Abstract
目的
多项研究采用弹性成像评估同种异体移植肾功能及组织病理学变化的结果相互矛盾，受试者人体参数存在差异可能是产生这种矛盾结果的重要原因之一。本研究旨在探索人体参数对剪切波弹性成像(shear-wave elastography，SWE)定量移植肾皮质硬度的影响。
方法
选取2021年3至11月就诊于中南大学湘雅三医院超声科的63例异体肾移植患者。收集患者移植肾二维超声、彩色多普勒超声和SWE检查参数。依据移植肾皮质硬度测量值变异度将受试者分为<20%组、20%~30%组。使用Mann-Whitney U检验比较2组间相关人体参数的差异，并采用Spearman秩相关分析相关人体参数与移植肾皮质硬度的相关性。
结果
2组间的年龄、性别、术后时间、叶间动脉 阻力指数、SCr、血尿酸、脂肪层/肌肉层比值、BMI的差异均无统计学意义(均P>0.05)。与<20%组相比，20%~30%组患者的移植肾皮质硬度较小、移植肾距皮肤表面总距离较大、移植肾前方脂肪层或肌肉层较厚，差异均有统计学意义(均P<0.05)。患者年龄、移植肾距皮肤表面总距离、脂肪层及肌肉层厚度、脂肪层/肌肉层比值、BMI、皮质硬度变异度与移植肾皮质硬度均存在显著负相关(均P<0.05)。
结论
移植肾相关人体参数影响SWE测量移植肾皮质硬度的准确性。获得稳定性高的SWE测量值，以及结合相关人体参数分层解读测量结果十分重要。
Keywords: 人体参数, 剪切波弹性成像, 肾移植, 肾皮质硬度, 体重指数
Abstract
Objective
The results of elastic imaging in evaluating the function and histopathological changes of allogeneic renal transplantation are contradictory, one of the important reasons may be that there are differences in human parameters related to kidney transplantation among individuals. The purpose of this study is to explore the related human body parameters on shear-wave elastography (SWE) effects on quantitative stiffness of graft cortex.
Methods
From March 2021 to November 2021, a total of 63 patients with allogeneic kidney transplantation in the Department of Ultrasonography, Third Xiangya Hospital, Central South University, were selected to collect the parameters of two-dimensional, color Doppler and SWE. The subjects were divided into a <20% group and a 20%-30% group according to the variation of cortical hardness measurement. Mann Whitney U test was used to compare the differences in relevant human parameters, and Spearman rank correlation was used to analyze the correlation between relevant human parameters and cortical hardness of transplanted kidney.
Results
There was no significant difference between the 2 groups in age, sex, postoperative time, resistance index of interlobar artery, SCr, blood uric acid, ratio of fat layer to muscle layer, and BMI (all P>0.05). Compared with the <20% group, the patients in the 20%-30% group had smaller cortical hardness of the transplanted kidney, greater total distance between the transplanted kidney and the skin surface, and thicker fat layer or muscle layer in front of the transplanted kidney (all P<0.05). The age of patients, the total distance from the transplanted kidney to the skin surface, the thickness of fat layer and muscle layer, the ratio of fat layer to muscle layer, BMI, and the variation of cortical hardness were significantly negatively correlated with the cortical hardness of the transplanted kidney (all P<0.05).
Conclusion
Human parameters relevant to kidney transplantation affect the accuracy of SWE in measuring the cortical hardness of the transplanted kidney. It is very important to obtain the highly stabile elastic measurement value and interpret the elastic measurement results according to different levels of human body related parameters in combination with individual conditions.
