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. 2024 Nov 14;36:e20240006en. doi: 10.62675/2965-2774.20240006-en
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Scientific output and organizational characteristics in Brazilian intensive care units: a multicenter cross-sectional study

Thiago Tavares dos Santos 1,Corresponding author:, Luciano César Pontes de Azevedo 2, Antonio Paulo Nassar Junior 3, Jorge Ibrain Figueira Salluh, on behalf of the ORCHESTRA Study Investigators4
PMCID: PMC11634239  PMID: 39630826

ABSTRACT

Objective:

To examine the associations between the scientific output of Brazilian intensive care units and their organizational characteristics.

Methods:

This study is a re-analysis of a previous retrospective cohort that evaluated organizational intensive care unit characteristics and their associations with outcomes. We analyzed data from 93 intensive care units across Brazil. Intensive care units were assessed for scientific productivity and the effects of their research activities, using indicators of care for comparison. We defined the most scientifically productive intensive care units as those with numerous publications and a SCImago Journal Rank score or an H-index above the median values of the participating intensive care units.

Results:

Intensive care units with more publications, higher SCImago Journal Rank scores and higher H-index scores had a greater number of certified intensivists (median of 7; IQR 5 - 10 versus 4; IQR 2 - 8; with p < 0.01 for the comparison between intensive care units with more versus fewer publications). Intensive care units with higher SCImago Journal Rank scores and H-index scores also had a greater number of fully implemented protocols (median of 8; IQR 6 - 8 versus 5; IQR 3.75 - 7.25; p < 0.01 for the comparison between intensive care units with higher versus lower SCImago Journal Rank scores).

Conclusions:

Scientific engagement was associated with better staffing patterns and greater protocol implementation, suggesting that research activity may be an indicator of better intensive care unit organization and care delivery.

Keywords: Intensive care, Intensive care units, Research, Quality of health care, Benchmarking, Brazil

INTRODUCTION

In recent decades, several clinical studies have generated robust evidence for care delivery in intensive care units (ICUs).(1,2) However, the translation of evidence-based medicine into better outcomes depends on the optimal implementation of research findings.(3-7) In addition to producing the evidence necessary for the development of science, there is current evidence from several medical specialties that conducting research can improve the care of patients not directly involved in studies, and possibly increase the quality of care provided by the institutions where these studies are performed.(8-12)

The association between research activity and the quality of care has been demonstrated in specialties such as surgery, cardiology, and oncology.(13-15) A large multicenter cohort study involving patients with ovarian cancer demonstrated that treatment at nonresearch centers was associated with an increased risk of death compared with treatment at research institutions.(13) A systematic review evaluating studies in several research areas concluded that institutions and professionals who participated in studies had better clinical outcomes, adherence to guidelines, and increased use of evidence-based practices.(16)

Over the past 30 years, outcomes have significantly improved for ICU patients following evidence-based care guidelines,(17-20) particularly those suffering from acute respiratory failure, acute respiratory distress syndrome (ARDS),(21-23) or sepsis.(24) Adherence to protocols and clinical pathways for treating these conditions is associated with fewer ICU-acquired complications and lower mortality rates. However, despite increases in research and publications on critical illness, few studies have examined the associations between clinical research activity and ICU organization indicators, especially in low- and middle-income countries (LMICs).

Our hypothesis was that a higher scientific output is associated with better ICU organizational characteristics, namely, the process of care measures and staffing, in a large sample of Brazilian ICUs. Our goal was to examine the associations between the scientific output of Brazilian intensive care units and their organizational characteristics.

METHODS

Study design and population

This study is a secondary analysis of the ORganizational CHaractEeriSTics in cRitical cAre (ORCHESTRA)(25) study. The ORCHESTRA study is a continuous enrollment multicenter cohort study (since 2013) that aims to evaluate the associations between critical care organization characteristics and outcomes in critically ill patients. The ORCHESTRA II study was performed in 93 Brazilian ICUs from 55 hospitals during 2014 and 2015, in which clinical data from patients and data on ICU characteristics were gathered according to a specific survey.(25) Local Ethics Committees and the Brazilian National Ethics Committee (CAAE: 19687113.8.1001.5249) waived the need for patients’ informed consent. General and specialized ICUs were included in the study, with the exception of those exclusively dedicated to cardiovascular patients.

All patient data were deidentified and extracted from the Epimed Monitor ICU Database® software, which is a cloud-based ICU management system for quality improvement, benchmarking, and case-mix evaluation.(26) Routinely collected data included demographics, admission diagnosis, comorbidities based on the Charlson Comorbidity Index (CCI), performance status (PS) in the week before hospital admission, Simplified Acute Physiological Score 3 (SAPS 3), Sequential Organ Failure Assessment (SOFA) score at admission, use of organ support and ICU/hospital outcomes.(26)

The organizational characteristics of these ICUs were collected for the ORCHESTRA II(25) study via a structured survey applied in 2015 through interviews (in person or by telephone) with medical directors and/or nurses from the participating centers. Detailed data on the ORCHESTRA II study are published elsewhere.(25) The data surveyed included ICU staffing patterns and a set of ten prespecified clinical protocols aimed at preventing ICU-acquired complications and treating acute illnesses.(25) We also assessed nonphysician staff members’ autonomy by surveying the chief nurse, as previously described.(26)

Scientific output

We used the number of peer-reviewed publications as a proxy for scientific output. Data regarding scientific output were retrospectively obtained (in February 2020) through the construction of a search strategy for the PubMed and Literatura Latino-americana e do Caribe em Ciências da Saúde (LILACS) databases (Figure 1). The objective was to identify publications relative to studies carried out during the years 2014 and 2015, when the ORCHESTRA II study was conducted. Therefore, considering an arbitrary interval between conducting the research and its publication, we searched the literature for the period between 2014 and 2017. We identified and registered the total number of articles published in peer-reviewed scientific journals. Searches were performed by one author in the PubMed and LILACS databases and were verified by other authors when any uncertainty existed. Considering the unparalleled relevance and breadth of coverage offered by PubMed and the local representativeness of LILACS, coupled with our stringent requirement for peer-reviewed sources, we determined that extending our search to include other databases or gray literature would not significantly enhance the quality or relevance of our research.

Figure 1. Study selection process.

Figure 1

Data regarding scientific activity were retrospectively obtained through the construction of a search strategy in peer-reviewed publication databases.

Furthermore, we utilized the advanced search feature on PubMed to search specifically for the name of the hospital associated with the study's ICU. This was part of our broader exploratory search strategy aimed at thoroughly understanding the topic without being confined to a rigid protocol. This flexible approach enabled us to discover a wide range of sources and types of information that a more structured, systematic method might not have captured. By focusing our search on the hospital of interest, we were able to identify the largest possible collection of relevant articles for our research (Appendix 1).

The literature search results were manually screened by the authors to identify the publications and confirm their sources as from the ICUs participating in the ORCHESTRA study.(25) Confirmation included contact with the authors. In the case of institutions in which there was more than one ICU participating in the ORCHESTRA II(25) study, the name of the ICU coordinator listed as a coauthor was used to determine the association with the publication. The total number of articles identified in the PubMed search for each ICU was added, creating a continuous variable. The same process was carried out in the LILACS database. The quality of these publications was assessed by the impact factor of the journals (H-index and the SCImago Journal Rank)(27,28)) in the year of the publication.

