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. 2024 May 7;121(5):e20220780. [Article in Portuguese] doi: 10.36660/abc.20220780
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A Variabilidade da Frequência Cardíaca em Repouso está Independentemente Associada aos Escores de Classificação de Gordura Visceral em Homens Adultos Sauditas

Syed Shahid Habib 1, Shaea Alkahtani 2, Nouf Aljawini 1,3, Syed Mohammad Habib 4,✉, Andrew A Flatt 5
PMCID: PMC11081131  PMID: 39417486

Resumo

Fundamento:

O tecido adiposo visceral (TAV) pode ser um contribuinte modificável específico para o comprometimento autonômico relacionado à composição corporal.

Objetivos:

Comparar a variabilidade da frequência cardíaca (VFC) entre grupos estratificados pela classificação de gordura visceral (CGC) e comparar associações entre VFC e métricas de composição corporal.

Métodos:

Um estudo transversal foi realizado em homens saudáveis (n=99, idade=37,8±13,4 anos, índice de massa corporal [IMC]=26,9±4,6 kg/m2). A VFC foi derivada de registros eletrocardiográficos de 5 minutos. A composição corporal (percentual de gordura corporal, CGC e relação entre massa muscular e gordura visceral [RMMCGC]) foi estimada por meio de análise de impedância bioelétrica tetrapolar. Os participantes foram categorizados em grupos de acordo com a CGC: G1 (CGC=1-8); G2 (CGC=9-12); e G3 (CGC>12). Comparações ajustadas por idade foram feitas entre os grupos. Associações independentes foram quantificadas com regressões lineares múltiplas. P <0,05 foi significativo.

Resultados:

Raiz quadrada média de diferenças sucessivas (RMSSD) e desvio padrão dos intervalos RR normais (SDNN) foram maiores para G1 vs. G2 e G3 (p<0,05). A potência de baixa frequência (BF) foi maior no G1 que no G2 (p<0,05). CGC e RMMCGC foram associados negativamente com SDNN, RMSSD, BF e AF (p<0,05). Depois de ajustar para idade, IMC e pressão arterial sistólica e diastólica, a CGC foi significativamente preditiva de RMSSD, SDNN e AF (p = 0,002, −0,027), e a RMMCGC foi significativamente preditiva de RMSSD e SDNN (p = 0,020, −0,023).

Conclusões:

Os homens na categoria de CGC mais baixa tiveram a VFC mais alta. A CGC foi mais fortemente associada à VFC do que ao percentual de gordura corporal e à RMMCGC. Os parâmetros no domínio do tempo foram mais sensíveis ao TAV do que os parâmetros no domínio da frequência. Os parâmetros da VFC podem ser os principais parâmetros de interesse no rastreamento do estado autonômico cardíaco em resposta a intervenções que visam a redução do TAV.

Palavras-chave: Gordura Intra-Abdominal, Frequência Cardíaca, Sistema Nervoso Autônomo

Introdução

As doenças cardiovasculares (DCV) continuam a ser um fardo global para a saúde, sendo uma das principais causas de morbilidade e mortalidade. 1 Um crescente conjunto de evidências demonstra uma associação entre aumento da adiposidade e desequilíbrio do sistema nervoso autônomo (SNA), 2 - 4 inferido a partir da análise da variabilidade da frequência cardíaca (VFC). A VFC reflete o controle cardíaco mediado centralmente via inervação autonômica. 5 A influência vagal aumenta a VFC, enquanto o funcionamento vagal atenuado, ou o aumento da estimulação simpática, reduz a VFC. 6 A hipoatividade cardíaco-parassimpática está associada a um risco elevado de doença coronariana incidente e mortalidade por todas as causas. 7 Contudo, a VFC é modificável com a mudança do estilo de vida e parece ser sensível a mudanças na composição corporal. 8

Embora a massa corporal elevada e a massa gorda tenham sido associadas à redução da VFC em uma variedade de populações jovens, 9 saudáveis, 10 atléticas 11 e clínicas, 12 a deposição de gordura específica do local não é contabilizada nesses marcadores gerais de composição corporal. O tecido adiposo visceral (TAV) que envolve órgãos vitais no abdômen é mais perigoso para a saúde humana do que a gordura subcutânea e é mais preditivo de risco cardiometabólico. 13 Entre os indivíduos obesos, aqueles com menos armazenamento de TAV apresentam normalmente um perfil de risco mais favorável do que aqueles com TAV mais elevado. Um número limitado de investigações comparou associações entre VFC e marcadores de gordura corporal total e armazenamento central de gordura. Estudos em mulheres, idosos e população coreana relataram associações mais fortes entre VFC e indicadores de TAV. 14 - 16 Assim, a adiposidade central parece estar influenciando a associação entre gordura corporal e função autonômica cardíaca.

O TAV pode ser estimado com análise de impedância bioelétrica tetrapolar (BIA), que serve como uma alternativa conveniente às medidas laboratoriais de critério ou à antropometria básica. 17 Até onde sabemos, apenas uma investigação anterior quantificou associações entre TAV derivado de BIA e VFC em adultos saudáveis. Os resultados mostraram menor VFC mediada por vagal em estudantes da área da saúde com excesso de peso em comparação com um grupo de controle de mesma idade. No entanto, os grupos foram categorizados pela massa corporal e não pelo TAV, e as associações com a VFC não foram comparadas entre os vários marcadores de composição corporal.

O músculo esquelético apoia a saúde metabólica e o funcionamento físico. 18 A massa muscular expressa em relação ao TAV, indexada pela razão entre a classificação de massa muscular e gordura visceral (RMMCGC), parece ser um indicador relevante da função metabólica. Por exemplo, a RMMCGC derivado da BIA tem sido associada à doença hepática gordurosa não alcoólica e à fibrose hepática 19 e auxilia na detecção da síndrome metabólica em adultos jovens. 20 Assim, a RMMCGC parece ser um marcador de saúde relevante, mas a nossa compreensão da sua associação com o funcionamento autonómico cardíaco em adultos saudáveis é limitada.

O esclarecimento de como as características da composição corporal derivadas da BIA influenciam a VFC pode ser de relevância clínica para avaliar o risco e orientar o tratamento. Portanto, o objetivo desta investigação foi testar a hipótese de que a VFC difere entre os participantes em função da categorização do TAV e que os índices de TAV estarão mais fortemente associados à VFC do que a massa gorda relativa em homens adultos saudáveis.