Keywords: body parameters, shear-wave elastography, kidney transplantation, hardness of renal cortex, body mass index
慢性移植肾肾病(chronic allograft nephropathy，CAN)是同种异体肾移植术后失功的主要原因[1]。有效的早期筛查、及时诊断移植肾术后功能障碍是移植后的主要难点[2]。测定SCr水平是目前临床常用的监测移植肾术后功能的方法。既往研究[3-4]表明，SCr水平的变化发生在CAN后期，采用SCr水平监测移植肾术后功能会造成治疗的滞后。穿刺活检特异性高，是目前诊断肾脏病变的金标准。但因其有创性，不能作为反复使用的常规随访方法，其临床应用受限。常规超声检查可提示移植肾形态学和血流动力学信息，但提示组织病理变化的准确性较低。超声弹性成像作为一种检测组织硬度的技术，用来评估肝纤维化程度，已获得临床认可和广泛应用[5]。剪切波弹性成像(shear-wave elastography，SWE)技术适用于组织各向异性较大且位置表浅的移植肾[6-7]，有望成为无创随访移植肾组织学变化的理想工具。然而，近年来SWE在同种异体肾移植中的研究结果存在矛盾[3-4, 8-11]；另外，影响移植肾SWE测量数据质量的相关因素尚未被完全阐明。因此本研究采用SWE技术评估相关人体参数对移植肾硬度测量数据稳定性的影响，并研究相关人体参数与移植肾硬度的相关性，旨在为建立标准化的移植肾硬度SWE检测方法和分层判读检测结果提供依据。
1. 资料与方法
1.1. 临床资料
选取2021年3至11月就诊于中南大学湘雅三医院超声科的71例异体肾移植患者，均行移植肾二维超声、彩色多普勒超声和SWE检查。纳入标准：首次肾移植术后1个月以上。排除标准：1)患有严重心、肺疾病，无法执行医师指令者；2)手术区感染者；3)存在移植肾动脉或静脉狭窄等影响移植肾血流动力学因素；4)存在尿道梗阻，肾盂分离>10 mm者；5)腹腔积液者；6)剪切波弹性质控图像彩色充盈面 积<80%者；7)SCr>200 μmol/L者。因移植肾位置过深、弹性图像质量不佳排除8例，最终共纳入63例患者。入组的移植肾患者相关数据在纳入研究后从病历系统中收集，包括年龄、性别、体重、身高、异体肾移植术后时间(以月为单位)、SCr、血尿酸等。
1.2. 方法
采用GE Voluson E20超声诊断仪，C1-6凸阵探头(1~6 MHz)，线阵探头L2-9(2~9 MHz)。设置SWE检查模式，弹性成像采样框大小为1 cm×1 cm，定量测量感兴趣区(region of interest，ROI)为直径0.6 cm的圆形区。
患者排空膀胱后取平卧位，平静呼吸，首先用C1-6凸阵探头行常规超声检查，记录移植肾大小、回声、前方的脂肪层厚度及肌肉层厚度(以下分别简称为脂肪层及肌肉层)、距皮肤表面总距离(包括脂肪层和肌肉层)、血流分布与各级肾动脉阻力指数(resistance index，RI)。切换L2-9线阵探头，调至剪切波检测模式，弹性图的预设色码量程为0~48 kPa，编码颜色越红代表组织硬度越高，越蓝代表组织硬度越低。取肾脏中段冠状切面或横切面，声束方向与肾表面垂直并固定探头，嘱受检者于呼气末屏住呼吸3~5 s。彩色图像充盈完全时为质量最佳图像，在同一取样点获取12帧满意图像后冻结，同幅二维图像引导下选取最大皮质区域，测量移植肾皮质硬度，记录并储存图像。以四分位数间距(interquartile range，IQR)与中位数之百分比衡量每例患者的12次SWE测量值的变异度，变异度≤30%为有效测量值。依据皮质硬度测量值变异度的大小将研究对象分为A、B两组，测量值变异度<20%为A组，测量值变异度20%~30%为B组。所有方案均经中南大学湘雅三医院医学伦理委员会批准（审批号：快 22053）。
1.3. 统计学处理
采用SPSS 25.0统计学软件进行数据分析。计数资料采用例数(%)表示，非正态分布的计量资料以中位数(第1四分位数，第3四分位数)[M(P 25，P 75)]表示。两独立样本使用Mann-Whitney U检验比较。采用Spearman秩相关分析研究相关人体参数与移植肾皮质硬度之间相关性。P<0.05为差异有统计学意义。
2. 结 果
2.1. 一般资料
纳入的63名患者中位年龄为45岁，男性占比50.79%。移植时间中位数为38个月。详细资料见表1。
表1.
