Abstract
目的
总结不同面神经处理方式应用于颈静脉孔区肿瘤切除术的效果。
方法
回顾分析2015年1月至2023年3月接受手术的54例颈静脉孔区肿瘤患者的临床资料, 其中男18例, 女36例; 年龄21~67岁, 平均44.4岁; 随访时间中位数12个月。应用House-Brackmann(HB)分级系统评估患者术前、术后1~2周和末次随访的面神经功能(HBⅠ~Ⅱ级为功能良好): 术前HBⅠ~Ⅱ级42例; 分别采用面神经部分移位术(9例)、面神经完全移位术(28例)、面神经切断再重建术(17例)(Ⅰ期或Ⅱ期)。分析影响术后面神经功能的相关因素。
结果
术后病理证实副神经节瘤39例, 神经鞘瘤9例, 3例脑膜瘤, 纤维黏液样肉瘤、软骨肉瘤、血管内肌纤维瘤各1例。面神经部分移位术后面神经功能HBⅠ~Ⅱ级89%(8/9);面神经完全移位术后HBⅠ~Ⅱ级86%(24/28)28例; 面神经切断再重建术后HBⅠ~Ⅱ级分别为2/7(Ⅰ期)和0/3(Ⅱ期)。面神经移位患者中肿瘤的大小及手术方式与术后面神经功能相关(P < 0.05)。面神经完全移位术和部分移位术后面神经功能差异无统计学意义(P>0.05)。
结论
术中对面神经的牵拉可能是影响颈静脉孔区肿瘤外科治疗过程中面神经功能的重要因素; 对于面神经离断的患者, 应根据情况采取相应的面神经重建方式, 争取面神经功能的恢复。
Keywords: 颈静脉孔区肿瘤, 面神经功能, 侧颅底手术, 面神经移位
Abstract
Objective
To summarize the results of different facial nerve management modalities applied to tumor resection in the jugular foramen region.
Methods
The clinical data of 54 patients with tumors in the jugular foramen region who underwent surgery from January 2015 to March 2023 were retrospectively analyzed: 18 males and 36 females; Age ranges from 21 to 67 years, with an average age of 44.4 years; and median follow-up time: 12 months. The House-Brackmann(HB) grading system was applied to assess the patients' facial nerve function before surgery, 1-2 weeks after surgery and at the final follow-up (HBⅠ-Ⅱ grade for good function): 42 cases with preoperative HB grades Ⅰ-Ⅱ; partial facial nerve transposition(9 cases), complete facial nerve transposition(28 cases), and facial nerve excision and re-construction(17 cases) were used, respectively(stage Ⅰor Ⅱ). Relevant factors affecting postoperative facial nerve function were analyzed.
Results
Postoperative pathology confirmed 39 cases of paraganglioma, 9 cases of nerve sheath tumor, 3 cases of meningioma, and 1 case each of fibromucinous sarcoma, chondrosarcoma, and intravascular myofibroma. Facial nerve function after partial facial nerve transposition was HB grade Ⅰ-Ⅱ in 89%(8/9); after complete facial nerve transposition was HB grade Ⅰ-Ⅱ in 86%(24/28) in 28 cases; after facial nerve severance and reconstruction was HB grade Ⅰ-Ⅱ in 2/7(Stage Ⅰ) and 0/3(Stage Ⅱ), respectively. Tumor size and surgical approach were correlated with postoperative facial nerve function in patients with facial nerve transposition(P < 0.05). There was no statistically significant difference in facial nerve function after complete and partial facial nerve transposition(P>0.05).
Conclusion
Intraoperative stretching of the facial nerve may be an important factor affecting facial nerve function during surgical treatment of tumors in the jugular venous foramen region; for patients with facial nerve dissection, facial nerve reconstruction should be adopted according to the situation, aiming at the recovery of facial nerve function.
