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. 2024 Mar 21;59(1):e29–e37. doi: 10.1055/s-0043-1771007

Knee Laxities Changes with Sex-steroids throughout the Menstrual Cycle Phases in Athlete and Non-athlete Females

Firouzeh Dehghan 1,✉, Rahman Soori 2, Ashril Yusof 3
PMCID: PMC10957278  PMID: 38524710

Abstract

Objective:  Our study investigated changes of knee laxities in athletes and non-athletes females and relationship between knee laxity and sex-steroid at menstrual cycle phases.

Methods:  Forty six healthy females, twenty four athletes and twenty two non-athletes not on hormone contraceptive pills, had no previous knee injuries and with regular menstrual cycles for 3 consecutive months, participated in the study. Medial and lateral knee laxities were determined by varus-valgus tests at follicular, ovulatory and luteal phases. Serum level of relaxin, estrogen, progesterone and testosterone were determined by ELISA and radioimmunoassay.

Results:  Knee laxities in athletes and non-athletes at 0° and 20° flexion were the highest in luteal phase with non-athletes possess greater laxity than athletes. Positive correlation between progesterone and relaxin levels with knee laxities were observed. Meanwhile, the levels of both hormones were highest in the luteal phase.

Conclusion:  Increased medial and lateral knee laxities in athletes and non-athletes associated with high serum progesterone and relaxin levels in luteal phase may contribute toward increased risk of non-contact knee injury. However, lower knee laxity in athletes than non-athletes suggest that exercise could be a protective factor.

Keywords: knee joint; menstrual cycle; hormone, sex steroid; relaxin; athletes

Introduction

The most common injuries related to joints have been reported to involve the ankles and the knees. 1 Knee injuries which occur during sports is mostly associated to sub-luxation or dislocation. 2 A clear understanding on the injury pattern, the mechanisms underlying this injury and the risk factors is crucial in exercise physiology and sports medicine which could be related to gender, genetic and whole-body aerobic capacity. 3 Knee injuries undoubtedly affect the athlete performances that can prevent by increasing the strength of the quadriceps muscle during isometric, eccentric contractions, and concentric. 4 A remarkable number of non-traumatic injuries among women during sports over the years has led to multiple studies being performed to better understand the underlying mechanism involved. 5 6 Females are known to be more vulnerable than males toward knee injury. 7 In female, the occurrence was related to different phases of the menstrual cycle. 8 Several reports indicated that high incidence of non-contact knee injury happened during the follicular phase of the cycle, while others reported that the incidence is the highest at ovulation and in the luteal phase of the cycle. 9 10 These raised the possibility that female sex hormones could be involved in this injury. The role of sex steroids on knee injury remains poorly understood and represent an area for investigation.

Female were found has two to ten times greater risk of non-traumatic knee injury than male. 11 The reason for this occurrence is unclear. Evidences have suggested that female sex hormones may be involved as they could affect knee laxity and knee laxity increase during the menstrual cycle. 12 Up-to-date, the reports with regards to sex steroids effect on knee laxity were conflicting. Several studies indicated that female anterior knee laxity was highest in follicular (pre-ovulatory) phase, 13 while others reported that laxity was the greatest in ovulatory, 12 and luteal phases. 14 15 There were studies which showed that no differences in knee laxity was observed between phases of the menstrual cycle. 16 In addition to sex steroids, relaxin was also found to influence knee laxity where high relaxin levels could contribute to increased knee laxity. 15

While previous studies focused mainly on sex-steroid effect on ACL laxity, 6 17 changes in laxity of LCL and MCL under sex-steroid influence remain unknown. Furthermore, the relationship between serum sex-steroids and relaxin levels with medial and lateral knee laxities has never been identified. In view of this, our study aimed at investigating changes in medial and lateral knee laxities in females particularly in athletes at different phases of menstrual cycle. The relationship between laxities and serum sex-steroid and relaxin levels will also be determined. We hypothesized that medial and lateral laxities of the knee changes with phases of the menstrual cycle and increasing in luteal phase, therefore contributed toward differences in the incidence of non-contact knee injuries between menstrual phases. Meanwhile changes in non-female athletes will also be investigated.

Methods

Subject's Recruitment

Forty six healthy females, 24 professional athletes (20.3 ± 1.28 years, 21.9 ± 2.6 BMI) with over 6–7 years experience of basketball, netball, footsul, swimming, and handball national team members, and 22 non-athletes (21.7 ± 2.27 years, 22.2 ± 3.42 BMI) who were not on hormonal contraceptives and regular cycles for 3 consecutive months volunteered to participate in this study. The inclusion criteria include no history of knee surgery or history of injury or chronic pain in both lower extremities for the past 1 year. Subjects were not on any specific medications. Amenorrheic, oligomenorrhoeic and polymenorrhoeic subjects were excluded. We also excluded subjects who had undergone surgery, leg trauma, as well as those who had no regular menstrual cycle. The participants were informed detail of the study from the information sheet provided, and written informed consent was also obtained. This study was registered (Medical Ethics Number 1010.90) and approved by the ethical review of the Medical Centre Board, University Malaya. The methods were performed in accordance with the approved guidelines of institutional Medical Centre Board ethics committee.

Determination of Basal Body Temperature (BBT) and Phases Determination

The basal body temperature (BBT) was used to identify the ovulatory cycle which was featured by a slight increase in core body temperature (∼0.5oC) during mid-cycle. 18 BBT was measured when the body was at rest. Based on BBT test, subject's individual phases were determined. In determining BBT, rectal temperature (ADC ADTemp V Fast Read Pen Type Digital thermometer, American Diagnostic, USA) was obtained. The temperature was taken at 7 o'clock in the morning for 1 month duration. All subjects participated in this study were found to have ovulatory cycle. The sample of BBT recorded is shown in Fig. 1 .

Fig. 1.

Fig. 1

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Basal body temperatures chart.

Body Composition Measurement by Bioelectrical Impedance Analysis (BIA)

BIA is a reliable and accessible method for screening body fat. The standing BIA device (BC-418, Tanita Corp., Tokyo, Japan), with stainless-steel plates is used to measure whole body and segmental impedance. Subjects stand without shoes on the base and hold the handgrips with embedded electrodes; soles of both feet are in contact with the electrode plates. They were weighed, and impedance was measured their total body water, total protein, total mineral, skeletal muscle mass, body fat mass, body mass index, waist hip ratio, fitness score (estimated fitness score based on total body condition) and basal metabolic rate in athletes and non-athletes (no clicking on the machin whether subject is an athlete or not). Measurements were performed in the morning before breakfast (7:30–8:30 am ) at the same day of sampling by the same examiner in all subjects. The participants were told not to eat or drink before the measuremen. In the 24 hours prior to the measurements they also did not consume any medications (including alcohol and caffeine) or perform high intensity physical activity that could effect the results.

Blood Sample Collection and Serum Hormones Analyses

Blood samples were collected three times in a month: follicular phase, ovulatory phase, and mid-luteal phase. 19 The three phases were determined by using a fertility chart and at the days stated, blood samples were withdrawn via venepuncture. The blood was collected in a separator tube (SST), allowed to clot at room temperature for 30 minutes. The clotted blood was then centrifuge at 3000 g, 15 minutes. Serum samples were then aliquot and stored at –20°C. Serum samples were analyzed in duplicate for relaxin concentration by using specific human relaxin peptide enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) kit (CUSABIO – USA, with detect range of 6.25 pg/ml-400 pg/ml. ELISA was performed according to the manufacturer's guidelines. The absorbance for relaxin was determined by using a microplate reader (iMark; Bio - Rad, Hercules, CA, USA) at a wavelength of 450 nm. A set of standard serial dilutions of known concentrations of relxin were provided by the manufacturer and were used to construct a standard curve to determine the hormone levels (400, 200, 100, 50, 25, 12.5, 6.25, 0 pg/ml). Meanwhile, radioimmunoassay (RIA) was used to determine serum levels of estrogen in pg/ml, progesterone in ng/ml and testosterone Radioimmunoassay (RIA) was used to determine serum levels of estrogen in pg/ml, and progesterone in ng/ml.