Impact factors and qualification of scientific output

We evaluated the impact of the publications via the H-index and the SCImago Journal Rank of the journal where each article was published. The H-index is a measure of the scientific influence of academic journals that considers the number of citations of that journal and the importance of those citations. For the construction of the H-index continuous variable, the highest H-index among all publications was used.(27)

The SCImago Journal Rank score is a measure of the scientific influence of academic journals that considers the number of citations of that journal and the importance of those citations. The SCImago Journal Rank score is a free journal metric, an alternative to the impact factor (IF), and can be used for journal comparisons. The sum of the SCImago Journal Rank score of all publications was calculated for each ICU, thus generating a continuous variable.(28)

All ICUs were considered to have at least one publication, which was the index paper from the ORCHESTRA II study.(25)

We defined the most scientifically productive ICUs as those with several publications, a SCImago Journal Rank score or an H-index above the median values of the participating ICUs.

Intensive care unit organization and outcomes

We evaluated proxies of quality of care via structure and process metrics. The measures were previously defined(25) and included the following:

  • Process measures: the number of fully implemented protocols.

  • Staffing/structure: number of physicians certified by the Associação de Medicina Intensiva Brasileira (AMIB), the presence of a clinical pharmacist and the nursing autonomy score.

Statistical analysis

Standard descriptive statistics and inferential statistical methods were applied. The qualitative variables (the presence of a clinical pharmacist) are presented as the distributions of absolute and relative frequencies and were compared with the chi-square test. Quantitative variables (the number of fully implemented protocols, number of certified physicians and nursing autonomy score) are presented as medians and interquartile ranges (IQR) and were compared with the Mann-Whitney test.

The alpha error was previously fixed at 5% for the null hypothesis, and statistical processing was performed using BioStat Programs version 5.3 and Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) version 27.

RESULTS

The characteristics of the ICUs included in the ORCHESTRA II study are summarized in table 1. After the initial search in PubMed and the triage of individual citations, a total of 415 articles met the inclusion criteria. Considering that the publication of the ORCHESTRA II article was scored for all participating ICUs, the mean number of publications per ICU was 5.45 articles (standard deviation: 12.79), whereas the median (IQR) were 2; IQR 2 - 4 articles, respectively. The minimum number of publications during the study period was one, and the maximum was 101. Fifty-six ICUs had two or fewer publications, and only 37 ICUs had more than two publications.

Table 1. Characteristics of the hospitals participating in the OSCHESTRA II study.

Hospital type
Private 31 (56)
State 10 (18)
Philanthropic 14 (26)
Hospital beds 234 ± 134,202 (60 - 1,020)
< 150 21 (38)
150 - 300 24 (44)
> 300 10 (18)
Number of ICUs in each hospital
1 20 (36)
2 or 3 21 (38)
> 3 14 (26)
ICU beds/hospital beds* 15.15 ± 6.7
Step-down unit
Yes 21 (38)
No 34 (62)
Emergency department
Yes 48 (87)
No 3 (5)
Referral unit 4 (7)
Health care quality certification
None 19 (34)
National 20 (36)
International 16 (30)
Rapid Response Teams
Yes 32 (58)
No 23 (42)
Critical Care Fellowship
Yes 36 (66)
No 19 (34)

ICU - intensive care unit.

*

ICU beds/hospital beds * 100;

Brazilian National Accreditation Organization (ONA), Joint Commission International (JCI) and Accreditation Canada Internation (ACI). Continuous variables are reported as the means ± standard deviations and medians (ranges).

The searches performed in the LILACS database resulted in a total of 646 articles; however, only one article met the inclusion criteria of this study. This article was already present in the search carried out in the PubMed database.

Regarding the impact, the H-index variable presented a mean value of 311.9, a median of 197, and IQR values of 197 and 987, respectively. The SCImago Journal Rank score variable presented a mean value of 14,379, with a median of 7,233 and IQR of 3.94 and 157.4, respectively.

Tables 2, 3 and 4 describe the organization variables of the intensive care units participating in the study and their associations with the scientific output.

Table 2. Intensive care unit characteristics according to the total number of published articles.

Peer-reviewed publications ≤ 2
(n = 56)
Peer-reviewed publications > 2
(n = 37)
p value
Number of fully implemented care protocols 5 (4 - 8) 7 (5 - 8) 0.18
Nursing autonomy score 6 (4 - 9) 7 (3 - 9) 0.73
Physicians certified by the Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 8) 7 (5 - 10) < 0.01
Presence of clinical pharmacist 32 (57.1) 21 (56.7) 0.97

The variable peer-reviewed publication is dichotomized by the median (Group 1 = value less than or equal to the median; Group 2 = value greater than the median). Numerical variables are presented as medians (interquartile ranges), and the presence of a pharmacist is presented as a number (%).

Table 3. Intensive care unit characteristics according to the SCImago Journal Rank score.

SJR ≤ 7.233
(n = 52)
SJR > 7.233
(n = 41)
p value
Number of fully implemented care protocols 5 (3.75 - 7.25) 8 (6 - 8) < 0.01
Nursing autonomy score 7 (3.75 - 9) 6 (4 - 8) 0.67
Physicians certified by the Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 7) 8 (5 - 13) < 0.01
Presence of clinical pharmacist 28 (53.8) 25 (61.0) 0.63

SJR - SCImago Journal Rank. The SCImago Journal Rank variable is dichotomized by the median (Group 1 = value less than or equal to the median; Group 2 = value greater than the median). Numerical variables are presented as medians (interquartile ranges), and the presence of a pharmacist is presented as a number (%).

Table 4. Intensive care unit characteristics according to the H-index of the journal in which the article was published.

H-index ≤ 197
(n = 56)
H-index > 197
(n = 37)
p value
Number of fully implemented care protocols 5 (4 - 7.25) 8 (5 - 8) 0.01
Nursing autonomy score 6 (3 - 9) 7 (4 - 9) 0.77
Physicians certified by the Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 7) 8 (5 - 14) < 0.01
Presence of clinical pharmacist 30 (53.6) 23 (62.2) 0.54

The H-index variable is dichotomized by the median (Group 1 = value less than or equal to the median; Group 2 = value greater than the median). Numerical variables are presented as medians (interquartile ranges), and the presence of a pharmacist is presented as a number (%).

Characteristics of intensive care units analyzed through publication volume, the SCImago Journal Rank Score, and the Journal H-index

The group of ICUs with publications above the median of the total number of publications (2 papers) had more physicians certified by the AMIB (a median of 7, IQR: 5 - 10) than did the group of ICUs with only one publication (a median of 4, interquartile range: 2 - 8, p < 0.01). In addition, the group of ICUs with publications in journals with a SCImago index higher than 7.23 (the median of the study) had a greater number of implemented clinical protocols (those aimed at preventing ICU-acquired complications and treating acute illnesses), with a median of 8 protocols (IQR 6 - 8) versus 5, IQR 3.75 - 7.25, p < 0.01. These ICUs also had more physicians certified by the AMIB than did the group of ICUs with publications in journals with a SCImago index lower than the median (median = 8, IQR 5 - 13.4, IQR 2 - 7, p < 0.01).

