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. 2024 Apr 20;44(4):706–711. [Article in Chinese] doi: 10.12122/j.issn.1673-4254.2024.04.12

红景天注射液降低食管癌根治术患者单肺通气期间肺内分流及血清炎症介质：46例随机对照试验

Effects of Rhodiola rosea injection on intrapulmonary shunt and blood IL-6 and TNF-α levels during single lung ventilation in patients undergoing radical resection of esophageal cancer

Xi LIU 1, Huan HU 1, Jing FANG 1, Lu HUANG 1, Xiangyang CHENG 1,*
PMCID: PMC11073940  PMID: 38708504

Abstract

Objective

To explore the effects of Rhodiola rosea injection on pulmonary shunt and serum interleukin-6 (IL-6) and tumor necrosis factor-α (TNF-α) levels during single lung ventilation in patients undergoing radical resection of esophageal cancer.

Methods

Forty-six patients undergoing radical operation for esophageal cancer were randomized equally into control group and Rhodiola rosea injection group. In the Rhodiola group, 10 mL of Rhodiola rosea injection was added into 250 mL of normal saline or 5% glucose solution for slow intravenous infusion, and normal saline of the same volume was used in the control group after the patients entered the operation room. At T0, T1 and T3, PaO2 of the patient was recorded and 2 mL of deep venous blood was collected for determination of serum TNF-α and IL-6 levels. The incidence of postoperative atelectasis of the patients was recorded.

Results

Compared with those in the control group, the patients receiving Rhodiola rosea injection had significantly higher PaO2 and Qs/Qt at T1 and T2 (P<0.05) and lower serum IL-6 and TNF-α levels at T3 (P<0.05). No significant difference in the incidence of postoperative atelectasis was observed between the two groups (P>0.05).

Conclusion

Rhodiola rosea injection before anesthesia induction can reduce intrapulmonary shunt during single lung ventilation, improve oxygenation, reduce serum IL-6 and TNF-α levels, and alleviate intraoperative lung injury in patients undergoing radical resection of esophageal cancer.

Keywords: Rhodiola, esophageal cancer, single lung ventilation, hypoxic pulmonary vasoconstriction

食道癌是世界上第8大最常见的癌症，也是第6大最常见的癌症死亡原因[1]。我国食管癌发病率及死亡率居全球首位[2]。手术治疗是食管癌的根治手段之一[3]，而单肺通气在食管癌根治术中被广泛应用[4]。单肺通气（OLV）作为一种常用的胸科手术通气模式，可以有效地实现双肺隔离，使手术术野清晰，为术者提供操作条件，保护正常肺免受患侧肺引起的出血或脓肿[5]。但因其非生理状态的通气模式，术中常常出现肺内通气灌注匹配受损和肺内分流，从而导致低氧血症的发生[6]。近年来，由于肺保护性通气策略的实施，低氧血症的发生率有所下降，但胸科手术中低氧血症的发生率仍有10% ~25%[7]。因此研究如何减少低氧血症仍有需要。OLV期间低氧血症的主要病理生理机制是肺内通气灌注匹配受损。而OLV时缺氧性肺血管收缩效应（HPV）有助于维持肺内的区域通气灌注匹配，降低肺内分流的严重程度[7]。HPV是肺血管系统固有的一种稳态机制，肺动脉因缺氧而收缩，将血液转移到氧合较好的肺段，从而优化通气/灌注匹配和全身氧供[8]，而HPV受到抑制是OLV期间发生低氧血症的主要原因之一[9]。