Knee Rotational Movement

Varus and valgus stress tests were applied to the knee to determine medial and lateral laxities. Measurements were performed manually by using a orthopaedic goniometer (model: MR0104 PVC material 180°), and repeated to confirm by using an custom-made electronic chair which was designed based on described previously. 20 To establish reliability, examination was performed by two raters (a physical therapist and a human movement scientist), both trained by a clinician, independently performed measurements. The examiners were blinded to phase of subjects cycle. Subjects' both knees were assessed for changes in varus/valgus angles. The test was accomplished by fixing the knee at 0° and 20° of flexion. Ligament injuries have not observed the presence of varus/valgus or axial load up to 20°. 21 In view of that the angle of 0° and 20° are chosen for this study. All procedures were identical to those described in the clinical examination textbook, 22 and van der Esch et al. 20

The varus/valgus measurements were conducted manually by using a orthopaedic goniometer. Varus test is a stress force applied from medial side by adducting the ankle. Testing the LCL was performed when the knee was flexed at 0° or 20° of flexion with the subjects lying flat. One hand of the examiner was placed over the lateral joint line while another hand held the lower leg firmly at the ankle. Meanwhile, valgus test is a stress force applied on the lateral side by abducting the ankle. Stretching of MCL was performed when the knee was at 0° or 20° of flexion. When performing this test, patient was lying flat with one examiner's hand placed over the medial joint line and another hand held the lower leg firmly. The diffrences of angle was recorded manually by using an orthopaedic goniometer.

The varus/valgus measurements were reconducted by using an custom-made electronic chair. Reliability ranging of intraclass correlation coefficient (ICC) test was performed to detect minimal differences in varus and valgus deviations or high precision measurement with high reproducibility. The reliability was conducted on ten subjects of athletes and non athletes, with reliability an scores ranging of 0.95 and 0.93 (ICC) respectively. The females participants were seated comfortably in the electronic chair with a back support. The knee joint was fixed in 0° or 20° of flexion throughout the measurement. The thigh, lower leg and ankle were fixed to the chair at 0° or 20° and medial, lateral, internal, external rotational movements in leg were not possible. The subject's foot and distal part were fastened using clamps at the ankle or distal part of the leg. The lower leg and upper thigh were fastened to the device using a Velcro bandage. A free moving arm was directly located under the tibiofemoral subject's joint as a axis of rotation (middle of the popliteal fossa). To supply a steady moment to the knee of 7.7 Nm, a deadweight was used which the weight was attached by a cord to the freemoving arm. The cord was fastened 74cm from the axis of rotation of the arm. The weight load was applied to both medially and laterally sides of the lower leg, resulted in the knee joint varus/valgus measure. Raters were seated behind the subjects and applied the load slowly to their lower leg by hand in a standardized manner. An attached digital measurement system was recorded the end point of the varus/valgus rotaitional movement during 5s. To avoid increasing of muscle tone resulting from pain during the measurement, subjects were trained to relax report the onset of pain. Laxity movement of the knee joint angle was calculated as the sum of the varus/valgus deviations in degree. 23 24 The result of manual laxity tests was almost the same as for electronic chair of the knee.

Statistical Analysis

All data were presented as mean ± standard deviation. Hormone levels and rotational angles of each subject at different phases of the menstrual cycle were analyzed by descriptive statistics. Levene's equality of variable assumption was applied and the results revealed no significant differences among the observations. The means of these observations were computed and used for data analysis. Two-way analysis of variance (ANOVA) was used to compare between athletes and non-athletes groups. For variables with normal distribution, Pearson correlation coefficient and for non-normal distributed variable, Spearman correlation coefficient was applied. SPSS 18.0 were used in this study and p  < 0.05 was considered as statistically significant.

Results

Body Composition Analyses

Differences between body composition in athletes and non-athletes at different phases of the menstrual cycle are shown in Table 1 . The average total body water, total protein, total mineral, skeletal muscle mass, body fat mass, body mass index, waist hip ratio, fitness score and basal metabolic rate in athletes and non-athletes were presented. Measurement was performed three times and average values were entered as a final measurement. Levene's equality of variable assumption stated that there were no significant difference between these variables. 25

Table 1. Characteristics and demographics of the subjects at different phases of the menstrual cycle.

Variables Athletes
Mean ± SD		 Non-Athletes
Mean ± SD
Age (years) 20.3 ± 1.28 21.7 ± 2.27
Height (cm) 163 ± 2.75 158.5 ± 5.28
Weight (kg)
 - Follicular phase 58 ± 7.93 56.5 ± 9.96
 - Ovulatory phase 57.5 ± 7.75 55.7 ± 9.99
 - Luteal phase 58 ± 7.93 56.1 ± 10
Total Body Water (kg)
 - Follicular phase * 30.8 ± 2.42 27 ± 3.19
 - Ovulatory phase * 30.4 ± 2.33 27 ± 3.1
 - Luteal phase* 30.6 ± 2.45 27.1 ± 3.2
Total Protein (kg)
 - Follicular phase * 7.18 ± 0.75 8.24 ± 0.66
 - Ovulatory phase * 7.21 ± 0.81 8.24 ± 0.66
 - Luteal phase* 7.21 ± 0.85 8.22 ± 0.65
Total Mineral (kg)
 - Follicular phase * 3.08 ± 0.25 2.73 ± 0.32
 - Ovulatory phase * 3.03 ± 0.26 2.69 ± 0.3
 - Luteal phase* 3.05 ± 0.27 2.71 ± 0.33
Skeletal Muscle Mass (kg)
 - Follicular phase * 23 ± 2.05 19.7 ± 2.55
 - Ovulatory phase * 22.7 ± 2.02 19.7 ± 2.47
 - Luteal phase* 22.8 ± 1.91 19.8 ± 2.58
Body Fat Mass (kg)
 - Follicular phase * 15.7 ± 5.34 (26.7%) 19.1 ± 7.02(33.4%)
 - Ovulatory phase * 15.9 ± 5.44 (26.7%) 19 ± 7.34 (33%)
 - Luteal phase* 16.1 ± 5.5 (27.3%) 19 ± 7.06 (33%)
Body Mass Index (kg/m 2 )
 - Follicular phase 21.9 ± 2.55 22.2 ± 3.37
 - Ovulatory phase 21.8 ± 2.59 22.2 ± 3.51
 - Luteal phase 22 ± 2.67 22.2 ± 3.39
Waist Hip Ratio* 0.82 ± 0.04 0.84 ± 0.06
Fitness Score (points)* 75.1 ± 2.93 69.3 ± 5.51
Basal Metabolic Rate (kcal)
 - Follicular phase * 1284 ± 75.8 1160 ± 96.6
 - Ovulatory phase * 1272 ± 75 1167 ± 90.9
 - Luteal phase* 1275 ± 77.2 1170 ± 94.7
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Data showed the mean ± standard deviation for the impedance measurements. There are statistically significant differences in most of variables between athletes and non-athletes group as compared (*p < 0.05).

*p < 0.05 comparison between athlete/non-athlete groups.

Our findings indicated that mean weight of athletes were higher than non-athletes however the differences were not statistically significant. The weight was higher in luteal and menstruation phases as compared with follicular phase. Athletes in general had higher total body water as compared with nonathletes. However, there were no significant differences in total body water between menstrual cycle phases. Meanwhile, total protein estimate was significantly higher in non-athletes as compared with athletes ( p  < 0.05) and no significant difference was noted between phases of the menstrual cycle. Total mineral content in athletes was significantly higher than non-athletes and in both groups, total mineral content was highest in menstruation phase of the cycle.

Skeletal muscle mass was higher in athletes as compared with non-athletes ( p  < 0.05) and no significant difference was noted between phases of the menstrual cycle. Body fat mass was higher in nonathletes than athletes ( p  < 0.05) and no significant difference was noted between phases of the menstrual cycle. Body mass index was slightly lower in athletes than non-athletes with no significant difference was noted between the two groups. Waist hip ratio was significantly lower in athletes than non-athletes, while fitness score index was significantly higher in athletes than non-athletes ( p  < 0.05). Finally, athletes have higher basal metabolic rate (BMR) than non-athletes, however no significant difference in BMR was noted between phases of the menstrual cycle.

Knee Joint Angles at Different Phases of the Menstrual Cycle

Table 2 and 3 show the degree of knee angles at 0° and 20° flexion in varus and valgus stress tests in athletes and non-athletes. In varus 0° and 20° of flexion tests, non-athletes have higher knee angle as compared with athletes at all phases of the cycle. In both groups, knee angle was the highest in the luteal phase, followed by follicular phase and the lowest in the ovulatory phase. In valgus 0° and 20° of flexion tests, non-athletes appear to have greater knee angle in all phases of the cycle as compared with athletes ( p  < 0.05). The highest angle was noted in the luteal phase, followed by follicular phase and ovulatory phase.

Table 2. Knee joint angles of athletes and non-athletes (manually using an orthopaedic goniometer).

