ministry of Health.

DISCUSSION

It was observed that deaths and the hospital mortality rate due to covid-19 among Brazilian children and adolescents occurred differently over the six phases of the pandemic and between the age groups studied. Higher hospital mortality rates were found among adolescents, followed by infants, schoolchildren, and preschoolers. This relationship was maintained throughout all phases. However, the magnitude of the hospital mortality rate was quite high in phase 1.

As vaccination evolved, including ages in a decreasing way, the proportional representation of infants increased in relation to the total number of hospitalizations, to those admitted to ICU and among deaths, mainly from phase 6 onwards. The introduction of vaccination, at the end of May 2021, for adolescents over 18 years of age, and, in September, for the 12-17 age group, entailed a greater distance between the curve of new hospitalized cases and the curve of deaths, indicating the positive impact of vaccination.

Complete vaccination of adults led to a natural shift in age group, proportionally increasing covid-19 cases in the pediatric population12. Data from the Fiocruz News Agency indicate that, as of July 2022, for every five people hospitalized due to covid-19 in Brazil, two correspond to children under 5 years of age13.

In Brazil, a very high hospital mortality rate was identified since the beginning of the pandemic, reaching 9.8% for adolescents in phase 1. With these data, it is difficult to explain the reasons for such a high rate. Some possibilities should be considered:

  1. The presence of comorbidities in this group of patients: a recent study describes that the presence of comorbidities increased by 5.5 times the chance of a more severe disease, represented by the need for mechanical ventilation14;

  2. Early in the pandemic, the mainstream media and the WHO advised people to maintain home quarantine in asymptomatic cases2, causing hospital care to be reserved for cases with more severe symptoms of the disease;

  3. Low initial knowledge of the disease and the best form of treatment, especially related to ventilatory support, in which many routines, at the time, advised against the use of non-invasive ventilation due to the risk of generating aerosols, increasing the possibility of virus dissemination, if total isolation of the patient was not possible2.

This mortality decreased over time in all age groups, after the change in the Ministry of Health’s guidance on seeking early medical care, especially in the presence of risk factors, and greater knowledge about the disease and the way to act in severe cases.

Studies with the pediatric population carried out in other countries showed a lower mortality rate than that found in Brazil. In the United Kingdom, for example, only 1% of hospitalized children and adolescents with covid-19 died17.

A cross-sectional study using data from children and adolescents hospitalized in ICUs in the US and Canada, from March to April 2020, showed a mortality rate of 2% in the group whose median age was 13 years, and the range was 4–16 years18. The high mortality rate in a population of children and adolescents in Brazil was reported in a systematic review study that found the worst pediatric mortality rate among 138 countries studied19.

A study carried out in Brazil, with notification data of children and adolescents with covid-19 until January 2021, found a rate of 7.3% for hospitalized patients under 20 years of age20.

In a meta-analysis carried out from articles published from January to October 2020, a lethality rate of 0.28% was found for the pediatric population21. In the United Kingdom, another study, when investigating the community prevalence of covid-19, found a lethality rate of less than 0.5% in the children and adolescents group in the period between the beginning of the pandemic and the end of the first wave22.

In this study, we chose to use the hospital mortality indicator, given that low testing makes it impossible to calculate lethality, which deals with the proportion of deaths among all patients. A study on testing capacity in Brazil found that it was low compared to other countries and considered insufficient23. Infants and adolescents stood out, with higher mortality among patients younger than 2 years old and older than 12 years old20.

In Europe, another study found a higher percentage of the severe form of covid-19 among hospitalized patients under 2 years old and over 10 years old24. In the USA, a study with individuals under 21 years old with SARS due to covid-19, hospitalized from February to July 2020, found a higher mortality rate among adolescents25. A meta-analysis and systematic review carried out from January to October 2020, with hospitalized children who required ventilatory support or ICU as subjects, also pointed out infants and adolescents as the groups with the highest hospital mortality in pediatrics26.

A study carried out in an ICU in Brazil, from March to May 2020, found a mortality of 3% in subjects aged between 1 month and 19 years, median age of 4 years, 25% of patients being infants, and 44% children in school age, adolescents, and young adults14.

One of the strengths of this research is the use of clinical and demographic data available in Sivep-Gripe through the compulsory notification of SARS cases, allowing to carry out a census of the hospitalized pediatric population.