红景天，被称为“金根”或“玫瑰根”，主要分布在喜马拉雅地区、亚洲西部至北部和美洲北部[10]，是一种世界性植物适应原[11]，具有多种药理活性，即抗氧化，抗炎，抗疲劳，抗抑郁，抗焦虑，抗肿瘤，抗微生物，神经和心脏保护[12]。其对不同原因诱导的急性肺损伤也具有保护作用[13]，有研究表明红景天能通过抑制炎性因子减轻急性肺损伤[14]。而红景天作为传统中藏医药，也被用于预防急性高原病[15]。红景天可改善急进高原大鼠的血气指标失调、缺氧症状和酸碱平衡紊乱，进而缓解大鼠的低氧血症[16]并在治疗急性高原反应中能够提高患者血氧饱和度[17]，明显延长小鼠的抗缺氧时间[18]。Liu等[19]在研究红景天对肺纤维化作用中发现红景天可提高小鼠氧分压。上述研究表明，红景天可缓解实验动物的低氧血症、提高氧分压，减轻患者急性肺损伤，但尚无研究报告表明红景天对单肺通气期间的肺内分流有任何影响，仅有1篇关于红景天防治单肺通气致肺损伤的临床研究[20]。本研究探讨红景天对食管癌根治术患者单肺通气期间的肺内分流及血炎症介质的影响。

1. 资料和方法

1.1. 基本资料

选择2022年9月~2023年4月于蚌埠医科大学第一附属医院择期行食管癌根治术的患者46例。纳入标准：年龄40~80岁，BMI<30 kg/m2，ASA分级Ⅱ或Ⅲ级，术前肺功能检查结果基本正常。排除标准：术前合并严重心血管、肝、肾疾病、中度以上贫血，严重高血压、冠心病等合并症及肺功能检查第1秒用力呼气容积（FEV1）/用力肺活量（FVC）<65%。本研究为随机对照/前瞻性试验，获得了蚌埠医科大学第一附属医院伦理委员会批准（伦理批号：2023YJS207）。所有患者均签署知情同意书。

1.2. 分组与处理

采取随机数字表法将46例患者随机分为红景天组和生理盐水对照组。红景天组于患者入室后静脉滴注大株红景天注射液，将10 mL大株红景天注射液加入250 mL生理盐水或5%葡萄糖注射液中，缓慢静脉滴注。对照组于患者入室后静脉滴注同等剂量的生理盐水。

1.3. 麻醉方法

患者入室后行脉搏、血压、血氧及心电监护，开放外周静脉，局麻下行桡动脉穿刺置管，右颈内静脉穿刺置管，根据随机数字表法分组，红景天组患者入室后行静脉滴注稀释后大株红景天注射液250 mL，对照组患者入室后静脉滴注相同剂量的生理盐水。麻醉诱导：咪达唑仑0.04 mg/kg、丙泊酚1~2 mg/kg、舒芬太尼0.5 μg/kg、顺式阿曲库胺0.2 mg/kg，麻醉诱导后在可视喉镜下插入双腔支气管导管，纤维支气管镜确认导管位置，在患者血流动力学稳定，外科医生导尿完成后，使患者改为侧卧位后再次行纤维支气管镜确定导管位置正确。呼吸参数：氧流量2 L/min，吸入氧浓度（FiO2）100%，吸呼比1∶2，双肺通气时潮气量设置为8~10 ml/kg，呼吸频率为10~12次/min；单肺通气时潮气量设置为6~8 mL/kg，呼吸频率为10~16次/min，调整呼气末二氧化碳分压在35~45 mmHg。麻醉维持：静脉泵注瑞芬太尼0.1~ 0.3 μg/（kg·min）、丙泊酚3~5 mg/（kg·h），吸入1%~2% 七氟烷，和顺式阿曲库铵0.15 mg/（kg·h），术中使用去甲肾上腺素和硝酸甘油维持血压波动幅度不超过基础值的20%，术后根据患者情况转入PACU或ICU继续观察，直至清醒拔管。