Athletes
Mean(SD)		 Non-Athletes
Mean (SD)		 t value P value Effect size
Varus 0°
 - Follicular phase 3.75 (1.13) 5.33(1.02) 4.63 <0.05 1.47
 - Ovulatory phase 1.80 (0.43) 3.44(0.95) 7.00 <0.05 2.38
 - Luteal phase 5.45 (1.01) 7.19(1.01) 5.46 <0.05 1.72
Valgus 0°
 - Follicular phase 3.09 (1.21) 4.76(0.89) 4.99 <0.05 1.60
 - Ovulatory phase 1.39 (0.51) 3.44(0.56) 12.09 <0.05 3.83
 - Luteal phase 4.76 (1.32) 5.56(0.72) 2.37 <0.05 0.78
Varus 20°
 - Follicular phase 11.48(1.21) 12.80(1.03) 3.74 <0.05 1.18
 - Ovulatory phase 9.35(0.75) 10.95(0.72) 6.89 <0.05 2.18
 - Luteal phase 14.25(1.18) 15.11(1.05) 2.44 <0.05 0.77
Valgus 20°
 - Follicular phase 9.58(1.56) 11.71(1.51) 4.40 <0.05 1.39
 - Ovulatory phase 7.63(1.00) 10.11(0.88) 8.36 <0.05 2.64
 - Luteal phase 11.64(1.29) 12.98(1.79) 2.73 <0.05 0.87
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Knee joint varus/valgus angles on 0 and 20 ° of athletes and non-athletes are presented as mean ± standard deviation. A Statistically significant differences were found between athletes and non-athletes ( P  < 0.05). Results indicating non-athletes had higher knee angle as compared with athletes at three different phases of the menstrual cycle; menstruation, follicular and luteal phases. Effect size is > 0.8.

Table 3. Knee joint angles of athletes and non-athletes (using an custom-made electronic chair to confirm).

Athletes
Mean(SD)		 Non-Athletes
Mean (SD)
Varus 0°
 - Follicular phase 3.88 (1.57) 5.52(1.77)
 - Ovulatory phase 1.49 (0.71) 4.01(1.53)
 - Luteal phase 4.95 (1.32) 6.97(1.68)
Valgus 0°
 - Follicular phase 3.22 (1.18) 4.64(0.52)
 - Ovulatory phase 1.49 (1.32) 3.81(1.62)
 - Luteal phase 4.69 (1.76) 6.03(1.25)
Varus 20°
 - Follicular phase 10.81(3.02) 11.98(2.11)
 - Ovulatory phase 9.73(2.41) 10.83(1.56)
 - Luteal phase 13.55(3.12) 14.87(1.55)
Valgus 20°
 - Follicular phase 9.85(1.56) 11.59(2.31)
 - Ovulatory phase 7.71(2.07) 10.67(1.05)
 - Luteal phase 12.02(2.14) 12.69(2.13)
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Changes in Serum Sex-Steroids and Relaxin Levels at Different Phases of the Menstrual Cycle

Table 4 shows the values of serum sex-steroids and relaxin levels in athletes and non-athletes. Our findings indicate that the highest estrogen level was observed in the ovulatory phase in both groups whereby there were no significant differences between athletes and non-athletes. Meanwhile, progesterone levels were the highest in luteal phase with athletes having a significantly lower level than non-athletes ( p  < 0.05). Similarly, progesterone level was also higher in non-athletes as compared with athletes at follicular phase, although this level was ∼12 times lower than in the luteal phase of the cycle. No significant difference in progesterone level was observed in the ovulatory phase between the two groups.

Table 4. Sex-steroids and relaxin levels at different phases of the menstrual cycle.

Athletes
Mean(SD)		 Non-Athletes
Mean(SD)		 t value P value Effect size
Estrogen (pg/ml)
 - Follicular phase 170.20(39.86) 197.65(71.97) 1.49 >0.05 0.50
 - Ovulatory phase 507.35(161.52) 492.30(276.96) 0.21 >0.05 0.07
 - Luteal phase 439.50(150.54) 409.45(163.89) 0.60 >0.05 0.19
Progesterone (ng/ml)
 - Follicular phase 2.28(1.00) 4.19(2.53) 3.14 <0.05 ** 1.08
 - Ovulatory phase 1.80(1.24) 1.74(0.60) 0.20 >0.05 0.07
 - Luteal phase 24.74(11.34) 31.33(8.09) 2.12 <0.05 ** 0.68
Testosterone (ng/ml)
 - Follicular phase 0.82(0.38) 1.24(0.47) 3.08 <0.05 ** 0.99
 - Ovulatory phase 1.21(0.54) 1.39(0.48) 1.12 >0.05 0.36
 - Luteal phase 1.22(0.61) 1.37(0.63) 0.76 >0.05 0.24
Relaxin (pg/ml)
 - Follicular phase 2.10(0.56) 1.69(1.27) 1.33 >0.05 0.45
 - Ovulatory phase 1.38(0.87) 0.34(0.45) 4.73 <0.05 ** 1.58
 - Luteal phase 15.58(5.36) 10.35(2.96) 3.82 <0.05 ** 1.26
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Sex-steroids and relaxin levels are presented at different phases of the menstrual cycle as mean /standard deviation.** p  < 0.05, (comparison between athletes and non-athletes). Effect size is > 0.8.

Meanwhile, the levels of testosterone, which were lower than estrogen and progesterone, were found to be higher in non-athletes than athletes. In non-athletes, testosterone levels were the highest in ovulatory phase followed by luteal phase. The lowest testosterone levels were noted in athletes at follicular phase. Serum levels of relaxin were highest in athletes as compared with non-athletes, in particular during the ovulatory and luteal phases of the cycle. No significant differences in relaxin levels were noted during the follicular phase between the two groups.

Correlations between Sex-Steroids and Relaxin Levels with Knee Joint Angles

Table 5 , 6 and 7 show correlation between sex-steroid levels and knee joint angles in athlete and nonathlete females. In general, strong correlations were observed between progesterone and relaxin levels with knee joint angles in both varus and valgus tests (0° and 20° of flexion), in athletes and non-athletes. The highest correlations between serum levels of progesterone and relaxin with knee angles were observed in varus test at 20° of flexion in both athletes and non-athletes.

Table 5. Correlation coefficient between sex steroid and knee angles.

0 o 20 o
varus valgus varus valgus
Estrogen
 - Pearson 		-0.15 -0.17 -0.09 -0.14
Progesterone
 - Spearman 		0.70** 0.62** 0.76** 0.62**
Testosterone
 - Pearson 		0.07 0.12 0.12 0.07
Relaxin
 - Spearman 		0.58** 0.50** 0.65** 0.47**
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Table 6. Correlation coefficient of sex steroid and knee angles in athletes.

0 o 20 o
varus valgus varus valgus
Estrogen
 - Pearson 		-0.13 -0.15 -0.04 -0.14
Progesterone
 - Spearman 		0.66** 0.58** 0.70** 0.59**
Testosterone
 - Pearson 		0.05 0.03 0.06 -0.06
Relaxin
 - Spearman 		0.69** 0.65** 0.74** 0.64**
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Table 7. Correlation coefficient of sex steroid and knee angle in non-athletes.

0 o 20 o
varus valgus varus valgus
Estrogen
 - Pearson 		-0.17 -0.26* -0.13 -0.17
Progesterone
 - Spearman 		0.72** 0.65** 0.80** 0.60**
Testosterone
 - Pearson 		-0.10 0.01 0.01 0.00
Relaxin
 - Spearman 		0.81** 0.73** 0.80** 0.62**
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* Correlation is significant at the 0.05 level.

** Correlation is significant at the 0.01 level.

Discussion

The major findings from this study are (i) athletes have lesser degree of medial and lateral knee laxities as compared with non-athletes, (ii) both athletes and non-athletes have greatest medial and lateral knee laxities in luteal phase of the cycle (iii) progesterone and relaxin levels in both athletes and non-athletes were highest in luteal phase whereas estrogen levels were highest in ovulatory phase (iv) progesterone levels in luteal and follicular phases were lower in athletes as compared with nonathletes and (v) strong correlation was observed between serum progesterone and relaxin levels with medial and lateral knee laxities (both varus and valgus at 0 and 20°) in both athletes and non-athletes. Other findings are the athletes have higher total body water, total mineral content, skeletal muscle mass, fitness score and BMR as compared with non-athletes. The total protein content, body fat mass and waist to hip ratio in athletes were however lower than non-athletes.