The group of ICUs that had publications in journals with H-index scores higher than the median of 197 had a greater number of implemented care protocols (median = 8, IQR: 5 - 8 versus - 5, IQR 4 - 7.25, p < 0.01); and more physicians certified by the AMIB (median = 8, IQR: 5 - 14 versus 4, IQR 2 - 7, p < 0.01).

DISCUSSION

In this large multicenter study of Brazilian ICUs, we demonstrated that ICUs with more scientific outputs had more clinical protocols implemented and better staffing patterns (namely, more intensivists) than did ICUs with lower scientific outputs.

In this study, we used surrogates of processes and organizations in line with those that are currently recommended(29-31) and that have been extensively validated.(25,26,32-35) Soares et al. demonstrated in a study involving 78 Brazilian ICUs that protocol implementation by a multidisciplinary team (a combination of process and coordination of care by ICU staff) was associated with better survival rates.(17) In addition, there is evidence that better ICU staffing and protocol implementation are strongly associated with better adherence to protective ventilation(36) and sedation goals in mechanical ventilation MV patients.(37)

Interestingly, our findings demonstrate that for ICUs involved in clinical research, the potential organizational and outcome benefits are systemic and not limited to patients participating in clinical studies. It is, of course, legitimate to argue that ICUs with better staffing are potentially those with more resources and therefore will be more prone to perform clinical research. We believe that better processes of care (protocol implementation) demonstrate that, beyond causal relationships, ICUs involved in research are engaged in a process of optimizing standards of care (staffing and evidence-based protocols). Such conditions are ultimately associated with better outcomes.

Although previously not described for intensive care units, our findings are in line with the evidence found in other specialties, such as cardiology, neurology, and oncology. In these scenarios, compliance with quality-of-care indicators was superior in care settings with greater scientific activity. The management of acute coronary syndrome, the treatment of ovarian neoplasia, and improvements in the diagnosis of clinical neurological syndromes are examples.(13-15)

Our study has several merits. This is a large multicenter study involving ICUs in an upper-middle income country where we captured organizational patterns that were previously validated as associated with quality of care and outcomes in ICUs in general(25) and specific settings.(37,38)

Nevertheless, the present study has several limitations. First, there is a lack of consensus in the literature on methods for measuring scientific production and output, the retrospective nature of the methodological model used, and inherent selection bias, as the participating ICUs were those already collaborating at some level in multicenter studies. Thus, we did not have ICUs without any academic insertion or scientific output as a comparator. However, we can hypothesize that if such differences are present among those involved in research, they would be even larger if other centers were included. Additionally, we did not measure the impact of clinical research activities, such as the standardized mortality ratio and patient outcomes, on ICU performance measurements; thus, a direct association between clinical research and better prognosis could not be demonstrated.

CONCLUSION

Brazilian intensive care units involved in clinical research demonstrated by increased number of publications, and publications with higher SCImago Journal Rank scores and H-index scores have better staffing patterns and clinical protocol implementation. These findings confirm the importance of investing in intensive care unit organization while creating appropriate conditions for advancing knowledge through clinical research.