1.4. 观察指标

记录两组患者术前肺功能：一秒用力呼气容积（FEV1），用力肺活量（FVC），一秒率（FEV1/FVC）、手术时间、OLV时间、术中输液量、出血量、尿量。抽取单肺通气开始前（T0）、单肺通气30 min（T1）、单肺通气60 min（T2）、恢复双肺通气后30 min（T3）的桡动脉血和深静脉血各2 mL，行血气分析，应用血生化分析仪测定各时间点PaO2、SaO2、PvO2、SvO2水平，根据公式，本研究计算了动脉血氧含量（CaO2）、混合静脉血氧含量（CvO2）以及肺毛细血管血氧含量（CcO2），并进一步计算得出肺内分流率（Qs/Qt）。分别记录各时间点PaO2、PaCO2、MAP、HR、Ppeak，于T0、T1、T3时抽取中心静脉血2 mL，采用ELISA法检测血清中肿瘤坏死因子-α（TNF-α）和白细胞介素-6（IL-6）含量，记录患者术后肺不张情况，住院时间。

计算公式：Qs/Qt=(CcO2-CaO2）/（CcO2-CvO2）× 100%;

1.4.

本研究采用以下参数：大气压（PB，760 mmHg）、37 ℃水蒸气压（PH2O，47 mmHg）以及呼吸商（R，0.8）

1.5. 样本量计算

采用PASS 2021根据Qs/Qt进行样本量计算，根据预实验结果红景天组在T1时Qs/Qt为（14.97±2.7）%，对照组在T1时Qs/Qt为（16.85±1.29）%，设定α=0.05 1-β= 0.8，得出样本量为每组19例，考虑20%的样本脱落率，最终纳入每组23例患者。

1.6. 统计学分析

本研究采用SPSS 26.0软件对收集的数据进行处理。对计量资料进行正态性检验，符合正态分布的计量资料以均数±标准差表示。组间比较采用两独立样本t检验，而组内各时间点间比较则采用重复测量数据方差分析。计数资料以例表示，并使用χ2检验进行组间比较。P<0.05为差异有统计学意义。

2. 结果

2.1. 两组患者一般情况和术前肺功能的比较

两组患者在性别、年龄、BMI、ASA分级方面的差异均无统计学意义（P>0.05，表 1）。两组患者术前肺功能：一秒用力呼气容积（FEV1），用力肺活量（FVC），一秒率（FEV1/FVC）的差异无统计学意义（P>0.05，表 2）。

表 1.

两组患者一般情况的比较

Comparison of general conditions between the two groups (n=23)

Group Male/Female# (n) Age (year)* BMI (kg/m2)* ASAⅡ/Ⅲ# (n)
#: χ2 test; *: Two independent sample T-test.
Rhodiola 16/7 66.57±10.64 23.37±1.90 15/8
Control 20/3 67.17±7.85 22.76±2.72 18/5
t/χ2 2.044 -0.221 0.887 0.965
P 0.284 0.826 0.380 0.326
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表 2.

两组患者术前肺功能的比较

Comparison of preoperative lung function between the two groups (Mean±SD, n=23)

Group FVC (L) FEV1 (L) FEV1/FVC (%)
FVC: Forced vital capacity; FEV1: Forced expiratory volume in one second.
Rhodiola 3.55±0.25 2.81±0.25 79.26±5.09
Control 3.48±0.39 2.73±0.32 78.81±5.90
t 0.759 0.927 0.276
P 0.452 0.359 0.784
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2.2. 两组患者术中情况的比较

两组患者在手术时间、OLV时间、术中输液量、失血量以及尿量方面的差异均无统计学意义（P>0.05，表 3）。

表 3.

两组患者术中情况的比较

Comparison of intraoperative data between the two groups (Mean±SD, n=23)

Group Operation time (min) One-lung ventilation time (min) Infusion volume (mL) Blood loss volume (mL) Urine volume (mL)
Rhodiola 212.17±59.19 143.74±60.08 2001.74±417.11 183.04±46.51 310.43±125.68
Control 249.13±71.71 155.17±61.68 1981.30±399.60 205.00±53.53 290.00±119.85
t -1.906 -0.637 0.170 -1.485 0.564
P 0.063 0.527 0.866 0.145 0.575
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2.3. 两组患者不同时间点HR、MAP、Ppeak的比较

两组间不同时间点HR、MAP、Ppeak差异无统计学意义（P>0.05，表 4）。

表 4.