Métodos

Configurações de estudo

Este estudo transversal foi realizado nos laboratórios do Departamento de Fisiologia e Fisiologia do Exercício, da Faculdade de Ciências do Esporte e Atividade Física da Universidade King Saud (KSU). Noventa e nove indivíduos sauditas adultos saudáveis do sexo masculino com idades entre 20 e 60 anos foram elegíveis para participação. A amostragem de conveniência foi utilizada para recrutar voluntários que foram abordados através de quadros de avisos, cartazes e anúncios nas redes sociais e aqueles que manifestaram interesse em participar foram informados de todos os procedimentos do estudo. Os critérios de inclusão foram: homens saudáveis, não fumantes; aqueles livres de distúrbios metabólicos, ortopédicos e neurológicos; sem história prévia de angina ou infarto do miocárdio e IMC < 40 kg/m2. Atletas profissionais foram excluídos, mas indivíduos altamente ativos recreativamente foram incluídos. Este estudo foi aprovado pelo Conselho de Revisão Institucional da KSU, Riad, Arábia Saudita (IRB No. E-18-3381). Todos os sujeitos forneceram consentimento informado por escrito e todos os procedimentos foram realizados de acordo com as diretrizes e protocolos relevantes. Os principais dados do artigo estão resumidos na Figura Central .

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Procedimentos de estudo

Os participantes foram instruídos a evitar a ingestão de bebidas com cafeína e exercícios vigorosos no dia anterior à visita ao laboratório para avaliação matinal em jejum noturno. As bebidas matinais, incluindo água, foram restritas para controle de sua influência confusa na VFC 21 e parâmetros BIA. 22 Todas as medições foram realizadas com procedimentos padrão que incluíam pressão arterial, dados demográficos, composição corporal e avaliação de eletrocardiograma (ECG).

Pressão arterial e medidas antropométricas

A altura foi medida com um estadiômetro (Seca 213, Seca GmbH & Co., Hamburgo, Alemanha) e o peso corporal foi medido com uma balança digital (PD100 ProDoc, Detecto Scale, Cardinal, Webb City, MO, EUA). A circunferência da cintura (CC) foi medida em cm na altura do umbigo. Todos os valores foram ajustados para o 0,1 cm mais próximo. O índice de massa corporal (IMC) foi calculado dividindo-se o peso pela altura em metros quadrados. A frequência cardíaca de repouso e as pressões arteriais sistólica e diastólica foram estimadas por um esfigmomanômetro digital automatizado (HEM-7121, Omron, Shimogyo-ku, Kyoto, Japão).

Estimativa de composição corporal

Uma máquina segmentar multifrequencial (MC-980MA, Tanita Corporation, Tóquio, Japão) que fornece correntes de 50-1000 kHz foi usada para estimar os parâmetros de composição corporal. Os participantes permaneceram descalços na balança enquanto seguravam os eletrodos com leve abdução glenoumeral. A altura de cada sujeito foi medida e registrada. Posteriormente, os participantes foram pesados e os valores de composição corporal foram estimados indiretamente por meio do aparelho. Foram coletadas as seguintes medidas de composição corporal: percentual de gordura corporal (GC%), percentual de água corporal, massa muscular, massa óssea e classificação de gordura visceral (CGC). 14 A CGC é fornecida como uma classificação específica (0-59 pontos). Avaliações de 1 a 12 pontos indicam que o sujeito possui nível de gordura visceral saudável, enquanto classificações de 13 a 59 indicam que o sujeito possui nível de gordura visceral em excesso. 23 - 25 A CGC tem sido amplamente aplicada em pesquisas clínicas como um índice indireto de gordura visceral. A RMMCGC foi posteriormente calculada. 26

Avaliação da variabilidade da frequência cardíaca

Todos os participantes foram submetidos a testes de ECG padrão de 12 derivações na posição supina após a avaliação da composição corporal. Utilizamos um dispositivo computadorizado de aquisição de dados de ECG (PL3516 Power Lab 16/35, AD Instruments Pty Ltd. New South Wales, Austrália) com 16 canais de entrada analógica. Um registro de ECG de 10 minutos foi realizado enquanto a qualidade do sinal era monitorada por um pesquisador. Um software customizado (LabChart v. 8.1.13 Windows, AD Instruments Pty Ltd. New South Wales, Austrália) foi utilizado para calcular as variáveis de VFC. Artefatos e batimentos ectópicos foram processados usando um filtro padronizado pela ferramenta "Beat Classification" automatizada por software, que categoriza os batimentos de acordo com atividade e ruído isoelétrico e remove artefatos gerados por movimento, interferência elétrica e batimentos ectópicos. Os parâmetros da VFC foram derivados de um segmento critério de 5 minutos (ou seja, 5-10 minutos) e os primeiros 5 minutos foram descartados para estabilização. 27 Os parâmetros no domínio do tempo registrados para análise foram o tempo médio entre os intervalos RR (RR médio), o desvio padrão dos intervalos RR normais (SDNN) e a raiz quadrada da média das diferenças sucessivas das diferenças normais dos intervalos RR (RMSSD). A análise no domínio da frequência da VFC pelo método da transformada rápida de Fourier incluiu avaliação de baixa frequência (BF), alta frequência (AF) e baixa relação BF/AF. O RR médio reflete a frequência cardíaca em repouso, o RMSSD e o AF refletem a modulação parassimpática, o SDNN e o BF refletem a variabilidade global com influência simpática e parassimpática. 5