63例患者的一般资料
Table 1 General information of 63 patients
| 指标 | 数值 |
|---|---|
| 年龄/岁 | 45.0(32.0, 52.0) |
| 男性/[例(%)] | 32(50.79) |
| 移植时间/月 | 38(12, 90) |
| 皮质硬度/kPa | 12.47(8.93, 16.80) |
| 叶间动脉RI | 0.62(0.59, 0.67) |
| SCr/(μmol·L-1) | 121(85, 175) |
| 血尿酸/(μmol·L-1) | 368(317, 447) |
| 总距离/mm | 14.20(10.00, 21.50) |
| 脂肪层/mm | 6.00(4.00, 13.00) |
| 肌肉层/mm | 4.00(3.40, 6.00) |
| 脂肪层/肌肉层 | 1.75(0.99, 2.45) |
| BMI/(kg·m-2) | 20.31(19.29, 22.85) |
RI：阻力指数；SCr：血肌酐；BMI：体重指数；总距离：移植肾距皮肤表面总距离，包括脂肪层和肌肉层。除男性外，其他指标均以M(P 25, P 75)表示。
2.2. 影响移植肾皮质硬度测量值变异度的因素
A、B组分别纳入37、26例患者，移植肾皮质SWE图像见图1。2组间的年龄、性别、术后时间、叶间动脉RI、SCr、血尿酸、脂肪层/肌肉层、BMI的差异均无统计学意义(均P>0.05)。A、B组移植肾皮质硬度、移植肾距皮肤表面总距离、脂肪层厚度、肌肉层厚度差异均有统计学意义(均P<0.05，表2)。
图1.
移植肾皮质剪切波弹性图像
Figure 1 SWE images of transplanted kidney cortex
A: Patients in group A. Median SWE value was 12.92 kPa.Variability of hardness value was 11.53% after 12 consecutive measurements. B: Patients in group B. Median SWE value was 6.69 kPa.Variability of hardness value was 23.20% after 12 consecutive measurements. SWE: Shear-wave elastography.
表2.
不同皮质硬度测量值变异度患者的参数比较
Table 2 Comparison of parameters in patients with different measurement variability of cortical hardness
| 组别 | n | 年龄/岁 | 男性/[例(%)] | 术后时间/月 | 皮质硬度/kPa | 叶间动脉RI | SCr/(μmol·L-1) |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| A组 | 37 | 47.0(33.5, 51.5) | 22(59.46) | 48(12, 99) | 13.31(10.57, 17.93) | 0.62(0.59, 0.68) | 140(83, 189) |
| B组 | 26 | 40.0(29.7, 52.0) | 10(38.46) | 36(11, 69) | 10.58(8.55, 13.76) | 0.62(0.56, 0.67) | 104(84, 154) |
| Z | -0.929 | -1.628 | -0.657 | -2.206 | -0.252 | -0.894 | |
| P | 0.353 | 0.103 | 0.511 | 0.027 | 0.801 | 0.372 |
| 组别 | 血尿酸/(μmol·L-1) | 总距离/mm | 脂肪层/肌肉层 | 脂肪层/mm | 肌肉层/mm | BMI/(kg·m-2) |
|---|---|---|---|---|---|---|
| A组 | 368(325, 439) | 12.00(9.75, 15.00) | 1.50(0.81, 2.00) | 5.10(2.90, 8.00) | 3.90(3.00, 5.25) | 19.79(19.17, 21.62) |
| B组 | 351(290, 453) | 20.00(17.00, 25.00) | 2.03(0.98, 2.76) | 12.00(8.00, 15.00) | 5.60(4.00, 6.85) | 21.22(19.70, 23.32) |
| Z | -0.538 | -3.506 | -1.473 | -3.318 | -3.069 | -1.773 |
| P | 0.591 | <0.001 | 0.141 | 0.001 | 0.002 | 0.076 |
RI：阻力指数；SCr：血肌酐；BMI：体重指数；总距离：移植肾距皮肤表面总距离，包括脂肪层和肌肉层。A组：皮质硬度测量值变异度<20%；B组：皮质硬度测量值变异度20%~30%。除男性外，其他指标均以M(P 25, P 75)表示。
2.3. 各参数与移植肾皮质硬度的相关性分析
患者年龄、移植肾距皮肤表面总距离、脂肪层及肌肉层、脂肪层/肌肉层比值、BMI、皮质硬度变异度与移植肾皮质硬度均存在显著负相关(均P<0.05，表3)。
表3.