We have found that medial and lateral knee laxities were highest in the luteal phase which correlate with highest serum progesterone and relaxin levels. The highest medial and lateral laxities could predispose to knee instabilities, therefore increasing the risk of knee dislocation and non-contact knee injuries for example ligament and menisceal tear. Previous reports have revealed that anterior laxity of the knee increases with increasing progesterone levels. 26 Higher incidences of ACL tear and non-contact knee injury were reported in the post-ovulatory or luteal phases where progesterone levels were high. 8

Recently, anterior laxity and valgus movement of the knee were reported to correlate with blood progesterone levels. 27 In animal for example rats, increased in collateral ligament laxities has been reported higher at diestrus and proestrus phases correlated with the high serum progesterone levels. 28 Evidence has suggested that progesterone influence on knee laxities could be due to increased collagen breakdown as the serum levels of biomarkers for collagen degradation were high in early luteal phase of menstrual cycle as reported in eumenorrhoeic women, 29 Our findings in athletes which indicate increased knee laxity in the luteal phase, that correlates with the high serum progesterone levels are in agreement with the finding by Heitz et al, 30 who reported that a significant increase in ACL laxity occur at peak progesterone levels in physically active women.

In this study, serum relaxin levels were found to correlate with knee laxity. The serum level of relaxin were highest in luteal phase parallel with the increased in serum progesterone levels. This was consistent with a report in female athletes where the level of serum relaxin positively correlates with serum level of progesterone. 31 In athletes, serum level of relaxin during ovulatory and luteal phase was ∼4.0 and 1.5 times higher respectively as compared with nonathletes. In athletes, serum relaxin levels were highest in the luteal phase (15.58 ± 5.36pg/ml) suggesting that relaxin might influence medial and lateral knee laxities. Therefore, increased in serum relaxin level could contribute to increased medial and lateral knee laxities as observed in athletes and non-athletes during the luteal phase of the cycle. Our findings were supported by a study by Dragoo et al., 32 (2011) who reported that serum relaxin levels strongly correlates with the incidence of ACL tear in elite collegiate female athletes. Meanwhile, in animal studies, relaxin administration to guinea pigs resulted in increased ACL laxity. 32 The increase in laxity could be due to several factors which include up-regulation of matrix metalloproteases (MMPs), 33 that cause increased collagen breakdown. 34 In addition, progesterone could also enhance relaxin action via up-regulating the expression of relaxin receptor isoforms RXFP1 and RXFP2 in knee collateral ligaments and patellar tendon of rats. 35 Relaxin receptor was also expressed in ACL of rodents, 36 and carpometacarpal joints of humans. 37

In this study, no significant difference was observed in estrogen and testosterone levels between athletes and non-athletes in both luteal and ovulatory phases of the menstrual cycle. In athletes, serum testosterone level was slightly lower in the follicular phase. Although serum estrogen levels were highest in ovulatory phase, laxity appeared to be the lowest. Therefore, we concluded that high estrogen level may not be responsible for the increase in medial and lateral knee laxities. Our findings were in contrast with several other reports which indicate that high serum estrogen levels were responsible for the increased in incidence of non-contact knee injury during ovulatory phase 12 38 39 The differences between our findings and others were unclear. Meanwhile, lower knee laxity in ovulatory phase suggested that high estrogen levels could decrease the risk of non-contact knee injury which was in contrast to high serum progesterone levels which caused the opposite effect. Our findings supported those of Wojtys et al, 8 who reported that significantly fewer non-traumatic knee injuries was observed in follicular phase as compared with post-ovulatory phase. Alternatively, lower risk of non-traumatic knee injury in the ovulatory phase may be due to lower serum progesterone and relaxin levels.

In this study, testosterone may not have influence on medial and lateral knee laxities as no positive correlation were observed between serum testosterone level and knee parameters. We have found that no significant difference in serum testosterone levels was noted between athlete and non-athlete in ovulatory and luteal phases of the menstrual cycle. A recent finding by O'Leary et al., 40 reported that prolonged aerobic exercise in women with normal menstrual cycle could induce a short-term elevation of plasma testosterone level. This effect however was not observed in our study, meanwhile reported that testosterone effect on knee laxity could be masked by the effect of estrogen and progesterone.

In conclusion, we have demonstrated that changes in medial and lateral knee laxities in athletes and non-athletes differ with menstrual cycle phases. We have shown that serum sex-hormones, in particular progesterone have strong positive correlation with medial and lateral knee laxities. Wiertsema et al, 41 reported that clinical test for example Lachman is reliable in determining the anterior–posterior laxity of ACL. Arthrometer could be used to determine anterior tibio-femoral movement however this device has limited application when measuring the medial and lateral knee laxities. The observed decreased in knee laxity in athletes could be due to greater muscular control as athletes have greater muscle mass, fitness level, and differences in the biomechanical properties in the ligament due to difference in loading. 42 The greater muscle mass would contribute toward greater tone which resists knee joint movement. The higher medial and lateral knee laxities in non-athletes especially in luteal phase suggest that this group are more susceptible toward non-traumatic injury involving the knee.

Conclusion

The findings from this study is importance to the field of sports physiology and medicine as it could provide the basis underlying increased incidence of non-traumatic knee injury observed in females during the luteal phase of menstrual cycle. In view of this, precautions are needed to reduce the risk of non-traumatic knee injury in female athletes during this cycle phase.

Agradecimentos

Os autores agradecem às atletas de elite, membros da seleção nacional de basquete, netball , futsal, natação e handebol, por se juntarem a este projeto, bem como aos estudantes de medicina da Malaya University por suas contribuições

Acknowledgment

The authors thank elite female athletes who were basketball, netball, futsal, swimming, and handball national team members for joining on this project, as well as medical student of university Malaya for their contributions.

Funding Statement

Suporte Financeiro Os autores declaram não ter recebido qualquer apoio financeiro de fontes públicas, comerciais ou sem fins lucrativos.

Financial Support The authors declare that they have received no financial support from public, commercial, or non-profit sources.

Conflito de Interesses Os autores não têm conflitos de interesse relacionados a este estudo.

*

Trabalho desenvolvido na Universidade de Teerã, Ilha de Kish, Irã

*

Work developed at the University of Tehran, Kish Island, Iran.

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Mudanças na flacidez do joelho com esteroides sexuais durante as fases do ciclo menstrual em mulheres atletas e não atletas

Resumo

Objetivo:  Nosso estudo investigou alterações na lassidão do joelho em atletas e não atletas do sexo feminino e a relação entre a lassidão do joelho e esteroides sexuais nas fases do ciclo menstrual.

Métodos:  Quarenta e seis mulheres saudáveis, vinte e quatro atletas e vinte e duas não atletas, sem uso de pílulas anticoncepcionais hormonais, sem lesões anteriores no joelho e com ciclos menstruais regulares por 3 meses consecutivos, participaram do estudo. A lassidão medial e lateral do joelho foi determinada por testes de varo-valgo nas fases folicular, ovulatória e lútea. Os níveis séricos de relaxina, estrógeno, progesterona e testosterona foram determinados por ensaio imunoenzi mático (ELISA) e radioimunoensaio.

Resultados:  A lassidão do joelho em atletas e não atletas em 0° e 20° de flexão foi maior na fase lútea; as não atletas apresentavam maior lassidão do que as atletas. Houve uma correlação positiva entre os níveis de progesterona e relaxina e a lassidão do joelho. Além disso, os níveis desses dois hormônios foram maiores na fase lútea.

Conclusão:  O aumento da lassidão medial e lateral do joelho em atletas e não atletas, associado a altos níveis séricos de progesterona e relaxina na fase lútea, pode contribuir para o aumento do risco de lesão sem contato no joelho. No entanto, a menor lassidão do joelho em atletas do que em não atletas sugere que o exercício pode ser um fator protetor.

Palavras-chave: articulação do joelho, ciclo menstrual, hormônio esteroide sexual, relaxina, atletas

Introdução

As lesões articulares são mais comuns nos tornozelos e joelhos. 1 As principais lesões de joelho associadas a práticas esportivas são as subluxações e luxações. 2 O entendimento claro sobre o padrão de lesão, os mecanismos subjacentes e os fatores de risco são cruciais na fisiologia do exercício e na medicina esportiva. Estes elementos podem estar relacionados ao sexo, à genética e à capacidade aeróbica de todo o corpo. 3 As lesões no joelho afetam o desempenho de atletas, que podem preveni-las aumentando a força do músculo quadríceps durante contrações isométricas, excêntricas e concêntricas. 4 Ao longo dos anos, o número notável de lesões não traumáticas entre mulheres que praticam esportes levou à realização de diversos estudos para compreender melhor o mecanismo subjacente. 5 6 As mulheres são sabidamente mais vulneráveis às lesões de joelho do que os homens. 7 Nas mulheres, essas lesões foram relacionadas às diferentes fases do ciclo menstrual. 8 Vários relatos indicaram que a alta incidência de lesões sem contato no joelho ocorreu durante a fase folicular do ciclo menstrual, enquanto outros indicaram uma maior incidência na ovulação e na fase lútea do ciclo. 9 10 Isso levantou a possibilidade de que os hormônios sexuais femininos pudessem estar envolvidos nessa lesão. O papel dos esteroides sexuais na lesão do joelho ainda é pouco entendido e representa uma área de investigação.

