Identification of multidrug-resistant enterobacteriaceae in fecal samples from infants residing in Talara, Piura, Peru

Arturo Octavio Gonzales-Rodríguez; Javier Ignacio Castillo Horna; Edgar Gonzales Escalante

doi:10.17843/rpmesp.2022.394.11870

. 2022 Dec 9;39(4):456–462. doi: 10.17843/rpmesp.2022.394.11870

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Identification of multidrug-resistant enterobacteriaceae in fecal samples from infants residing in Talara, Piura, Peru

Arturo Octavio Gonzales-Rodríguez ¹, Javier Ignacio Castillo Horna ¹, Edgar Gonzales Escalante ^1,²

PMCID: PMC11397669 PMID: 36888808

ABSTRACT

Fecal colonization by antimicrobial-resistant bacteria in infants is a potential risk for future antibiotic therapy. We aimed to determine the sociodemographic characteristics and frequency of infants who were fecal carriers of ciprofloxacin-resistant enterobacteriaceae (FCCRE) and their associated resistance genes. We analyzed fecal samples from 41 infants from the district of Talara, Piura, Peru in 2019. The presence of 3 quinolone resistance genes was evaluated: aac(6’)-Ib-cr, qnrB and oqxA as well as of 2 beta-lactamase genes: bla _CTX-M,bla _PER-2. We found that 68% of infants were FCCRE, Escherichia coli (83.3%) was the most frequent bacteria. The genotypic analysis detected: oqxA (41.1%), qnrB (26.7%), aac(6’)-Ib-cr (20%) and the bla _CTX-M gene (93.3%) of the isolates with beta-lactamases. The high frequency of FCCRE alerts us of the potential risk of this antibiotic family becoming less useful over time.

Keywords: Newborn, Escherichia coli ; Drug Resistance; beta-Lactamases; Quinolones; Peru; Coliforms

INTRODUCTION

Antimicrobial resistance (AMR) is a serious public health problem. The World Health Organization (WHO) has estimated that by 2050 all antibiotics will be ineffective. The rapid, early, and widespread dissemination of AMR genes is considered the main reason for this ¹ . Colonization with drug-resistant bacteria is a major health risk due to the potential transfer of resistance genes to pathogenic bacteria and their easy dissemination between individuals. The intestinal microbiota has been reported to be a major source of urinary tract, respiratory, and bloodstream infection ² .

Quinolones are a broad family of antibiotics whose resistance increased rapidly in the 1990s ³ . Mutations in the quinolone resistance determinant region (QRDR) are the main mechanism that confers a high level of resistance. Plasmid-mediated quinolone resistance markers (PMQR), such as Qnr proteins, the AAC(6’)-Ib-cr enzyme and the OqxAB pump, exert a low level of resistance. However, they play an important role in the selection of chromosomal mutants in QRDR ³ .

ß-lactams are the main family of antibiotics, and extended-spectrum ß-lactamases (ESBL) represent the main mechanism of resistance to these antibiotics ⁴ . CTX-M enzymes, predominant worldwide, are made up of different groups: CTX-M-group 1, CTX-M-group 2, CTX-M-group 8, CTX-M-group 9, CTX-M-group 25 and KLUC group. Groups 1 and 2 are the most widespread in Latin America ⁴ .

In addition to being related to the use and abuse of antimicrobials, AMR is also related, although not directly, to the socioeconomic status of the family and the economic and healthcare development of a country ⁵ . The study of populations potentially protected from colonization by AMR bacteria offers an opportunity to gather necessary evidence on the microbial quality of the environment. Infants are such a population, due to their limited motor capacity, low exposure to antimicrobials and limited nutritional variety ⁶ .

This study aimed to determine the frequency and sociodemographic characteristics of infants who are fecal carriers of ciprofloxacin-resistant enterobacteriaceae (FCCRE) and the presence of PMQR and ESBL genes in the district of Talara, Piura region, Peru.

KEY MESSAGES

Motivation for the study: infants, due to restricted nutritional intake, limited motor capacity and low antibiotic exposure, are a population protected from multidrug-resistant bacteria.

Main findings: in this study, 68% of the infants were colonized by quinolone-resistant bacteria, mainly by E. coli (83.3%). The gene mainly associated with quinolone resistance was oqxA (41.4%). Also, half of the isolates were ESBL producers; and resistance was caused by the blaCTX-M gene in 93.3% of the isolates.

Implications: these findings alert us about the high presence of antimicrobial-resistant bacteria in a vulnerable population; which shows the potential risk of this antibiotic family becoming less useful over time.

THE STUDY

A descriptive cross-sectional study was carried out. We enrolled 41 infants between 3 and 12 months of age from the district of Talara, Piura region, Peru. Of these, 28 infants were enrolled from the Talara Baja area based on information provided by the healthcare center and 13 infants from the Talara Alta area by identifying infants in the community who met the selection criteria.

Samples were collected between September and December 2019. The sample size was not calculated for this study. Sample selection was non-probabilistic by convenience under the following selection criteria: having informed consent from the mother for the child’s participation, having provided a stool sample, having a frequency of breastfeeding greater than four times per day, and having been born vaginally. We excluded infants whose mothers had consumed antibiotics 15 days prior to stool sample collection.