Análise estatística

Para entrada de dados e análise estatística foi utilizado o software SPSS (versão 20.0 Chicago, IL, EUA). As variáveis contínuas foram apresentadas como média e desvio padrão (DP) enquanto as variáveis categóricas foram expressas como frequências e/ou porcentagens (%). As variáveis contínuas foram verificadas quanto à normalidade por meio do teste de Kolmogorov-Smirnov. Os dados que seguem distribuições não normais foram transformados em log. Os participantes foram categorizados em 3 grupos (G) de acordo com a CGC: G1 (CGC = 1-8), G2 (CGC = 9-12) e G3 (CGC > 12). As características da VFC e da gordura corporal estão associadas à idade, o que pode confundir as associações entre a VFC e as características da gordura corporal. Assim, os grupos estratificados por CGC foram comparados quanto às características demográficas e parâmetros de VFC por meio de análise de covariância unidirecional (ANCOVA) com ajuste para idade e todas as suposições necessárias para o uso da ANCOVA foram atendidas. O teste do qui-quadrado foi utilizado para comparar as distribuições percentuais entre os diferentes grupos. Comparações post-hoc foram realizadas utilizando os testes de Bonferroni e Tamhane. Associações bivariadas entre VFC bruta e parâmetros de composição corporal foram avaliadas com o ρ de Spearman. Finalmente, foram realizadas regressões lineares múltiplas separadas com %GC, CGC e RMMCGC como preditores para avaliar o valor preditivo comparativo de cada um com os parâmetros da VFC. Os modelos incluíram idade, IMC e pressão arterial sistólica e diastólica como covariáveis. P<0,05 foi considerado estatisticamente significativo.

Resultados

Os valores demográficos para todo o grupo (n = 99) e grupos estratificados por CGC são apresentados na Tabela 1 . O G1 era significativamente mais jovem que o G2 e o G3. Após controle por idade, o G1 apresentou massa corporal, massa muscular e circunferência da cintura significativamente menores, além de características de gordura corporal mais baixas do que G2 e G3. Além disso, o G3 apresentou circunferência da cintura ajustada por idade e características de gordura corporal significativamente maiores que o G2.

Tabela 1. Dados demográficos e análise da composição corporal de todos os indivíduos e subgrupos com base na classificação de gordura visceral.

Variáveis Todos G 1 (CGC = 1-8) G 2 (CGC = 9-12) G 3 (CGC > 12) Valor p Valor de p ajustado por idade
N 99 51 30 18
CGC 8,91±5,21 5,02±2,75 11,07±1,39 16,33±4,35 0,000 0,000
Idade (ano) 37,87±13,46 32,02±10,67 42,53±11,53 46,67±16,13 0,000 -
Altura (cm) 171,94±6,46 171,84±5,99 173,10±7,44 170,28±5,95 0,342 0,468
Peso (kg) 78,98±15,72 71,36±10,05 a . C . 87,39±11,67 86,55±23,13 0,000 0,000
IMC (kg/m2) 26,82±4,94 23,87 4,01b c 28.02 3.19 31,69 4,32 0,000 0,000
CC (cm) 100,63±8,54 80,62±8,03 a . C . 92,73±7,59 100,63±8,54 b 0,000 0,000
PAS (mmHg) 121,59±16,14 110,00±13,80 a . C . 119,13±18,18 119,13±18,18 0,008 0,447
PAD (mmHg) 74,86±10,68 72,10±10,33 76,53±12,07 80,00 ± 6,07 a 0,847 0,573
Porcentagem de gordura (%) 22,86±6,31 18,17±4,40 a . C . 26,45±3,27 30,17 ± 2,98 b 0,000 0,000
Massa gorda (kg) 19,15±8,19 13h30 ± 4,66 a . C . 23,60±5,44 28,29±6,79b 0,000 0,000
MLG (kg) 60,82±7,73 57,89±6,49 a . C . 64,09±7,48 63,71±8,48 0,000 0,001
Massa muscular (kg) 57,79±7,41 55,15±6,27 a . C . 60,57±7,30 60,64±8,14 0,001 0,001
Razão RMMCGC 9,66±7,27 14,15±7,77 a . C. 5,52±0,70 3,88±0,85 0,000 0,000
SM n(%)
Sim 27(27,27) 13(14,94) 8(8,79) 8(5,27) 0,293
Não 72(72,72) 38(36,06) 22(21,21) 10(12,73)
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A

diferente de G1;

b

diferente de G2;

c

diferente de G3;

Os dados são apresentados como média ± DP. G: grupo; CGC: classificação de gordura visceral; N: número de participantes; IMC: índice de massa corporal; CC: circunferência da cintura; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; MLG: massa livre de gordura; RMMCGC: relação entre massa muscular e gordura visceral; SM: síndrome metabólica. A análise unidirecional de covariância (ANCOVA) foi usada para comparações de grupos. As proporções foram comparadas pelo Qui-quadrado.

A comparação da VFC no domínio do tempo revelou diferenças significativas entre grupos para RMSSD e SDNN, mas não para RR médio ( Tabela 2 ). Análises post-hoc demonstraram que RMSSD e SDNN foram significativamente maiores no G1 do que no G2 e G3, independentemente da idade. A comparação da VFC no domínio da frequência revelou diferenças significativas entre os grupos para BF, mas não para AF ou BF/AF ( Tabela 3 ). Análises post-hoc determinaram que a BF foi significativamente maior no G1 do que no G2, independentemente da idade.

Tabela 2. Análise no domínio do tempo de todos os indivíduos e subgrupos com base na classificação da gordura visceral.

Variáveis Todos G 1 (CGC = 1-8) G 2 (CGC = 9-12) G 3 (CGC > 12) Valor p Valor p ajustado
N 99 51 30 18
FC média (bpm) 59,86±6,06 58,89±5,37 59,96±6,42 62,47±6,84 0,098 0,122
RR médio (s) 1,02±0,10 1,03±0,09 1,01±0,10 0,97±0,11 0,090 0,117
SDNN (ms) 1.664±0,258 1.776±0,229b,c 1.543±0,258 1.548±0,193 0,000 0,007
RMSSD (ms) 1.666±0,258 1.779±0,225b,c 1.543±0,259 1.553±0,202 0,000 0,006
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Os dados são apresentados como média ± DP; G: grupo; CGC: classificação de gordura visceral; N: número de participantes; RR médio: tempo médio entre os complexos QRS (ou seja, batimento a batimento); SDNN: desvio padrão dos intervalos RR normais; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças sucessivas dos intervalos RR normais. A análise unidirecional de covariância (ANCOVA) foi usada para comparações de grupos.

Tabela 3. Análise dos domínios de frequência de todos os indivíduos e subgrupos com base na classificação da gordura visceral.