Nas mulheres, o risco de lesão não traumática do joelho é duas a dez vezes maior do que em homens. 11 O motivo disso não é claro. As evidências sugerem a possível participação de hormônios sexuais femininos, que podem influenciar a lassidão do joelho e aumenta-la durante o ciclo menstrual. 12 Até agora, os relatos sobre o efeito dos esteroides sexuais na lassidão do joelho foram conflitantes. Vários estudos indicaram que, em mulheres, a lassidão anterior do joelho era maior na fase folicular (pré-ovulatória), 13 enquanto outros relataram que a lassidão era maior na fase ovulatória 12 e na fase lútea. 14 15 Alguns estudos mostraram que não há diferenças na lassidão do joelho entre as fases do ciclo menstrual. 16 Além dos esteroides sexuais, descobriu-se também que a relaxina influencia a lassidão do joelho e que altos níveis desta molécula podem contribuir para o aumento da lassidão do joelho. 15

Embora estudos prévios enfocassem principalmente o efeito de esteroides sexuais na lassidão do ligamento cruzado anterior (LCA), 6 17 as alterações na lassidão do ligamento colateral lateral (LCL) e do ligamento colateral medial (LCM) sob influência de esteroides sexuais ainda são desconhecidas. Além disso, a relação entre os níveis séricos de esteroides sexuais e relaxina e a lassidão medial e lateral do joelho nunca foi identificada. Diante disso, nosso estudo teve como objetivo investigar alterações na lassidão medial e lateral do joelho no sexo feminino, principalmente em atletas em diferentes fases do ciclo menstrual. A relação entre a lassidão e os níveis séricos de esteroides sexuais e relaxina também será determinada. Nossa hipótese é que a lassidão medial e lateral do joelho muda conforme as fases do ciclo menstrual e aumenta na fase lútea, contribuindo para diferenças na incidência de lesões sem contato no joelho entre as fases menstruais. As alterações em mulheres não atletas também serão investigadas.

Métodos

Recrutamento de Participantes

Quarenta e seis mulheres saudáveis, sendo 24 atletas profissionais (idade: 20,3 ± 1,28 anos, índice de massa corporal [IMC]: 21,9 ± 2,6) com mais de 6 a 7 anos de experiência em basquete, netball , futsal, natação e handebol, membros da seleção nacional, e 22 não atletas (idade: 21,7 ± 2,27 anos, IMC: 22,2 ± 3,42) que não usavam contraceptivos hormonais e apresentavam ciclos regulares por 3 meses consecutivos se voluntariaram para participar deste estudo. Os critérios de inclusão foram a ausência de histórico de cirurgia no joelho ou histórico de lesão ou dor crônica nos dois membros inferiores no último ano. As participantes não tomavam nenhum medicamento específico. Mulheres amenorreicas, oligomenorreicas e polimenorreicas foram excluídas. Também excluímos as participantes submetidas a cirurgias, com traumatismo em membros inferiores e que não apresentavam ciclo menstrual regular. As participantes foram informadas detalhadamente sobre o estudo a partir da documentação fornecida e assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido. Este estudo foi registrado (Número de Ética Médica 1010.90) e aprovado à revisão ética do Medical Center Board da Malaya University . Os métodos foram executados de acordo com as diretrizes aprovadas pelo comitê de ética institucional do Medical Center Board .

Determinação da Temperatura Corporal Basal (TCB) e das Fases do Ciclo Menstrual

A temperatura corporal basal (TCB) foi usada para identificar a ovulação, caracterizada por um leve aumento da temperatura corporal central (∼0,5 ° C) no meio do ciclo menstrual. 18 A TCB foi aferida em repouso. As fases do ciclo menstrual de cada participante foram definidas com base na TCB. A TCB correspondeu à temperatura retal (termômetro ADC, ADTemp V Fast Read Pen Type Digital, American Diagnostic, Estados Unidos). A temperatura foi medida às 7 horas da manhã durante 1 mês. Todas as participantes apresentaram ciclo ovulatório. Os resultados de TCB são mostrados na Fig. 1 .

Fig. 1.

Fig. 1

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Gráfico de temperaturas corporais basais.

  1. 36,8

  2. 36,6

  3. 36,4

  4. 36,2

  5. 35,8

  6. 35,6

  7. Menstruação

  8. Fase folicular

  9. Ovulação

  10. Fase lútea

  11. Gráfico de Temperatura Corporal Basal e Muco Cervical

Medida da Composição Corporal por Análise de Impedância Bioelétrica Corporal (BIA)

A BIA é um método confiável e acessível para triagem de gordura corporal. O equipamento de BIA (BC-418, Tanita Corp., Tóquio, Japão), com placas de aço inoxidável, é usado para medida impedância de corpo inteiro e segmentar. As participantes ficaram descalças na base e seguram as alças com eletrodos embutidos; as solas de ambos os pés ficaram em contato com as placas dos eletrodos. As atletas e não atletas foram pesadas e as seguintes medidas de impedância foram obtidas: água corporal total, proteína total, mineral total, massa muscular esquelética, massa de gordura corporal, índice de massa corporal, razão cintura-quadril, pontuação de condicionamento físico (escore de condicionamento físico estimado com base na condição corporal total) e taxa metabólica basal taxa (sem clicar no equipamento, independente do grupo da participante). As medidas foram realizadas pela manhã, antes do desjejum (das 7h30 às 8h30) no mesmo dia, pelo mesmo examinador. As participantes foram instruídas a não comer ou beber antes da análise. Nas 24 horas anteriores, também não consumiram nenhum medicamento (inclusive álcool e cafeína) ou realizaram atividade física de alta intensidade que pudesse afetar os resultados.

Coleta de Amostras de Sangue e Análises dos Níveis Séricos de Hormônios

Amostras de sangue foram coletadas três vezes em um mês: na fase folicular, na fase ovulatória e no meio da fase lútea. 19 As três fases foram determinadas por meio do gráfico de fertilidade e, nos dias indicados, as amostras de sangue foram coletadas por punção venosa. O sangue foi coletado em tubo separador (SST) e deixado para coagular em temperatura ambiente por 30 minutos. O sangue coagulado foi, então, centrifugado a 3.000 g por 15 minutos. As amostras de soro foram aliquotadas e armazenadas a -20 °C. Essas amostras foram analisadas em duplicata para a determinação da concentração de relaxina usando o kit de ensaio imunoenzimático (ELISA) de peptídeo específico de relaxina humana (CUSABIO, Estados Unidos, com faixa de detecção de 6,25 pg/mL a 400 pg/mL). O ELISA foi realizado de acordo com as diretrizes do fabricante. A absorbância de relaxina foi determinada com leitor de microplacas (iMark; Bio-Rad, Hercules, CA, Estados Unidos) em comprimento de onda de 450 nm. Um conjunto de diluições em série do padrão de concentrações conhecidas de relaxina foi fornecido pelo fabricante e utilizado para construção da curva-padrão para determinação dos níveis hormonais (400, 200, 100, 50, 25, 12,5, 6,25, 0 pg/mL O radioimunoensaio (RIA) foi utilizado para determinar os níveis séricos de estrógeno em pg/mL, progesterona em ng/mL e testosterona em ng/dL.

Movimento de Rotação do Joelho

Testes de estresse em varo e valgo foram realizados no joelho para determinação da lassidão medial e lateral. As medidas foram realizadas manualmente com um goniômetro ortopédico (modelo MR0104, feito em PVC, 180°) e repetidas para confirmação em cadeira eletrônica feita sob medida, projetada como já descrito. 20 Para estabelecimento de confiabilidade, o exame foi realizado por dois avaliadores (um fisioterapeuta e um cientista do movimento humano), ambos treinados por um clínico, de forma independente. Os examinadores desconheciam a fase do ciclo menstrual das participantes. Os dois joelhos das participantes foram avaliados quanto a alterações nos ângulos de varo e valgo. O teste foi feito fixando o joelho em 0° e 20° de flexão. Lesões ligamentares não foram observadas na presença de varo/valgo ou carga axial até 20°; 21 por isso, esses ângulos foram escolhidos para este estudo. Todos os procedimentos foram idênticos aos descritos no tratado de exame clínico 22 e por van der Esch et al. 20

As medidas em varo e valgo foram realizadas manualmente com goniômetro ortopédico. O teste de varo consiste na aplicação de uma força de estresse do lado medial pela adução do tornozelo. O exame do LCL foi realizado com o joelho em 0° ou 20° de flexão e as participantes deitadas. Uma mão do examinador foi colocada sobre a linha articular lateral, enquanto a outra mão segurava a parte inferior da perna firmemente no tornozelo. O teste de valgo consiste na aplicação de uma força de estresse no lado lateral pela abdução do tornozelo. O alongamento do LCM foi realizado com o joelho em 0° ou 20° de flexão e a participante deitada. A mão do examinador foi colocada sobre a linha articular medial e a outra mão segurava firmemente a parte inferior da perna. As diferenças de ângulo foram registradas manualmente por meio de um goniômetro ortopédico.