Search and identification of quinolone-resistant enterobacteria

Stool samples were transported in Cary-Blair medium to the Microbiology and Immunology Laboratory (LMI) of the University of Piura in Lima for processing. Stool samples were placed on MacConkey agar supplemented with 2 mg/L ciprofloxacin for presumptive isolation of quinolone-resistant enterobacteria.

Identification and antimicrobial sensitivity profiling was carried out with the Vitek 2 compact automated system (Biomeriux, France); the interpretation process followed the Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) recommendations ⁷ . Phenotypic detection of ESBL was carried out by the double-disk method according to CLSI recommendations ⁷ .

Detection of quinolone and beta-lactam resistance genes.

Bacterial DNA was extracted using DNA Purification kit GeneJetGenomic (ThermoScientific), following the manufacturer’s recommendations. The presence of 3 PMQR genes: aac(6’)-Ib-cr, qnrB, and oqxA was determined using primers previously described in the literature ⁸ . In addition, the presence of two ESBL-associated resistance genes bla _CTX-Mand bla _PER-2 was studied among the isolates with evidence of ESBL ⁸ . We searched for CTX-M groups 1, 2 and 9 in the isolates in which the bla _CTX-M gene was detected ⁸ .

Clonal relationship

The clonal relationship between ESBL-producing isolates was determined using the ERIC-PCR technique, as described in the literature ⁹ . The Past software version 4.0 was used to integrate, in a dendogram, the results through the UPGMA algorithm. Isolates showing more than 90% identity were considered clonally related.

Survey

A structured questionnaire was administered to 37 mothers, 11 with non- FCCRE children and 26 with PFRC children (the questionnaire was not administered to 2 mothers with FCCRE children and 2 mothers with ciprofloxacin-sensitive children). The questionnaire was based on the questions in Chapter 1 “Household and population characteristics”, module “Characteristics of dwellings and households” of the Demographic and Family Health Survey (ENDES) - 2014 ¹⁰ . In addition, information was collected on the age and sex of infants.

Statistical analysis

SPSS Statistics for Windows, Version 25.0. (Armonk, NY: IBM Corp) was used for the statistical analysis. Qualitative variables were described using frequency graphs; and quantitative variables were described using tables. Fisher’s exact test was applied to evaluate differences between groups carrying quinolone-resistant and quinolone-sensitive enterobacteria and the Student’s t-test was used to compare means. P values <0.05 were considered significant.

Ethical considerations

Ethical approval for the main study “Association of postnatal stress with the quality of the breast milk microbiome and its relationship with iron deficiency anemia in infants” (Project code: PI2008-UDEP) was granted by the Institutional Research Ethics Committee of the Faculty of Human Medicine of the San Martín de Porras University. Informed consent and assent were obtained from the mothers of each infant prior to enrollment.

FINDINGS

Forty-one infants were enrolled, with an average age of 7.5 months; 48.6% were male, 51.4% were female, and 68.3% (28/41) were FCCRE.

Bacterial identification and antibiotic susceptibility testing

Thirty isolates resistant to ciprofloxacin were recovered from 28 infants (two types of bacteria were recovered from each of two infants). The species isolated were Escherichia coli (25/30), Citrobacter freundii (2/30), Enterobacter cloacae subsp cloacae (1/30), Klebsiella pneumoniae subsp pneumoniae (1/30) and Hafnia paralvei (1/30). The antimicrobial susceptibility profile is shown in Figure 1, highlighting the levels of resistance to ampicillin (AMP) and trimethoprim/sulfamethoxazole (SXT), 93.3% and 66.7%, respectively. In addition, ESBL was detected in 15 of 30 isolates after the phenotypic evaluation.

Genotypic detection and clonality profiling

The following PMQR genes were detected: oqxA (13/30), qnrB (8/30) and aac(6’)-Ib-cr (6/30). The bla _CTX-M gene was detected (14/15) in ESBL producers. Strains with the bla _CTX-M gene belonged to the following groups: bla _{CTX-M-group 1} (12/14), bla _{CTX-M-group 2} (4/14) and bla _{CTX-M-group 9} (4/14). The presence of the bla _PER-2 gene was not detected (Figure 2). The study of the phylogenetic relationship between ESBL-producing E. coli isolates revealed up to 10 clonal groups; the related isolates were: 15A, 62A and 49A (Figure 3).

Demographic and economic analysis

No statistical difference was found between the infants who were fecal carriers of ciprofloxacin-sensitive and resistant enterobacteria with regard to sex. However, a statistical difference was found according to age (p = 0.007). Table 1 shows the results for other household variables. Finally, no statistical difference was found between the economic status and any of the evaluated variables.

Table 1. Sociodemographic analysis between infants who are fecal carriers of ciprofloxacin-resistant enterobacteriaceae (FCCRE) and non-FCCRE infants.