Variáveis Todos G 1 (CGC = 1-8) G 2 (CGC = 9-12) G 3 (CGC > 12) Valor p Valor p ajustado
N 99 51 30 18
BF (ms2) 2.884±0,599 3.106±0,459b 2.620±0,732 2.766±0,445 0,007 0,027
AF (ms2) 2.928±0,674 3.229±0,459 2.584±0,828 2.766±0,514 0,004 0,284
BF/AF -0,130±0,330 -0,190±0,347 -0,155±0,231 0,081±0,349b 0,001 0,496
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Os dados são apresentados como média ± DP; G: grupo; CGC: classificação de gordura visceral; N: número de participantes; BF: baixa frequência; AF: alta frequência. A análise unidirecional de covariância (ANCOVA) foi usada para comparações de grupos.

Gráficos de dispersão comparando associações entre RMSSD e RR médio com CGC são apresentados na Figura 1 .

Figura 1. Gráficos de dispersão das relações CGC com RMSSD e RR médio. CGC: classificação de gordura corporal; RMSSD: raiz quadrada média de diferenças sucessivas.

Figura 1

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Após ajuste de covariáveis nas análises de regressão, a CGC foi significativamente preditiva de RMSSD, SDNN e AF, e o RMMCGC foi significativamente preditivo de RMSSD e SDNN. Os coeficientes Ɓeta padronizados são apresentados na Tabela 4 .

Tabela 4. Análise de regressão linear múltipla com %GC, CGC e RMMCGC como preditores, ajustando para covariáveis idade, massa corporal e pressão arterial sistólica e diastólica.

Variável Dependente em Modelos de Regressão Coeficientes Padronizados Beta t Valor p
RR médio (S) %GC -.303 -1,865 0,065
CGC -.083 -.496 0,621
RMMCGC -.007 -.042 0,966
SDNN (ms) %GC -.197 -1.307 .194
CGC -.421 -3.206 0,002
RMMCGC 0,283 2.372 0,020
RMSSD (ms) %GC -.184 -1.221 0,225
CGC -.410 -3.117 0,002
RMMCGC 0,275 2.305 0,023
BF (ms2) %GC -.032 -.205 0,838
CGC -.167 -1.038 .302
RMMCGC -.067 -.432 0,667
AF (ms2) %GC -.089 -.557 0,579
CGC -.317 -2.248 0,027
RMMCGC .219 1.723 0,089
BF/AF %GC 0,044 0,258 0,797
CGC 0,083 0,477 0,635
RMMCGC 0,120 0,702 0,484
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RR médio: tempo médio entre os complexos QRS (ou seja, batimento a batimento); SDNN: desvio padrão dos intervalos RR normais; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças sucessivas dos intervalos RR normais; B: baixa frequência; AF: alta frequência.

Discussão

Os objetivos desta investigação foram 1) comparar a VFC entre grupos estratificados por CGC derivado da BIA e 2) comparar associações entre a VFC e as métricas de composição corporal em homens sauditas saudáveis. As principais descobertas foram que os indivíduos na categoria de CGC mais baixa apresentaram RMSSD, SDNN e BF ajustados por idade significativamente mais altos do que grupos de categorização de CGC mais alta. Além disso, os parâmetros da VFC (RMSSD, SDNN, AF) foram mais fortemente associados ao CGC do que à %GC e à RMMCGC após controle para idade, IMC e pressão arterial sistólica e diastólica.

Em apoio à nossa hipótese, as métricas de influência vagal da VFC (RMSSD) e a variabilidade global (SDNN, BF) variaram em função da categorização da CGC derivada da BIA em uma amostra de homens saudáveis. Uma investigação anterior envolvendo adultos jovens saudáveis comparou parâmetros de composição corporal derivados da VFC e da BIA entre grupos categorizados pelo IMC. 28 AF, BF e potência total normalizados significativamente mais elevados, e menor gordura corporal relativa e TAV, foram observados entre grupos de homens e mulheres categorizados como com sobrepeso (n = 40, IMC = 23,00 – 27,40) versus controles com peso normal (n = 40, IMC = 18,50 – 22,90). 28 Além disso, foram relatadas associações bivariadas moderadas significativas entre TAV relativo e AF normalizada (r = −0,32) e BF (0,40). 28 Nossas descobertas revelaram diferenças semelhantes entre grupos e magnitudes de correlação. Nossa inclusão de parâmetros de VFC no domínio do tempo mais comuns e acessíveis e ajuste para fatores de confusão em análises multivariadas acrescentam novos insights à literatura sobre a associação entre TAV e VFC em uma população saudável. Além disso, nosso achado de não haver diferença no RR médio entre os grupos CGC indica maior sensibilidade dos parâmetros da VFC ao acúmulo de TAV.

Foram recentemente relatadas associações transversais entre parâmetros de VFC e indicadores de TAV. Uma investigação envolvendo mulheres adultas jovens (n = 104) descobriu que o TAV derivado da absorciometria de raios X de dupla energia expresso em relação à massa corporal explicou ∼10-16% da variância no tempo (SDNN e RMSSD) e no domínio da frequência (AF e parâmetros BF) 29 após ajuste de idade. Outra investigação envolvendo homens e mulheres multiétnicos mais jovens e mais velhos (n = 178) com e sem morbidades descobriu que maior circunferência da cintura estava associada à diminuição da VFC (RMSSD e SDNN derivado de Holter) em adultos mais jovens, mas não em idosos, independentemente de condições de saúde conhecidas e atividade física autorrelatada. 14 Yi et al. descobriram que uma maior relação cintura-quadril estava associada à redução da VFC (por exemplo, RMSSD e BF) em um subgrupo de adultos coreanos com excesso de peso, independentemente da idade, sexo e fatores de risco cardiovascular. De acordo com os achados atuais, foi relatado que a gordura abdominal foi mais preditiva da VFC do que o percentual de gordura corporal derivado da BIA. 15

A obesidade abdominal está associada a maior ativação simpática em repouso do que a obesidade periférica, apesar do comprometimento barorreflexo semelhante entre grupos obesos, implicando mecanismos de origem metabólica. 30 Hiperglicemia, hiperinsulinemia e resistência à insulina estão associadas tanto à obesidade abdominal quanto à hiperatividade simpática, levando à redução da VFC e ao aumento do risco cardiometabólico. 31 Entretanto, anormalidades metabólicas descritas acima estão ligadas a estados pró-inflamatórios. 32 O TAV contribui para a inflamação sistêmica por meio da secreção de adipocinas, como fator de necrose tumoral-α, interleucina-6, proteína C reativa e angiotensinogênio. 33 , 34 Foi demonstrado que a inflamação de baixo grau está associada à VFC atenuada em adultos de meia-idade e idosos. 35 Além disso, acredita-se que o estresse oxidativo causado pela desregulação de espécies reativas de oxigênio relacionada à adipocina também contribua para o desequilíbrio autonômico. 31 Assim, o TAV pode promover disfunção do SNA através dos efeitos de suas secreções, mas são necessários mais estudos visando esclarecer os mecanismos.