As medidas de varo/valgo foram confirmadas em cadeira eletrônica personalizada. O intervalo de confiabilidade do teste do coeficiente de correlação intraclasse (ICC) foi realizado para detecção de diferenças mínimas nos desvios em varo e valgo ou medida de alta precisão com alta reprodutibilidade. A confiabilidade foi determinada em dez participantes, atletas e não atletas, e variou de 0,95 a 0,93 (ICC), respectivamente. As participantes sentaram-se confortavelmente na cadeira eletrônica com apoio para as costas. A articulação do joelho foi fixada em 0° ou 20° de flexão durante todo o exame. A coxa, a perna e o tornozelo foram fixados à cadeira em 0° ou 20°, impedindo os movimentos rotacionais mediais, laterais, internos e externos da perna. O pé e o membro inferior da participante foram presos com braçadeiras no tornozelo ou na parte distal da perna. A parte inferior da perna e a parte superior da coxa foram presas ao dispositivo usando uma bandagem de velcro. Um braço de movimento livre foi colocado diretamente sob a articulação tibiofemoral como eixo de rotação (meio da fossa poplítea). Para movimentação estável do joelho a 7,7 Nm, utilizou-se um peso preso por uma corda ao braço livre. A corda foi presa a 74 cm do eixo de rotação do braço. A carga foi aplicada nos lados medial e lateral da perna, resultando na medida em varo/valgo da articulação do joelho. Os avaliadores sentaram-se atrás das participantes e aplicaram a carga lentamente na parte inferior da perna com as mãos, de maneira padronizada. Um sistema de medida digital acoplado registrou o ponto final do movimento rotacional em varo/valgo durante 5 segundos. Para evitar o aumento do tônus muscular decorrente da dor durante a medida, as participantes foram instruídas a relaxar e relatar o início da dor. O movimento de lassidão do ângulo da articulação do joelho foi calculado como a soma dos desvios em varo/valgo em graus. 23 24 Os resultados dos testes manuais de lassidão do joelho foram quase iguais aos obtidos com a cadeira eletrônica.

Análise Estatística

Todos os dados foram apresentados como média ± desvio-padrão. Os níveis hormonais e os ângulos de rotação de cada participante em diferentes fases do ciclo menstrual foram analisados por estatísticas descritivas. A igualdade de suposição de variável de Levene foi realizada e os resultados não revelaram diferenças significativas entre as observações. As médias dessas observações foram computadas e usadas para análise de dados. A análise de variância bicaudal (ANOVA) comparou os grupos de atletas e não atletas. O coeficiente de correlação de Pearson foi aplicado às variáveis com distribuição normal e o coeficiente de correlação de Spearman foi aplicado às variáveis com distribuição não normal. As análises foram feitas em SPSS 18.0 e p  < 0,05 foi considerado estatisticamente significativo.

Resultados

Análises da Composição Corporal

As diferenças entre a composição corporal em atletas e não atletas em diferentes fases do ciclo menstrual são mostradas na Tabela 1 . A água corporal total média, proteína total, mineral total, massa muscular esquelética, massa de gordura corporal, índice de massa corporal, razão cintura-quadril, pontuação de condicionamento físico e taxa metabólica basal em atletas e não atletas foram apresentados. As medidas foram realizadas três vezes e os valores médios foram inseridos como valores finais. A suposição de igualdade de variável de Levene determinou que não havia diferença significativa entre essas variáveis. 25

Tabela 1. Características e dados demográficos das participantes em diferentes fases do ciclo menstrual.

Variáveis Atletas
Média ± DP		 Não atletas
Média ± DP
Idade (anos) 20,3 ± 1,28 21,7 ± 2,27
Altura (cm) 163 ± 2,75 158,5 ± 5,28
Peso (kg)
 - Fase folicular 58 ± 7,93 56,5 ± 9,96
 - Fase ovulatória 57,5 ± 7,75 55,7 ± 9,99
 - Fase lútea 58 ± 7,93 56,1 ± 10
Teor corporal total de água (kg)
 - Fase folicular* 30,8 ± 2,42 27 ± 3,19
 - Fase ovulatória* 30,4 ± 2,33 27 ± 3,1
 - Fase lútea* 30,6 ± 2,45 27,1 ± 3,2
Proteína total (kg)
 - Fase folicular* 7,18 ± 0,75 8,24 ± 0,66
 - Fase ovulatória* 7,21 ± 0,81 8,24 ± 0,66
 - Fase lútea* 7,21 ± 0,85 8,22 ± 0,65
Mineral total (kg)
 - Fase folicular* 3,08 ± 0,25 2,73 ± 0,32
 - Fase ovulatória* 3,03 ± 0,26 2,69 ± 0,3
 - Fase lútea* 3,05 ± 0,27 2,71 ± 0,33
Massa muscular esquelética (kg)
 - Fase folicular* 23 ± 2,05 19,7 ± 2,55
 - Fase ovulatória* 22,7 ± 2,02 19,7 ± 2,47
 - Fase lútea* 22,8 ± 1,91 19,8 ± 2,58
Massa corporal de gordura (kg)
 - Fase folicular* 15,7 ± 5,34 (26,7%) 19,1 ± 7,02(33,4%)
 - Fase ovulatória* 15,9 ± 5,44 (26,7%) 19 ± 7,34 (33%)
 - Fase lútea* 16,1 ± 5,5 (27,3%) 19 ± 7,06 (33%)
Índice de massa corporal (kg/m 2 )
 - Fase folicular 21,9 ± 2,55 22,2 ± 3,37
 - Fase ovulatória 21,8 ± 2,59 22,2 ± 3,51
 - Fase lútea 22 ± 2,67 22,2 ± 3,39
Razão quadril-cintura* 0,82 ± 0,04 0,84 ± 0,06
Pontuação de condicionamento físico (pontos)* 75,1 ± 2,93 69,3 ± 5,51
Taxa metabólica basal (kcal)
 - Fase folicular* 1284 ± 75,8 1160 ± 96,6
 - Fase ovulatória* 1272 ± 75 1167 ± 90,9
 - Fase lútea* 1275 ± 77,2 1170 ± 94,7
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Os dados correspondem à média ± desvio-padrão (DP) das medidas de impedância. Existem diferenças estatisticamente significativas na maioria das variáveis entre o grupo de atletas e não atletas (*p< 0,05).

* p < 0,05 à comparação entre os grupos de atletas e não atletas.

Nossos achados indicaram que o peso médio das atletas foi maior do que o das não atletas, mas sem diferenças estatisticamente significativas. O peso foi maior na fase lútea e durante a menstruação em comparação à fase folicular. De modo geral, as atletas tinham maior teor de água corporal total em comparação a não atletas. No entanto, não houve diferenças significativas na água corporal total entre as fases do ciclo menstrual. Os valores de proteína total foram significativamente maiores em não atletas em comparação a atletas ( p  < 0,05) e nenhuma diferença significativa foi observada entre as fases do ciclo menstrual. O teor mineral total em atletas foi significativamente maior do que em não atletas e, em ambos os grupos, foi maior durante a menstruação.

A massa muscular esquelética foi maior em atletas em comparação a não atletas ( p  < 0,05) e não houve nenhuma diferença significativa entre as fases do ciclo menstrual. A massa de gordura corporal foi maior em não atletas do que em atletas ( p  < 0,05) e nenhuma diferença significativa foi observada entre as fases do ciclo menstrual. O índice de massa corporal foi ligeiramente menor em atletas do que em não atletas, sem diferença significativa entre os dois grupos. A razão cintura-quadril foi significativamente menor em atletas do que em não atletas, enquanto a pontuação de condicionamento físico foi significativamente maior em atletas do que em não atletas (p < 0,05). Por fim, as atletas apresentaram maior TMB do que as não atletas, mas sem nenhuma diferença significativa entre as fases do ciclo menstrual.