The limitations of this research include the possibility of underreporting of cases, delays in notifying Sivep-Gripe, and the hacker attack on the Sivep-Gripe database in December 2021, which may result in information bias. It is likely that the numbers are even higher than the already significant data reported here.

We conclude that the absolute number of cases of covid-19 in children and adolescents is significant and posed a serious health problem for the country in 2020 and 2021, due to the high rates of hospitalization and hospital mortality in that period, In 2020, 7.7 individuals from the group of children and adolescents died per day, falling to 4.6 individuals in 2021, which corresponds to 6.1 deaths per day among individuals up to 19 years of age hospitalized with SARS in 2020 and 2021.

The highest hospital mortality rate was associated with infants and adolescents, with an increase in cases and deaths for younger ages since phase 4. Vaccination against covid-19 began in phase 4 for those over 18 years of age and, in phase 5, for those over 12, showing a strong impact on the reduction of hospitalizations and deaths in the pediatric population.

The hospital mortality rate in the pediatric population in Brazil was higher in phases 1, 2, and 3, thus accompanying the phenomena of dissemination/interiorization of the virus in the country, beginning of the second wave, and beginning of the third wave, respectively.

The importance of vaccinating preschoolers and infants is emphasized, in view of the approval and release, by Anvisa, for the vaccination of children older than 6 months, on September 16, 2022, in order to minimize the effects of pandemic in the age group of children and adolescents and provide indirect protection for infants younger than 6 months who have not yet been vaccinated.

Funding Statement

Funding: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (Capes - financing code 001)

Footnotes

Funding: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (Capes - financing code 001)

REFERENCES

Rev Saude Publica. 2023 Sep 14;57:56. [Article in Portuguese]

Mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil em 2020–2021

Amanda Cilene Cruz Aguiar Castilho da Silva I, Ronir Raggio Luiz II, José Rodrigo de Moraes III, Pedro Henrique Vieira Rocha IV, Regina Célia Gollner Zeitoune I, Arnaldo Prata Barbosa V, Jessica Pronestino de Lima Moreira VI

RESUMO

OBJETIVO

Descrever casos, óbitos e mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil, conforme faixa etária, durante as fases de evolução da pandemia em 2020 e 2021.

MÉTODOS

Censo de pacientes de até 19 anos internados com síndrome respiratória aguda grave, por covid-19 ou não especificada, notificados ao Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe do Brasil, entre 1 de janeiro de 2020 e 31 de dezembro de 2021. Os dois anos foram divididos em seis fases, abrangendo a disseminação da doença − primeira, segunda e terceira onda −, bem como o impacto da vacinação. A população pediátrica foi categorizada em lactentes, pré-escolares, escolares e adolescentes. A mortalidade hospitalar foi avaliada por fase da pandemia e faixa etária.

RESULTADOS

Foram contabilizados 144.041 pacientes nos dois anos, sendo 18,2% casos de covid-19 confirmados. Menores de 5 anos (lactentes e pré-escolares) corresponderam a 62,8% dos hospitalizados. Evoluíram a óbito 4.471, representando cerca 6,1 óbitos por dia. Os lactentes foram os que mais evoluíram para unidade de terapia intensiva (24,7%) e apresentaram o maior número bruto de óbito (n = 2.012), porém a mortalidade foi maior entre os adolescentes (5,7%), chegando a 9,8% na fase 1. O primeiro pico de óbitos ocorreu na fase 1 (maio/2020), e outros dois picos ocorreram na fase 4 (março/2021 e maio/2021). Verificou-se avanço de casos e óbitos para as idades inferiores desde a fase 4. A mortalidade hospitalar na população pediátrica foi maior nas fases 1, 4 e 6, acompanhando os fenômenos de disseminação/interiorização do vírus no país, início da segunda onda e início da terceira onda, respectivamente.

CONCLUSÃO

O número absoluto de casos de covid-19 em crianças e adolescentes é expressivo. Embora a vacinação completa em ordem decrescente de idade tenha proporcionado um desvio natural de faixa etária, ocorreu um distanciamento maior entre a curva de novos casos hospitalizados e a curva de óbitos, indicando o impacto positivo da imunização.

