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Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica logoLink to Revista Peruana de Medicina Experimental y Salud Publica
. 2024 Jun 13;41(2):114–120. doi: 10.17843/rpmesp.2024.412.13246
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Resistance to cephalosporins and quinolones in Escherichia coli isolated from irrigation water from the Rímac river in east Lima, Peru

Mónica Huamán Iturrizaga 1,2, Gina Salvador-Luján 1,3, Liliana Morales 4, Jeanne Alba Luna 1, Lino Velasquez Garcia 1, Julio Daniel Pacheco Perez 1, Maria J Pons 5
PMCID: PMC11300684  PMID: 39166633

ABSTRACT

Objectives.

To evaluate the presence and sensitivity to antimicrobials of Escherichia coli strains isolated from 24 irrigation water samples from the Rimac river of East Lima, Peru.

Materials and methods.

The E. coli strains were identified by PCR. Antibiotic susceptibility was processed by the disk diffusion method. Genes involved in extended spectrum beta-lactamases (BLEE), quinolones and virulence were determined by PCR.

Results.

All samples exceeded the acceptable limits established in the Environmental Quality Standards for vegetable irrigation. Of the 94 isolates, 72.3% showed resistance to at least one antibiotic, 24.5% were multidrug resistant (MDR) and 2.1% were extremely resistant. The highest percentages of resistance were observed for ampicillin-sulbactam (57.1%), nalidixic acid (50%), trimethoprim-sulfamethoxazole (35.5%) and ciprofloxacin (20.4%). Among the isolates, 3.2% had a BLEE phenotype related to the bla CTX-M-15 gene. qnrB (20.4%) was the most frequent transferable mechanism of resistance to quinolones, and 2.04% had qnrS. It was estimated that 5.3% were diarrheagenic E. coli and of these, 60% were enterotoxigenic E. coli, 20% were enteropathogenic E. coli and 20% were enteroaggregative E. coli.

Conclusions.

The results show the existence of diarrheogenic pathotypes in the water used for irrigation of fresh produce and highlight the presence of BLEE- and MDR-producing E. coli, demonstrating the role played by irrigation water in the dissemination of resistance genes in Peru.

Keywords: Escherichia coli, antibiotic resistance, irrigation water, ESBL-producers, diarrhoeagenic E. coli.

INTRODUCTION

The emergence of antibiotic-resistant bacteria is a threat to global public health, which needs a multidisciplinary approach to integrate knowledge about “One Health”, including the environment, humans, and animals 1. Aquatic systems have been identified as important reservoirs of resistance 2,3, providing dissemination and transmission routes for antimicrobial-resistant bacteria to transfer to humans and animals 4.

The spread of antibiotic resistance in aquatic systems deserves special attention considering that water use can facilitate the transmission of bacteria to humans (e.g., in oral use, irrigation, recreation, and/or fishing) 5-7. Likewise, the presence of other compounds in these environments, such as metals and/or disinfectants, has been related to the co-selection or selection of resistance, which accumulates in contaminated aquatic systems 8,9. In addition, the origin of some of the most widespread antibiotic resistance genes associated with human infections (e.g., bla CTX -M) has been identified in aquatic environmental bacteria 10.

The Rimac River is the most important river basin in Peru. It is estimated that 15% of its water resources are used in agriculture, being the main source of water for agriculture in eastern Lima 11. The indicators of fecal contamination in this river exceed the category limits for vegetable irrigation (1000 most probable number [MPN]/100 ml) established by the Water Quality Standards of the Peruvian Ministry of the Environment 11.

It should be noted that not only pathogenic microorganisms are relevant for the mobilization of resistance mechanisms, but also commensal bacteria such as Escherichia coli, which is considered one of the most representative species of the gut microbiota in both humans and animals 12. The presence of E. coli is used as an indicator of water and food quality and some pathotypes are virulence factors associated with diarrhea (diarrheogenic E. coli).

The cephalosporins and quinolones are among the most widely used antimicrobials in humans and production animals. The extended-spectrum beta-lactamases (ESBL) are one of the most important resistance mechanisms in health and are widely distributed in the community; they confer resistance to beta-lactam antibiotics, as well as the mechanisms associated with resistance to aminoglycosides and quinolones, mainly due to chromosomal mutations, in addition to transferable mechanisms 13,14.

A better understanding of antibiotic resistance in specific irrigation systems is essential to create mitigation strategies in agriculture. In Peru, information on resistance levels in bacteria isolated from water bodies is limited, particularly regarding irrigation water 12. Therefore, this study aims to determine the levels of antibiotic resistance and to carry out the molecular characterization of ESBL and transferable mechanisms of quinolone resistance in E. coli isolated from irrigation water in eastern Lima, Peru.

KEY MESSAGES

Motivation for the study. Aquatic systems, including irrigation water, have been identified as reservoirs of antimicrobial resistance, with few studies in Peru on the presence of Escherichia coli and their levels of virulence and antimicrobial resistance.