两组患者不同时间点HR、MAP、Ppeak的比较

Comparison of HR, MAP and Ppeak between the two groups at different time points (Mean±SD, n=23)

Index Group T0 T1 T2 T3 F P △
HR: Heart rate; MAP: Mean arterial pressure; Ppeak: Peak airway pressure; T0: Before the start of single lung ventilation; T1: Single lung ventilation for 30 min; T2: Single lung ventilation for 60 min; T3: Both lungs resumed ventilation for 30 min. aP<0.05 vs T0, bP<0.05 vs T1, cP<0.05 vs T2; △: Intra-group comparison; ☆: Compared with control group.
HR (Times/min) Rhodiola 76.48±13.73 72.65±12.31 71.30±13.28 70.91±10.66 0.994 0.416
Control 72.83±6.94 76.78±10.74 77.65±9.12 74.70±12.69 1.137 0.338
t 1.138 -1.212 -1.890 -1.095
P ☆ 0.263 0.232 0.065 0.279
MAP (mmHg) Rhodiola 93.74±17.32 90.00±15.84 88.61±13.44 86.17±12.51 1.261 0.295
Control 98.83±12.76 95.13±14.14 92.74±9.91 91.57±9.74 1.972 0.135
t -1.134 -1.159 -1.186 -1.631
P ☆ 0.263 0.253 0.242 0.110
Ppeak (cmH2O) Rhodiola 15.43±1.78 26.30±3.02a 27.13±2.18a 18.70±1.82abc 149.898 <0.05
Control 16.48±1.76 26.43±2.13a 27.35±2.25a 18.91±1.78abc 195.011 <0.05
t -2.003 -0.169 -0.333 -0.409
P ☆ 0.051 0.866 0.741 0.684
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2.4. 两组患者不同时间点PaO2、PaCO2、Qs/Qt的比较

与T0相比，两组在T1、T2时PaO2均下降，Qs/Qt均升高（P<0.05）。与对照组相比，红景天组在T1、T2时，PaO2、Qs/Qt优于对照组（P<0.05），两组间不同时间点的PaCO2差异无统计学意义（P>0.05，表 5、图 1）。

表 5.

两组患者不同时间点PaO2、PaCO2的比较

Comparison of PaCO2 between the two groups at different time points (Mean±SD, n=23)

Index Group T0 T1 T2 T3 F P △
△: Intra-group comparison, ☆: Compared with control group. aP<0.05 vs T0, bP<0.05 vs T1, cP<0.05 vs T2.
PaO2 (mmHg) Rhodiola 315.98±51.97 174.60±22.78a 161.47±27.66a 303.90±25.29bc 160.810 <0.05
Control 297.94±45.68 115.88±17.23a 109.81±23.04a 296.77±22.16bc 270.501 <0.05
t 1.250 9.862 6.883 1.018
P ☆ 0.218 <0.001 <0.001 0.314
PaCO2 (mmHg) Rhodiola 38.84±5.36 39.47±6.52 39.71±5.81 40.74±6.96 0.430 0.734
Control 40.02±3.76 40.48±4.94 41.49±6.20 40.89±5.87 0.354 0.771
t -0.866 -0.594 -1.001 -0.080
P ☆ 0.391 0.556 0.322 0.936
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图 1.

图 1

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不同时刻两组Qs/Qt趋势图

Qs/Qt trend charts of the two groups at different time points. aP<0.05 vs T0, bP<0.05 vs T1, cP<0.05 vs T2, *P<0.05 vs control group.

2.5. 两组患者不同时间点血清中IL-6和TNF-α含量的比较

与T0相比，两组在T1、T3时血清内IL-6和TNF-α的含量均增高（P<0.05）。与对照组相比，红景天组在T3时血清中IL-6和TNF-α含量降低（P<0.05，图 2、3）。

图 2.