Variables	non-FCCRE infants (n =11) *	FCCRE infants (n = 26) *	p-value
Age (months)- mean (SD)	6.27 (2.49)	8.64 (2.18)	0.007^b
Sex
Men	6	12	0.721^a
Women	5	14	0.721^a
Type of housing
Independent house	8	14	0.609^a
Apartment in building	0	1
House in a “quinta”	0	1
Dwelling in a tenement house (alley, lot, or yard)	0	0
Hut or cabin	1	7
Improvised household	2	3
Housing floor material
Parquet or polished wood	1	1	0.862^a
Asphalt, vinyl, or similar sheeting	0	2
Tiles, terrazzo or similar	2	4
Cement	7	17
Soil	1	2
No. rooms/No. sleeping rooms, mean (SD)	1.01 (0.77)	1.10 (1.54)	0.813^b
Housing condition
Rented	0	4	0.538^a
Own, fully paid for	5	8
Own, by trespassing	3	7
Other	3	7
Access to water
Public network, inside the house	9	18	0.863^a
Public network, outside the dwelling, but inside the building	0	0
Public fountain	1	2
Tanker truck or similar	1	2
Well (groundwater)	0	0
Spring or “puquio”	0	1
River, ditch, lake, lagoon	0	1
Other	0	2
Access to sanitary services
Public sewage system inside the household	8	17	0.731^a
Cesspool	1	2
River, ditch, canal or similar	2	3
Open field or outdoors	0	3
Other	0	1
Type of energy for cooking
Gas	9	26	0.083^a
Coal	2	0	0.083^a
Cable TV
Yes	5	9	0.713^a
No	6	17	0.713^a
Internet
Yes	10	20	0.649^a
No	1	6

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*The questionnaire was not administered to 2 mothers with FCCRE infants and 2 mothers with non-FCCRE infants, ^a Fisher’s exact test with bilateral contrast, ^b Student’s t-test. SD=standard deviation

DISCUSSION

Intestinal colonization with AMR bacteria reflects the extent of the spread of bacterial resistance to antimicrobials ¹¹ . In this study, more than half of the infants were FCCRE (68%), mainly due to E. coli (83.3%). The oqxA gene was the most frequent (41.4%) among the PMQR genes. In addition, half of the isolates were ESBL producers, and 93.3% of these were carriers of the bla _CTX-M gene.

In contrast to the high frequency of FCCRE found in this research, Purohit et al. reported 12.2% of FCCRE in a sample with children from rural India during the period 2014 - 2016 ¹² . In Peru, Pons et al. reported 12.1% of FCCRE in 222 healthy children aged 2 to 12 months, from peri-urban localities of Lima between 2006 - 2007 ¹³ .

There are several phenomena that may explain the high frequency of FCCRE. In Peru, the consumption of antibiotics without prescription is frequent. Rojas-Adrianzen et al. in 2016, identified that 53.4% of apothecary/pharmacy users incur in this practice ¹⁴ . In addition, environmental contamination with AMR bacteria, mainly due to overcrowding and inadequate excreta management, which are important sources of dissemination of bacterial resistance in developing countries ¹⁵ .

Regarding AMR in other antibiotic families, the high levels of resistance to AMP and SXT stand out with 93.3% and 66.7%, respectively. A study by Kalter et al., on 145 healthy children between 3 and 12 months of age, reported AMP and SXT resistance levels of 60% and 57.7%, respectively ¹⁶ . Similarly, Pons et al. reported 62.6% and 48.6% resistance to AMP and SXT, respectively ¹⁷ .

Regarding PMQR-associated genes, our results are similar to those reported by Pons et al., who evaluated the frequency of fecal carriers of quinolone-resistant E. coli in children younger than 12 months and found aac(6’)-Ib-cr and qnrB frequencies of 20% and 6%, respectively ¹⁷ . Zhao et al, in a 2018 analysis of 736 healthy children aged 3 to 6 years, reported that 8.8% and 1.8% of the 113 ciprofloxacin-resistant isolates carried the aac(6’)-Ib-cr and qnrB genes, respectively ¹⁸ . In our study, the oqxA gene was identified in 41.1% of the isolates. The oqxA gene was first reported in Latin America in 2017 by Saba et al. in one isolate within 101 cephalosporin-resistant Enterobacteriaceae of clinical origin ⁸ .

Fifty percent of the isolates were ESBL producers, which suggests a potential association of resistance transmission between these two antibiotic families, as evidenced in a previous study ¹⁹ . Incidentally, 83.3% of the isolates carrying the aac(6’)-Ib-cr gene were also ESBL producers.

Similar to our results, Alcedo et al. detected the presence of fecal ESBL-producing E. coli in more than 50% of children aged 10 to 20 months, with the bla _CTX-M gene being the most frequent (98.8%) ²⁰ . This result is consistent with our findings regarding the predominance of CTX-M-group 1.

On the other hand, ten clonal groups were found in ESBL-producing E. coli. Three isolates (15A, 62A, 49A) showed a strong clonal relationship in one of them, even though isolate 15A did not carry the bla _CTX-M gene. This finding suggests to us that, despite the close phylogenetic relationship, the acquisition of resistance mechanisms has diverse origins ⁴ . Furthermore, the high heterogeneity of ESBL-producing E. coli reflects a strong influence of the familial environment for the acquisition of these bacteria. This high degree of phylogenetic diversity has been reported by other studies and shows, due to the degree of dissemination, the public health risk that this resistance mechanism represents ²⁰ .