Main findings. Our results show the presence of E. coli above the established standard for vegetable irrigation water, some with very high levels of antimicrobial resistance.

Implications. The presence of ESBL-producing strains of extended-spectrum beta-lactamases and multidrug-resistant E. coli in irrigation water could contribute to the dissemination of resistance genes in Peru, posing a significant threat to public health.

MATERIALS AND METHODS

Study area

We conducted a cross-sectional observational study. Water samples were collected from 24 irrigation water sampling points in 5 vegetable-growing areas from the districts of Lurigancho, Chaclacayo, Pachacamac, La Molina and Lurin, located on the eastern bank of the Rimac River in eastern Lima Peru, between October 2019 and February 2020 (Figure 1). The samples were obtained from the largest agricultural fields, particularly from irrigation canals entering these large parcels mainly with produce and short-stemmed vegetables. We should mention that no drinking water sources were found nearby nor was there any indication of the presence of sheep, cattle or other livestock.

Figure 1. Map with irrigation water sampling points in the east of Lima, Peru.

Figure 1

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This study was approved by the Vice-rector for Research and Postgraduate Studies of the Universidad Nacional Mayor de San Marcos under code B19101681.

Isolation and identification of Escherichia coli

Samples were collected following protocol RD160-2015-DIGESA and transported to the Microbial Ecology laboratory of the Faculty of Biological Sciences of the Universidad Nacional Mayor de San Marcos 15. Samples were processed using the Colilert-18/Quanti-Tray method to analyze total coliforms and E. coli in all types of water (ISO 9308-2:2012). Strains phenotypically suspected to be E. coli were selected and stored on trypticase soy agar (TSA) at 8 °C for antibiotic susceptibility testing and at -80 °C in skim milk for molecular testing performed at the Molecular Genetics Laboratory of the Universidad Científica del Sur.

E. coli was molecularly identified by amplification of the uidA gene. DNA extraction was performed by heat shock for 5 min at 100°C, followed by centrifugation at 13,000 rpm for 5 min. The extracted DNA was stored at -20 °C until use. We used the 652-bp uidA-R primers CCA TCA GCA CGT TAT CGA ATC CTT 61 82.6µM uidA-F from a 652-bp amplicon to amplify the uidA gene, which encodes the 3-glucuronidase enzyme as a target for E. coli detection 16.

Antimicrobial susceptibility

Confirmed E. coli strains were reactivated on TSA agar and antibiogram was performed with the Kirby Bauer disk diffusion method against 17 antibiotics: nalidixic acid (30 µg), trimethoprim sulfamethoxazole (1. 25/75 µg), ciprofloxacin (5 µg), ampicillin-sulbactam (10/10 µg), cefepime (30 µg), amoxicillin-clavulanic acid (20/10 µg), levofloxacin (5 µg), gentamicin (10 µg), fosfomycin (200 µg), aztreonam (30 µg), cefotaxime (30 µg), cefazolin (30 µg), cefoxitin (30 µg), ceftazidime (30 µg), imipenem (10 µg), meropenem (10 µg) and amikacin (30 µg). Inhibition halos were interpreted following the CLSI 2019 guideline 38. The Jarlier method was used for phenotypic detection of ESBL. The double-disk synergy method was used for AmpC-type beta-lactamases, and carbapenemase screening was considered with imipenem and meropenem inhibition halos < 22 mm. The control strains were E. coli ATCC 25922 and ATCC 35218. To obtain an overview, strains with intermediate and resistant inhibition halos were included in the resistant category. Multidrug resistance (MDR) was defined as the absence of acquired sensitivity to at least one agent in three or more antimicrobial categories, extreme resistance (XDR) was defined as resistance to three or more antimicrobial families, including carbapenemics 1,17,18.

Diarrheogenic pathotype of Escherichia coli

Eight virulence genes associated with diarrheogenic E. coli (DEC) genes were detected by multiplex PCR: enterotoxigenic (lt, st), enteropathogenic (eaeA), Shiga toxin-producing (stx1, stx2), enteroinvasive (ipaH), enteroaggregative (aggR) and diffusely adherent (daaD) E. coli19.

ESBL and transferable quinolone resistance mechanisms

Molecular characterization of E. coli ESBL genes was carried out in strains presenting the ESBL phenotype. Amplification was performed by PCR for bla CTX -M, bla TEM and bla SHV20. The presence of qnrA, qnrB, qnrC, qnrD, qnrVC, qnrS, qepA, and oqxAB genes was determined by PCR in strains with decreased susceptibility (resistance or intermediate) to nalidixic acid 14.

RESULTS

Isolation and identification of Escherichia coli

Total fecal coliform and E. coli counts exceeded 2400 NMP/100 ml in the 24 processed water samples. We isolated 118 suspected E. coli colonies from among the Colilert-positive samples; of these, 95 (79.2%) were confirmed by molecular identification of the uidA gene.