Appendix 1. Database search structure

Hospital Search structure
Hospital Agenor Paiva - Salvador (BA), Brazil "Hospital Agenor Paiva" OR "Agenor Paiva"
Hospital Santa Helena - Camaçari (BA), Brazil "Hospital Santa Helena" OR ("Hospital Santa Helena") AND ("Camaçari") OR "Hospital Santa Helena, Camaçari"
Hospital Anchieta Distrito Federal - Taguatinga (DF), Brazil "Hospital Anchieta Distrito Federal, Taguatinga" OR "Hospital Anchieta" OR "Hospital Anchieta Distrito Federal"
Hospital Brasília - Brasília (DF), Brazil "Hospital Brasília"
Hospital Santa Luzia Rede D’Or São Luiz DF - Brasília (DF), Brazil "Hospital Santa Luzia Rede D’Or São Luiz DF" OR "Hospital Santa Luzia Rede D’Or" OR "Hospital Santa Luzia" OR "Santa Luzia Rede D’Or"
Hospital Unimed Vitória - Vitória (ES), Brazil "Hospital Unimed Vitoria" OR "Unimed Vitoria"
Hospital Geral de Goiânia - Goiânia (GO), Brazil "Hospital Geral de Goiânia" OR "Hospital Geral Goiânia"
Hospital de Câncer do Maranhão Tarquínio Lopes Filho - São Luís (MA), Brazil "Hospital de Câncer do Maranhão Tarquínio Lopes Filho" OR "Hospital Maranhão Tarquínio Lopes Filho"
UDI Hospital - São Luís(MA), Brazil "Hospital UDI" OR "UDI hospital"
Santa Casa de Caridade de Diamantina - Diamantina (MG), Brazil "Santa Casa Diamantina" OR "Caridade de Diamantina"
Hospital das Clínicas, Universidade Federal de Minas Gerais - Belo Horizonte (MG), Brazil "Hospital" OR "Hospital das Clínicas" AND "universidade Federal de Minas Gerais"
Hospital Universitário Lauro Wanderley - João Pessoa (PB), Brazil ("Hospital Universitário Lauro Wanderley" OR "Hospital Lauro Wanderley" OR "Lauro Wanderley" OR ("Hospital Universitário da Universidade Federal da Paraiba")
Hospital Esperança - Recife (PE), Brazil "Hospital Esperança"
Hospital Esperança Olinda - Olinda (PE), Brazil "Hospital Esperança Olinda"
Hospital São Marcos - Recife (PE), Brazil "Hospital São Marcos"
Hospital Estadual Getúlio Vargas - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Estadual Getúlio Vargas" OR "Hospital Getúlio Vargas"
Clínica São Vicente - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Clínica São Vicente"
Hospital Estadual Adão Pereira Nunes - Duque de Caxias (RJ), Brazil "Hospital Estadual Adão Pereira Nunes"
Hospital Estadual Carlos Chagas - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Estadual Carlos Chagas"
Hospital Quinta D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil ((("Hospital Quinta D’Or") OR ("Hospital Quinta Dor")) OR ("Quinta D’Or")) OR ("Quinta Dor")
Hospital Barra D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil ((("Hospital Barra D’Or") OR ("Hospital Barra Dor")) OR ("Barra D’Or")) OR ("Barra Dor")
Hospital Copa D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil ((("Hospital Copa D’Or") OR ("Hospital Copa Dor")) OR ("Copa D’Or")) OR ("Copa Dor")
Hospital Caxias D’Or - Duque de Caxias (RJ), Brazil ((("Hospital Caxias D’Or") OR ("Hospital Caxias Dor")) OR ("Caxias D’Or")) OR ("Caxias Dor")
Hospital Norte D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil ((("Hospital Norte D’Or") OR ("Hospital Norte Dor")) OR ("Norte Dor")) OR ("Norte D’Or")
Hospital Oeste D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Oeste D’Or" OR "Hospital Oeste Dor" OR "Oeste D’Or" OR "Oeste Dor"
Hospital Rios D'Or - Rio de Janeiro (RJ), Brazil ((("Hospital Rios D’Or") OR ("Hospital Rios Dor")) OR ("Rios D’Or")) OR ("Rios Dor")
Hospital Municipal Souza Aguiar, Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Municipal Souza Aguiar" OR "Souza Aguiar" OR "Hospital Souza Aguiar" OR "HMSA"
Hospital São Lucas - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital São Lucas" OR "São Lucas"
Hospital Unimed Costa do Sol - Campos dos Goytacazes (RJ), Brazil "Hospital Unimed Costa do Sol" OR "Hospital Costa do Sol" OR "Hospital Costa do Sol"
Hospital Niterói D’Or - Niterói (RJ), Brazil "Hospital Niteroi D’Or" OR "Hospital Niteroi Dor" OR "Niteroi D’Or" OR "Niteroi Dor"
Hospital Israelita Albert Sabin - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Israelita Albert Sabin" OR "Israelita Albert Sabin" OR "Hospital Albert Sabin"
Samer Hospital - Resende (RJ), Brazil "Samer Hospital, Resende" OR "Samer"
Hospital Estadual Alberto Torres - São Gonçalo (RJ), Brazil "Hospital Estadual Alberto Torres" OR "Hospital Alberto Torres" OR "Alberto Torres"
Instituto Nacional de Câncer - HC II - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Instituto Nacional de Câncer" OR "INCA"
Hospital Badim - Rio de Janeiro (RJ), Brazil "Hospital Badim" OR "Badim"
Hospital Santa Rita, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brazil ("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") OR ("Hospital Santa Rita")
Pavilhão Pereira Filho, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brazil (("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") AND ("Pavilhão Pereira Filho")) OR (("Pavilhão Pereira Filho"))
Hospital Dom Vicente Scherer, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brazil (("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") AND ("Hospital Dom Vicente Scherer")) OR (("Hospital Dom Vicente Scherer"))
Hospital Montenegro - Montenegro (RS), Brazil "Hospital Montenegro"
Hospital São Francisco, Ribeirão Preto (SP), Brazil "Hospital São Francisco" AND "Ribeirão Preto"
Hospital Vivalle - São José dos Campos (SP), Brazil "Hospital Vivalle"
Fundação Pio XII - Hospital de Câncer de Barretos – Barretos (SP), Brazil "Hospital de Câncer de Barretos" OR "Fundação Pio XII"
Hospital Alemão Oswaldo Cruz - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Alemão Oswaldo Cruz" OR "Hospital Oswaldo Cruz"
Hospital Israelita Albert Einstein - São Paulo (SP), Brazil ("Hospital Israelita Albert Einstein") OR ("Hospital Albert Einstein")
Hospital Sírio Libanês - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Sírio Libanês" OR "Sírio Libanês"
Hospital São Luiz - Unidade Assunção - São Bernardo do Campo (SP), Brazil "Hospital São Luiz" AND "Unidade Assunção"
Hospital Sepaco - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Sepaco"
Hospital Santa Paula - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Santa Paula"
Hospital do Rim - São Paulo (SP), Brazil "Hospital do Rim" OR "Hrim"
Rede D’Or São Luiz - Unidade Itaim - São Paulo (SP), Brazil (((("Rede Dor São Luiz" OR "Itaim")) OR ("Rede D’Or São Luiz" OR "Itaim")) OR ("São Luiz" OR "Itaim")) OR ("Rede D’Or" OR "Itaim")) OR ("Rede Dor" OR "Itaim")
Hospital Samaritano - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Samaritano"
Hospital do Coração – HCor - São Paulo (SP), Brazil "Hospital do Coração" OR "HCor"
Hospital Nove de Julho - São Paulo (SP), Brazil "Hospital Nove de Julho" OR "Hospital 9 de Julho"
Hospital da Luz - Vila Mariana - São Paulo (SP), Brazil "Hospital da Luz"
Rede D’Or São Luiz - Unidade Morumbi - São Paulo (SP), Brazil (((("Rede Dor São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("Rede D’Or São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("Rede D’Or"AND "Morumbi")) OR ("Rede Dor" AND "Morumbi")

In all searches, time (period 2014 to 2017) and language (English) filters were applied.

Footnotes

Publisher's note

Conflicts of interest and sources of funding: J. I. F. Salluh is partially supported by research grants from National and State funding agencies (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico[CNPq] and Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro [FAPERJ]). A. P. Nassar Junior and L. C. P. Azevedo received financial support from CNPq.

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Produção científica e características organizacionais em unidades de terapia intensiva brasileiras: um estudo transversal multicêntrico

Thiago Tavares dos Santos 1,Autor correspondente:, Luciano César Pontes de Azevedo 2, Antonio Paulo Nassar Junior 3, Jorge Ibrain Figueira Salluh, em nome dos investigadores do estudo ORCHESTRA4

RESUMO

Objetivo:

Examinar as associações entre a produção científica das unidades de terapia intensiva brasileiras e suas características organizacionais.

Métodos:

Trata-se de uma reanálise de uma coorte retrospectiva anterior, que avaliou as características organizacionais das unidades de terapia intensiva e suas associações com os desfechos. Analisamos dados de 93 unidades de terapia intensiva em todo o Brasil. As unidades de terapia intensiva foram avaliadas quanto à produtividade científica e aos efeitos de suas atividades de pesquisa, usando indicadores de assistência para comparação. Definimos as unidades de terapia intensiva mais produtivas cientificamente como aquelas com várias publicações e escore SCImago Journal Rank ou índice h acima dos valores medianos das unidades de terapia intensiva participantes.

Resultados:

As unidades de terapia intensiva com mais publicações, pontuações SCImago Journal Rank mais altas e escores índice h mais altos tinham número maior de intensivistas certificados (mediana de 7; IIQ 5 - 10 versus 4; IIQ 2 - 8; com p < 0,01, na comparação entre unidades de terapia intensiva com mais e menos publicações). As unidades de terapia intensiva com pontuações SCImago Journal Rank e índice h mais altas também tiveram um número maior de protocolos totalmente implementados (mediana de 8; IIQ 6 - 8 versus 5; IIQ 3,75 - 7,25; p < 0,01, na comparação entre unidades de terapia intensiva com pontuações SCImago Journal Rank mais altas versus mais baixas).

Conclusões:

O trabalho científico foi associado a melhores padrões de pessoal e a maior implementação de protocolos, sugerindo que a atividade de pesquisa pode ser um indicador de melhor organização da unidade de terapia intensiva e da prestação de assistência.