Ângulos da Articulação do Joelho nas Diferentes Fases do Ciclo Menstrual

As Tabelas 2 e 3 mostram os ângulos do joelho em 0° e 20° de flexão em testes de estresse em varo e valgo em atletas e não atletas. Nos testes de flexão de 0° e 20° em varo, as não atletas apresentam maior ângulo do joelho em relação às atletas em todas as fases do ciclo. Em ambos os grupos, o ângulo do joelho foi maior na fase lútea, seguido da fase folicular e, por fim, da fase ovulatória. Nos testes de flexão de 0° e 20° em valgo, as não atletas parecem ter maior ângulo do joelho em todas as fases do ciclo em comparação às atletas ( p  < 0,05). O maior ângulo foi observado na fase lútea, seguida da fase folicular e da fase ovulatória.

Tabela 2. Ângulos da articulação do joelho de atletas e não atletas (obtidos manualmente com goniômetro ortopédico).

Atletas
Média (DP)		 Não atletas
Média (DP)		 valor de t Valor de p Tamanho do efeito
Varo 0°
 - Fase folicular 3,75 (1,13) 5,33(1,02) 4,63 <0,05 1,47
 - Fase ovulatória 1,80 (0,43) 3,44(0,95) 7,00 <0,05 2,38
 - Fase lútea 5,45 (1,01) 7,19(1,01) 5,46 <0,05 1,72
Valgo 0°
 - Fase folicular 3,09 (1,21) 4,76(0,89) 4,99 <0,05 1,60
 - Fase ovulatória 1,39 (0,51) 3,44(0,56) 12,09 <0,05 3,83
 - Fase lútea 4,76 (1,32) 5,56(0,72) 2,37 <0,05 0,78
Varo 20°
 - Fase folicular 11,48(1,21) 12,80(1,03) 3,74 <0,05 1,18
 - Fase ovulatória 9,35(0,75) 10,95(0,72) 6,89 <0,05 2,18
 - Fase lútea 14,25(1,18) 15,11(1,05) 2,44 <0,05 0,77
Valgo 20°
 - Fase folicular 9,58(1,56) 11,71(1,51) 4,40 <0,05 1,39
 - Fase ovulatória 7,63(1,00) 10,11(0,88) 8,36 <0,05 2,64
 - Fase lútea 11,64(1,29) 12,98(1,79) 2,73 <0,05 0,87
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Os ângulos de varo/valgo da articulação do joelho em 0 e 20° de atletas e não atletas são apresentados como média ± desvio-padrão (DP). Há diferenças estatisticamente significativas entre atletas e não atletas (p< 0,05). Os resultados indicam que não atletas apresentavam maior ângulo do joelho em comparação a atletas em três fases diferentes do ciclo menstrual (menstruação, fases folicular e lútea). O tamanho do efeito é > 0,8.

Tabela 3. Ângulos da articulação do joelho de atletas e não atletas (confirmados com o uso de cadeira eletrônica personalizada).

Atletas
Média (DP)		 Não atletas
Média (DP)
Varo 0°
 - Fase folicular 3,88 (1,57) 5,52(1,77)
 - Fase ovulatória 1,49 (0,71) 4,01(1,53)
 - Fase lútea 4,95 (1,32) 6,97(1,68)
Valgo 0°
 - Fase folicular 3,22 (1,18) 4,64(0,52)
 - Fase ovulatória 1,49 (1,32) 3,81(1,62)
 - Fase lútea 4,69 (1,76) 6,03(1,25)
Varo 20°
 - Fase folicular 10,81(3,02) 11,98(2,11)
 - Fase ovulatória 9,73(2,41) 10,83(1,56)
 - Fase lútea 13,55(3,12) 14,87(1,55)
Valgo 20°
 - Fase folicular 9,85(1,56) 11,59(2,31)
 - Fase ovulatória 7,71(2,07) 10,67(1,05)
 - Fase lútea 12,02(2,14) 12,69(2,13)
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Alterações nos Níveis Séricos de Esteroides Sexuais e Relaxina nas Diferentes Fases do Ciclo Menstrual

A Tabela 4 mostra os níveis séricos de esteroides sexuais e relaxina em atletas e não atletas. Nossos achados indicam que o maior nível de estrógeno foi observado na fase ovulatória em ambos os grupos, sem diferenças significativas entre atletas e não atletas. Os níveis de progesterona foram mais altos na fase lútea e as atletas apresentaram valores significativamente menores do que as não atletas ( p  < 0,05). Da mesma forma, o nível de progesterona também foi maior em não atletas em comparação às atletas na fase folicular, embora esse nível tenha sido cerca de 12 vezes menor do que na fase lútea do ciclo. Nenhuma diferença significativa nos níveis de progesterona foi observada na fase ovulatória entre os dois grupos.

Tabela 4. Níveis de esteroides sexuais e relaxina em diferentes fases do ciclo menstrual.

Atletas
Média (DP)		 Não atletas
Média (DP)		 valor de t Valor de p Tamanho do efeito
Estrógeno (pg/mL)
 - Fase folicular 170,20 (39,86) 197,65 (71,97) 1,49 >0,05 0,50
 - Fase ovulatória 507,35 (161,52) 492,30 (276,96) 0,21 >0,05 0,07
 - Fase lútea 439,50 (150,54) 409,45 (163,89) 0,60 >0,05 0,19
Progesterona (ng/mL)
 - Fase folicular 2,28 (1,00) 4,19 (2,53) 3,14 <0,05 ** 1,08
 - Fase ovulatória 1,80 (1,24) 1,74 (0,60) 0,20 >0,05 0,07
 - Fase lútea 24,74 (11,34) 31,33 (8,09) 2,12 <0,05 ** 0,68
Testosterona (ng/mL)
 - Fase folicular 0,82 (0,38) 1,24 (0,47) 3,08 <0,05 ** 0,99
 - Fase ovulatória 1,21 (0,54) 1,39 (0,48) 1,12 >0,05 0,36
 - Fase lútea 1,22 (0,61) 1,37 (0,63) 0,76 >0,05 0,24
Relaxina (pg/mL)
 - Fase folicular 2,10 (0,56) 1,69 (1,27) 1,33 >0,05 0,45
 - Fase ovulatória 1,38 (0,87) 0,34 (0,45) 4,73 <0,05 ** 1,58
 - Fase lútea 15,58 (5,36) 10,35 (2,96) 3,82 <0,05 ** 1,26
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Os níveis de esteroides sexuais e relaxina são apresentados em diferentes fases do ciclo menstrual como média ± desvio-padrão (DP).** p  < 0,05 (comparação entre atletas e não atletas). O tamanho do efeito é > 0,8.

Os níveis de testosterona, que eram mais baixos do que os de estrógeno e a progesterona, foram maiores em não atletas do que em atletas. Nas participantes não atletas, os níveis de testosterona foram maiores na fase ovulatória, seguida pela fase lútea. Os menores níveis de testosterona foram observados em atletas na fase folicular. Os níveis séricos de relaxina foram mais elevados em atletas em comparação a não atletas, em particular durante as fases ovulatória e lútea do ciclo. Não foram observadas diferenças significativas nos níveis de relaxina durante a fase folicular entre os dois grupos.

Correlações entre os Níveis de Esteroides Sexuais e Relaxina nos Ângulos da Articulação do Joelho

As Tabelas 5 , 6 e 7 mostram a correlação entre os níveis de esteroides sexuais e os ângulos da articulação do joelho em mulheres atletas e não atletas. De modo geral, foram observadas fortes correlações entre os níveis de progesterona e relaxina e os ângulos articulares do joelho nos testes de varo e valgo (0° e 20° de flexão), tanto em atletas quanto em não atletas. As maiores correlações entre os níveis séricos de progesterona e relaxina e os ângulos do joelho foram detectadas no teste de varo em 20° de flexão em atletas e não atletas.

Tabela 5. Coeficiente de correlação entre esteroides sexuais e ângulos do joelho.

0 o 20 o
varo valgo varo valgo
Estrógeno
 - Pearson 		-0,15 -0,17 -0,09 -0,14
Progesterona
 - Spearman 		0,70** 0,62** 0,76** 0,62**
Testosterona
 - Pearson 		0,07 0,12 0,12 0,07
Relaxina
 - Spearman 		0,58** 0,50** 0,65** 0,47**
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Tabela 6. Coeficiente de correlação entre esteroides sexuais e ângulos do joelho em atletas.