Antimicrobial Susceptibility

Significant levels of resistance to ampicillin sulbactam (57.1%), nalidixic acid (50.0%), trimethoprim-sulfamethoxazole (35.5%), amoxicillin-clavulanic acid (22.0%) and ciprofloxacin (20.4%) were found. With regard to beta-lactams, we found that resistance to cefepime was 18.9%, followed by cefazolin and cefotaxime with 6.3% resistance. The only antibiotic with no resistance was amikacin (0%) (Figure 2).

Figure 2. Levels of resistance to antibiotics in Escherichia coli isolated from irrigation water in Eastern Lima 2019-2020.

Figure 2

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Antimicrobial susceptibility testing found that 68 (72.3%) strains were resistant to at least one antibiotic. Notably, 23 (24.5%) strains were MDR and 2 (2.1%) were XDR. Finally, 26 (27.6%) strains were sensitive to all antibiotics. (Supplementary material).

Determination of the diarrheogenic pathotype in Escherichia coli

Of the 94 E. coli isolates, 5 (5.3%) had at least one diarrheogenic virulence gene, and of these, 3 (60%) had the enterotoxigenic virulence gene (lt, st) being ETEC, 1 (20.0%) enteropathogenic (eaeA) EPEC and 1 (20.0%) enteroaggregative (aggR) EAEC.

Detection of ESBL and AmpC

Regarding beta-lactam resistance mechanisms, AmpC-type beta-lactamases were detected phenotypically in 5 (5.3%) strains and the ESBL phenotype in 3 (3.2%) strains. In addition, all ESBL -producing strains had the bla CTX-M-15 gene.

Transferable mechanisms of quinolone resistance (TMQR)

Of the 49 strains with decreased sensitivity to quinolones, 10 strains had the qnrB gene (20.4%), being the most frequent, and only one strain (2.0%) had the qnrS gene.

DISCUSSION

The presence of E. coli in aquatic environments has been related to the discharge of wastewater, whether from domestic or industrial use, releasing antibiotic-resistant bacteria into the environment 21. It should be noted that samples were obtained from agricultural waters that were directly exposed to the environment, so the contamination could have had different origins, such as the introduction of sewage, domestic discharges, and household and/or wild animal excrement 21,22.

The number of total coliforms and E. coli in the 24 irrigation water sampling points exceeded the permissible limit established by national regulations (DS N°004-2017-MINAM for vegetable irrigation) 23, in agreement with previous reports from national agencies 24. The poor quality of water used for irrigation is one of the reasons for the presence of pathogens in short-stemmed vegetables, which can be contaminated at any stage of the food chain, from planting to the consumer 25. In addition, contamination of irrigation water and the prevalence of E. coli in vegetables affects human health 26.

In addition, diarrheogenic E. coli strains were detected (5.3%). These strains are characterized by their capacity to cause pathologies in animals and humans through the transmission of foodborne diseases, thus compromising the use of water for vegetable irrigation. This percentage is lower in comparison with other countries in the region, such as Chile, which reported 10% of diarrheogenic E. coli strains in surface water used for vegetable irrigation using a tangential filtration method, 27) which tends to concentrate the bacterial load, and 14% found in irrigation water in Sinaloa, Mexico. Our findings show that ETEC was the most frequently isolated pathotype, although EPEC and EAEC have also been reported. Previous studies of diarrheogenic E. coli in a cohort of children in Lima have described these pathotypes, with ETEC being more frequent in children 2 to 12 months of age with diarrhea 28. High levels of resistance to sulfonamides were found in these strains, and also to quinolones which are not commonly used in this age group 28.

The presence of antibiotic resistance and the respective genes involved is generally linked to anthropogenic effect, such as human feces and sewage 21 and is also related to a high load of contaminants (heavy metals, antibiotics and pesticides) in waters, mainly due to industry activities (mining), population growth and agricultural activities 29. It is important to note that, in our study, the sampled area had no hospital or industrial waste channels 29.

In recent years, increased levels of antimicrobial resistance in irrigation water have been reported in Texas 30 and also in the Latin American region 31. Thus, in the present study, 72.3% of E. coli strains were resistant to at least one antibiotic, 24.5% were MDR, and 2.1% were XDR. In fact, resistance levels are extremely high in most river systems (up to 98% of the total bacteria detected), followed by lakes, with lower values reported in ponds and springs (<1%) 32.

The most frequent resistance phenotypes in this study were related to quinolones and sulfonamides. The presence of genes related to sulfonamide resistance has been associated with wastewater effluents (neither chlorinated nor dechlorinated) 33. On the other hand, resistance to quinolones has increased in relation to the therapeutic use and growth promoters, which has been increasing worldwide 34. High levels of quinolone resistance have been reported in microorganisms isolated from both diarrheic and healthy children 35-36 in Peru, as in other areas of the region, indicating the high pressure of this antibiotic in the population.