As limitações do nosso estudo incluem seu desenho transversal, utilização apenas de registros de VFC em posição supina e falta de covariáveis adicionais importantes, como biomarcadores sanguíneos 31 , 32 e atividade física. 34 A falta de controle respiratório durante a avaliação do ECG também pode ser considerada uma limitação. Além disso, o tamanho relativamente pequeno da nossa amostra e a inclusão apenas de homens limitam a generalização dos nossos resultados para a população em geral. Finalmente, o TAV foi estimado pela BIA, que é de qualidade inferior em relação a abordagens de critérios como a ressonância magnética.

Conclusões e recomendações

Maior gordura visceral, conforme indexado pela CGC derivada da BIA, foi associada à redução da VFC em uma amostra de homens saudáveis. As associações permaneceram estatisticamente significativas após a idade, o IMC e a pressão arterial sistólica e diastólica foram mantidos constantes. A CGC foi mais fortemente associada à VFC quando comparada ao percentual de gordura corporal e à RMMCGC. O TAV e a VFC são modificáveis com fatores de estilo de vida e podem ser automonitorados com dispositivos disponíveis comercialmente. Nossas descobertas sugerem que o RMSSD e o SDNN podem ser os parâmetros de VFC mais sensíveis às mudanças no TAV e, portanto, devem ser os principais parâmetros de interesse no rastreamento do estado autonômico cardíaco em resposta a intervenções que visam a redução do TAV.

Agradecimentos

Agradecemos ao Dr. Aurangzeb Taj Halepota pelo recrutamento e avaliações clínicas dos participantes do estudo.

Footnotes

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do IRB of King Saud University sob o número de protocolo E-183381. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.

Referências

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Resting Heart Rate Variability is Independently Associated with Visceral Fat Rating Scores in Saudi Adult Males

Syed Shahid Habib 1, Shaea Alkahtani 2, Nouf Aljawini 1,3, Syed Mohammad Habib 4,✉, Andrew A Flatt 5

Abstract

Background:

Visceral adipose tissue (VAT) may be a specific modifiable contributor to body composition-related autonomic impairment.

Objectives:

To compare heart rate variability (HRV) between groups stratified by visceral fat rating (VFR) and compare associations between HRV and body composition metrics.

Methods:

A cross-sectional study was conducted on healthy men (n=99,age=37.8±13.4 years, body mass index [BMI]=26.9±4.6 kg/m2). HRV was derived from 5-minute electrocardiographic recordings. Body composition (body fat percentage, VFR, and muscle mass to visceral fat ratio [MMVFR]) was estimated using tetrapolar bioelectrical impedance analysis. Participants were categorized into groups according to VFR: G1 (VFR=1-8); G2(VFR=9-12); and G3(VFR>12). Age-adjusted comparisons were made between groups. Independent associations were quantified with multiple linear regressions. P <0.05 was significant.

Results:

Root-mean square of successive differences (RMSSD) and standard deviation of normal RR intervals (SDNN) were higher for G1 vs. G2 and G3 (p<0.05). Low-frequency power (LF) was higher in G1 than in G2 (p<0.05). VFR and MMVFR were negatively associated with SDNN, RMSSD, LF, and HF (p<0.05). After adjusting for age, BMI, and systolic and diastolic blood pressure, VFR was significantly predictive of RMSSD, SDNN, and HF (p=0.002,–0.027), and MMVFR was significantly predictive of RMSSD and SDNN (p=0.020,–0.023).

Conclusions:

Men in the lowest VFR category had the highest HRV. VFR was more strongly associated with HRV than body fat percentage and MMVR. Time domain parameters were more sensitive to VAT than frequency domain parameters. HRV parameters could be the primary parameters of interest in tracking cardiac-autonomic status in response to interventions targeting VAT reduction.

Keywords: Intra-Abdominal Fat, Heart Rate, Autonomic Nervous System

Introduction

Cardiovascular disease (CVD) continues to be a global health burden as a leading cause of morbidity and mortality. 1 A growing body of evidence demonstrates an association between increased adiposity and autonomic nervous system (ANS) imbalance, 2 - 4 inferred from heart rate variability (HRV) analysis. HRV reflects centrally-mediated cardiac control via autonomic innervation. 5 Vagal influence increases HRV whereas attenuated vagal functioning, or increased sympathetic stimulation, reduces HRV. 6 Cardiac-parasympathetic hypoactivity is associated with an elevated risk of incident coronary heart disease and all-cause mortality. 7 However, HRV is modifiable with lifestyle modification and appears to be sensitive to changes in body composition. 8

Though high body and fat mass have been associated with reduced HRV in a variety of young, 9 healthy, 10 athletic, 11 and clinical populations, 12 site-specific fat deposition is unaccounted for in these general body composition markers. Visceral adipose tissue (VAT) that surrounds vital organs within the abdomen is more hazardous to human health than subcutaneous fat and is more predictive of cardiometabolic risk. 13 Among obese individuals, those with less VAT storage typically exhibit a more favorable risk profile than those with higher VAT. A limited number of investigations have compared associations between HRV and markers of total body fat and central fat storage. Studies in women, elderly, and a Korean population have reported stronger associations between HRV and indicators of VAT. 14 - 16 Thus, central adiposity seems to be influencing the association between body fat and cardiac-autonomic function.

