基于神经电生理技术和脑成像技术探讨太极拳对老年人认知功能影响的研究进展

Abstract

With the increasing prominence of population aging, the cognitive decline of the elderly has gradually become a hotspot of clinical research. As a traditional rehabilitation exercise, Tai Chi has been proved to have a positive effect on improving cognitive function and delaying cognitive decline in the elderly. However, the related brain function mechanism is still unclear. In this paper, we collected studies which observed the changes of Tai Chi on brain regions related to cognitive function in the elderly using magnetic resonance imaging (MRI), electroencephalogram (EEG) and functional near-infrared spectroscopy (fNIRS). We summarized relevant studies from perspective of structural and functional changes in the brain. The results showed that Tai Chi may delay and improve cognitive decline in the elderly by reshaping the structure and function of brain regions related to cognitive function such as memory, attention and execution. The effect of Tai Chi for cognitive function may be associated with positive regulation of cardiovascular function, emotion and meditation level of the elderly. In addition, the improvement of cognitive function further enhances the balance of the elderly. We also found that practice time, frequency and intensity of Tai Chi could be factors influencing the improvement of cognitive function and brain function in the elderly.

引言

随着年龄的增加，老年人认知功能逐渐出现衰退，具体表现为记忆、归纳推理、分析综合、理解判断、注意力、执行力、空间感知和想象力等方面的能力降低^[1]。随着大脑功能进一步退化，可能导致老年人轻度认知功能障碍（mild cognitive impairment，MCI）、阿尔茨海默症（Alzheimer disease，AD）、路易小体痴呆、额颞叶痴呆等神经系统退行性疾病。流行病学调查显示，我国老年人MCI的患病率为14%^[2]，10～30%的患者在一年内进展为痴呆^[3]。据估计，每年因痴呆带来的直接医疗费用高达1万亿美元^[4]，给家庭和社会带来了沉重的经济负担。美国最新的MCI指南表明，目前尚无推荐的有效药物来延缓和改善MCI患者的认知功能^[5]。因此，积极防控老年人认知功能衰退至关重要。

太极拳是传统有氧康复运动，具有简单易学、轻松柔和、形神兼养、动静结合的特点，尤其适合老年人练习^[6]。临床试验研究结果表明，太极拳可以改善老年人的注意力^[7]、信息处理速度和记忆力^[8]、任务转换能力^[9]等认知功能。系统评价结果也表明，太极拳可以提高MCI患者的记忆力、视空间能力^[10]。太极拳作为一种非药物疗法，被推荐用于改善老年人的认知功能。然而，其改善认知功能的潜在中枢机制尚不明确。

随着神经电生理技术和脑成像技术的发展，人们对老年人的脑结构、功能及代谢改变有了新的认识。磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）、正电子发射断层成像（positron emission computed tomography，PET）、脑电图（electroencephalogram，EEG）、功能性近红外光谱（functional near-infrared spectroscopy，fNIRS）等技术也逐渐应用于太极拳的中枢机制研究中。本文基于MRI、EEG、fNIRS等技术全面综述太极拳运动对老年人认知功能的中枢响应机制，为进一步推广我国太极拳健身运动提供科学理论依据。

1. 基于MRI研究太极拳运动对老年人认知功能的影响

人脑的结构是大脑发挥功能的基础，同时脑功能可以间接反映脑结构，二者相辅相成，共同调节老年人认知功能的变化。目前通过MRI对老年人认知功能的研究主要分为两个部分：结构磁共振成像（structural MRI，sMRI）与功能磁共振成像（functional MRI，fMRI）。本研究将基于sMRI和fMRI，从脑结构和功能改变的角度来探讨太极拳对老年人记忆力、注意力、执行力、任务转换能力等认知功能的影响。