Aquatic environments have been considered important reservoirs regarding the transferable mechanisms involved in quinolone resistance 37. Water genetic studies have reported the presence of the qepA and aac (6')-Ib-cr genes, encoding fluoroquinolone resistance, in a high percentage of sewage and sludge samples 38. Our results show that the qnrB gene (20.4%) was the most frequent transferable mechanism of quinolone resistance (TMQR), and only one isolate had the qnrS gene. A correlation was previously established between the presence of a TMQR, such as qepA and qnrS, and the amount of Cu and Zn in vegetative soils with long-term manure application, correlating heavy metals with the persistence of antibiotic resistance genes 39.

Our findings of ESBL strains (3.2%) were lower compared with the reports by Palacios (16.1%) in water from the Piura River, Peru 34, and the 29% ESBL found in E. coli from irrigation water from Ecuador 40. However, these results are not comparable because, in these studies, they were selected with media containing antibiotics of the cephalosporin family. Likewise, the bla CTX-M-15 gene was detected, which together with the bla CTX-M-55, bla CTX-M-65 genes were the genes most frequently found in association with the ESBL phenotype, and were also the most frequent alleles associated with human infections 3,14,41.

The study presents some limitations related to the size of the samples, considering the large extension of the area. In addition, screening culture media were not used for the detection of ESBL strains, which would have helped to isolate a greater number of E. coli resistant to this group of antimicrobials. Nonetheless, the importance of this study lies in the contribution of our findings to the scarce existing information on E. coli in irrigation waters with resistance to different families of antibiotics (quinolones, aminoglycosides, beta-lactams, monobactams, sulfonamides). Likewise, the finding of E. coli pathotypes highlights the need to improve irrigation water policies and control in the different agricultural areas of Lima. This is particularly important in Peru, which has a low frequency of wastewater treatment.

In conclusion, this study showed the presence of fecal coliforms above the permissible limit established by the national standard. In addition, it demonstrates the existence of diarrheagenic E. coli and high levels of resistance to quinolones and sulfonamides, with special concern to ESBL-producing E. coli, in irrigation water from the periphery of Lima, representing a potential danger to animal and human health.

Funding Statement

This study was supported by the Universidad Nacional Mayor de San Marcos “Proyecto de Investigación para Grupos 2019” (Project number B19101681)

Funding.: This study was supported by the Universidad Nacional Mayor de San Marcos “Proyecto de Investigación para Grupos 2019” (Project number B19101681).

Supplementary material.
Available in the electronic version of the RPMESP.
rpmesp-41-02-13246-s001.docx (50.8KB, docx)
Cite as:

Huaman M, Salvador G, Morales L, Alba-Luna J, Velásquez L, Pacheco D, et al. Resistance to cephalosporins and quinolones in Escherichia coli isolated from irrigation water from the Rímac river in east Lima, Peru. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2024;41(2):114-20. doi: 10.17843/rpmesp.2024.412.13246.

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Resistencia a cefalosporinas y quinolonas en Escherichia coli aisladas de agua de riego del río Rímac en Lima Este, Perú

Mónica Huamán Iturrizaga 1,2, Gina Salvador-Luján 1,3, Liliana Morales 4, Jeanne Alba Luna 1, Lino Velasquez Garcia 1, Julio Daniel Pacheco Perez 1, Maria J Pons 5

RESUMEN

Objetivos.

Evaluar la presencia y sensibilidad a los antimicrobianos de cepas de Escherichia coli aisladas de 24 muestras de agua de riego del río Rímac de Lima Este, Perú.

Materiales y métodos.

Las cepas de E. coli fueron identificadas por PCR. La susceptibilidad a los antibióticos se procesaron por el método de difusión en disco. Los genes implicados en betalactamasas de espectro extendido (BLEE), quinolonas y virulencia se determinaron por PCR.

Resultados.

Todas las muestras superaron los límites permisibles establecidos en las Normas de Calidad Ambiental para el riego de hortalizas. De los 94 aisaldos, el 72,3% mostró resistencia al menos a un antibiótico, el 24,5% eran multirresistentes (MDR) y el 2,1% extremadamente resistentes. Los mayores porcentajes de resistencia se observaron para ampicilina-sulbactam (57,1%), el ácido nalidíxico (50%), trimetoprim-sulfametoxazol (35,5%) y ciprofloxacino (20,4%). Entre los aislados, el 3,2% presentaba fenotipo BLEE relacionado con el gen bla CTX-M-15. Los mecanismos transferibles de resistencia a las quinolonas, qnrB fueron más frecuentes (20,4%), y el 2,04% tenían el qnrS. Se calcularon que el 5,3% eran E. coli diarreagénicas y de estas, el 60% eran E. coli enterotoxigénicas, el 20% E. coli enteropatógenas y el 20% E. coli enteroagregantes.