Keywords: COVID-19, epidemiologia; Síndrome Respiratória Aguda Grave; Criança; Mortalidade Hospitalar

INTRODUÇÃO

A covid-19, doença infecciosa respiratória causada por um novo tipo de coronavírus que surgiu no final de 2019 na China, provocou a mais grave epidemia já vivida no mundo neste século1. Com alto poder de transmissão, rapidamente se espalhou pelos países vizinhos e atravessou continentes, começando pela Ásia, Europa e Américas. Em março de 2020, a Organização Mundial da Saúde (OMS) declarou a nova doença como pandemia2.

Desde o surgimento da doença até 17 de setembro de 2022, notificaram-se 611.621.334 casos e 6.525.419 vidas foram perdidas em todo o mundo. Ao longo de dois anos da pandemia, o Brasil chegou a ser considerado segundo lugar em total de casos acumulados em um período de 2020 e em outro de 2021. Em setembro de 2022, o país ocupava a quarta posição quanto ao número total de casos acumulados, sendo precedido por Estados Unidos (EUA), Índia e França. Em relação aos óbitos, encontra-se em segundo lugar desde maio de 2020 até outubro de 2022, com 685.334 óbitos por covid-19 no território brasileiro, sendo precedido apenas pelos EUA3.

Com o acompanhamento dos primeiros casos, destacou-se o fato de a população pediátrica, apesar de desenvolver a doença, apresentar quadros mais leves quando comparada aos adultos4,5. Contudo, observou-se que crianças e adolescentes não estão isentos de apresentar formas graves e letais da doença, como a síndrome inflamatória multissistêmica pediátrica (SIM-P) e a síndrome respiratória aguda grave (SRAG)6.

A SRAG é o desenvolvimento de dois sintomas respiratórios ou mais que caracterizam síndrome gripal (SG), associados aos seguintes sinais/sintomas, que indicam gravidade: dispneia/desconforto respiratório ou pressão ou dor persistente no tórax ou saturação de O2 menor que 95% em ar ambiente ou coloração azulada (cianose) dos lábios ou rosto, conforme a definição da ficha de notificação de SRAG, atualizada a partir do Guia de Vigilância Epidemiológica da Síndrome Respiratória Aguda Grave (2021)7. Trata-se de uma das principais causas de morbidade e mortalidade da população pediátrica, necessitando, muitas vezes, de internação na unidade de terapia intensiva pediátrica (UTIP), configurando, portanto, problema importante para a saúde pública mundial8.

Em 2020, em comparação com 2019, houve aumento de 34,38% nos casos de SRAG na população pediátrica. Além disso, o número de admissões em UTI aumentou 25,98% e o de óbitos por SRAG cresceu 65,91%; 70% dos casos foram classificados como SRAG não especificada9. Essa definição é utilizada quando não há identificação de agente etiológico no exame laboratorial, não foi viável coletar/processar amostra clínica para diagnóstico laboratorial ou, ainda, se não foi possível confirmar o diagnóstico por critério clínico-epidemiológico ou clínico-imagético. Diante da alta do número de casos de SRAG não especificada em crianças e em indivíduos com até 19 anos, considerou-se que esses dados não deveriam ser desprezados, tendo em vista não haver outra justificativa para esse aumento expressivo, a não ser a própria pandemia de covid-19, ainda vigente.

Embora crianças e adolescentes sejam analisados como um grande grupo etário de indivíduos até 19 anos, sabe-se que existem diferenças significativas no padrão de adoecimento e óbito nas faixas etárias desse segmento. Para uma compreensão mais assertiva da situação epidemiológica de crianças e adolescentes no Brasil durante a pandemia de covid-19, adotou-se, neste estudo, a classificação utilizada pela Sociedade Brasileira de Pediatria10, na qual a população pediátrica é categorizada em lactentes (menores de 2 anos), pré-escolares (2 a 4 anos), escolares (5 a 9 anos) e adolescentes (10 a 19 anos). Tendo em vista que a vacinação contra covid-19 ocorreu em um padrão decrescente de idade, não favorecendo os mais jovens, é extremamente importante avaliar a forma de acometimento na população menor de 19 anos, estratificando pelas faixas etárias. Segundo o Boletim Observatório da Fiocruz1, houve um deslocamento proporcional da doença para as idades mais jovens, já que lactentes, pré-escolares e parte da população escolar não foram contemplados com a vacinação até o final de 2021.