VAT can be estimated with tetrapolar bioelectrical impedance analysis (BIA), which serves as a convenient alternative to criterion laboratory measures or basic anthropometry. 17 To our knowledge, only one previous investigation has quantified associations between BIA-derived VAT and HRV in healthy adults. Results showed lower vagal-mediated HRV in overweight healthcare students versus an age-matched control group. However, groups were categorized by body mass rather than by VAT, and associations with HRV were not compared between the various markers of body composition.

Skeletal muscle supports metabolic health and physical functioning. 18 Muscle mass expressed relative to VAT, indexed by the ratio of muscle mass to visceral fat ratio (MMVFR), seems to be a relevant indicator of metabolic function. For example, BIA-derived MMVFR has been associated with non-alcoholic fatty liver disease and liver fibrosis 19 and aids in the detection of Metabolic Syndrome in young adults. 20 Thus, MMVFR seems to be a relevant health marker, but our understanding of its association with cardiac-autonomic functioning in healthy adults is limited.

Clarification of how BIA-derived body composition characteristics influence HRV may be of clinical relevance for assessing risk and guiding treatment. Therefore, the purpose of this investigation was to test the hypothesis that HRV differs between participants as a function of VAT categorization and that indexes of VAT will be more strongly associated with HRV than relative fat mass in healthy adult men.

Methods

Study settings

This cross-sectional study was conducted at the Department of Physiology and Exercise Physiology laboratories, within the College of Sport Sciences and Physical Activity of King Saud University (KSU). Ninety-nine healthy adult Saudi male subjects aged 20-60 years were eligible for participation. Convenience sampling was used to recruit volunteers who were approached via bulletin boards, posters, and social media announcements and those who expressed interest in participating were informed of all study procedures. Inclusion criteria included: healthy men non-smokers; those free of metabolic, orthopedic, and neurological disorders; no history of previous angina or myocardial infarction and BMI < 40 kg/m2. Professional athletes were excluded, but highly recreationally active individuals were included. This study was approved by the Institutional Review Board of KSU, Riyadh, Saudi Arabia (IRB No. E-18-3381). All subjects provided written informed consent and all procedures were performed as per the relevant guidelines and protocols. The main data of the article is summarized in the Central Illustration .

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Study procedures

Participants were instructed to avoid intake of caffeinated drinks and vigorous exercise training on the day before the laboratory visit for morning assessment in an overnight fasted state. Morning beverages, including water, were restricted to control for their confounding influence on HRV 21 and BIA 22 parameters. All measurements were performed with standard procedures that comprised blood pressure, demographics, body composition, and electrocardiogram (ECG) assessment.

Blood pressure and anthropometric measurements

Height was measured using a stadiometer (Seca 213, Seca GmbH & Co., Hamburg, Germany), and body weight was measured with a digital scale (PD100 ProDoc, Detecto Scale, Cardinal, Webb City, MO, USA). Waist circumference (WC) was measured in cm at the umbilicus. All values were adjusted to the nearest 0.1 cm. Body mass index (BMI) was computed by dividing weight by height in squared meters. Resting heart rate and systolic and diastolic blood pressures were estimated by an automated digital sphygmomanometer (HEM-7121, Omron, Shimogyo-ku, Kyoto, Japan).

Body composition estimation

A multi-frequency segmental machine (MC-980MA, Tanita Corporation, Tokyo, Japan) that delivers 50-1000 kHz currents was used to estimate body composition parameters. Participants stood barefooted on the scale whilst holding the electrodes with slight glenohumeral abduction. The height of each subject was measured and recorded. Participants were subsequently weighed and body composition values were indirectly estimated using the device. The following body composition measures were collected: body fat percentage (BF%), body water percentage, muscle mass, bone mass, and visceral fat rating (VFR). 14 VFR is provided as a specific rating (0–59 points). Ratings from 1 to 12 points indicate that the subject has a healthy visceral fat level, while ratings from 13 to 59 indicate that the subject has an excess visceral fat level. 23 - 25 VFR has been widely applied in clinical research as an indirect index of visceral fat. The MMVR was subsequently computed. 26

Heart rate variability assessment

All participants underwent 12-lead standard ECG testing in the supine position following the body composition assessment. We used a computerized ECG data acquisition device (PL3516 Power Lab 16/35, AD Instruments Pty Ltd. New South Wales, Australia) with 16 analog input channels. A 10-minute ECG recording was performed while signal quality was monitored by a researcher. A customized software (LabChart v. 8.1.13 Windows, AD Instruments Pty Ltd. New South Wales, Australia) was used for computing HRV variables. Artifacts and ectopic beats were processed using a standardized filter by the software-automated "Beat Classification" tool, which categorizes beats according to activity and isoelectric noise, and removes artifacts generated by movement, electrical interference, and ectopic beats. HRV parameters were derived from a 5-min criterion segment (i.e., min 5-10) and the first 5-min were discarded for stabilization. 27 Time-domain parameters recorded for analysis were the average time between RR intervals (Average RR), the standard deviation of normal RR intervals (SDNN), and the root mean square of the successive differences of normal RR interval differences (RMSSD). Frequency domain analysis of HRV by fast Fourier transform method included assessment of low frequency (LF), high frequency (HF), and the low LF/HF ratio. Average RR reflects resting heart rate, RMSSD and HF reflect parasympathetic modulation, SDNN, and LF reflect global variability with sympathetic and parasympathetic influence. 5

Statistical analysis

For data entry and statistical analysis, SPSS software (version 20.0 Chicago, IL, USA) was used. Continuous variables were presented as mean and standard deviation (SD) while categorical variables were expressed as frequencies and/or percentages (%). Continuous variables were checked for normality using the Kolmogorov-Smirnov test. The data following non-normal distributions were log-transformed. Participants were categorized into 3 groups (G) according to their VFR: G1 (VFR = 1-8), G2 (VFR = 9-12), and G3 (VFR > 12). HRV and body fat characteristics are both associated with age, which may confound associations between HRV and body fat characteristics. Thus, groups stratified by VFR were compared for demographic characteristics and HRV parameters by one-way analysis of covariance (ANCOVA) adjusting for age and all the assumptions necessary for the use of ANCOVA were met. The chi-square test was used to compare percentage distributions between different groups. Post-hoc comparisons were performed using Bonferroni and Tamhane tests. Bivariate associations between raw HRV and body composition parameters were assessed with Spearman's ρ. Finally, separate multiple linear regressions were performed with BF%, VFR, and MMVFR as predictors to assess the comparative predictive value of each with HRV parameters. Models included age, BMI, and systolic and diastolic blood pressure as covariates. P <0.05 was considered statistically significant.