Descritores: Cuidados críticos, Unidades de terapia intensiva, Pesquisa, Qualidade da assistência à saúde, Benchmarking, Brasil

INTRODUÇÃO

Nas últimas décadas, vários estudos clínicos produziram evidências robustas acerca da prestação de assistência em unidades de terapia intensiva (UTIs).(1,2) No entanto, a tradução da medicina baseada em evidências em desfechos mais favoráveis depende da implementação otimizada dos resultados das pesquisas.(3-7) Além de produzir as evidências necessárias para o desenvolvimento da ciência, há evidências atuais de várias especialidades médicas de que a realização de pesquisas pode melhorar a assistência aos pacientes não diretamente envolvidos nos estudos e, possivelmente, aumentar a qualidade da assistência prestada pelas instituições onde esses estudos são realizados.(8-12)

A associação entre a atividade de pesquisa e a qualidade da assistência tem sido demonstrada em especialidades como cirurgia, cardiologia e oncologia.(13-15) Um grande estudo de coorte multicêntrico de pacientes com câncer de ovário demonstrou que o tratamento em centros que não eram de pesquisa estava associado a um maior risco de morte em comparação com o tratamento em instituições de pesquisa.(13) Uma revisão sistemática que avaliou estudos em diversas áreas de pesquisa concluiu que as instituições e os profissionais que participaram de estudos tiveram melhores desfechos clínicos, adesão a diretrizes e maior uso de práticas baseadas em evidências.(16)

Nos últimos 30 anos, os desfechos melhoraram significativamente para os pacientes de UTI que seguiram as diretrizes de cuidados baseados em evidências,(17-20) especialmente aqueles que sofrem de insuficiência respiratória aguda, síndrome do desconforto respiratório agudo (SDRA)(21-23) ou sepse.(24) A adesão a protocolos e a estratégias clínicas no tratamento dessas condições está associada a menos complicações adquiridas na UTI e a taxas de mortalidade mais baixas. No entanto, apesar do aumento de pesquisas e de publicações sobre doenças críticas, poucos estudos examinaram as associações entre a atividade de pesquisa clínica e os indicadores de organização da UTI, especialmente em países de baixa e média renda (PBMRs).

Nossa hipótese foi a de que uma maior produção científica está associada a melhores características organizacionais da UTI, ou seja, ao processo de assistência e a alocação de pessoal, em uma grande amostra de UTIs brasileiras. Nosso objetivo foi examinar as associações entre a produção científica das unidades de terapia intensiva brasileiras e suas características organizacionais.

MÉTODOS

Desenho do estudo e população

Este estudo é uma análise secundária do estudo ORganizational CHaractEeriSTics in cRitical cAre (ORCHESTRA.)(25) O estudo ORCHESTRA consiste em uma coorte multicêntrica de registro contínuo (desde 2013) que visa avaliar as associações entre as características da organização de cuidados críticos e os desfechos de pacientes críticos. O ORCHESTRA II foi realizado em 93 UTIs brasileiras de 55 hospitais durante 2014 e 2015, no qual os dados clínicos dos pacientes e os dados das características da UTI foram coletados com base num inquérito específico.(25) Os Comitês de Ética locais e a Comissão Nacional de Ética em Pesquisa (CAAE: 19687113.8.1001.5249) dispensaram a necessidade de consentimento informado dos pacientes. Foram incluídas no estudo UTIs gerais e especializadas, com exceção daquelas dedicadas exclusivamente a pacientes cardiovasculares.

Todos os dados dos pacientes foram desidentificados e extraídos do software Epimed Monitor ICU Database®, que é um sistema de gestão de UTI em nuvem para melhoria da qualidade, benchmarking e avaliação do conjunto de casos.(26) Os dados coletados rotineiramente incluíam dados demográficos, diagnóstico de admissão, comorbidades segundo o Índice de Comorbidade de Charlson, estado de desempenho na semana anterior à admissão hospitalar, Simplified Acute Physiological Score 3 (SAPS 3), Sequential Organ Failure Assessment (SOFA) na admissão, uso de suporte de órgãos e desfechos na UTI/hospitalares.(26)

As características organizacionais dessas UTIs foram coletadas para o estudo ORCHESTRA II(25) por meio de um inquérito estruturado aplicado em 2015 em entrevistas (pessoalmente ou por telefone) com diretores médicos e/ou enfermeiros dos centros participantes. Dados detalhados do ORCHESTRA II estão publicados em outras fontes.(25) Os dados pesquisados incluíram os padrões de pessoal da UTI e um conjunto de dez protocolos clínicos predefinidos destinados a prevenir complicações adquiridas na UTI e a tratar doenças agudas.(25) Também avaliamos a autonomia dos membros da equipe não médica, entrevistando o enfermeiro-chefe, conforme descrito.(26)

Produção científica

Usamos o número de publicações revisadas por pares como um indicador de produção científica. Os dados referentes à produção científica foram obtidos retrospectivamente (em fevereiro de 2020) por meio da elaboração de uma estratégia de busca nos bancos de dados PubMed e Literatura Latino-americana e do Caribe em Ciências da Saúde (LILACS) (Figura 1). O objetivo foi identificar publicações relativas a estudos realizados durante os anos de 2014 e 2015, quando foi realizado o ORCHESTRA II. Assim, considerando um intervalo arbitrário entre a realização da pesquisa e sua publicação, pesquisamos a literatura no período entre 2014 e 2017. Identificamos e registramos o número total de artigos publicados em periódicos científicos revisados por pares. As buscas foram realizadas por um autor nos bancos de dados PubMed e LILACS e foram verificadas por outros autores quando havia alguma incerteza. Considerando a relevância incomparável e a amplitude da cobertura oferecida pelo PubMed e a representatividade local da LILACS, com nossa exigência rigorosa de fontes revisadas por pares, determinamos que estender nossa pesquisa para incluir outros bancos de dados ou literatura cinzenta não aumentaria significativamente a qualidade ou a relevância de nossa pesquisa.

Figura 1. Processo de seleção dos artigos.

Figura 1

Os dados referentes à atividade científica foram obtidos retrospectivamente por meio da elaboração de uma estratégia de busca em bancos de dados de publicações revisadas por pares.

Além disso, utilizamos o recurso de pesquisa avançada do PubMed para pesquisar especificamente o nome do hospital associado à UTI do estudo. Isso fez parte de nossa estratégia de pesquisa exploratória mais ampla, com o objetivo de entender completamente o tópico sem nos limitarmos a um protocolo rígido. Essa abordagem flexível permitiu descobrir uma ampla gama de fontes e tipos de informações que um método mais estruturado e sistemático poderia não ter capturado. Ao concentrar nossa busca no hospital de interesse, conseguimos identificar a maior coleção possível de artigos relevantes para nossa pesquisa (Apêndice 1).

Os resultados da pesquisa bibliográfica foram examinados manualmente pelos autores para identificar as publicações e confirmar que suas fontes eram as UTIs participantes do ORCHESTRA.(25) A confirmação incluiu o contato com os autores. No caso de instituições em que havia mais de uma UTI participante do ORCHESTRA II,(25) o nome do coordenador da UTI listado como coautor foi usado para determinar a associação com a publicação. O número total de artigos identificados na pesquisa do PubMed de cada UTI foi adicionado, criando uma variável contínua. O mesmo processo foi realizado no banco de dados LILACS. A qualidade dessas publicações foi avaliada pelo fator de impacto dos periódicos (índice h e SCImago Journal Rank)(27,28) no ano da publicação.