0 o 20 o
varo valgo varo valgo
Estrógeno
 - Pearson 		-0,13 -0,15 -0,04 -0,14
Progesterona
 - Spearman 		0,66** 0,58** 0,70** 0,59**
Testosterona
 - Pearson 		0,05 0,03 0,06 -0,06
Relaxina
 - Spearman 		0,69** 0,65** 0,74** 0,64**
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Tabela 7. Coeficiente de correlação entre esteroides sexuais e ângulos do joelho em não atletas.

0 o 20 o
varo valgo varo valgo
Estrógeno
 - Pearson 		-0,17 -0,26* -0,13 -0,17
Progesterona
 - Spearman 		0,72** 0,65** 0,80** 0,60**
Testosterona
 - Pearson 		-0,10 0,01 0,01 0,00
Relaxina
 - Spearman 		0,81** 0,73** 0,80** 0,62**
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*A correlação é significativa em p  < 0,05.

**A correlação é significativa em p <0,01.

Discussão

Os principais achados deste estudo são (i) atletas têm menor grau de lassidão medial e lateral do joelho em comparação a não atletas; (ii) atletas e não atletas apresentam maior lassidão medial e lateral do joelho na fase lútea do ciclo; (iii) os níveis de progesterona e relaxina em atletas e não atletas foram mais altos na fase lútea, enquanto os níveis de estrógeno foram mais altos na fase ovulatória; (iv) os níveis de progesterona nas fases lútea e folicular foram menores em atletas em comparação a não atletas; e (v) houve forte correlação entre os níveis séricos de progesterona e relaxina e lassidão medial e lateral do joelho (em varo e valgo a 0 e 20°) em atletas e não atletas. Outros achados são que as atletas têm maior teor de água corporal total e mineral total, massa muscular esquelética, pontuação de condicionamento físico e TMB em comparação a não atletas. O teor total de proteína, a massa de gordura corporal e a razão cintura-quadril em atletas, porém, foram menores do que em não atletas.

A lassidão medial e lateral do joelho foi maior na fase lútea, o que é correlacionado aos maiores níveis séricos de progesterona e relaxina. O aumento da lassidão medial e lateral pode predispor a instabilidades do joelho, elevando, portanto, o risco de luxação do joelho e de lesões sem contato nessa articulação, como a ruptura de ligamento e menisco. Relatos anteriores revelaram que a lassidão anterior do joelho aumenta conforme os níveis de progesterona. 26 Incidências maiores de ruptura do LCA e lesão sem contato no joelho foram relatadas nas fases pós-ovulatória ou lútea, onde os níveis de progesterona eram altos. 8

Recentemente, foi relatado que a lassidão anterior e o movimento em valgo do joelho são correlacionados aos níveis de progesterona no sangue. 27 Em animais, como ratos, a lassidão do LCL foi maior nas fases de diestro e proestro, sendo correlacionada aos altos níveis séricos de progesterona. 28 As evidências sugerem que a influência da progesterona na lassidão do joelho pode ser decorrente do aumento da degradação do colágeno, pois os níveis séricos de biomarcadores de degradação do colágeno eram altos no início da fase lútea do ciclo menstrual, como relatado em mulheres eumenorreicas. 29 Nossos achados em atletas indicando aumento da lassidão do joelho na fase lútea e correlacionado aos níveis séricos elevados de progesterona estão de acordo com o relato de Heitz et al., 30 que descreveram um aumento significativo na lassidão do LCA no pico dos níveis de progesterona em mulheres fisicamente ativas.

Neste estudo, os níveis séricos de relaxina foram correlacionados à lassidão do joelho. Os níveis séricos de relaxina foram mais elevados na fase lútea e paralelos ao aumento dos níveis séricos de progesterona. Isso condiz com um relato em atletas do sexo feminino em que o nível de relaxina sérica é positivamente correlacionado ao nível sérico de progesterona. 31 Em atletas, o nível sérico de relaxina durante a fase ovulatória e lútea foi cerca de 4,0 e 1,5 vezes maior, respectivamente, em comparação a não atletas. Ainda em atletas, os níveis séricos de relaxina foram mais altos na fase lútea (15,58 ± 5,36 pg/mL), sugerindo que essa molécula pode influenciar a lassidão medial e lateral do joelho. Portanto, o aumento do nível sérico de relaxina pode contribuir para o aumento da lassidão medial e lateral do joelho, como observado em atletas e não atletas durante a fase lútea do ciclo. Nossos achados foram apoiados por um estudo de Dragoo et al. 32 (2011) relatando que os níveis séricos de relaxina são fortemente correlacionados à incidência de ruptura do LCA em atletas universitárias de elite. Em estudos com animais, a administração de relaxina a cobaias aumentou a lassidão do LCA. O aumento da lassidão pode ser devido a vários fatores, inclusive a regulação positiva de metaloproteases da matriz (MMPs) 33 que degradam o colágeno. 34 Além disso, a progesterona também pode aumentar a ação da relaxina por meio da regulação positiva da expressão de isoformas dos receptores de relaxina RXFP1 e RXFP2 nos ligamentos colaterais do joelho e no tendão patelar de ratos. 35 O receptor de relaxina também foi expresso no LCA de roedores 36 e nas articulações carpometacárpicas de humanos. 37

Este estudo não detectou diferenças significativas nos níveis de estrógeno e testosterona entre atletas e não atletas nas fases lútea e ovulatória do ciclo menstrual. Em atletas, o nível sérico de testosterona foi ligeiramente menor na fase folicular. Embora os níveis séricos de estrógeno fossem maiores na fase ovulatória, a lassidão parecia ser menor. Portanto, concluímos que o alto nível de estrógeno pode não ser responsável pelo aumento da lassidão medial e lateral do joelho. Nossos achados contrastam com vários outros relatos que indicam que altos níveis séricos de estrógeno foram responsáveis pelo aumento da incidência de lesão sem contato no joelho durante a fase ovulatória. 12 38 39 As diferenças entre nossos achados e outros não eram claras. A menor lassidão do joelho na fase ovulatória sugere que altos níveis de estrógeno podem diminuir o risco de lesão sem contato no joelho, diferentemente dos altos níveis séricos de progesterona, que têm o efeito oposto. Nossos achados apoiaram os de Wojtys et al, 8 que observaram um número significativamente menor de lesões não traumáticas do joelho na fase folicular em comparação à fase pós-ovulatória. Alternativamente, o menor risco de lesão não traumática do joelho na fase ovulatória pode ser decorrente dos menores níveis séricos progesterona e relaxina.

Neste estudo, a testosterona pode não ter influenciado a lassidão medial e lateral do joelho, pois não houve correlação positiva entre o nível sérico dessa molécula e os parâmetros do joelho. Nenhuma diferença significativa nos níveis séricos de testosterona foi observada entre atletas e não atletas nas fases ovulatória e lútea do ciclo menstrual. Um estudo recente de O'Leary et al. 40 relatou que o exercício aeróbico prolongado em mulheres com ciclo menstrual normal pode induzir uma elevação de curto prazo no nível plasmático de testosterona. Este efeito, no entanto, não foi observado em nosso estudo; entretanto, relatamos que o efeito da testosterona na lassidão do joelho pode ser mascarado pelo efeito do estrógeno e da progesterona.

Em conclusão, demonstramos que as alterações na lassidão medial e lateral do joelho em atletas e não atletas diferem conforme as fases do ciclo menstrual. Mostramos que os hormônios sexuais séricos, em particular a progesterona, têm forte correlação positiva com a lassidão medial e lateral do joelho. Wiertsema et al. 41 relataram que exames clínicos, como o teste de Lachman, são confiáveis para a determinação da lassidão anteroposterior do LCA. Embora o artrômetro possa ser usado para análise do movimento tibiofemoral anterior, tem aplicação limitada ao medir a lassidão medial e lateral do joelho. A diminuição observada na lassidão do joelho em atletas pode ser devido a um maior controle muscular, pois essas participantes têm maior massa muscular, nível de condicionamento físico e diferenças nas propriedades biomecânicas do ligamento devido à diferença de carga. 42 A maior massa muscular contribuiria para um maior tônus que resiste ao movimento da articulação do joelho. A maior lassidão medial e lateral do joelho em não atletas, especialmente na fase lútea, sugere que esse grupo é mais suscetível a lesões não traumáticas nesta articulação.

Conclusão

Os achados deste estudo são importantes para o campo da fisiologia e medicina esportiva, pois podem indicar o mecanismo subjacente ao aumento da incidência de lesões não traumáticas no joelho observadas em mulheres durante a fase lútea do ciclo menstrual. Diante disso, cuidados são necessários para reduzir o risco de lesão não traumática do joelho em atletas do sexo feminino durante esta fase do ciclo.

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