记忆力通常是老年人较早出现衰退的认知功能。海马（hippocampus，HPC）作为维持记忆力的关键区域，其结构和功能的完整性对于延缓老年人认知功能衰退至关重要^[11]。太极拳已被证明可以减缓海马等记忆相关脑区的萎缩以及神经衰退的进程。Yue等^[12]运用基于体素的脑形态测量法（voxel-based morphometry，VBM）对杨氏太极拳练习者和步行锻炼老年人的脑区进行研究，发现太极组老年人颞下区和内侧区（包括HPC）灰质密度较高。采用相关分析发现，左HPC的灰质密度与情景记忆之间存在偏相关。Tao等^[13]招募无运动习惯的健康老年人随机分为太极组、八段锦组、等待治疗组，太极组和八段锦组进行12周有规律的功法训练，而等待治疗组维持原有的生活方式，采用韦氏记忆量表评估三组干预前后记忆功能的改变。结果发现12周训练后，与等待治疗组相比，太极拳组和八段锦组记忆再现得分明显提高，同时VBM分析显示，HPC、岛叶、内侧颞叶和壳核灰质体积显著增加，且记忆再现得分与壳核和HPC灰质体积的增加呈正相关。上述结果表明，太极拳通过维持HPC、颞叶和其他大脑区域的灰质体积来改善记忆功能。

太极拳不仅可以改变与记忆相关的脑结构，而且多项研究已发现与记忆相关脑区的功能活动也有所改变。反映局部脑区功能活动常用的指标包括静息态功能连通性（resting-state functional connectivity，rsFC）、局部一致性（regional homogeneity，ReHo）、低频振荡振幅（amplitude of low frequency fluctuation，ALFF）。rsFC指大脑中功能相似的区域间存在明显的时间同步性，可以量化脑区之间的功能整合^[14]。从rsFC趋势上来看，Tao等^[15]研究发现，相较于等待治疗组，太极拳组老年人的记忆分数明显改善，且HPC—内侧前额叶皮层（medial prefrontal cortex，mPFC）的rsFC增强。ReHo是一种常用的fMRI数据分析方法，能反映自发性神经元活动的区域同步性^[16]。Yue等^[12]采用此分析方法发现，颞区（特别是梭状回和HPC）的ReHo明显高于对照组，且左侧HPC、左侧海马旁区、左侧梭状回的ReHo与延迟记忆任务存在显著偏相关。2017年Tao等^[17]利用对局部自发性脑活动更加敏感的ALFF来研究大脑静息状态的自发波动，发现与等待治疗组相比，太极拳组在慢-5频段（0.01～0.027 Hz）和低频段（0.01～0.08 Hz）背外侧前额叶皮层（dorso-lateral prefrontal cortex，DLPFC）的ALFF增加，且ALFF变化与慢-5和低频波段的记忆功能改善呈正相关。由于太极拳动作复杂，锻炼过程中需要持续地进行各种动作和方向间的转换，因此需要老年人注意力高度集中。DLPFC作为认知控制网络的一部分，自上而下地调节注意和记忆交互功能^[18]。mPFC参与记忆的巩固，而HPC参与已形成记忆的检索^[19]。因此可以推测，太极拳改善老年人记忆力衰退的原因可能在于：通过长期注意力集中以及记忆输入，刺激DLPFC自上而下地将新记忆转化到已有的知识网络，同时通过HPC长期的记忆检索以及mPFC的记忆巩固，改善老年人认知功能，延缓记忆力衰退。