Fatores de impacto e qualificação da produção científica

Avaliamos o impacto das publicações por meio do índice h e do SCImago Journal Rank do periódico em que cada artigo foi publicado. O índice h é uma medida da influência científica dos periódicos acadêmicos que considera o número de citações desse periódico e a importância dessas citações. Para a construção da variável contínua do índice h, foi usado o índice h mais alto entre todas as publicações.(27)

O escore SCImago Journal Rank é uma medida da influência científica de periódicos acadêmicos que considera o número de citações desse periódico e a importância dessas citações. O SCImago Journal Rank é uma métrica gratuita de periódicos, uma alternativa ao fator de impacto, e pode ser usada para comparações de periódicos. A soma do SCImago Journal Rank de todas as publicações foi calculada para cada UTI, gerando assim variável contínua.(28)

Todas as UTIs foram consideradas como tendo pelo menos uma publicação, que foi o artigo índice do estudo ORCHESTRA II.(25)

Definimos as UTIs mais produtivas cientificamente como aquelas com várias publicações, escore SCImago Journal Rank ou índice h acima dos valores medianos das UTIs participantes.

Organização e desfechos da unidade de terapia intensiva

Avaliamos indicadores de qualidade da assistência por meio de métricas de estrutura e processo. As medidas foram definidas anteriormente(25) e incluíram o seguinte:

  • Medidas de processo: o número de protocolos totalmente implementados.

  • Equipe/estrutura: número de médicos certificados pela Associação de Medicina Intensiva Brasileira (AMIB), presença de um farmacêutico clínico e escore de autonomia da enfermagem.

Análise estatística

Foram aplicadas estatísticas descritivas-padrão e métodos estatísticos inferenciais. As variáveis qualitativas (a presença de um farmacêutico clínico) são apresentadas como distribuições de frequências absolutas e relativas e foram comparadas com o teste do qui-quadrado. As variáveis quantitativas (o número de protocolos totalmente implementados, o número de médicos certificados e o escore de autonomia de enfermagem) são apresentadas como medianas e intervalos interquartis (IIQ) e foram comparadas com o teste de Mann-Whitney.

O erro alfa foi previamente fixado em 5% para a hipótese nula, e o processamento estatístico foi realizado com os programas BioStat versão 5.3 e Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versão 27.

RESULTADOS

As características das UTIs incluídas no estudo ORCHESTRA II estão resumidas na tabela 1. Após a pesquisa inicial no PubMed e a triagem de citações únicas, 415 artigos atenderam aos critérios de inclusão. Considerando que a publicação do artigo do ORCHESTRA II foi pontuada para todas as UTIs participantes, o número médio de publicações por UTI foi de 5,45 artigos (desvio-padrão de 12,79), enquanto a mediana (IIQ) foi 2; IIQ 2 - 4 artigos, respectivamente. O número mínimo de publicações durante o período do estudo foi um, e o máximo foi 101. Em 56 UTIs, houve duas ou menos publicações, e apenas 37 UTIs tiveram mais de duas publicações.

Tabela 1. Características dos hospitais participantes no estudo OSCHESTRA II.

Tipo de hospital
Privado 31 (56)
Público 10 (18)
Filantrópico 14 (26)
Leitos hospitalares 234 ± 134.202 (60 - 1.020)
< 150 21 (38)
150 - 300 24 (44)
> 300 10 (18)
Número de UTIs em cada hospital
1 20 (36)
2 ou 3 21 (38)
> 3 14 (26)
Leitos de UTI/leitos hospitalares* 15,15 ± 6,7
Unidade de cuidados semi-intensivos
Sim 21 (38)
Não 34 (62)
Serviço de emergência
Sim 48 (87)
Não 3 (5)
Unidade de transferência 4 (7)
Certificação de qualidade da assistência médica
Nenhuma 19 (34)
Nacional 20 (36)
Internacional 16 (30)
Times de Resposta Rápida
Sim 32 (58)
Não 23 (42)
Bolsas de estudo de cuidados críticos
Sim 36 (66)
Não 19 (34)

UTI - unidade de terapia intensiva.

*

Leitos de unidade de terapia intensiva/leitos hospitalares * 100;

Organização Nacional de Acreditação (ONA), Joint Commission International (JCI) e Accreditation Canada Internation (ACI). As variáveis contínuas são expressas como medianas (intervalos) ou média ± desvio-padrão.

As pesquisas realizadas no banco de dados LILACS resultaram em 646 artigos; no entanto, apenas um artigo atendeu aos critérios de inclusão deste estudo. Esse artigo já constava da pesquisa realizada na base de dados PubMed.

Com relação ao impacto, a variável índice h apresentou valor médio de 311,9, mediana de 197 e IIQ 197 - 987. A variável SCImago Journal Rank apresentou valor médio de 14.379, com mediana de 7,233 e IIQ 3,94 - 157,4, respectivamente.

As tabelas 2 a 4 descrevem as variáveis de organização das UTIs participantes do estudo e suas associações com a produção científica.

Tabela 2. Características da unidade de terapia intensiva segundo o número total de artigos publicados.

Publicações revisadas por pares ≤ 2
(n = 56)
Publicações revisadas por pares > 2
(n = 37)
Valor de p
Número de protocolos de assistência totalmente implementados 5 (4 - 8) 7 (5 - 8) 0,18
Escore de autonomia da enfermagem 6 (4 - 9) 7 (3 - 9) 0,73
Médicos certificados pela Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 8) 7 (5 - 10) < 0,01
Presença de farmacêutico clínico 32 (57,1) 21 (56,7) 0,97

A variável publicação revisada por pares é dicotomizada pela mediana (Grupo 1 = valor menor ou igual à mediana; Grupo 2 = valor maior que a mediana). As variáveis numéricas são apresentadas como medianas (intervalos interquartis), e a presença de um farmacêutico é apresentada como número (%).

Tabela 4. Características da unidade de terapia intensiva segundo o índice h do periódico em que o artigo foi publicado.

Índice h ≤ 197
(n = 56)
Índice h > 197
(n = 37)
Valor de p
Número de protocolos de assistência totalmente implementados 5 (4 - 7,25) 8 (5 - 8) 0,01
Escore de autonomia da enfermagem 6 (3 - 9) 7 (4 - 9) 0,77
Médicos certificados pela Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 7) 8 (5 - 14) < 0,01
Presença de farmacêutico clínico 30 (53,6) 23 (62,2) 0,54

A variável índice h é dicotomizada pela mediana (Grupo 1 = valor menor ou igual à mediana; Grupo 2 = valor maior que a mediana). As variáveis numéricas são apresentadas como medianas (intervalos interquartis), e a presença de um farmacêutico é apresentada como um número (%).

Tabela 3. Características da unidade de terapia intensiva segundo o escore SCImago Journal Rank.