The economic analysis of the households showed a homogeneous distribution among the groups of infants, which leads us to think of possible conditioning factors that were not evaluated. Likewise, recent studies have shown the relevance of the transmission of AMR bacteria through breast milk to the infant’s intestine, which could be an important factor in the colonization process ¹¹ . On the other hand, we found that older infants had a higher frequency of being FCCRE, which is related to a higher degree of interaction with the environment, as has been reported by other studies ¹³ .

One of the limitations of this study is the limited sample size which may not reflect the overall situation of the studied population. On the other hand, although this study evaluated some genes associated with PMQR, resistance to quinolones mainly results from mutations in the QRDR ⁸ . Therefore, it would be important to analyze the other PMQR-associated genes that were not evaluated in this research.

Finally, the studied population showed a high frequency of fecal commensal bacteria resistant to quinolones, partly associated by ESBL, bla _CTX-M type. This is worrisome because it reflects the extent of the dissemination of AMR bacteria and their possible role in limiting the therapeutic use of antimicrobials in this population. Therefore, these findings alert us to the high presence of AMR bacteria in a population with low direct exposure to antimicrobials, which shows the potential risk of this antibiotic family becoming less useful over time.

Acknowledgments:

To the Sustainability Unit of the Enel Peru company for funding and logistical support, the company SIMED Peru for the donation of the bacterial identification and susceptibility profiling kit, the Research Unit of the Faculty of Human Medicine for the critical review of the manuscript, Lic. Brenda Moy for technical support in the laboratory, and Dr. Paolo Wong for his suggestions in the writing of the manuscript.

Funding Statement

this study was funded by the Faculty of Medicine of the Universidad de Piura and the company Enel Perú

Funding: this study was funded by the Faculty of Medicine of the Universidad de Piura and the company Enel Perú.

^{Cite as:}

Gonzales-Rodriguez A, Reyes-Farias C, Gonzales-Escalante E. Identification of multidrug-resistant enterobacteriaceae in fecal samples from infants residing in Talara, Piura, Peru. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2022;39(4). doi: https://doi.org/10.17843/rpmesp.2022.394.11870.

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Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2022 Dec 9;39(4):456–462. [Article in Spanish]

Identificación de enterobacterias multirresistentes a antibióticos en muestras de heces de lactantes residentes en Talara, Piura, Perú

Arturo Octavio Gonzales-Rodríguez ^1,², Javier Ignacio Castillo Horna ^1,², Edgar Gonzales Escalante ^1,²

RESUMEN

La colonización fecal en lactantes por bacterias resistentes a los antimicrobianos es un potencial riesgo para futuras terapias antibióticas. Nuestro objetivo fue determinar la frecuencia y características sociodemográficas de lactantes portadores fecales de enterobacterias resistentes a ciprofloxacina (PFRC) y sus genes de resistencia asociados. Analizamos muestras fecales de 41 niños lactantes residentes en el distrito de Talara-Piura, Perú, en 2019. Evaluamos la presencia de 3 genes de resistencia a quinolonas: aac(6’)-Ib-cr, qnrB y oqxA y 2 de betalactamasas: bla _CTX-M, bla _PER-2.El 68% de lactantes fueron PFRC, Escherichia coli (83,3%) fue el más frecuente. El análisis genotípico detectó: oqxA (41,1%), qnrB (26,7%) y aac(6’)-Ib-cr (20%) y al gen bla _CTX-Men el 93,3% de los aislados con betalactamasas. La elevada frecuencia de PFRC nos alertan sobre el potencial riesgo en la pérdida de utilidad de esta familia antibiótica en el área de estudio.

Palabras clave: Recién Nacido; Escherichia coli; Farmacorresistencia Bacteriana; beta-Lactamasas; Quinolonas, Perú, Coliformes

INTRODUCCIÓN

La resistencia a los antimicrobianos (RAM) es un serio problema de salud pública. La Organización Mundial de la Salud (OMS) ha estimado que en el 2050 todos los antibióticos serán ineficaces. El principal motivo es la rápida, temprana y amplia diseminación de genes de RAM ¹ . La colonización con bacterias resistentes a los medicamentos es un gran riesgo para la salud, debido a la potencial transferencia de los genes de resistencia a bacterias patógenas y su fácil diseminación entre individuos. Se ha informado que la microbiota intestinal es una de las principales fuentes de infección del tracto urinario, respiratorio y sanguíneo ² .

Las quinolonas son una amplia familia de antibióticos, cuya resistencia se incrementó rápidamente en los años noventa ³ . Las mutaciones en la región determinante de resistencia a quinolonas (QRDR, por sus siglas en inglés) son el principal mecanismo que confiere alto nivel de resistencia. Los marcadores de resistencia a quinolonas mediados por plásmidos (PMQR, por sus siglas en inglés), como son las proteínas Qnr, la enzima AAC(6’)-Ib-cr y la bomba OqxAB, ejercen un bajo nivel de resistencia. Sin embargo, tienen un importante rol en la selección de mutantes cromosómicas en QRDR⁽ ³ .