Ao longo de 2020 e 2021, observaram-se modificações no padrão de adoecimento e mortalidade pela doença. Para compreender a evolução temporal da covid-19 no Brasil e sua repercussão na mortalidade em crianças e adolescentes, os dois primeiros anos da pandemia foram divididos em seis fases relacionadas aos seus principais marcos, abrangendo a fase de disseminação da doença − primeira, segunda e terceira onda −, bem como o impacto da vacinação iniciada em 2021, conforme sugerido pelo Boletim Observatório da Fiocruz.1

A divisão em fases é uma forma de considerar a especificidade de cada momento para compreensão adequada da evolução temporal da covid-19 no Brasil.

Em função da questão da gravidade da covid-19 em crianças e adolescentes ainda estar em aberto, este estudo tem como objetivo descrever os casos, óbitos e mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil, segundo faixas etárias, durante as fases da pandemia em 2020 e 2021.

MÉTODOS

Censo dos casos notificados de SRAG por covid-19 e SRAG não especificada, em indivíduos de até 19 anos, disponibilizados em banco de dados público do Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe (Sivep-Gripe), no Brasil. O Sivep-Gripe constitui o sistema oficial de vigilância da SRAG e seus dados são provenientes das fichas de notificação compulsória de casos de SRAG hospitalizados ou óbitos por SRAG em todo o país, incluindo estabelecimentos públicos, privados e filantrópicos. Desde que o Ministério da Saúde anexou o SARS-CoV-2 entre os agentes etiológicos causadores de SRAG, em 2020, o Sivep-Gripe é o sistema oficial para relatar e monitorar internações e óbitos de casos graves de covid-19 7.

Para a construção do banco de dados, baixaram-se os arquivos de 2020 e 2021 dos casos de SRAG notificados no Sivep-Gripe, disponibilizados pelo Departamento de Informática do Ministério da Saúde11.

A seguir, selecionaram-se os casos de SRAG que receberam classificação final de SRAG por covid-19 e SRAG não especificada. A fim de atender a definição de caso de SRAG, incluíram-se todos os casos hospitalizados que apresentassem tosse ou dor de garganta, acompanhados de dispneia ou desconforto respiratório ou saturação menor que 95%, ou evoluíram a óbito direto por SRAG, independentemente de internação. Excluíram-se os casos que não atendiam a definição de SRAG, apesar de estarem presentes no Sivep-Gripe.

Posteriormente, selecionaram-se os casos com hospitalização ou óbito em 2020 e 2021 em indivíduos com idade menor ou igual a 19 anos, totalizando 144.041 crianças e adolescentes.

Adotaram-se como critérios de inclusão: crianças e adolescentes de 0 a 19 anos de idade hospitalizados e/ou óbitos por SRAG, cuja classificação final foi SRAG por covid-19 ou SRAG não especificada, notificados ao Sivep-Gripe no período de janeiro de 2020 a 31 de dezembro de 2021. Os critérios de exclusão foram: crianças e adolescentes de 0 a 19 anos, notificados no Sivep-Gripe como SRAG por covid-19 ou SRAG não especificada, cuja variável “Evolução” constasse “óbito por outras causas”, e a variável “hospitalização” apresentasse a resposta “não hospitalizado”, desde que o indivíduo não tivesse evoluído a óbito.

Os meses de 2020 e 2021 foram divididos em seis fases, nas quais são apresentados os principais marcos de cada período, conforme proposto no Boletim Observatório1.

Fase 1: janeiro de 2020 a maio de 2020. Compreende o período de introdução do SARS-CoV-2 em território nacional e o movimento de expansão da covid-19 das capitais ao interior.

Fase 2: junho de 2020 a agosto de 2020. Período compreendido pela primeira onda da covid-19 e estabilização dos indicadores de transmissão, hospitalizações e óbitos em valores muito elevados.

Fase 3: setembro de 2020 a novembro de 2020. Intervalo entre a primeira e segunda ondas da covid-19. Ocorreram quedas nos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito.

Fase 4: dezembro de 2020 a junho de 2021. Segunda onda da covid-19 e novo aumento dos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito. Início da campanha de vacinação em janeiro de 2021, priorizando grupos de risco elencados pelo Plano Nacional de Operacionalização de Vacinação contra covid-19. Ao final de maio de 2021, iniciou-se a vacinação da população geral de 18 a 59 anos, realizada de forma decrescente por idade, não ocorrendo de modo homogêneo em território nacional.