Results

Demographic values for the entire group (n = 99) and groups stratified by VFR are displayed in Table 1 . G1 was significantly younger than G2 and G3. After controlling for age, G1 had significantly lower body mass, muscle mass, and waist circumference, along with lower body fat characteristics than G2 and G3. In addition, G3 had significantly higher age-adjusted waist circumference and body fat characteristics than G2.

Table 1. Demographic data and body composition analysis of all subjects and subgroups based on visceral fat rating.

Variables All G 1 (VFR = 1-8) G 2 (VFR = 9-12) G 3 (VFR > 12) p value p value adjusted for age
N 99 51 30 18
VFR 8.91 ± 5.21 5.02 ± 2.75 11.07 ± 1.39 16.33 ± 4.35 .000 .000
Age (year) 37.87 ± 13.46 32.02 ± 10.67 42.53 ± 11.53 46.67 ± 16.13 .000 -
Height (cm) 171.94 ± 6.46 171.84 ± 5.99 173.10 ± 7.44 170.28 ± 5.95 .342 .468
Weight (kg) 78.98 ± 15.72 71.36 ± 10.05 b c 87.39 ± 11.67 86.55 ± 23.13 .000 .000
BMI (kg/m2) 26.82 ± 4.94 23.87 4.01 b c 28.02 3.19 31.69 4.32 .000 .000
WC (cm) 100.63 ± 8.54 80.62 ± 8.03 b c 92.73 ± 7.59 100.63 ± 8.54 b .000 .000
SBP (mmHg) 121.59 ± 16.14 110.00 ± 13.80 b c 119.13 ± 18.18 119.13 ± 18.18 .008 .447
DBP (mmHg) 74.86 ± 10.68 72.10 ± 10.33 76.53 ± 12.07 80.00 ± 6.07 a .847 .573
Fat percentage (%) 22.86 ± 6.31 18.17 ± 4.40 b c 26.45 ± 3.27 30.17 ± 2.98 b .000 .000
Fat mass (kg) 19.15 ± 8.19 13.30 ± 4.66 b c 23.60 ± 5.44 28.29 ± 6.79 b .000 .000
FFM (kg) 60.82 ± 7.73 57.89 ± 6.49 b c 64.09 ± 7.48 63.71 ± 8.48 .000 .001
Muscle mass (kg) 57.79 ± 7.41 55.15 ± 6.27 b c 60.57 ± 7.30 60.64 ± 8.14 .001 .001
MMVFR 9.66 ± 7.27 14.15 ± 7.77 b c 5.52 ± 0.70 3.88 ± 0.85 .000 .000
MetS n(%)
Yes 27(27.27) 13(14.94) 8(8.79) 8(5.27) .293
No 72(72.72) 38(36.06) 22(21.21) 10(12.73)
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A

different from G1;

b

different from G2;

c

different from G3.

Data is presented as mean ± SD. G: group; VFR: visceral fat rating; N: number of participants; BMI: body mass index; WC: waist circumference; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; FFM: fat-free mass; MMVFR: muscle mass to visceral fat ratio; MetS: metabolic syndrome. One-way analysis of covariance (ANCOVA) was used for group comparisons. Proportions were compared by Chi-square.

The time-domain HRV comparison revealed significant between-group differences for RMSSD and SDNN, but not Average RR ( Table 2 ). Post-hoc analyses demonstrated that RMSSD and SDNN were significantly higher for G1 than G2 and G3, independent of age. Comparison of frequency domain HRV revealed significant between-group differences for LF, but not HF or LF/HF ( Table 3 ). Post-hoc analyses determined that LF was significantly higher in G1 than in G2, independent of age.

Table 2. Time domain analysis of all subjects and subgroups based on visceral fat rating.

Variables All G 1 (VFR = 1-8) G 2 (VFR = 9-12) G 3 (VFR > 12) p value p value adjusted
N 99 51 30 18
Average HR (bpm) 59.86 ± 6.06 58.89 ± 5.37 59.96 ± 6.42 62.47 ± 6.84 0.098 0.122
Average RR (s) 1.02 ± 0.10 1.03 ± 0.09 1.01 ± 0.10 0.97 ± 0.11 0.090 0.117
SDNN (ms) 1.664± 0.258 1.776± 0.229b c 1.543± 0.258 1.548± 0.193 0.000 0.007
RMSSD (ms) 1.666 ± 0.258 1.779 ± 0.225b c 1.543± 0.259 1.553± 0.202 0.000 0.006
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Data is presented as mean ± SD; G: group; VFR: visceral fat rating; N: number of participants; Average RR: the average time between QRS complexes (i.e. beat to beat); SDNN: standard deviation of normal RR intervals; RMSSD: Root mean square of the successive differences of normal RR intervals. One-way analysis of covariance (ANCOVA) was used for group comparisons.

Table 3. Frequency domains analysis of all subjects and subgroups based on visceral fat rating.

Variables All G 1 (VFR = 1-8) G 2 (VFR = 9-12) G 3 (VFR > 12) p value p value adjusted
N 99 51 30 18
LF (ms2) 2.884± 0.599 3.106± 0.459b 2.620± 0.732 2.766± 0.445 .007 .027
HF (ms2) 2.928± 0.674 3.229± 0.459 2.584± 0.828 2.766± 0.514 .004 .284
LF/HF -0.130± 0.330 -0.190± 0.347 -0.155± 0.231 0.081± 0.349b .001 .496
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Data is presented as mean ± SD; G: group; VFR: visceral fat rating; N: number of participants; LF: low frequency; HF: high frequency. One-way analysis of covariance (ANCOVA) was used for group comparisons.

Scatterplots comparing associations between RMSSD and Average RR with VFR are presented in Figure 1 .

Figure 1. Scatter plots of VFR relationships with RMSSD and Average RR. VFR: visceral fat rating; RMSSD: Root-mean square of successive differences.

Figure 1

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After covariate adjustment in regression analyses, VFR was significantly predictive of RMSSD, SDNN, and HF, and MMVFR was significantly predictive of RMSSD and SDNN. Standardized Ɓeta coefficients are presented in Table 4 .