Los ß-lactámicos son la principal familia de antibióticos y las ß-lactamasas de espectro extendido (BLEE) representan el principal mecanismo de resistencia frente a estos antibióticos ⁴ . Las enzimas CTX-M, predominantes a nivel mundial, están constituidas por diversos grupos: CTX-M-grupo 1, CTX-M-grupo 2, CTX-M-grupo 8, CTX-M-grupo 9, CTX-M-grupo 25 y grupo KLUC. El grupo 1 y 2 son los de mayor diseminación en América Latina ⁴ .

La RAM además de estar relacionada al uso y abuso de los antimicrobianos, también se encuentra relacionada, aunque no directamente, con el nivel socioeconómico familiar y desarrollo económico y sanitario de un país ⁵ . Actualmente, es necesario generar evidencia sobre la calidad microbiana del entorno, por ello, el estudio en poblaciones potencialmente protegidas de la colonización por bacterias RAM ofrece dicha oportunidad. Una población de este tipo es la de los niños lactantes, debido a su capacidad motora limitada, escasa exposición a los antimicrobianos y limitada variedad nutricional⁽ ⁶ .

En ese sentido, el objetivo de este estudio fue determinar la frecuencia y características sociodemográficas de lactantes portadores fecales de enterobacterias resistentes a ciprofloxacina (PFRC) y la presencia de genes PMQR y BLEE, en el distrito de Talara, región Piura, Perú.

MENSAJES CLAVE

Motivación para realizar el estudio: Los lactantes, debido al consumo nutricional restringido, capacidad motora limitada y escasa exposición antibiótica, son una población protegida de bacterias multidrogoresistentes.

Principales hallazgos: En este estudio, el 68% de los lactantes estuvieron colonizados por bacterias resistentes a quinolonas, siendo E. coli el principal agente causal (83,3%). El principal gen asociado a la resistencia a quinolonas fue oqxA (41,4%,). Asimismo, la mitad de los aislamientos fueron productores de BLEE, y esta resistencia fue causada en el 93,3% de los aislamientos por el gen blaCTX-M.

Implicancias: Estos hallazgos nos alertan sobre la alta presencia de bacterias resistentes a antimicrobianos en una población vulnerable, mostrando el potencial riesgo en la pérdida de utilidad de esta familia antibiótica.

EL ESTUDIO

Realizamos un estudio descriptivo de corte transversal. Enrolamos a 41 lactantes de entre 3 a 12 meses de edad residentes en el distrito de Talara, región Piura, Perú. De estos, 28 lactantes fueron enrolados de la zona de Talara Baja a partir de información provista por la posta de salud y 13 lactantes de la zona de Talara Alta mediante la identificación en la comunidad de lactantes que cumplieran los criterios de selección.

Las muestras fueron recolectadas entre septiembre y diciembre de 2019. No se realizó un cálculo a priori del tamaño muestral para este estudio. La selección de la muestra fue no probabilística por conveniencia bajo los siguientes criterios de selección: contar con el consentimiento informado por parte de la madre para la participación del menor, haber brindado muestra de heces, tener una frecuencia de amamantamiento mayor a cuatro veces por día y haber nacido por parto por vaginal. Excluimos a lactantes con madres que consumieron antibióticos 15 días previos a la recolección de la muestra fecal.

Búsqueda e identificación de enterobacterias resistentes a quinolonas

Las muestras de heces fueron transportadas en el medio Cary Blair al laboratorio de Microbiología e Inmunología (LMI) de la Universidad de Piura en Lima para su procesamiento. Las muestras de heces se sembraron en agar MacConkey suplementado con 2 mg/L de ciprofloxacina para el aislamiento presuntivo de enterobacterias resistentes a quinolonas.

La identificación y el perfil de sensibilidad antimicrobiana se realizó con el sistema automatizado Vitek 2 compact (Biomeriux, Francia), la interpretación se realizó siguiendo las recomendaciones del Clinical and LaboratoryStandards Institute (CLSI) ⁷ . La detección fenotípica de BLEE se realizó mediante el método de doble disco de acuerdo con las recomendaciones del CLSI ⁷ .

Detección de genes de resistencia a quinolonas y betalactámicos

El ADN bacteriano se extrajo usando DNA Purification kit GeneJetGenomic (ThermoScientific), siguiendo las recomendaciones del fabricante. Se determinó la presencia de 3 genes de PMQR: aac(6’)-Ib-cr, qnrB y oqxA, empleando cebadores previamente descritos en la literatura ⁸ . Además, entre los aislamientos con evidencia de BLEE se estudió la presencia de dos genes de resistencia asociados a BLEE: bla _CTX-Mybla _PER-2 ⁸ . En los aislamientos que se detectó el gen bla _CTX-M, se realizó la búsqueda de los grupos de CTX-M, 1, 2 y 9 ⁸ .

Relación clonal

La relación clonal entre los aislamientos productores de BLEE se determinó mediante la técnica ERIC-PCR, según lo descrito en la literatura ⁹ . Se empleó el programa Past, versión 4.0 para integrar, en un dendograma, los resultados a través del algoritmo UPGMA. Se consideró que los aislados que mostraban más del 90% de identidad estaban relacionados clonalmente.