Conclusiones.

Los resultados muestran la existencia de patotipos diarreogénicos en el agua utilizada para el riego de productos frescos y destaca la presencia de E. coli productores de BLEE y MDR, demostrando el papel que juega el agua de riego en la diseminación de genes de resistencia en el Perú.

Palabras clave: Escherichia coli, resistencia a antibióticos, agua de riego, productoras de BLEE, E. coli diarreagénica

INTRODUCCIÓN

La aparición de bacterias resistentes a los antibióticos es una amenaza para la salud pública mundial, que necesita un enfoque multidisciplinario para integrar el conocimiento sobre “Una Salud” incluyendo el medio ambiente, los humanos y los animales 1. Los sistemas acuáticos han sido identificados como importantes reservorios de resistencia 2,3, proporcionando rutas de diseminación y transmisión para que las bacterias resistentes a los antimicrobianos se transfieran a humanos y animales 4.

La propagación de la resistencia a los antibióticos en los sistemas acuáticos merece especial atención considerando que el uso del agua puede facilitar la diseminación de bacterias a los humanos (por ejemplo, en uso de boca, riego, recreación y/o pesca) 5-7. Así mismo, en estos entornos, la presencia de otros compuestos, como metales y/o desinfectantes, se ha relacionado con la co-selección o selección de resistencias, que se acumula en los sistemas acuáticos contaminados 8,9. Además, se ha identificado en bacterias ambientales acuáticas el origen de algunos de los genes de resistencia a los antibióticos más extendidos a nivel mundial asociados con infecciones humanas (p. ej., bla CTX -M) 10.

En Perú, el agua del río Rímac pertenece a la cuenca fluvial más importante del país. Se estima que el 15% de sus recursos hídricos se utilizan en la agricultura, siendo la principal fuente de agua para las parcelas agrícolas del este de Lima 11. Los indicadores de contaminación fecal de este río exceden los límites de categoría para riego de vegetales (1000 número más probable [MPN] /100 ml) establecidos por los Estándares de Calidad del Agua del Ministerio del Ambiente en Perú 11.

Cabe señalar que no solo los microorganismos patógenos son relevantes en la movilización de mecanismos de resistencia, sino también bacterias comensales como Escherichia coli, la cual es considerada una de las especies más representativas de la microbiota del intestino tanto en humanos como en animales 12. La presencia de E. coli se utiliza como indicador de la calidad del agua, de los alimentos y algunos patotipos factores de virulencia asociados a diarrea (E. coli diarreogenica).

Dentro de los antimicrobianos, el grupo de las cefalosporinas y las quinolonas, se encuentran entre los más utilizados en humanos y animales de producción. Entre los mecanismos de resistencia más importantes en salud, y ampliamente distribuidos en la comunidad, son las betalactamasas de espectro extendido (BLEE), que confieren resistencia a los antibióticos betalactámicos, así como los mecanismos asociados a la resistencia a los aminoglucósidos y a las quinolonas, debidos principalmente a mutaciones cromosómicas, además de los mecanismos transferibles 13,14.

Comprender mejor la resistencia a los antibióticos en sistemas de riego específicos es esencial para crear estrategias de mitigación en la agricultura. En el Perú, la información sobre los niveles de resistencia en bacterias aisladas de cuerpos de agua es limitada, especialmente en agua de riego 12. Por consiguiente, el objetivo del presente estudio fue determinar los niveles de resistencia a los antibióticos y realizar la caracterización molecular de BLEE y mecanismos transferibles de resistencia a quinolonas en E. coli aislada de agua de riego de Lima Este, Perú.

MENSAJES CLAVE

Motivación para realizar el estudio. Los sistemas acuáticos, incluida el agua de riego, han sido identificados como reservorios de resistencia a antimicrobianos, siendo escasos los estudios en el Perú sobre la presencia de Escherichia coli y sus niveles de virulencia y resistencia antimicrobiana.

Principales hallazgos. El estudio reporta la presencia de bacterias E. coli por encima de la norma establecida para aguas de riego de vegetales, algunas con niveles muy altos de resistencia a los antimicrobianos.

Implicancias. La presencia de cepas productoras de BLEE de betalactamasas de espectro extendido y E. coli multirresistente, en el agua de riego podría contribuir en la diseminación de genes de resistencia en el Perú, siendo una amenaza importante en la salud pública.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se realizó un estudio observacional de corte transversal. Las muestras de agua se tomaron en 24 puntos de muestreo de agua de riego en 5 zonas de cultivo vegetal pertenecientes a los distritos de Lurigancho, Chaclacayo, Pachacamac, La Molina y Lurín, ubicados en la margen oriental del río Rímac al este de Lima Perú, entre octubre de 2019 y febrero de 2020 (Figura 1). Para el muestreo, se identificaron los campos agrícolas más grandes, tomando muestras de agua de los canales de riego que ingresaban a estas grandes extensiones parcelas principalmente con cultivos de verduras y hortalizas de tallo corto. Debemos mencionar que no se observaron cerca fuentes de agua potable ni había indicios de la presencia de ganado ovino, bovino o de otro tipo.