Fase 5: julho de 2021 a novembro de 2021. Impactos positivos da campanha vacinal com redução dos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito, com consequente alívio do sistema de saúde. Início da vacinação para os maiores de 12 anos em setembro.

Fase 6: dezembro de 2021. Início da terceira onda. A fase 6 percorre um período para além de dezembro de 2021, aqui não incluído.

Neste estudo, foram analisadas as variáveis evolução (óbito ou alta), idade, faixa etária, fase da pandemia, mês/ano de notificação, data de hospitalização, data de óbito, necessidade de UTI, data de entrada na UTI, classificação final do caso, mortalidade hospitalar.

As variáveis foram submetidas à análise estatística descritiva, sendo realizada a análise exploratória dos dados, cujos resultados estão expostos em gráficos e tabelas apresentando o indicador mortalidade hospitalar (razão dos óbitos que ocorreram entre os hospitalizados).

Os softwares utilizados foram: IBM SPSS, versão 24.0, para análise dos dados; R, versão 4.2.1, para construção dos gráficos; Microsoft Office Excel, versão 2016, para elaboração de tabelas.

RESULTADOS

A Tabela apresenta a distribuição de hospitalizações por SRAG, proporção de casos de covid-19 confirmados, hospitalizados em UTI, óbitos e mortalidade hospitalar, segundo as faixas etárias das crianças e adolescentes durante a pandemia de covid-19 no Brasil em 2020 e 2021. Os lactentes representaram 37% de hospitalizados em 2020 e 44,7% em 2021, seguidos por adolescentes. Os adolescentes hospitalizados foram os que mais receberam classificação final de SRAG por covid-19, chegando a 40% em 2021. Os lactentes e os adolescentes evoluíram mais para UTI, totalizando mais de 20% dos hospitalizados. Em 2020 e 2021, ocorreram 4.471 óbitos, que representam cerca de 6,1 óbitos/dia, referente aos hospitalizados. Em 2020, contabilizaram-se 7,7 óbitos/dia e, em 2021, 4,6 óbitos/dia. A mortalidade hospitalar foi maior em 2020 (3,9%) com destaque para os adolescentes, com 6%, seguidos por lactentes, com 4,8%.

Tabela. Distribuição de hospitalizações por SRAG, proporção de covid-19 confirmada, hospitalizados em UTI, óbitos e mortalidade hospitalar, de acordo com as faixas etárias das crianças e adolescentes, durante a pandemia de covid-19 no Brasil, 2020–2021.

Faixa etária Hospitalizados Proporção covid-19 (%) Evolução para UTI Óbitos Mortalidade hospitalar (%)


n % n %
2020
Crianças e adolescentes 71.056 100 18,9 16.280 22,9 2.793 3,9
Lactente 26.274 37 17,6 7.334 27,9 1.271 4,8
Pré-escolar 14.355 20,2 13,7 2.630 18,3 262 1,8
Escolar 13.551 19,1 15 2.569 19 246 1,8
Adolescente 16.876 23,8 28,7 3.747 22,2 1.014 6,0
2021
Crianças e adolescentes 72.985 100 17,6 14.369 19,7 1.678 2,3
Lactente 32.595 44,7 13,8 7.214 22,1 741 2,3
Pré-escolar 17.249 23,6 10,9 2.610 15,1 142 0,8
Escolar 10.962 15 14,5 1.868 17 145 1,3
Adolescente 12.179 16,7 40 2.677 22 650 5,3
2020–2021
Crianças e adolescentes 144.041 100 18,2 30.649 21,3 4.471 3,1
Lactente 58.869 40,9 15,5 14.548 24,7 2.012 3,4
Pré-escolar 31.604 21,9 12,2 5.240 16,6 404 1,3
Escolar 24.513 17 14,8 4.437 18,1 391 1,6
Adolescente 29.055 20,2 33,4 6.424 22,1 1.664 5,7

Nota: Lactentes: crianças menores de 2 anos; Pré-escolares: crianças de 2 a 4 anos; Escolares: crianças de 5 a 9 anos. Adolescentes: indivíduos de 10 a 19 anos.