Encuesta

Se aplicó un cuestionario estructurado a 37 madres, 11 con hijos no PFRC y 26 con hijos PFRC (no se realizó el cuestionario a 2 madres con hijos PFRC y a 2 madres con hijos sensibles a ciprofloxacina). El cuestionario estuvo basado en las preguntas del capítulo 1 «Características de los Hogares y la población», módulo «Características de las viviendas y los hogares» de la Encuesta Demográfica y de Salud Familiar (ENDES) - 2014⁽ ¹⁰ . Además, se recolectó información sobre la edad y sexo de los lactantes.

Análisis estadístico

El análisis estadístico se realizó mediante el programa SPSS Statistics for Windows, Version 25.0. Armonk, NY: IBM Corp. La descripción de las variables cualitativas se realizó a través de gráficas de frecuencia y las variables cuantitativas en tablas. Se aplicó la prueba exacta de Fisher para evaluar diferencias entre los grupos portadores de enterobacterias resistentes y sensibles a quinolonas y la prueba t-Student para la comparación de medias. Los valores p <0,05 se consideraron significativos.

Consideraciones éticas

La aprobación ética del estudio principal «Asociación del estrés postnatal frente a la calidad del microbioma de la leche materna y su relación con la anemia ferropénica en niños lactantes» (Código del proyecto: PI2008-UDEP) fue otorgada por el Comité Institucional de Ética en Investigación de la Facultad de Medicina Humana de la Universidad San Martín de Porras. El consentimiento y asentimiento informado fueron obtenidos de las madres de cada lactante previo al enrolamiento.

HALLAZGOS

Se enrolaron a 41 lactantes, con un promedio de edad de 7,5 meses, siendo el 48,6% hombres y el 51,4% mujeres. El 68,3% (28/41) de los lactantes eran PFRC.

Pruebas de identificación bacteriana y susceptibilidad antibiótica

Se recuperaron 30 aislamientos resistentes a ciprofloxacino, provenientes de 28 lactantes (en dos lactantes se recuperaron dos tipos de bacterias). Las especies aisladas fueron Escherichia coli (25/30), Citrobacter freundii (2/30), Enterobacter cloacae subsp cloacae (1/30), Klebsiella pneumoniae subsp pneumoniae(1/30) y Hafnia paralvei (1/30). El perfil de sensibilidad a los antimicrobianos se muestra en la Figura 1, resaltando los niveles de resistencia a ampicilina (AMP) y trimetoprim/sulfametoxazol (SXT), 93,3% y 66,7%, respectivamente. Además, la evaluación fenotípica de BLEE, permitió detectarlo en 15 de 30 aislamientos.

Detección genotípica y perfil de clonalidad

Se detectaron los siguientes genes de PMQR: oqxA (13/30), qnrB (8/30) y aac(6’)-Ib-cr (6/30). En los productores de BLEE se detectó el gen bla _CTX-M(14/15). Se determinó que las cepas con el gen bla _CTX-M pertenecían a los siguientes grupos: bla _CTX-M-grupo1 (12/14), bla _{CTX-M-grupo 2}(4/14) y bla _{CTX-M-grupo 9} (4/14). No se detectó la presencia del gen bla _PER-2 (Figura 2).

El estudio de la relación filogenética entre los aislamientos de E. coli productores de BLEE, evidenció hasta 10 grupos clonales; los aislamientos relacionados fueron: 15A, 62A y 49A (Figura 3).

Análisis demográfico y económico

No se evidenció diferencia estadística entre los grupos de lactantes portadores fecales de enterobacterias sensibles y resistentes a ciprofloxacina con respecto al sexo. Sin embargo, sí se pudo observar diferencia estadística según la edad (p = 0,007). En la Tabla 1 se muestran los resultados para otras variables del hogar. Finalmente, no se encontró diferencia estadística entre nivel económico y alguna de las variables evaluadas.

Tabla 1. Análisis sociodemográfico entre grupo de lactantes portadores fecales con enterobacterias resistentes a ciprofloxacina (PFRC) y lactantes no PFRC.

Variables	Lactantes no PFRC (n =11)*	Lactantes PFRC (n = 26)*	Valor de p
Edad (meses)- media (DE)	6,27 (2,49)	8,64 (2,18)	0,007^b
Sexo
Hombre	6	12	0,721^a
Mujer	5	14	0,721^a
Tipo de vivienda
Casa independiente	8	14	0,609^a
Departamento en edificio	0	1
Vivienda en quinta	0	1
Vivienda en casa de vecindad (callejón, solar o corralón)	0	0
Choza o cabaña	1	7
Vivienda improvisada	2	3
Material del piso de la vivienda
Parqué o madera pulida	1	1	0,862^a
Láminas asfálticas, vinílicos o similares	0	2
Losetas, terrazos o similares	2	4
Cemento	7	17
Tierra	1	2
N° habitaciones/N° hab dormir, media (DE)	1,01 (0,77)	1,10 (1,54)	0,813^b
Condición vivienda
Alquilada	0	4	0,538^a
Propia, totalmente pagada	5	8
Propia, por invasión	3	7
Otra	3	7
Acceso al agua
Red pública, dentro de la vivienda	9	18	0,863^a
Red pública, fuera de la vivienda, pero dentro de edificio	0	0
Pilón o pileta de uso público	1	2
Camión-cisterna u otro similar	1	2
Pozo (agua subterránea)	0	0
Manantial o puquio	0	1
Río, acequia, lago, laguna	0	1
Otro	0	2
Acceso a servicios higiénicos
Red pública de desagüe dentro de la vivienda	8	17	0,731^a
Pozo ciego o negro	1	2
Río, acequia, canal o similar	2	3
Campo abierto o al aire libre	0	3
Otros	0	1
Tipo de energía para cocinar
Gas	9	26	0,083^a
Carbón	2	0	0,083^a
Televisión por cable
Presenta	5	9	0,713^a
No presenta	6	17	0,713^a
Internet
Presenta	10	20	0,649^a
No presenta	1	6	0,649^a