Keywords: facial nerve function, tumors of the jugular foramen region, lateral skull base surgery, facial nerve trans
面神经功能的保护与重建对于颈静脉孔区手术是不可回避的课题，颈静脉孔区是重要的神经、血管聚集的狭窄区域，操作空间小，手术难度大，在暴露病变的过程中容易损伤面神经。颈静脉孔区肿瘤手术常采用颞下窝入路A型(infratemporal fossa type A approach，IFTA)[1]，由于面神经位于术野中间，为充分暴露、切除病变并保护面神经，需提前处理面神经：①前移面神经：包括部分移位和完全移位，部分移位仅移位垂直段面神经，完全移位则将面神经分离延伸至膝状神经节以便提供更大的术野。②面神经切断再重建术：因肿瘤与面神经粘连导致无法分离，将肿瘤与面神经一起切除，同期或2期行面神经重建。本研究针对我院就诊的54例颈静脉孔区肿瘤患者进行回顾性分析，总结不同面神经的处理方法对其术后长期、短期面神经功能的影响，为改善颈静脉孔区肿瘤患者术后面神经功能提供参考。
1. 资料与方法
1.1. 临床资料
收集患者临床资料：年龄、性别、术前症状、影像学资料、面神经功能、手术方式、肿瘤类型、随访时间等。面神经功能HB Ⅰ~Ⅱ级为良好，HB Ⅲ~Ⅵ级为功能不良。纳入标准：①颈静脉孔区肿瘤；②随访资料完整；③术后随访时间>6个月。
所有手术均由同1位高年资医生完成，根据手术中对面神经的不同处理方式将患者分为移位组及切断组。移位组分为面神经部分移位组、面神经完全移位组。以术后2周的面神经功能分级作为短期评价指标，以末次随访时的面神经分级作为长期评价指标(要求随访时间>6个月)。比较2组患者临床资料及术后长短期面神经功能差异。移位组又以长期随访的面神经功能是否良好分为良好组与不良组，分析2组肿瘤大小、手术方式及病理类型的差异。
1.2. 手术方式
术中利用面神经监护仪(NIM-Response 3.0)监测面神经功能。按照肿瘤侵犯面神程度的不同分别处理面神经：①面神经移位术：包括完全移位和部分移位，前者按Fisch IFTA操作，后者则是开放乳突、游离面神经乳突段及腮腺内主干并向前移位。②面神经切断再重建术：肿瘤包绕面神经时将肿瘤与面神经一起切除，残留的面神经远端和近端分别送冰冻病理，确认无肿瘤侵蚀残留后根据情况选择面神经吻合术、面神经移植术(耳大神经)或面神经-舌下神经桥接术等不同方式重建面神经。
1.3. 术后随访
患者术后规律于门诊随访(随访时间>6个月)，以末次随访时的面神经功能分级作为长期评价指标，并行颞骨增强CT/MRI评估术区情况及肿物有无复发。
1.4. 统计学方法
采用SPSS 22.0软件进行统计学分析，计量资料(年龄、肿瘤长径)以X±S表示，随访时间不符合正态分布，以M(P25，P75)表示，计数资料(性别、HB分级)以例数(%)表示，组间比较采用χ2检验或Fisher确切概率法。
2. 结果
2.1. 颈静脉孔区肿瘤患者基本资料
本研究共纳入颈静脉孔区肿瘤患者54例，其中男18例，女36例；平均年龄(44.4±11.5)岁，中位随访时间12个月；平均肿瘤长径(3.20±1.43) cm。其中面神经移位37例，面神经切断17例。共采用3种术式，分别为IFTA、IFTA+颞下窝入路B型(infratemporal fossa type B approach，IFTB)、颈部-乳突进路咽旁颅底肿物切除术，IFTA占比最高，共计34例，见表 1。
表 1.
颈静脉孔区肿瘤患者基本资料
| 项目 | 面神经移位组 | 面神经切断组 |
| 其他病理类型中包含纤维黏液样肉瘤、软骨肉瘤、血管内肌纤维瘤。 | ||
| 例数 | 37 | 17 |
| 平均年龄/岁 | 46.3 (21.0~66.0) |
40.2 (29.0~67.0) |
| 男︰女/例 | 10︰27 | 8︰9 |
| 平均肿瘤大小/cm | 3.1(1.4~7.4) | 3.4(2.2~5.1) |
| 中位随访时间/月 | 12 | 20 |
| 病理类型/例 | ||
| 副神经节瘤 | 27 | 12 |
| 神经鞘瘤 | 8 | 1 |
| 脑膜瘤 | 2 | 1 |
| 其他 | 0 | 3 |
| 手术方式/例 | ||
| IFTA | 26 | 8 |
| IFTA+IFTB | 6 | 8 |
| 颈部-乳突进路咽旁颅底肿物切除术 | 5 | 1 |
| 术前面神经功能/例(%) | ||
| 良好 | 37(100.0) | 5(29.4) |
| 不良 | 0 | 12(70.6) |
| 术后短期面神经功能/例(%) | ||
| 良好 | 9(24.3) | 1(5.9) |
| 不良 | 28(75.7) | 16(94.1) |
| 术后长期面神经功能/例(%) | ||
| 良好 | 32(86.5) | 2(11.8) |
| 不良 | 5(13.5) | 15(88.2) |
2.2. 面神经移位组组间比较
面神经完全移位组与面神经部分移位组在肿瘤大小、病理类型及术后短期、长期面神经功能均差异无统计学意义(P>0.05)，见表 2。
表 2.