Fonte: Sivep Gripe/Datasus/Ministério da Saúde.

A Figura 1 apresenta hospitalizações e óbitos por SRAG por covid-19 e SRAG não especificada em crianças e adolescentes, de 0 a 19 anos, no Brasil, por mês, em 2020 e 2021. Observou-se aumento exponencial de casos nas fases 1 e 2, com pico na fase 2 e cerca de 10 mil casos novos em julho de 2020. Ocorreu queda na fase 3, elevação na fase 4, com 2 picos e cerca de 8 mil casos novos em março e maio de 2021, seguida por queda na fase 5 e nova elevação na fase 6. Quanto ao número de óbitos, observou-se: aumento exponencial na fase 1 e pico, com cerca de 500 óbitos em maio de 2020; queda nas fases 2 e 3; elevação na fase 4, com 2 picos, ocorrendo cerca de 275 óbitos em março e 250 em maio de 2021; queda na fase 5; e nova elevação na fase 6. O número de óbitos e novas hospitalizações apresentou queda a partir de junho de 2021 até outubro de 2021.

Figura 1. Hospitalizações e óbitos por SRAG por covid-19 e não especificada em crianças e adolescentes (0 a 19 anos) no Brasil 2020 e 2021. Brasil, 2022.

Figura 1

SRAG: síndrome respiratória aguda grave.

Fonte: Sivep Gripe/Datasus/Ministério da Saúde.

A Figura 2 apresenta a distribuição proporcional de hospitalizações de SRAG por covid-19, internações em UTI e óbitos de crianças e adolescentes, conforme faixas etárias e fases da pandemia em 2020 e 2021 no Brasil. Verifica-se, em relação às hospitalizações, que os lactentes foram os mais atingidos em todas as 6 fases, chegando a 50,9% na fase 6. Os adolescentes saíram de 23,4%, na fase 1, para 11,5% na fase 6. Da fase 4 até a fase 6, os pré-escolares ocuparam a segunda posição, tendo aumentado 44,8% de janeiro de 2020 até dezembro de 2021, ou seja, da fase 1 para a fase 6.

Figura 2. Distribuição proporcional de hospitalizações de SRAG, internações em UTI e óbitos de crianças e adolescentes, de acordo com as faixas etárias e fases da pandemia. Brasil: 2020–2021.

Figura 2

Nota 1: Fase 1: janeiro/20 a maio/20; Fase 2: junho/20 a agosto/20; Fase 3: setembro/20 a novembro/20; Fase 4: dezembro/20 a junho/21; Fase 5: julho/21 a novembro/21; e Fase 6: dezembro/21.

Nota 2: Lactentes: crianças menores de 2 anos; Pré-escolares: crianças de 2 a 4 anos; Escolares: crianças de 5 a 9 anos. Adolescentes: indivíduos de 10 a 19 anos.

SRAG: síndrome respiratória aguda grave; UTI: unidade de terapia intensiva.

Fonte: Sivep Gripe/Datasus/Ministério da Saúde.

Os lactentes foram mais da metade dos internados em UTI nas fases 1, 4 e 6, correspondendo a 54,5% em dezembro de 2021. Em seguida, estavam os adolescentes até a fase 4, superados pelos pré-escolares nas últimas fases. Os adolescentes reduziram 26,1% da sua representação em internações na UTI durante os 2 anos estudados, enquanto os pré-escolares aumentaram 30,1%. Em relação aos óbitos, observa-se predominância da faixa etária de lactentes, seguidos por adolescentes em todas as fases. Na fase 6, os lactentes representaram 56,4% dos óbitos, com redução da participação de todas as outras faixas etárias, com 19,2% dos adolescentes, 14,1% dos pré-escolares e 10,3% dos escolares.

A Figura 3 apresenta a mortalidade hospitalar por SRAG decorrente da covid-19 de crianças e adolescentes no Brasil por faixas etárias, segundo as fases da pandemia em 2020–2021. Faixas etárias correspondentes a adolescentes e a lactentes apresentaram maior mortalidade hospitalar em todas essas fases. Entretanto, observa-se uma queda acentuada, principalmente nessas duas faixas a partir da fase 5, coincidindo com o início da vacinação em adolescentes no Brasil. A fase 1 apresentou o pior cenário de mortalidade hospitalar para crianças e adolescentes no Brasil.