各参数与移植肾皮质硬度的相关性分析
Table 3 Correlation analysis between parameters and cortical hardness of transplanted kidney
| 指标 | 年龄 | 性别 |
术后 时间 |
皮质硬度变异度 | 叶间动脉RI | 血尿酸 | SCr | 总距离 | 脂肪层 | 肌肉层 | 脂肪层/肌肉层 | BMI |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| r | -0.412 | -0.094 | -0.049 | -0.403 | 0.101 | -0.108 | 0.123 | -0.611 | -0.631 | -0.275 | -0.504 | -0.416 |
| P | 0.001 | 0.462 | 0.705 | 0.001 | 0.432 | 0.399 | 0.338 | 0.001 | <0.001 | 0.029 | <0.001 | 0.001 |
RI：阻力指数；SCr：血肌酐；BMI：体重指数；总距离：移植肾距皮肤表面总距离，包括脂肪层和肌肉层。
3. 讨 论
同种异体肾移植手术是慢性肾功能不全终末期患者的首选治疗方案，延缓移植肾术后失功、提高移植肾长期存活率是当前重要的临床任务[2]。近年来，弹性成像无创评估移植肾功能的研究成为热点，然而一些研究[3, 8-9]发现移植肾硬度与移植肾组织纤维化程度呈正相关，但另外一些研究[4, 10-11]却未得出类似结果，研究结论相互矛盾。这可能与移植肾硬度的弹性成像检测方法、研究对象个体参数存在差异有关。因此探讨SWE定量移植肾硬度的影响因素，标准化检测方法，对于获得可信、重复性好、变异度小的测量值，以及建立以相关人体参数为基础的移植肾皮质硬度测量结果分层解读标准具有十分重要的意义。
本研究选用高频线阵探头，分辨率更高，使ROI避开避开肾髓质而仅定位于肾皮质，与Early等[12]的研究相比，定位更准确；另本研究测量时的ROI设置为采样框内最大圆形(直径为0.6 cm)，从而消除弹性成像测量取样形状和大小的偏差。
此外，与既往研究[[4, 12]不同的是，本研究参考国内外指南[13-14]，使用肝脏弹性成像IQR/中位数比值评估SWE测量值质量。美国超声放射医师学会(Society of Radiologists in Ultrasound，SRU)在分析肝脏弹性成像测量值时，以IQR/中位数比值≤30%表示数据采集良好，达到超声弹性图像质控标准[13]。在中国颁布的《二维剪切波弹性成像评估慢性乙型肝炎肝纤维化临床应用指南》[14]中也建议采用IQR/中位数比值描述SWE测量值的变异度。本研究分析每例患者的12次测量值，同样发现移植肾硬度测量值不符合正态分布，且存在极值，故选择IQR描述数据离散性，IQR/中位数比值来分析SWE数据。
本研究通过对63例移植肾相关人体参数的分析发现：1)移植肾距皮肤表面总距离越大、移植肾前方脂肪层或肌肉层越厚，SWE定量检测的移植肾皮质硬度的数据变异度越大；2)患者年龄越大、皮下脂肪层越厚、BMI越高及移植肾距皮肤表面总距离越大，移植肾前方脂肪层、肌肉层越厚，移植肾皮质硬度越小；3)定量测量获得的移植肾皮质硬度较高时，其变异度越小，数据稳定性好。移植肾距皮肤表面总距离、移植肾前方脂肪层或肌肉层均影响SWE定量检测移植肾皮质硬度的准确性，提示该技术在移植肾位置较深、其前方脂肪层或肌肉层较厚的患者(如肥胖患者)中的临床应用受到限制。