面神经完全移位组与部分移位组资料比较 例
| 项目 | 完全移位组 (n=28) |
部分移位组 (n=9) |
P |
| 肿瘤大小 | 0.101 | ||
| ≤2 cm | 12 | 1 | |
| >2~≤4 cm | 12 | 4 | |
| >4 cm | 4 | 4 | |
| 病理类型 | 0.204 | ||
| 副神经节瘤 | 22 | 5 | |
| 神经鞘瘤 | 4 | 4 | |
| 脑膜瘤 | 2 | 0 | |
| 术后短期面神经功能 | 0.705 | ||
| 良好 | 10 | 4 | |
| 不良 | 18 | 5 | |
| 术后长期面神经功能 | 1.00 | ||
| 良好 | 23 | 8 | |
| 不良 | 5 | 1 |
2.3. 移位组中术后面神经功能良好与面神经功能不良组比较
手术方式及肿瘤大小对于术后长期面神经功能有显著影响；IFTA+IFTB术后面神经功能较差，肿瘤长径>4 cm组术后面神经功能较差；肿瘤的病理类型对于其术后长期面神经功能并无显著影响，见表 3。
表 3.
移位组术后长期面神经功能良好与功能不良情况比较 例
| 项目 | 总计 | 功能良好 | 功能不良 | P |
| 手术方式 | 0.042 | |||
| IFTA | 26 | 24 | 2 | |
| IFTA+IFTB | 6 | 3 | 3 | |
| 颈部-乳突进路咽旁颅底肿物切除 | 5 | 4 | 1 | |
| 肿瘤大小 | 0.011 | |||
| ≤2 cm | 13 | 13 | 0 | |
| >2~≤4 cm | 16 | 14 | 2 | |
| >4 cm | 8 | 4 | 4 | |
| 病理类型 | 0.274 | |||
| 副神经节瘤 | 27 | 23 | 3 | |
| 神经鞘瘤 | 8 | 6 | 2 | |
| 脑膜瘤 | 2 | 1 | 1 |
2.4. 面神经切断组组间分析
比较面神经切断组患者术前及术后面神经功能，Ⅰ期及Ⅱ期共10例行面神经功能重建患者，术后末次随访面神经功能(HB Ⅱ~Ⅴ级)均高于未重建患者。7例未重建患者中4例待Ⅱ期手术，3例因缺损过长无法行面神经重建。
表 4.
面神经切断组术前、术后面神经功能比较 例
| 分组 | 术前面神经功能 | 术后长期面神经功能 |
| 未重建组患者术后长期面神经功能分级均为HB Ⅵ级。 | ||
| Ⅰ期重建(n=7) | ||
| HB Ⅰ~Ⅱ级 | 3 | 2 |
| HB Ⅲ~Ⅵ级 | 4 | 5 |
| Ⅱ期重建(n=3) | ||
| HB Ⅰ~Ⅱ级 | 1 | 0 |
| HB Ⅲ~Ⅵ级 | 2 | 3 |
| 未重建(n=7) | ||
| HB Ⅰ~Ⅱ级 | 1 | 0 |
| HB Ⅲ~Ⅵ级 | 6 | 7 |
3. 讨论
颈静脉孔区涉及颈内动脉、颈静脉球、后组颅神经等重要结构，空间狭小，肿瘤性质多样，面神经正位于该区域的外侧面，位于此区的肿瘤患者术中面神经的处理是一个不可回避的问题。该部位面神经的处理方式包括保持面神经原位(面神经桥)、面神经移位、面神经端重建、面神经部分切除重建等。有学者认为，面神经桥下技术能获得更好的术后面神经功能[2]，保持面神经的功能不受干扰是保护面神经功能的最好办法。然而，采用何种技术获得良好的术后面神经功能不是任意选择的，在尽量全切肿瘤和保证患者安全的前提下，需要根据肿瘤的大小、性质、位置等多种因素决定，选择的面神经处理方式不同，术后面神经的功能也不相同。