Figura 3. Mortalidade hospitalar por SRAG por covid-19 por faixas etárias das crianças e adolescentes no Brasil, segundo as fases da pandemia em 2020–2021. Brasil, 2022.

Figura 3

Nota 1: Fase 1: janeiro/20 a maio/20; Fase 2: junho/20 a agosto/20; Fase 3: setembro/20 a novembro/20; Fase 4: dezembro/20 a junho/21; Fase 5: julho/21 a novembro/21; e Fase 6: dezembro/21.

Nota 2: Lactentes: crianças menores de 2 anos; Pré-escolares: crianças de 2 a 4 anos; Escolares: crianças de 5 a 9 anos. Adolescentes: indivíduos de 10 a 19 anos.

SRAG: síndrome respiratória aguda grave.

Fonte: Sivep Gripe/Datasus/Ministério da Saúde

DISCUSSÃO

Observou-se que os óbitos e a taxa de mortalidade hospitalar por covid-19 entre crianças e adolescentes brasileiros ocorreram de maneira diversa ao longo das seis fases da pandemia e entre as faixas etárias estudadas. Maiores taxas de mortalidade hospitalar foram encontradas entre os adolescentes, seguidos pelos lactentes, escolares e pré-escolares. Essa relação se manteve por todas as fases. Entretanto, a magnitude da taxa de mortalidade hospitalar foi bastante elevada na fase 1.

Conforme a vacinação foi evoluindo, contemplando as idades de forma decrescente, aumentou a representação proporcional dos lactentes em relação ao total de hospitalizações, aos internados em UTI e entre os óbitos, principalmente a partir da fase 6. A introdução da vacinação, ao final de maio de 2021, para os adolescentes acima de 18 anos e, em setembro, para a faixa de 12 a 17 anos, implicou um distanciamento maior entre a curva de novos casos hospitalizados e a curva de óbitos, indicando o impacto positivo da vacinação.

A vacinação completa dos adultos acarretou um desvio natural de faixa etária, aumentando proporcionalmente os casos de covid-19 na população pediátrica12. Dados da Agência de Notícias da Fiocruz apontam que, a partir de julho de 2022, a cada cinco hospitalizados por covid-19, no Brasil, dois correspondem a menores de 5 anos13.

No Brasil, identificou-se taxa de mortalidade hospitalar bem elevada desde o início da pandemia, chegando a alcançar 9,8% para os adolescentes na fase 1. Com esses dados, é difícil explicar as razões para essa taxa tão elevada. Algumas possibilidades devem ser consideradas:

  1. A presença de comorbidades nesse grupo de pacientes: estudo recente descreve que a presença de comorbidades aumentou em 5,5 vezes a chance de doença mais grave, representada pela necessidade de ventilação mecânica;14

  2. No início da pandemia, a grande mídia e a OMS orientavam a pessoas a manter quarentena domiciliar em casos assintomáticos2, ocasionando a reserva do atendimento hospitalar para casos com sintomas mais graves da doença;

  3. O baixo conhecimento inicial da doença e da melhor forma de tratamento, especialmente relacionado ao suporte ventilatório, em que muitas rotinas, na ocasião, desaconselhavam o uso de ventilação não invasiva pelo risco de geração de aerossóis, aumentando a possibilidade de disseminação do vírus, caso não fosse possível o isolamento total do paciente2.

Essa mortalidade foi decrescendo ao longo do tempo em todas as faixas etárias, após a mudança de orientação do Ministério da Saúde sobre a procura por atendimento médico precoce, especialmente na presença de fatores de risco, e maior conhecimento sobre a doença e a forma de atuação em casos graves.

Estudos realizados em outros países com a população pediátrica apresentaram taxa de mortalidade menor que a encontrada no Brasil. No Reino Unido, por exemplo apenas 1% das crianças e adolescentes com covid-19 hospitalizados evoluíram para óbito17.

Estudo transversal utilizando dados de crianças e adolescentes hospitalizados em UTI nos EUA e no Canadá, no período de março a abril de 2020, mostrou taxa de mortalidade de 2% no grupo cuja mediana de idade foi 13 anos, e a amplitude foi 4–16 anos18. A alta taxa de mortalidade em população de crianças e adolescentes no Brasil foi relatada em estudo de revisão sistemática que apontou a pior taxa de mortalidade pediátrica entre 138 países estudados19.