应用SWE技术研究[12]发现：肥胖患者(BMI≥ 30 kg/m2)移植肾皮质硬度低于对照组患者，且SWE检测时难以获得完全充盈的弹性图像，即弹性成像图质量较差。本次研究人群BMI均<30 kg/m2，仍得出相似结果。探究其原因，脂肪组织对剪切波在组织中传导的干扰比较大，且随着脂肪厚度的增加，信号衰减逐渐增大。剪切波作为一种横波，是由探头连续发射固定能量的声波并定位在不同深度组织，激发不同深度的组织发生机械振动产生的[15]。高强度聚焦超声在生物组织内传播时，会发生散射及对超声能量的吸收，能量随着传播深度的增加逐渐减弱，尤其是经过脂肪这种大于声波波长的粗大晶粒时，散射更加明显，能量衰减更快[16]。故随深度增加激发组织产生机械振动的能量逐渐减小，剪切波的信噪比降低，剪切波测量误差增加，组织硬度测量值准确性降低[17]。因此，测量脂肪层相对于BMI，对分层解读移植肾硬度测量值可能更具有指导意义。
本研究发现年龄与移植肾皮质硬度呈显著负相关，可能与人体腹部脂肪随着年龄增长而增加有关，尤其是40~59岁患者腹部脂肪明显增多[18]，超声波在传播过程中衰减增加，从而导致组织硬度测量值变异度增大。同样，移植肾距皮肤表面总距离、移植肾前方脂肪层或肌肉层厚度、BMI、移植肾硬度测量值的变异度等与肾皮质硬度呈负相关，原因可能均与超声能量发生散射及组织吸收造成的衰减有关。
本研究未发现移植肾皮质硬度与SCr有相关性，这与其他研究[3, 6]不同，原因与研究对象来源人群不同有关。本研究为减少肾功能对研究结果的影响偏差，只纳入肾功能正常或轻度异常的患者。本研究通过SWE技术测量得到的肾皮质硬度值小于以肾穿刺活检为金标准评估移植肾纤维化程度相关研究[6, 12]中的肾皮质硬度值，原因是后者行有创肾穿刺活检，纳入的都是移植肾功能出现明显障碍的患者。
除移植肾深度、移植肾前方皮下脂肪层或肌肉层厚度影响SWE检测的准确性，操作方法对于获得高质量的测量值也至关重要。研究[11, 19]表明给探头施加的压力变化时，组织硬度测量值也会发生变化，因此合理控制给探头施加的压力十分重要。移植肾位于髂窝，前方无骨性结构覆盖，检测时，操作者不需要施加外部压力，较易控制压力变量对组织硬度测量值的影响。
本研究的不足之处：1)取样位置局限。SWE检测要求超声声束与取样部位垂直，以尽可能获得准确的测量值。因此本研究取样部位均为距体表最近且易与超声声束垂直的移植肾中部皮质。因检测部位受限，弹性数据不能完整地反映移植肾整体硬度。这是SWE技术所限，取样误差难以避免。2)受SWE技术限制，移植肾位置过深，不易获得符合质控要求的弹性成像图像的肥胖患者被剔除，造成一定选择性偏倚。
综上所述，SWE技术测量移植肾皮质硬度的准确性受移植肾深度、皮下脂肪层及肌肉层厚度等的影响，在临床的应用需考虑个体差异。未来在标准化检测方法的前提下进行多中心、大样本研究，获得不同移植肾深度、脂肪层厚度、肌肉层厚度等情况下的诊断效能高的组织硬度参考值，是SWE技术评估移植肾功能的重要发展方向。超声弹性成像应用于移植肾还面临着众多挑战，如何合理处理影响因素、标准化超声弹性成像检测方法、建立以相关人体参数为基础的SWE测量值分层解读标准是当前临床实践需要解决的问题。
所有作者阅读并同意最终的文本。
基金资助
湖南省自然科学基金(2021JJ31001)。
This work was supported by the Natural Science Foundation of Hunan Province (2021JJ31001), China.
利益冲突声明
作者声称无任何利益冲突。
作者贡献
杨舒婷 数据收集和统计，论文撰写和修改；刘毓婉、左辉兰 数据收集，论文审阅和修改；冯琳娜、徐成淑、谷兰 数据收集和整理；高峰 论文指导及审阅。
原文网址
http://xbyxb.csu.edu.cn/xbwk/fileup/PDF/2022101385.pdf
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