本研究37例移位组患者术前面神经功能均为良好状态，6例患者术后下降至功能不良状态，其中3例患者术式均为IFTA+IFTB。分析其原因在于在IFTA+IFTB的患者手术过程中由于需要更加充分暴露颈内动脉、破裂孔等结构，需要更向前下方牵拉下颌骨。由于一侧下颌关节切除，鼓骨也已切除，面神经移位使颞骨内段面神经完全悬空，不稳定的下颌骨的活动，极容易牵拉面神经导致其损伤，导致面神经术后功能康复欠佳。对比发现肿瘤大的患者较肿瘤小的患者术后面神经功能差，可能是肿瘤大的患者在切除肿瘤过程中，需要更充分的暴露，对面神经的牵拉更易导致术后面神经功能差。因此，术中对面神经的牵拉可能是影响颈静脉孔区肿瘤外科治疗过程中面神经功能的重要因素，尽量减少术中面神经的牵拉及对已经全程暴露的面神经的无损伤是保障术后面神经功能良好的重要措施。Franz等[3]系统综述了耳神经和颅底外科手术中面神经损伤的相关因素，也认为在该手术领域中，导致神经受损的最相关的因素之一是神经牵拉，特别是在肿瘤和面神经的解剖分离操作期间。并认为面神经存在一个拉伸阈值，有研究认为该范围为神经长度的6%~20%[4-5]，而真正手术时情况复杂，很难确定术中面神经相关操作的安全阈值[6-7]。
面神经移位组中其他3例术后面神经功能下降患者术前影像学提示面神经受到肿瘤侵犯，病理类型均为副神经节瘤，受到肿瘤侵犯的患者在进行面神经移位时更易出现术后面神经功能下降，这与前期文献报道一致[8-9]。结合本研究中未受肿瘤侵犯的小型肿瘤实现肿瘤全切后，均可获得良好状态的术后面神经功能，从彻底切除肿瘤和保护周围颅神经功能的角度出发，在尚未出现更好创新药物等治疗措施之前，该部位的病变应在肿瘤较小、尚未侵犯面神经接受手术治疗为宜，当然，这必须以过硬的外科技术为前提，因为手术也可以导致颅神经的受损。因此熟练掌握处理该部位病变所需的外科技术是每一位有志于从事颅底外科工作的医生的必修课，也是为患者选择合适的治疗方式的前提。
本研究结果显示在面神经移位患者中，部分移位和完全移位对其术后长、短期面神经并无显著影响。面神经部分移位可以保护中耳[10]，避免术后患者听力受损，但是，面神经完全移位对于颈静脉孔区病变的显露好于部分移位，考虑到患者生命安全和更多颅神经的保护，权衡利弊，应更加积极行完全移位，这种情况下，也可通过鼓室重建技术使患者获得气导听力。我国学者也曾探讨过IFTA中面神经无张前移位的手术技巧，改良术式后不仅减轻了面神经前移位的张力，而且能最大程度保留面神经的血供，有利于术后面神经功能的恢复[11]。
Christopher等[12]回顾分析了影响面神经的肿瘤的术后长期治疗的效果，建议在面神经功能不佳或必须牺牲面神经功能的情况下，将面神经切断，再与其他神经进行重建作为治疗选择。在需要牺牲面神经来达到肿瘤切除的目的或者术中面神经意外断裂时，应积极行Ⅰ期或者Ⅱ期重建来获得更好的术后效果。本研究面神经切断的17例患者中，Ⅰ期及Ⅱ期重建的患者术后面神经功能均优于未重建患者。Samii等[13]总结当面神经被切断时，直接端对端重建术预后最好；如果神经缺损的长度 < 1.0 cm，则无张力进行重建；如果缺损长度为1.0~1.5 cm，则使用供体神经(如耳大神经)进行移植；如果损伤的近端面神经不可用，可进行其他神经替代，以帮助利用其他脑神经恢复面部运动。Huang等[14]总结了近10年来面神经修复的临床方法及研究现状后认为手术干预仍然是治疗面神经损伤最常用的方法，既往报道中面神经重建术后患者恢复至HB≤Ⅲ级的比例有所不同[8, 15-18]，考虑与其具体修复方式相关。Ozmen等[16]回顾分析155例面神经重建患者，发现术前面瘫持续时间是影响预后的唯一重要因素，因此建议面神经离断的患者在条件允许的情况下尽早行面神经功能重建术，以便获得更好的术后面神经功能。
本研究尚存在一些局限性，作为回顾性研究易产生选择偏倚，且无严格对照，难以控制混杂因素的影响；纳入的术后随访资料为基于研究者主观视觉的HB分级系统，若有面部客观测量方法，能减少主观因素对研究结果的影响，增加数据分析的可信度。
Funding Statement
中央高水平医院临床科研专项(No：2022-PUMCH-A-094)
Footnotes
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
Contributor Information
高 志强 (Zhiqiang GAO), Email: gzqent@163.com.
冯 国栋 (Guodong FENG), Email: fgdent@163.com.