Figura 1. Mapa con puntos de muestreo de agua de riego en el este de Lima, Perú.

Figura 1

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El estudio fue aprobado por el Vicerrectorado de Investigación y Postgrado de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos bajo el código B19101681.

Aislamiento e identificación de Escherichia coli

Las muestras fueron recolectadas siguiendo el protocolo RD160-2015-DIGESA y transportadas al laboratorio de Ecología Microbiana de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos 15. Las muestras se procesaron utilizando el método Colilert-18/Quanti-Tray para analizar coliformes totales y E. coli en todo tipo de agua (ISO 9308-2:2012). Se seleccionaron las cepas fenotípicamente sospechosas de ser E. coli y se almacenaron en agar tripticasa soja (TSA) a 8 °C para pruebas de susceptibilidad a antibióticos y a -80 °C en leche descremada para pruebas moleculares realizadas en el Laboratorio de Genética Molecular de la Universidad Científica del Sur.

Las E. coli fueron identificadas molecularmente mediante amplificación del gen uidA. La extracción de ADN se realizó mediante choque térmico durante 5 minutos a 100°C, seguido de centrifugación a 13.000 rpm durante 5 minutos. El ADN extraído se almacenó a -20 °C hasta su uso. Para la amplificación del gen uidA, que codifica la enzima 3-glucuronidasa como diana para la detección de E. coli, se utilizaron los cebadores uidA-R de 652 pb CCA TCA GCA CGT TAT CGA ATC CTT 61 82,6µM uidA-F de un amplicón de 652 pb 16.

Sensibilidad a los antimicrobianos

Las cepas de E. coli confirmadas se reactivaron en agar TSA y se realizó el antibiograma con el método de difusión en disco de Kirby Bauer frente a 17 antibióticos: ácido nalidíxico (30 µg), trimetoprim sulfametoxazol (1. 25/75 µg), ciprofloxacino (5 µg), ampicilina-sulbactam (10/10 µg), cefepima (30 µg), amoxicilina-ácido clavulánico (20/10 µg), levofloxacino (5 µg), gentamicina (10 µg), fosfomicina (200 µg), aztreonam (30 µg), cefotaxima (30 µg), cefazolina (30 µg), cefoxitina (30 µg), ceftazidima (30 µg), imipenem (10 µg), meropenem (10 µg) y amikacina (30 µg). Los halos de inhibición se interpretaron siguiendo la directriz CLSI 2019 38. Para la detección fenotípica de BLEE se utilizó el método Jarlier. Para las betalactamasas de tipo AmpC, se utilizó el método de sinergia de doble disco, y el cribado de carbapenemasas se consideró con halos de inhibición de imipenem y meropenem < 22 mm. Las cepas de control utilizadas fueron E. coli ATCC 25922 y ATCC 35218. Para obtener una visión general, las cepas con halos de inhibición intermedios y resistentes se incluyeron en la categoría resistente. La multirresistencia (MDR) se definió como la ausencia de sensibilidad adquirida a al menos un agente en tres o más categorías antimicrobianas, la extrema resistencia (XDR) se definió como la resistencia a tres o más familias de antimicrobianos, incluidos los carbapenémicos. 1,17,18.

Patotipo diarreógeno de Escherichia coli

Se detecaron ocho genes de virulencia asociados con genes diarreógenos de E. coli (DEC) mediante PCR multiplex: enterotoxigénico (lt, st), enteropatógeno (eaeA), productor de toxina Shiga (stx1, stx2), E. coli enteroinvasiva (ipaH), enteroagregativa (aggR) y difusamente adherente (daaD) 19.

BLEE y mecanismos de resistencia a quinolonas transferibles

Se realizó la caracterización molecular de genes BLEE de E. coli en cepas que presentaron el fenotipo BLEE. La amplificación se realizó por PCR para bla CTX -M, bla TEM y bla SHV.20.

La presencia de los genes qnrA, qnrB, qnrC, qnrD, qnrVC, qnrS, qepA y oqxAB se determinó mediante PCR en cepas con susceptibilidad disminuida (resistencia o intermedia) al ácido nalidíxico 14.

RESULTADOS

Aislamiento e identificación de Escherichia coli

Los recuentos totales de coliformes fecales y E. coli superaron los 2400 NMP/100 ml en las 24 muestras de agua procesadas. Entre las muestras positivas para Colilert, se aislaron 118 colonias sospechosas de E. coli; de ellas, 95 (79,2%) fueron confirmados mediante identificación molecular del gen uidA.