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*No se realizó el cuestionario a 2 madres con hijos PFRC y a 2 madres con hijos no PFRC, ^a Prueba exacta de Fisher con contraste bilateral,^b Prueba t-Student. DE=desviación estándar

DISCUSIÓN

La colonización intestinal con bacterias con RAM es un reflejo del alcance de la diseminación de la resistencia bacteriana a los antimicrobianos ¹¹ . En este estudio, más de la mitad de los lactantes fueron PFRC (68%), principalmente debido a E. coli (83,3%). El gen oqxA fue el más frecuente (41,4%) entre los genes PMQR analizados. Además, la mitad de los aislamientos fueron productores de BLEE, el 93,3% de estos fueron portadores del gen bla _CTX-M.

En contraste con la alta frecuencia de PFRC encontradas en esta investigación, Purohit et al. reportó un 12,2% de PFRC en una muestra con niños provenientes de la zona rural de India en el periodo 2014 - 2016 ¹² . En Perú, Pons et al., reportó 12,1% de PFRC en 222 niños sanos de entre 2 a 12 meses, de localidades periurbanas de Lima entre 2006 - 2007 ¹³ .

Existen diversos fenómenos que pueden explicar la elevada frecuencia de PFRC. En el Perú, el consumo de antibióticos sin receta médica es frecuente. Rojas-Adrianzen et al. en 2016, identificaron que el 53,4% de usuarios de boticas/farmacias incurre en esta práctica ¹⁴ . Además, la contaminación ambiental con bacterias RAM, principalmente debido al hacinamiento y al manejo inadecuado de las excretas, son fuentes importantes de diseminación de la resistencia bacteriana en países en vías de desarrollo ¹⁵ .

Respecto a la RAM en otras familias, resaltan los altos niveles de resistencia a AMP y SXT, 93,3% y 66,7%, respectivamente. Kalter et al. en un estudio con 145 niños sanos de entre 3 y 12 meses de edad, detectaron niveles de resistencia a AMP y SXT del 60% y 57,7%, respectivamente ¹⁶ . De igual forma, Pons et al. reportó 62,6% y 48,6% de resistencia a AMP y SXT, respectivamente ¹⁷ .

Con relación a los genes asociados a PMQR, nuestros resultados son similares a lo reportado por Pons et al, quienes evaluaron la frecuencia de portadores fecales de E. coli resistentes a quinolonas en niños menores de 12 meses y encontraron frecuencias de aac(6’)-Ib-cr y qnrB del 20% y 6%, respectivamente ¹⁷ . Mientras que, Zhao et al, en un análisis realizado en el 2018, con 736 niños sanos de entre 3 a 6 años, detectaron que en 113 aislamientos resistentes a ciprofloxacina el 8,8% y 1,8% eran portadores de los genes aac(6’)-Ib-cr y qnrB, respectivamente ¹⁸ . En este estudio, el gen oqxA fue identificado en el 41,1% de los aislados. El gen oqxA fue reportado por primera vez en América Latina en 2017 ⁸ ; Saba et al. lo identificaron en un aislamiento dentro de 101 enterobacterias de origen clínico resistentes a cefalosporinas ⁸ .

Con respecto a la resistencia a betalactámicos, el 50% de los aislamientos fueron productores de BLEE, sugiriendo una potencial asociación de la transmisión de la resistencia en estas dos familias antibióticas, como ha sido evidenciada en otro estudio ¹⁹ . A propósito, el 83,3% de los aislamientos portadores del gen aac(6’)-Ib-cr también fueron productores de BLEE.

Similar a nuestros resultados, Alcedo et al. detectaron, en más del 50% de niños de entre 10 a 20 meses, la presencia fecal E. coli productoras de BLEE, siendo el gen bla _CTX-Mel de mayor frecuencia (98,8%) ²⁰ . Este resultado es consistente con nuestros hallazgos con relación al predominio del CTX-M-grupo 1.