Estudo realizado no Brasil, com dados de notificação de crianças e adolescentes com covid-19 até janeiro de 2021, encontrou taxa de 7,3% para menores de 20 anos hospitalizados20.

Em metanálise realizada a partir de artigos publicados de janeiro a outubro de 2020, verificou-se taxa de letalidade de 0,28% para população pediátrica21. No Reino Unido, outro estudo, ao pesquisar a prevalência comunitária de covid-19, encontrou taxa de letalidade menor que 0,5% no grupo de crianças e adolescentes no período entre o início da pandemia e o final da primeira onda22.

Neste estudo, optou-se por utilizar o indicador de mortalidade hospitalar, tendo em vista que a baixa testagem inviabiliza o cálculo da letalidade, que trata da proporção de óbitos entre todos os doentes. Estudo sobre a capacidade de testagem no Brasil constatou que esta foi baixa em comparação a outros países e considerada insuficiente23. Destacaram-se os lactentes e adolescentes, sendo a mortalidade maior entre os menores de 2 anos e os maiores de 12 anos20.

Na Europa, outro estudo constatou porcentagem maior da forma grave da covid-19 entre os hospitalizados menores de 2 anos e maiores de 10 anos24. Nos EUA, estudo com indivíduos menores de 21 anos com SRAG por covid-19, hospitalizados de fevereiro a julho de 2020, encontrou taxa de mortalidade maior entre os adolescentes25. Metanálise e revisão sistemática realizadas no período de janeiro a outubro de 2020, tendo como sujeitos crianças hospitalizadas que necessitaram de suporte ventilatório ou UTI, também apontou lactentes e adolescentes como grupos com maior mortalidade hospitalar na pediatria26.

Estudo realizado em UTI no Brasil, no período de março a maio de 2020, revelou mortalidade de 3% nos sujeitos com idade entre 1 mês e 19 anos, mediana de idade de 4 anos, sendo 25% dos pacientes lactentes, e 44% crianças em idade escolar, adolescentes e adultos jovens14.

Destaca-se, como ponto forte desta pesquisa, o uso dos dados clínicos e demográficos disponíveis no Sivep-Gripe por meio da notificação compulsória de casos de SRAG, permitindo a realização do censo da população pediátrica hospitalizada.

Como limitações desta pesquisa, têm-se a possibilidade de subnotificação de casos, atrasos na notificação ao Sivep-Gripe e o ataque hacker ao banco do Sivep-Gripe em dezembro de 2021, que podem resultar em viés de informação. É provável que os números sejam ainda maiores que os já expressivos dados apresentados neste estudo.

Conclui-se que o número absoluto de casos de covid-19 em crianças e adolescentes é expressivo e constituiu um grave problema de saúde ao país, nos anos de 2020 e 2021, devido à alta taxa de hospitalização e mortalidade hospitalar desse período. Foram a óbito 7,7 indivíduos do grupo de crianças e adolescentes por dia em 2020, havendo queda para 4,6 indivíduos em 2021, o que corresponde a 6,1 óbitos por dia, entre os indivíduos de até 19 anos hospitalizados com SRAG em 2020 e 2021.

A maior taxa de mortalidade hospitalar esteve associada a lactentes e a adolescentes, com avanço de casos e óbitos para as idades inferiores desde a fase 4. A vacinação contra covid-19 iniciou-se na fase 4 para maiores de 18 anos e, na fase 5, para maiores de 12 anos, mostrando forte impacto na redução da hospitalização e óbitos da população pediátrica.

A taxa de mortalidade hospitalar na população pediátrica no Brasil foi maior nas fases 1, 2 e 3, acompanhando, assim, os fenômenos de disseminação/interiorização do vírus no país, início da segunda onda e início da terceira onda, respectivamente.

Ressalta-se a importância de os indivíduos pré-escolares e lactentes serem vacinados, tendo em vista a aprovação e liberação, pela Anvisa, da vacinação de crianças maiores de 6 meses, em 16 de setembro de 2022, a fim de minimizar os efeitos da pandemia no grupo etário de crianças e adolescentes e realizar a proteção indireta dos lactentes menores de 6 meses ainda não contemplados com a vacina.

Footnotes

Financiamento: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (Capes) - Código de Financiamento 001


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