任务转换是执行功能的一个子领域，任务转换与认知灵活性相关，是在不同任务之间转换注意力的能力。额叶，特别是前额叶（prefrontal cortex，PFC），是发挥执行功能的重要区域^[20]，其灰质体积随着年龄的增长而下降，并与老年人认知功能衰退有关^[21]。杜凯^[22]选取具有2年以上太极拳经验的练习者以及无体育锻炼习惯者，通过fMRI扫描发现，太极拳练习者在执行More-odd-shifting（考察转换功能）任务时，左侧PFC的激活程度显著增加。同样，Wu等^[9]将招募的健康老年人随机分配到太极组（3个月的杨氏太极拳训练，3次/周，60分/次）和对照组（保持原有的生活方式）。结果表明太极组在执行Stroop（考察执行功能）任务时，错误率明显低于对照组，同时利用fMRI扫描发现，太极组左侧PFC的激活程度显著高于对照组。但也有研究对PFC的激活程度得出相反的结论。例如，陈爽^[23]利用fMRI观察到6个月［（5 ± 1）次/周，1.5 h/次］杨氏太极拳训练和步行练习后的老年人在执行转换任务时，太极组除右侧额中回的激活增强外，左侧额上回、左侧额中回、左侧楔前叶和右侧中央旁小叶脑区的激活程度都减弱。此外，Wei等^[24]对22名太极拳练习者和18名无体育锻炼习惯的老年人运用sMRI比较观察发现，太极拳练习者右半球额中回、中央前回、脑岛、左内侧枕颞沟、舌沟较对照组明显增厚，且左内侧枕颞沟和舌沟的皮质厚度与太极拳练习强度有关。由此可以推测PFC皮质厚度和激活程度的不同可能与太极拳练习时间、练习频率、练习强度有关。

此外，陈爽^[23]还发现24周太极拳运动后，太极组在转换任务下激活的中央旁小叶的强度较步行组显著减弱。中央旁小叶的后部主要参与调节远端肢体本体感觉。而有研究表明，与有氧运动相比，太极拳改善老年人下肢本体感觉的效果更显著^[25]。还有研究证明中央旁小叶的激活程度减弱表示完成平衡心算双任务（考察注意分配）的准确性更高、维持平衡的能力更强^[26]。陈爽^[23]还发现太极组舌回与距状裂皮层的激活程度显著增加。舌回和距状裂作为视觉网络的一部分，主要参与视觉信息识别和记忆的过程。梅剑^[27]通过静息态fMRI对比长期杨氏太极拳习练者和步行者的脑区，发现长期太极拳习练者左、右侧枕中回的激活程度增强，且楔前叶和枕中回的rsFC增强。楔前叶在视觉空间表象^[28]以及定位周围环境^[29]等行为活动中起关键作用。由于太极拳强调练习过程中手眼协调，眼随拳动，且核心招式（如揽雀尾）大多是以对角线形式发力，从外界视觉信息的反馈到动作姿势的控制过程中，可能强化了机体注意力分配、本体感觉以及视觉神经信息处理等相关脑区。而注意分配能力、本体感觉、视觉处理以及视空间转换能力，对于老年人平衡能力的维持起重要作用。因此太极拳可在一定程度上通过改善认知功能和本体感觉来提高老年人的平衡能力。

老年人认知功能衰退与焦虑、抑郁等情绪障碍有很大的相关性^[30]。太极拳因其具有舒缓身心、养心宁神的特点，可以通过减少老年人负性情绪、调节心理来延缓认知障碍的发生。Tao等^[31]研究发现长期习练太极拳者精神控制的改善与DLPFC-壳核的rsFC改变呈负相关。陈爽^[23]研究发现相较于步行组，太极拳练习者脑岛的激活程度减弱。脑岛主要与身体内部的主观感觉和负面情绪体验的准确性有关^[32]，体现了太极拳锻炼对老年人平静和放松体验的重要作用。杜凯^[22]也发现在执行More-odd-shifting转换任务时，太极组左侧颞上回的激活程度减弱。颞上回位于大脑外侧沟与颞上沟之间，负责调节情绪等认知心理过程^[33]。表明长期太极拳锻炼有助于改善老年人焦虑和抑郁等认知心理状态。