SJR ≤ 7.233
(n = 52)
SJR > 7.233
(n = 41)
Valor de p
Número de protocolos de assistência totalmente implementados 5 (3,75 - 7,25) 8 (6 - 8) < 0,01
Escore de autonomia da enfermagem 7 (3,75 - 9) 6 (4 - 8) 0,67
Médicos certificados pela Associação de Medicina Intensiva Brasileira 4 (2 - 7) 8 (5 - 13) < 0,01
Presença de farmacêutico clínico 28 (53,8) 25 (61,0) 0,63

SJR - SCImago Journal Rank. A variável SCImago Journal Rank é dicotomizada pela mediana (Grupo 1 = valor menor ou igual à mediana; Grupo 2 = valor maior que a mediana). As variáveis numéricas são apresentadas como medianas (intervalos interquartis), e a presença de um farmacêutico é apresentada como número (%).

Características das unidades de terapia intensiva analisadas considerando volume de publicações, SCImago Journal Rank e o índice h do periódico

O grupo de UTIs com publicações acima da mediana do número total de publicações (dois artigos) tinha mais médicos certificados pela AMIB (7; IIQ 5 - 10) do que o grupo de UTIs, com apenas uma publicação (4, IIQ 2 - 8, p < 0,01). Além disso, o grupo de UTIs com publicações em periódicos com escore SCImago Journal Rank superior a 7,23 (a mediana do estudo) tinha um número maior de protocolos clínicos implementados (aqueles destinados a prevenir complicações adquiridas na UTI e a tratar doenças agudas), com mediana de oito protocolos (IIQ 6 - 8) versus cinco publicações, IIQ 3,75 - 7,25, p < 0,01. Essas UTIs também tinham mais médicos certificados pela AMIB do que o grupo de UTIs com publicações em periódicos com escore SCImago inferior à mediana (8, IIQ 5 - 13,4, IIQ 2 - 7, p < 0,01).

O grupo de UTIs que teve publicações em periódicos com índice h maior do que a mediana de 197 teve um número maior de protocolos de cuidados implementados (8, IIQ 5 - 8 versus - 5, IIQ25 - 75% 4 - 7,25, p < 0,01) e mais médicos certificados pela AMIB (8, IIQ 5 - 14 versus 4, IIQ 2 - 7, p < 0,01).

DISCUSSÃO

Neste amplo estudo multicêntrico de UTIs brasileiras, demonstramos que as UTIs com maior produção científica tinham mais protocolos clínicos implementados e melhores padrões de pessoal (ou seja, mais intensivistas) do que as UTIs com menor produção científica.

Neste estudo, usamos substitutos de processos e organizações alinhados àqueles que são atualmente recomendados(29-31) e que foram amplamente validados.(25,26,32-35) Soares et al. demonstraram, em estudo com 78 UTIs brasileiras, que a implementação de protocolos por uma equipe multidisciplinar (uma combinação de processo e coordenação de cuidados pela equipe da UTI) estava associada a melhores taxas de sobrevida.(17) Além disso, há evidências de que uma melhor equipe de UTI e a implementação de protocolos estão fortemente associadas a uma melhor adesão às metas de ventilação protetora(36) e sedação em pacientes em ventilação mecânica.(37)

Curiosamente, nossos resultados demonstram que, nas UTIs envolvidas em pesquisas clínicas, os possíveis benefícios organizacionais e de desfecho são sistêmicos e não se limitam aos pacientes que participam de estudos clínicos. Obviamente, é legítimo argumentar que as UTIs com melhor equipe são possivelmente aquelas com mais recursos e, portanto, estarão mais propensas a realizar pesquisas clínicas. Acreditamos que melhores processos de cuidado (implementação de protocolos) demonstram que, além das relações causais, as UTIs envolvidas em pesquisas estão envolvidas em um processo de otimização dos padrões de cuidado (equipe e protocolos baseados em evidências). Essas condições estão, em última análise, associadas a melhores desfechos.

Embora não tenham sido descritos anteriormente em UTIs, nossos resultados estão condizentes com as evidências encontradas em outras especialidades, como cardiologia, neurologia e oncologia. Nesses cenários, a conformidade com os indicadores de qualidade da assistência foi superior em ambientes de assistência com maior atividade científica. Como exemplos, podemos citar o manejo da síndrome coronariana aguda, o tratamento da neoplasia ovariana e as melhorias no diagnóstico de síndromes neurológicas clínicas.(13-15)

Nosso estudo tem vários méritos. Trata-se de um estudo multicêntrico de grande porte envolvendo UTIs em um país de renda média-alta, no qual capturamos padrões organizacionais que foram previamente validados como associados à qualidade da assistência e aos desfechos em UTIs em geral(25) e em ambientes específicos.(37,38)

No entanto, o presente estudo tem também várias limitações. Em primeiro lugar, há uma falta de consenso na literatura sobre métodos para medir a produtividade e a produção científica, a natureza retrospectiva do modelo metodológico utilizado e o viés de seleção inerente, pois as UTIs participantes eram aquelas que já colaboravam em algum nível em estudos multicêntricos. Dessa forma, não tivemos UTIs sem nenhuma inserção acadêmica ou produção científica como parâmetro de comparação. Entretanto, podemos levantar a hipótese de que, se tais diferenças estiverem presentes entre os envolvidos em pesquisas, elas seriam ainda maiores se outros centros fossem incluídos. Além disso, não medimos o impacto das atividades de pesquisa clínica, como a taxa de mortalidade padronizada e os desfechos dos pacientes, nas medidas de desempenho da UTI; portanto, não foi possível demonstrar uma associação direta entre pesquisa clínica e prognóstico mais favorável.

CONCLUSÃO

As unidades de terapia intensiva brasileiras envolvidas em pesquisa clínica, demonstradas pelo aumento do número de publicações e publicações com pontuações mais altas nos escores SCImago Journal Rank e índice h, têm melhores padrões de pessoal e implementação de protocolos clínicos. Esses achados confirmam a importância de investir na organização da unidade de terapia intensiva e, ao mesmo tempo, criar condições adequadas para o avanço do conhecimento por meio da pesquisa clínica.