Por otro lado, se observaron diez grupos clonales en las E. coli productoras de BLEE. En uno de ellos, tres aislamientos (15A, 62A, 49A) presentaron una alta relación clonal, a pesar de que el aislado 15A no era portador del gen bla _CTX-M. Este hallazgo nos sugiere que, a pesar de la estrecha relación filogenética, la adquisición de mecanismos de resistencia tiene diversos orígenes ⁴ . Además, la alta heterogeneidad de E. coli productoras de BLEE refleja una fuerte influencia del ambiente familiar para la adquisición de estas bacterias. Este elevado grado de diversidad filogenética ha sido observado en otros estudios y manifiesta, por el grado de diseminación, el riesgo en la salud pública que presenta este mecanismo de resistencia⁽ ²⁰ .

El análisis económico de las viviendas evidenció una distribución homogénea entre los grupos de lactantes, lo cual nos hace pensar en factores condicionantes no evaluados. Asimismo, recientes estudios han manifestado la relevancia en la transmisión de bacterias RAM a través de la leche materna al intestino del lactante, con lo cual este podría constituir un factor importante en el proceso de colonización ¹¹ . Por otro lado, se pudo constatar que los lactantes con mayor edad tuvieron mayor frecuencia de PFRC, lo cual se encuentra relacionado con un mayor grado de interacción con su ambiente, como ha sido observado en otros estudios ¹³ .

Es importante resaltar que este estudio presenta limitaciones debido al tamaño muestral, el cual puede no reflejar la situación global de la población estudiada. Por otro lado, aunque este estudio evaluó algunos genes asociados a PMQR, la resistencia a quinolonas principalmente surge, como efecto de mutaciones en la QRDR ⁸ . Por lo que sería importante analizar otros genes asociados a PMQR no evaluados en esta investigación.

Finalmente, la población estudiada presentó una alta frecuencia de bacterias comensales fecales resistentes a quinolonas, en parte acompañadas por BLEE, tipo bla _CTX-M. Esto es preocupante porque refleja la extensión de la diseminación de bacterias RAM y su eventual rol en la limitación del uso terapéutico de los antimicrobianos en esta población. Por lo cual, estos hallazgos nos alertan sobre la alta presencia de bacterias RAM en una población con baja exposición directa a los antimicrobianos, mostrando el potencial riesgo en la pérdida de utilidad de esta familia antibiótica en el área de estudio.

Agradecimientos:

A la Unidad de Sostenibilidad de la empresa Enel Perú por el financiamiento y soporte logístico, la empresa SIMED Perú por la donación del kit de identificación y perfil de susceptibilidad bacteriano, a la Unidad de Investigación de la Facultad de Medicina Humana por la revisión crítica del manuscrito, a la Lic. Brenda Moy por el soporte técnico en el laboratorio y al Dr. Paolo Wong por sus sugerencias en la redacción del manuscrito.

Financiamiento: este estudio fue financiado por la Facultad de Medicina de la Universidad de Piura y la empresa Enel Perú.

Citar como: Gonzales-Rodriguez A, Reyes-Farias C, Gonzales-Escalante E. Identificación de enterobacterias multirresistentes a antibióticos en muestras de heces de lactantes residentes en Talara, Piura, Perú. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2022;39(4). doi: https://doi.org/10.17844/rpmesp.2022.394.11870.

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PERMALINK

Identification of multidrug-resistant enterobacteriaceae in fecal samples from infants residing in Talara, Piura, Peru

Arturo Octavio Gonzales-Rodríguez

Javier Ignacio Castillo Horna

Edgar Gonzales Escalante

Roles

ABSTRACT

INTRODUCTION

KEY MESSAGES

THE STUDY

Search and identification of quinolone-resistant enterobacteria

Detection of quinolone and beta-lactam resistance genes.

Clonal relationship

Survey

Statistical analysis

Ethical considerations

FINDINGS

Figure 2. Distribution of ESBL and PMQR type resistance genes according to phenotype and bacterial genus. , : Presence; :absence.

Figure 3. Dendrogram based on Euclidean genetic distance using the unpaired method of analysis at the arithmetic mean (UPGMA), constructed by presence-absence analysis of consensus intergenic regions by PCR (ERIC-PCR), for ESBL E. coli isolates.

Table 1. Sociodemographic analysis between infants who are fecal carriers of ciprofloxacin-resistant enterobacteriaceae (FCCRE) and non-FCCRE infants.

DISCUSSION

Acknowledgments:

Funding Statement

References

Identificación de enterobacterias multirresistentes a antibióticos en muestras de heces de lactantes residentes en Talara, Piura, Perú

Arturo Octavio Gonzales-Rodríguez

Javier Ignacio Castillo Horna

Edgar Gonzales Escalante

Roles

RESUMEN

INTRODUCCIÓN

MENSAJES CLAVE

EL ESTUDIO

Búsqueda e identificación de enterobacterias resistentes a quinolonas

Detección de genes de resistencia a quinolonas y betalactámicos

Relación clonal

Encuesta

Análisis estadístico

Consideraciones éticas

HALLAZGOS

Figura 2. Distribución de genes de resistencia tipo BLEE y PMQR según fenotipo y género bacteriano. , : Presencia; : Ausencia.

Tabla 1. Análisis sociodemográfico entre grupo de lactantes portadores fecales con enterobacterias resistentes a ciprofloxacina (PFRC) y lactantes no PFRC.

DISCUSIÓN

Agradecimientos:

ACTIONS

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