2. 基于EEG研究太极拳运动对老年人认知功能的影响

EEG是一种检测脑细胞群自发性和节律性电活动的高时间分辨率技术^[34]，而脑电功率波谱算法作为基于EEG的特征分析，可以直观地观察到脑电节律的变化与分布^[35]。其中高频率的α、β波与大脑信息处理速度、注意、记忆等认知能力有关^[36]，低频率的θ、δ波与疲劳等抑制状态有关^[37]。事件相关电位（event related potentials，ERP）是一种特殊的EEG技术，主要通过赋予刺激某些心理意义来反映认知过程中大脑神经电生理的变化。P300作为ERP的常用指标，其潜伏期和波幅多可反映执行任务时大脑的处理速度和神经电生理强度^[38]。多数研究发现，随着年龄的增长，老年人的脑电波α频率下降，而θ频率增加^[38]，P300潜伏期延长，波幅下降^[39]。

吕墨竹等^[40]使用标准化低分辨率电磁扫描成像技术（standard low resolution electromagnetic tomography，sLORETA）观察太极拳练习者和久坐生活方式的同年龄段老年人安静状态下脑波特征和脑区定位机制，发现太极拳练习者有更高的α波频率和更低的θ波频率。Liu等^[41]应用EEG检测10名具有平均6年练习时长的老年太极拳练习者和10名初学者运动前后的脑电波变化，发现在闭眼时和运动后太极拳组有更高频率的α波，整个运动过程中有更高频率的β波。但二者对于脑区定位机制有不同的发现。吕墨竹等^[40]观察到，太极组枕后区α波电流密度显著高于久坐组，而久坐组左侧PFC的α波电流密度明显高于太极组。由此认为，太极拳改善老年人认知功能可能与枕后区α波频率增强有关。而Liu等^[41]认为太极拳初学者的枕部α波占主导，熟练组的中央部α波占主导。尽管二者的研究结果存在差异，但可以解释的是初学者在学习太极拳时需要更多的注意力刺激枕后区，这是大脑功能重塑的过程，而太极拳经验丰富者已经进入自主训练阶段，当注意力高度集中时，α波从枕叶向额部传导^[42]。

Fong等^[43]发现具有5年以上太极拳练习经验的老年人P300波幅显著大于非运动锻炼组的老年人。杨子燚^[44]也发现经过6个月太极拳练习后，老年人在执行N-back任务时，P300潜伏期显著缩短且波幅增加，反映了太极拳可以加快老年人对感知觉信息的处理速度，增强对刺激进行加工处理过程中激活的神经元电活动强度。众所周知，尽管太极拳和步行、游泳等有氧运动对改善老年人的记忆、注意、执行力等认知功能都有积极效果^[43,45]，但太极拳是集身、心、意为一体的高认知运动，大多数研究表明太极拳改善老年人的认知功能优于其他有氧运动^[46-47]。例如，Chen等^[48]通过比较20名太极拳习练者和20名有氧运动锻炼者完成信号停止抑制任务发现，相比于有氧运动锻炼者，太极组执行任务的速度和准确性更好。同时ERP显示，当判断任务出现错误时，太极组P300波幅显著增大，反映出太极组具有更好的决策能力。Hawkes等^[49]通过比较长期太极拳练习、冥想和运动练习、有氧健身和久坐组执行视空间任务切换测试时的P3振幅，结果发现与有氧运动组和久坐组相比，太极组、冥想和运动组有更大的P3振幅。区别于其他有氧运动，太极拳在练习过程中强调冥想，自始至终要求安神定志、动中求静、心中无物、及其虚实。因此可以推测，冥想与太极拳改善老年人认知功能有关。