图 2

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不同时刻两组血清中IL-6含量趋势图

Serum IL-6 content in the two groups at different time points. #P<0.05 vs T0, *P<0.05 vs Control group.

图 3.

图 3

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不同时刻两组血清中TNF-α含量趋势图

Serum TNF-α content in the two groups at different time points. #P<0.05 vs T0, *P<0.05 vs Control group.

2.6. 两组患者术后恢复情况的比较

红景天组患者术后住院时间为18.57±4.53 d，对照组住院时间为20.13±5.45 d，两组患者住院时间差异无统计学意义（P>0.05）。术后红景天组出现2例肺不张患者，对照组中出现3例肺不张患者，两组患者肺不张发生率差异无统计学意义（P>0.05）。

3. 讨论

本研究结果发现，在单肺通气期间红景天组、对照组均出现PaO2下降，Qs/Qt升高，提示两组在单肺通气期间，出现肺内分流，红景天组在T1、T2时刻PaO2、Qs/Qt均优于对照组，表明红景天在单肺通气期间可提高PaO2，减少肺内分流。分析原因可能是：氧化应激在HPV的调节中起着重要作用，在OLV期间，系统性脂质过氧化产物丙二醛（MDA）水平的升高与内源性抗氧化酶超氧化物歧化酶（SOD）水平的降低会加剧氧化应激，从而减轻HPV效应[21]，红景天可诱导激活SOD，降低MDA含量[22]。因此，在本研究中，红景天在单肺通气期间可增加缺氧性肺血管收缩，减少肺内分流。红景天在缺氧环境下能明显抑制肺动脉平滑肌的增殖，促进DNA合成，从而降低肺总外周阻力，增加氧气含量，起到保护肺部的作用[23]。红景天的抗氧化作用能够显著提升患者PaO2[24]。

单肺通气是肺损伤的危险因素[25]，而需要单肺通气的胸外科手术后发生重大呼吸系统并发症的风险远高于其他手术类别[26]。在胸外科手术中由于单肺通气等原因，会导致大量炎症因子释放，TNF-α、IL-6在炎症早期最具敏感性，能够快速反映手术应激所致的炎性反应的严重程度[27]。红景天可以预防急性肺损伤，抑制细菌脂多糖处理的巨噬细胞和小鼠的炎症反应，减轻小鼠肺水肿，改善肺PaO2/fio2比值[28, 29]。本研究发现，随着手术进行，血清中IL-6、TNF-α浓度在两组中T1、T3时刻呈现增长趋势，但红景天组较对照组增长较少，可能与红景天抗炎作用有关。有研究表明红景天在脂多糖诱导的大鼠急性肺损伤中可降低TNF-α、IL-6、LDH和MPO的含量，增加IL-10含量，证明红景天对急性肺损伤的肺保护机制与炎症介质的抑制有关[30]，与本研究结论相同。本研究中红景天组患者中出现2例术后肺不张，对照组患者出现3例肺不张，两组患者术后肺不张发生率并无统计学意义。这可能是由于出现肺不张的影响因素较多有关，包括患者术前肺功能，术中切除病理组织的大小、术中出血量、术中麻醉管理，术后抗感染情况等，也提示红景天对于患者发生术后肺不张的概率无明显影响，安全有效。本研究的不足：样本量较少，未做多中心研究，缺乏术后持续使用红景天可能对患者减少肺部并发症的研究。

综上所述，在患者入室时即静脉滴注大株红景天注射液可减少单肺通气期间肺内分流，改善氧合，同时降低患者血清中IL-6、TNF-α浓度，减轻患者术中肺损伤。

Biography

刘溪，在读硕士研究生，E-mail: 2424779077@qq.com

Funding Statement

蚌埠医学院研究生科研创新计划项目（Byycx22143）

Contributor Information

刘 溪 (Xi LIU), Email: 2424779077@qq.com.

程 向阳 (Xiangyang CHENG), Email: cxybbmc@163.com.

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