Susceptibilidad a los antimicrobianos

Se encontraron importantes niveles de resistencia a ampicilina sulbactam (57,1%), ácido nalidíxico (50,0%), trimetoprim-sulfametoxazol (35,5%), amoxicilina-ácido clavulánico (22,0%) y ciprofloxacino (20,4%). Con relación a la resistencia a betalactámicos, la resistencia a cefepima fue del 18,9%, seguida de cefazolina y cefotaxima con un 6,3% de resistencia. El único antibiótico que no presentó resistencia fue la amikacina (0%) (Figura 2).

Figura 2. Niveles de resistencia a antibióticos en Escherichia coli aislada en agua de riego en Lima Este 2019-2020. Trimetoprima sulfametoxazol.

Figura 2

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Las pruebas de susceptibilidad a los antimicrobianos encontraron que 68 (72,3%) cepas eran resistentes a al menos un antibiótico. Cabe destacar que 23 (24,5%) cepas eran MDR y 2 (2,1%) eran XDR. Finalmente, 26 (27,6%) cepas fueron sensibles a todos los antibióticos. (Material suplementario)

Determinación del patotipo diarreógeno en Escherichia coli

De los 94 aislados de E. coli, 5 (5,3%) tenían al menos un gen de virulencia diarreógeno, y de estos, 3 (60%) tenían el gen de virulencia enterotoxigénico (lt, st) siendo ETEC, 1 (20,0%) enteropatógeno (eaeA) EPEC y 1 (20,0%) enteroagregativa (aggR) EAEC.

Detección de ESBL y AmpC

En cuanto a los mecanismos de resistencia a los betalactámicos, se detectaron betalactamasas tipo AmpC fenotípicamente en 5 (5,3%) cepas y el fenotipo BLEE en 3 (3,2%) cepas. Además, todas las cepas productoras de BLEE tenían el gen bla CTX-M-15.

Mecanismos transferibles de resistencia a las quinolonas (TMQR)

De las 49 cepas con sensibilidad disminuida a las quinolonas, 10 cepas presentaron el gen qnrB (20,4%), siendo la más frecuente, y sólo una cepa (2,0%) presentó el gen qnrS.

DISCUSIÓN

La presencia de E. coli en ambientes acuáticos se ha relacionado con el vertido de aguas residuales, ya sean de uso doméstico o industrial, provocando la liberación al medio ambiente de bacterias resistentes a los antibióticos 21. Cabe señalar que los canales por donde fluyen las aguas agrícolas muestreadas se encontraban al aire libre, por lo que la contaminación pudo haber tenido diversos orígenes, tales como introducción de aguas residuales, vertidos domiciliarios y excrementos de hogares y/o animales salvajes 21,22.

El número de coliformes totales y E. coli en los 24 puntos de muestreo de agua de riego superó el límite permisible establecido por la normativa nacional (DS N°004-2017-MINAM para riego de hortalizas) 23, en concordancia con informes anteriores de organismos nacionales 24. La mala calidad del agua utilizada para riego es una de las razones de la presencia de patógenos en hortalizas de tallo corto, las cuales pueden contaminarse en cualquier etapa de la cadena alimentaria, desde la siembra hasta el consumidor 25. Además, la contaminación del agua de riego y la prevalencia de E. coli en hortalizas afecta la salud humana 26.

Además, se han detectado cepas de E. coli diarreogénicas (5,3%). Estas cepas se caracterizan por su capacidad de provocar patologías en animales y humanos por la transmisión de enfermedades transmitidas por alimentos, comprometiendo con ello el aprovechamiento del agua para el riego de hortalizas. Este porcentaje es menor en comparación con otros países de la región, como Chile, que reportó un 10% de cepas de E. coli diarreogénicas en aguas superficiales utilizadas en riego de hortalizas mediante un método de filtración tangencial, 27) que tiende a concentrar la carga bacteriana, y 14% encontrado en agua de riego en Sinaloa, México. Nuestros hallazgos muestran que ETEC fue el patotipo aislado con mayor frecuencia, aunque también se han informado EPEC y EAEC. Estudios previos de E. coli diarreogénicas en una cohorte de niños de Lima han descrito estos patotipos, siendo ETEC más frecuente en niños de 2 a 12 meses de edad con diarrea 28. En estas cepas se encontraron altos niveles de resistencia a las sulfonamidas, y también a las quinolonas que no se utilizan habitualmente en este grupo de edad 28.

La presencia de resistencia a los antibióticos y los respectivos genes involucrados está generalmente vinculada al efecto antropogénico, como las heces humanas y las aguas residuales 21 y también se relaciona con una alta carga de contaminantes (metales pesados, antibióticos y pesticidas) en las aguas, debido principalmente a las actividades de la industria (minería), el crecimiento demográfico y las actividades agrícolas 29. Es importante destacar que, en nuestro estudio, el área muestreada no había canales de residuos hospitalarios o industriales 29.