Cheung等^[50]选取20名有1年以上太极拳运动经验的老年人完成10 min吴氏或杨氏太极拳练习，记录从测试前到测试后PFC皮层的脑电活动，利用快速傅里叶变换将原始脑电信号转换为注意力指数，发现注意力指数仅在太极拳练习期间升高。李章平^[39]基于ERP探讨太极拳不同练习时间对老年人执行功能的影响。他招募14名有6年以上太极拳运动经验和19名进行为期1年太极拳练习的老年人，通过ERP记录受试者在执行N-back和More-odd-shifting任务时的脑区电活动。结果发现，无论反应速度还是准确性，初学组总是落后于有太极拳练习经验的老年组。结合脑电波形图和脑电地形图发现，有经验的老年组顶叶P300波幅更高，同时额叶和顶叶激活范围更大。一般认为，认知能力较高的老年人顶叶P300波幅较高^[51]，并且募集其他脑区资源的能力更强^[52]。因此可以推测，练习时间可能作为影响太极拳对老年人认知功能改善效果的重要因素，影响老年人脑区的神经电活动。老年人需要长期坚持太极拳练习才能获益最大化。

3. 基于fNIRS研究太极拳运动对老年人认知功能的影响

fNIRS是利用生物组织对650～950 nm近红外光不同的散射性，来获得大脑活动时氧合血红蛋白（HbO₂）和脱氧血红蛋白（HHb）的变化情况，从而反映大脑皮层的活跃度和代谢情况^[53]。

有研究基于fNIRS观察静息态下练习太极拳的老年人PFC的激活情况和变化趋势。关硕^[54]利用fNIRS分别监测太极拳练习者在6 min太极拳运动、6 min健步走后完成Stroop色彩-词义认知任务测试时PFC的激活情况。发现太极拳运动后，在执行Stroop任务过程中额极区（frontal pole area，FPA）、DLPFC、腹外侧前额叶皮层（ventrolateral prefrontal cortex，VLPFC）显著激活。而健步走后，仅发现FPA和DLPFC激活。VLPFC主要参与外显的或主动的情绪调节^[55]。因此可以推测，太极拳通过调节情绪来改善认知功能。此外，杨源^[56]将26名健康老年人随机分为太极组和对照组，太极组进行8周简化24式太极拳练习（3次/周、45分/次），对照组保持原有生活方式。发现太极拳运动后，老年人执行Flanker任务时，反应时间明显缩短；执行N-back任务时，正确率明显提高。fNIRS数据显示，在执行Flanker和N-back任务时，太极组额区HbO₂明显高于对照组，且随着任务的进行，太极组的老年人能够持续保持较高水平的脑激活状态，而对照组老年人的脑激活状态呈现下降趋势。

fNIRS区别于其他脑成像技术最大的优点在于可以实时、连续监测运动态的脑区激活情况。Tsang等^[57]基于fNIRS比较16名60～75岁太极拳练习者和非练习者分别进行太极拳练习和肌力锻炼时的脑区激活情况，观察到老年人进行太极拳练习时PFC的HbO₂及总血红蛋白（cHb）水平明显高于肌力锻炼时的水平，且非太极拳练习者进行太极拳运动时cHb更高。表明太极拳学习的早期阶段，需要更多注意力、执行力等认知功能的参与。纪之光^[47]招募无规律运动的老年人至少间隔24 h完成太极拳练习、有氧运动、认知训练和静坐看书（同一天进行认知训练和静坐看书），利用fNIRS全程监测脑区激活情况，观察到老年人进行太极拳运动时右侧PFC的HbO₂含量显著高于其他活动。

此外，谢晖^[58]利用小波幅值对比无太极拳练习经验的老年人运动态（陈氏太极拳）和静息态下的脑区激活情况，发现运动区和枕叶区显著激活，而PFC没有表现出明显激活。表明未经过长期太极拳训练的老年人在进行太极拳运动时，仅仅依靠运动区的运动控制和协调配合以及枕叶区的视觉感知等功能来完成单纯的太极拳套路动作。而PFC主要与注意、记忆、执行力等高级认知功能有关，只有经过长期太极拳练习，熟练掌握太极拳的各个重要部分，例如冥想、呼吸等，才能通过重塑前额叶的功能达到改善老年人认知功能的效果。