Table 4. Multiple linear regression analysis with BF%, VFR, and MMVFR as predictors, adjusting for covariates of age, body mass, and systolic and diastolic blood pressure.

Dependent Variable in Regression Models Standardized Coefficients Beta t p value
Average RR (S) BF% -.303 -1.865 .065
VFR -.083 -.496 .621
MMVFR -.007 -.042 .966
SDNN (ms) BF% -.197 -1.307 .194
VFR -.421 -3.206 .002
MMVFR .283 2.372 .020
RMSSD (ms) BF% -.184 -1.221 .225
VFR -.410 -3.117 .002
MMVFR .275 2.305 .023
LF (ms2) BF% -.032 -.205 .838
VFR -.167 -1.038 .302
MMVFR -.067 -.432 .667
HF (ms2) BF% -.089 -.557 .579
VFR -.317 -2.248 .027
MMVFR .219 1.723 .089
LF/HF BF% .044 .258 .797
VFR .083 .477 .635
MMVFR .120 .702 .484
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Average RR: the average time between QRS complexes (i.e. beat to beat); SDNN: standard deviation of normal RR intervals; RMSSD: Root mean square of the successive differences of normal RR intervals; LF: low frequency; HF: high frequency; MMVRF: muscle mass to visceral fat ratio; VFR: visceral fat rating.

Discussion

The aims of this investigation were 1) to compare HRV between groups stratified by BIA-derived VFR and 2) to compare associations between HRV and body composition metrics in healthy Saudi men. The main findings were that individuals in the lowest VFR category had significantly higher age-adjusted RMSSD, SDNN, and LF than groups of higher VFR categorization. In addition, HRV parameters (RMSSD, SDNN, HF) were more strongly associated with VFR than BF% and MMVFR after controlling for age, BMI, and systolic and diastolic blood pressure.

In support of our hypothesis, HRV metrics of vagal influence (RMSSD) and global variability (SDNN, LF) varied as a function of BIA-derived VFR categorization in a sample of healthy men. A prior investigation involving healthy young adults compared HRV and BIA-derived body composition parameters among groups categorized by BMI. 28 Significantly higher normalized HF, LF, and total power, and lower relative body fat and VAT, were observed among groups of men and women categorized as overweight (n=40, BMI = 23.00 – 27.40) versus normal weight controls (n=40, BMI = 18.50 – 22.90). 28 Additionally, significant moderate bivariate associations were reported between relative VAT and normalized HF (r = −0.32) and LF (0.40). 28 Our findings revealed similar between-group differences and correlation magnitudes. Our inclusion of more common and accessible time-domain HRV parameters and adjustment for confounders in multivariate analyses add new insight to the literature regarding the association between VAT and HRV in a healthy population. Moreover, our finding of no difference in Average RR between VFR groups indicates greater sensitivity of HRV parameters to VAT accumulation.

Cross-sectional associations between HRV parameters and indicators of VAT have recently been reported. One investigation involving young adult women (n = 104) found that dual-energy x-ray absorptiometry-derived VAT expressed relative to body mass explained ∼10-16% of the variance in time (SDNN and RMSSD) and frequency domain (HF and LF) parameters 29 following age-adjustment. Another investigation involving younger and older multi-ethnic men and women (n = 178) with and without morbidities found that higher waist circumference was associated with decreasing HRV (Holter-derived RMSSD and SDNN) in younger, but not older adults, independent of known health conditions and self-reported physical activity. 14 Yi et al. found that a greater waist-to-hip ratio was associated with reduced HRV (e.g., RMSSD and LF) in an overweight sub-group of Korean adults, independent of age, sex, and cardiovascular risk factors. In agreement with the current findings, it was reported that abdominal fat was more predictive of HRV than BIA-derived body fat percentage. 15

Abdominal obesity is associated with greater resting sympathetic activation than peripheral obesity, despite similar baroreflex impairment between obese groups, implying mechanisms of metabolic origin. 30 Hyperglycemia, hyperinsulinemia, and insulin resistance are associated with both abdominal obesity and sympathetic hyperactivity, leading to reduced HRV and increased cardiometabolic risk. 31 However, metabolic abnormalities as described above are linked to pro-inflammatory states. 32 VAT contributes to systemic inflammation via its secretion of adipokines such as tumor necrosis factor-α, interleukin-6, C-reactive protein, and angiotensinogen. 33 , 34 It's been demonstrated that low-grade inflammation is associated with attenuated HRV in middle-aged and older adults. 35 Moreover, oxidative stress from adipokine-related dysregulation of reactive oxygen species is also thought to contribute to autonomic imbalance. 31 Thus, VAT may promote dysfunction of the ANS via the effects of its secretions, but further study aimed at clarifying mechanisms is required.

Limitations of our study include its cross-sectional design, utilization of only supine HRV recordings, and lack of additional important covariates such as blood biomarkers 31 , 32 and physical activity. 34 Lack of respiratory control during ECG assessment may also be considered a limitation. Moreover, our relatively small sample size and inclusion of only men limit the generalizability of our findings to the broader population. Finally, VAT was estimated by BIA, which is of lower quality relative to criterion approaches such as magnetic resonance imaging.

Conclusions and recommendations

Higher visceral fat, as indexed by BIA-derived VFR, was associated with reduced HRV in a sample of healthy men. Associations remained statistically significant after age, BMI and systolic and diastolic blood pressure were held constant. VFR was more strongly associated with HRV when compared to body fat percentage and MMVFR. VAT and HRV are modifiable with lifestyle factors and can be self-monitored with commercially available devices. Our findings suggest that RMSSD and SDNN may be the most sensitive HRV parameters to changes in VAT, and therefore should be the primary parameters of interest in tracking cardiac-autonomic status in response to interventions targeting VAT reduction.

Acknowledgments

We are thankful to Dr. Aurangzeb Taj Halepota for the recruitment and clinical assessments of study participants.

Footnotes

Sources of funding

There were no external funding sources for this study.

Study association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of the IRB of King Saud University under the protocol number E-183381. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

Articles from Arquivos Brasileiros de Cardiologia are provided here courtesy of Sociedade Brasileira de Cardiologia

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