En los últimos años, se ha informado de un aumento en los niveles de resistencia a los antimicrobianos en el agua de riego en Texas 30) y también en la región de América Latina. 31. Así, en el presente estudio, el 72,3% de las cepas de E. coli eran resistentes a al menos un antibiótico, el 24,5% eran MDR y el 2,1% eran XDR. De hecho, los niveles de resistencia son extremadamente altos en la mayoría de los sistemas fluviales (hasta el 98% del total de bacterias detectadas), seguidos de los lagos, habiéndose informado valores más bajos en estanques y manantiales (<1%) 32.

Los fenotipos de resistencia más frecuentes en este estudio estaban relacionados con las quinolonas y las sulfonamidas. La presencia de genes relacionados con la resistencia a sulfonamidas se ha relacionado con efluentes de aguas residuales (no clorados ni declorados) 33. Por otro lado, la resistencia a quinolonas se ha incrementado en relación con el uso terapéutico y de promotores de crecimiento, que ha ido en aumento a nivel mundial 34. En Perú, al igual que en otras zonas de la región, se han reportado altos niveles de resistencia a quinolonas en microorganismos aislados tanto de niños diarreicos como sanos 35-36, lo que indica la alta presión de este antibiótico en la población.

En cuanto a los mecanismos transferibles implicados en la resistencia a las quinolonas, los medios acuáticos se han considerado importantes reservorios 37. Los estudios genéticos del agua han informado de la presencia de los genes qepA y aac (6’)-Ib-cr, que codifican la resistencia a las fluoroquinolonas, en un alto porcentaje de muestras de aguas residuales y lodos 38. En el presente estudio, el gen qnrB (20,4%) fue el mecanismo transferible de resistencia a las quinolonas (TMQR) más frecuente, y sólo un aislado presentó el gen qnrS. Anteriormente se estableció una correlación entre la presencia de un TMQR, como qepA y qnrS, y la cantidad de Cu y Zn en suelos vegetales con aplicación de estiércol a largo plazo, correlacionando los metales pesados con la persistencia de genes de resistencia a antibióticos 39.

Nuestros hallazgos de cepas BLEE (3,2%) fueron menores comparados con los reportados por Palacios (16,1%) en agua del río Piura, Perú 34, y el 29% de BLEE en E. coli de agua de riego de Ecuador 40. Sin embargo, estos resultados no son comparables porque, en estos estudios, se seleccionaron con medios que contenían antibióticos de la familia de las cefalosporinas. Asimismo, se detectó el gen bla CTX-M-15, que junto con los genes bla CTX-M-55, bla CTX-M-65 fueron los genes encontrados más frecuentemente en asociación con el fenotipo BLEE, y también fueron los alelos más frecuentes asociados con infecciones humanas 3,14,41.

El estudio presenta algunas limitaciones relacionadas con el tamaño de las muestras tomadas, teniendo en cuenta la gran extensión de la zona. Además, no se utilizaron medios de cultivo de cribado para la detección de cepas BLEE, lo que habría ayudado a aislar un mayor número de E. coli resistentes a este grupo de antimicrobianos. A pesar de ello, la importancia de este estudio radica en la aportación de nuestros hallazgos en la escasa información de investigaciones previas en E. coli entre aguas de riego con resistencia a diferentes familias de antibióticos (quinolonas, aminoglucósidos, betalactámicos, monobactámicos, sulfonamidas). Asimismo, el hallazgo de patotipos de E. coli hace evidente la necesidad de mejorar las políticas y el control del agua de riego en las diferentes zonas agrícolas de Lima. Esto es particularmente importante en Perú, que presenta una baja frecuencia de tratamiento de aguas residuales.

En conclusión, este estudio pone de manifiesto la presencia de coliformes fecales por encima del límite permisible establecido por la norma nacional. Además, demuestra la existencia de E. coli diarreagénicos y altos niveles de resistencia a quinolonas y sulfonamidas, con especial preocupación a E. coli productores de BLEE, en las aguas de riego de la periferia de Lima, representando un peligro potencial para la salud de animales y humanos.

Financiamiento.: Este estudio fue apoyado por la Universidad Nacional Mayor de San Marcos “Proyecto de Investigación para Grupos 2019” (Proyecto número B19101681).

Material suplementario.
Disponible en la versión electrónica de la RPMESP.
rpmesp-41-02-13246-s001-es.docx (50.8KB, docx)

Citar como: Huaman M, Salvador G, Morales L, Alba-Luna J, Velásquez L, Pacheco D, et al. Resistencia a cefalosporinas y quinolonas en Escherichia coli aisladas de agua de riego del río Rímac en Lima Este, Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2024;41(2):114-20. doi: 10.17843/rpmesp.2024.412.13246.

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