由于不同频率段代表不同意义的自发性神经活动，因此有研究基于fNIRS构建不同频率段下各脑区间的rsFC。谢晖^[58]利用小波相位相干性发现太极组在第Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ频率段，左右PFC、左右运动区、左右枕叶之间的rsFC增强。表明太极拳练习者肌源性活动、神经性活动和内皮细胞的神经信号在不同脑区间的同步性增强。许磊^[59]招募18名老年太极拳练习者，利用fNIRS全程采集老年人静息态和运动态（练习陈氏太极拳15 min）的脑区激活情况。发现除第Ⅳ、Ⅴ频率段左右PFC、左右运动区、左右枕叶之间的rsFC增强外，第Ⅰ频率段各脑区之间的rsFC也增强。表明太极拳练习者在运动态时，心率活动神经信号在各脑区间的同步性增强。有研究发现心血管健康在改善认知功能方面具有独立的作用^[60]。由于太极拳在练习过程中涉及神经肌肉控制系统、视觉中枢、呼吸中枢、高级认知中枢的相互配合，刺激大脑局部神经元活动增强，导致各区域对氧气的需求增加。此时，机体通过血管内皮细胞释放舒血管物质使局部脑血流量得到重新分配^[61]。由此可以推测，太极拳可能通过重塑心血管功能来改善老年人的认知功能^[62]。

4. 总结和展望

由于人类大脑具有可塑性和适应性，因此与衰老相关的认知功能下降是可逆的。太极拳作为一项集调息、调形、调神为一体的复杂运动，对于改善老年人认知功能具有不同于其他有氧运动的效果。因此本研究基于MRI、EEG、fNIRS探讨太极拳改善老年人认知功能的可能机制。通过梳理相关研究，以大脑结构和功能改变为切入点，发现太极拳可能通过重塑记忆、注意、执行力等认知相关脑区的结构和功能来改善老年人的认知功能、延缓认知衰退，且改善作用还可能与太极拳正性调节机体的心血管功能、情绪、冥想水平有关。太极拳改善老年人的认知功能和平衡能力之间也存在一定的关系。长期太极拳训练能够重塑与视空间处理能力、任务转换能力、情景记忆以及注意力分配等认知相关脑区的结构和功能，从而提高老年人的平衡能力。此外，练习时间、练习频率、练习强度可能是影响太极拳改善老年人认知功能和脑功能的重要因素。老年人只有经过长期练习，掌握其精髓，太极拳对认知功能的改善才能最大化。

目前该领域的研究虽取得了一定的突破，但仍存在一些问题：① 研究普遍样本量较小，因此后续应进一步扩大样本量，以期得到更加严谨可靠的结论；② 现有研究大多是横断面研究，太极拳改善认知功能的直接因果关系暂不能被证实，今后应继续深入，以明确大脑结构和功能变化与太极拳练习之间的关系；③ 当前还未有基于神经电生理技术和脑成像技术探讨不同太极拳流派和不同太极拳招式改善老年人认知功能的研究，因此未来的研究可以探索不同太极拳流派和招式对老年人认知功能和脑功能的影响；④ 当前研究对象多为健康或认知功能下降的老年人，较少针对MCI或AD患者开展研究，今后需要在现有研究的基础上，加强太极拳改善MCI或AD患者认知功能的相关机制研究；⑤ 目前，尚无基于PET技术探究太极拳对认知功能影响的研究。未来可以通过MRI、EEG、fNIRS、PET等技术的多模态结合来阐明太极拳改善老年人认知功能的中枢机制，为太极拳改善认知功能的临床推广应用提供科学理论依据。

重要声明

利益冲突声明：本文全体作者均声明不存在利益冲突。

作者贡献声明：薛晨主要负责文献分析、论文撰写和修改；李雨谿和钟冬灵主要负责文献查询和整理、论文修改；李涓和郑重主要负责论文修改和指导；金荣疆主要负责论文修改和审校。

Funding Statement

国家自然科学基金项目（81873354，81873356）；国家重点研发计划（2019YFC1710302）；四川省科技计划重点研发项目（2020YFS0283）

The National Natural Science Foundation of China