References
- 1.Fisch U. Infratemporal fossa approach to tumours of the temporal bone and base of the skull. J Laryngol Otol. 1978;92(11):949–967. doi: 10.1017/S0022215100086382. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 2.Chen JQ, Tan HY, Wang ZY, et al. Strategy for facial nerve management during surgical removal of benign jugular foramen tumors: Outcomes and indications. Eur Ann Otorhinolaryngol Head Neck Dis. 2019;136(3S):S21–S25. doi: 10.1016/j.anorl.2018.08.016. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 3.Franz L, Marioni G, Mazzoni A, et al. Contemporary Perspectives in Pathophysiology of Facial Nerve Damage in Oto-Neurological and Skull Base Surgical Procedures: A Narrative Review. J Clin Med. 2023;12(21):6788. doi: 10.3390/jcm12216788. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
- 4.Hostettler IC, Jayashankar N, Bikis C, et al. Clinical Studies and Pre-clinical Animal Models on Facial Nerve Preservation, Reconstruction, and Regeneration Following Cerebellopontine Angle Tumor Surgery-A Systematic Review and Future Perspectives. Front Bioeng Biotechnol. 2021;9:659413. doi: 10.3389/fbioe.2021.659413. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
- 5.Bendella H, Brackmann DE, Goldbrunner R, et al. Nerve crush but not displacement-induced stretch of the intra-arachnoidal facial nerve promotes facial palsy after cerebellopontine angle surgery. Exp Brain Res. 2016;234(10):2905–2913. doi: 10.1007/s00221-016-4692-7. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 6.Alessandrini L, Zanoletti E, Cazzador D, et al. Tumor budding to investigate local invasion, metastasis and prognosis in temporal bone squamous cell carcinoma. Pathol Res Pract. 2022;229:153719. doi: 10.1016/j.prp.2021.153719. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 7.Zumofen DW, Guffi T, Epple C, et al. Intended Near-Total Removal of Koos Grade Ⅳ Vestibular Schwannomas: Reconsidering the Treatment Paradigm. Neurosurgery. 2018;82(2):202–210. doi: 10.1093/neuros/nyx143. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 8.Parrino D, Franchella S, Frigo AC, et al. Facial nerve sacrifice in lateral approaches to the skull base: Simultaneous reconstruction by graft interposition. Am J Otolaryngol. 2022;43(1):103210. doi: 10.1016/j.amjoto.2021.103210. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 9.张 立芹, 赵 杨, 田 旭, et al. 侧颅底副神经节瘤切除术中面神经处理效果分析. 协和医学杂志. 2021;12(6):946–951. [Google Scholar]
- 10.Llorente JL, Obeso S, López F, et al. Comparative results of infratemporal fossa approach with or without facial nerve rerouting in jugular fossa tumors. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2014;271(4):809–815. doi: 10.1007/s00405-013-2642-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 11.孔 德弟, 戴 春富. 颞下窝A型径路中面神经无张前移位的手术技巧. 临床耳鼻咽喉头颈外科杂志. 2022;36(7):549–552. doi: 10.13201/j.issn.2096-7993.2022.07.014. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
- 12.Christopher LH, Slattery WH, Smith EJ, et al. Facial nerve management in patients with malignant skull base tumors. J Neurooncol. 2020;150(3):493–500. doi: 10.1007/s11060-020-03635-0. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 13.Samii M, Matthies C. Indication, technique and results of facial nerve reconstruction. Acta Neurochir(Wien) 1994;130(1-4):125–139. doi: 10.1007/BF01405512. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 14.Huang H, Lin Q, Rui X, et al. Research status of facial nerve repair. Regen Ther. 2023;24:507–514. doi: 10.1016/j.reth.2023.09.012. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
- 15.Bozorg Grayeli A, Mosnier I, Julien N, et al. Long-term functional outcome in facial nerve graft by fibrin glue in the temporal bone and cerebellopontine angle. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2005;262(5):404–407. doi: 10.1007/s00405-004-0829-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 16.Ozmen OA, Falcioni M, Lauda L, et al. Outcomes of facial nerve grafting in 155 cases: predictive value of history and preoperative function. Otol Neurotol. 2011;32(8):1341–1346. doi: 10.1097/MAO.0b013e31822e952d. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 17.Carré F, Hervochon R, Lahlou G, et al. Outcomes and prognostic factors of facial nerve repair: a retrospective comparative study of 31 patients and literature review. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2022;279(2):1091–1097. doi: 10.1007/s00405-021-07043-6. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
- 18.Slattery WH 3rd, Cassis AM, Wilkinson EP, et al. Side-to-end hypoglossal to facial anastomosis with transposition of the intratemporal facial nerve. Otol Neurotol. 2014;35(3):509–513. doi: 10.1097/MAO.0b013e3182936bcf. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]