Apêndice 1. Estrutura de busca em banco de dados

Hospital Estrutura de busca
Hospital Agenor Paiva - Salvador (BA), Brasil "Hospital Agenor Paiva" OR "Agenor Paiva"
Hospital Santa Helena - Camaçari (BA), Brasil "Hospital Santa Helena" OR ("Hospital Santa Helena") AND ("Camaçari") OR "Hospital Santa Helena, Camaçari"
Hospital Anchieta Distrito Federal - Taguatinga (DF), Brasil "Hospital Anchieta Distrito Federal, Taguatinga" OR "Hospital Anchieta" OR "Hospital Anchieta Distrito Federal"
Hospital Brasília - Brasília (DF), Brasil "Hospital Brasília"
Hospital Santa Luzia Rede D’Or São Luiz DF - Brasília (DF), Brasil "Hospital Santa Luzia Rede D’Or São Luiz DF" OR "Hospital Santa Luzia Rede D’Or" OR "Hospital Santa Luzia" OR "Santa Luzia Rede D’Or"
Hospital Unimed Vitória - Vitória (ES), Brasil "Hospital Unimed Vitoria" OR "Unimed Vitoria"
Hospital Geral de Goiânia - Goiânia (GO), Brasil "Hospital Geral de Goiânia" OR "Hospital Geral Goiânia"
Hospital de Câncer do Maranhão Tarquínio Lopes Filho - São Luís (MA), Brasil "Hospital de Câncer do Maranhão Tarquínio Lopes Filho" OR "Hospital Maranhão Tarquínio Lopes Filho"
UDI Hospital - São Luís(MA), Brasil "Hospital UDI" OR "UDI hospital"
Santa Casa de Caridade de Diamantina - Diamantina (MG), Brasil "Santa Casa Diamantina" OR "Caridade de Diamantina"
Hospital das Clínicas, Universidade Federal de Minas Gerais - Belo Horizonte (MG), Brasil "Hospital" OR "Hospital das Clínicas" AND "universidade Federal de Minas Gerais"
Hospital Universitário Lauro Wanderley - João Pessoa (PB), Brasil ("Hospital Universitário Lauro Wanderley" OR "Hospital Lauro Wanderley" OR "Lauro Wanderley" OR ("Hospital Universitário da Universidade Federal da Paraiba")
Hospital Esperança - Recife (PE), Brasil "Hospital Esperança"
Hospital Esperança Olinda - Olinda (PE), Brasil "Hospital Esperança Olinda"
Hospital São Marcos - Recife (PE), Brasil "Hospital São Marcos"
Hospital Estadual Getúlio Vargas - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Estadual Getúlio Vargas" OR "Hospital Getúlio Vargas"
Clínica São Vicente - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Clínica São Vicente"
Hospital Estadual Adão Pereira Nunes - Duque de Caxias (RJ), Brasil "Hospital Estadual Adão Pereira Nunes"
Hospital Estadual Carlos Chagas - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Estadual Carlos Chagas"
Hospital Quinta D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil ((("Hospital Quinta D’Or") OR ("Hospital Quinta Dor")) OR ("Quinta D’Or")) OR ("Quinta Dor")
Hospital Barra D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil ((("Hospital Barra D’Or") OR ("Hospital Barra Dor")) OR ("Barra D’Or")) OR ("Barra Dor")
Hospital Copa D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil ((("Hospital Copa D’Or") OR ("Hospital Copa Dor")) OR ("Copa D’Or")) OR ("Copa Dor")
Hospital Caxias D’Or - Duque de Caxias (RJ), Brasil ((("Hospital Caxias D’Or") OR ("Hospital Caxias Dor")) OR ("Caxias D’Or")) OR ("Caxias Dor")
Hospital Norte D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil ((("Hospital Norte D’Or") OR ("Hospital Norte Dor")) OR ("Norte Dor")) OR ("Norte D’Or")
Hospital Oeste D’Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Oeste D’Or" OR "Hospital Oeste Dor" OR "Oeste D’Or" OR "Oeste Dor"
Hospital Rios D'Or - Rio de Janeiro (RJ), Brasil ((("Hospital Rios D’Or") OR ("Hospital Rios Dor")) OR ("Rios D’Or")) OR ("Rios Dor")
Hospital Municipal Souza Aguiar, Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Municipal Souza Aguiar" OR "Souza Aguiar" OR "Hospital Souza Aguiar" OR "HMSA"
Hospital São Lucas - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital São Lucas" OR "São Lucas"
Hospital Unimed Costa do Sol - Campos dos Goytacazes (RJ), Brasil "Hospital Unimed Costa do Sol" OR "Hospital Costa do Sol" OR "Hospital Costa do Sol"
Hospital Niterói D’Or - Niterói (RJ), Brasil "Hospital Niteroi D’Or" OR "Hospital Niteroi Dor" OR "Niteroi D’Or" OR "Niteroi Dor"
Hospital Israelita Albert Sabin - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Israelita Albert Sabin" OR "Israelita Albert Sabin" OR "Hospital Albert Sabin"
Samer Hospital - Resende (RJ), Brasil "Samer Hospital, Resende" OR "Samer"
Hospital Estadual Alberto Torres - São Gonçalo (RJ), Brasil "Hospital Estadual Alberto Torres" OR "Hospital Alberto Torres" OR "Alberto Torres"
Instituto Nacional de Câncer - HC II - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Instituto Nacional de Câncer" OR "INCA"
Hospital Badim - Rio de Janeiro (RJ), Brasil "Hospital Badim" OR "Badim"
Hospital Santa Rita, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brasil ("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") OR ("Hospital Santa Rita")
Pavilhão Pereira Filho, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brasil (("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") AND ("Pavilhão Pereira Filho")) OR (("Pavilhão Pereira Filho"))
Hospital Dom Vicente Scherer, Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre - Porto Alegre (RS), Brasil (("Santa Casa de Misericórdia de Porto Alegre") AND ("Hospital Dom Vicente Scherer")) OR (("Hospital Dom Vicente Scherer"))
Hospital Montenegro - Montenegro (RS), Brasil "Hospital Montenegro"
Hospital São Francisco, Ribeirão Preto (SP), Brasil "Hospital São Francisco" AND "Ribeirão Preto"
Hospital Vivalle - São José dos Campos (SP), Brasil "Hospital Vivalle"
Fundação Pio XII - Hospital de Câncer de Barretos – Barretos (SP), Brasil "Hospital de Câncer de Barretos" OR "Fundação Pio XII"
Hospital Alemão Oswaldo Cruz - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Alemão Oswaldo Cruz" OR "Hospital Oswaldo Cruz"
Hospital Israelita Albert Einstein - São Paulo (SP), Brasil ("Hospital Israelita Albert Einstein") OR ("Hospital Albert Einstein")
Hospital Sírio Libanês - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Sírio Libanês" OR "Sírio Libanês"
Hospital São Luiz - Unidade Assunção - São Bernardo do Campo (SP), Brasil "Hospital São Luiz" AND "Unidade Assunção"
Hospital Sepaco - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Sepaco"
Hospital Santa Paula - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Santa Paula"
Hospital do Rim - São Paulo (SP), Brasil "Hospital do Rim" OR "Hrim"
Rede D’Or São Luiz - Unidade Itaim - São Paulo (SP), Brasil (((("Rede Dor São Luiz" OR "Itaim")) OR ("Rede D’Or São Luiz" OR "Itaim")) OR ("São Luiz" OR "Itaim")) OR ("Rede D’Or" OR "Itaim")) OR ("Rede Dor" OR "Itaim")
Hospital Samaritano - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Samaritano"
Hospital do Coração – HCor - São Paulo (SP), Brasil "Hospital do Coração" OR "HCor"
Hospital Nove de Julho - São Paulo (SP), Brasil "Hospital Nove de Julho" OR "Hospital 9 de Julho"
Hospital da Luz - Vila Mariana - São Paulo (SP), Brasil "Hospital da Luz"
Rede D’Or São Luiz - Unidade Morumbi - São Paulo (SP), Brasil (((("Rede Dor São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("Rede D’Or São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("São Luiz" AND "Morumbi")) OR ("Rede D’Or"AND "Morumbi")) OR ("Rede Dor" AND "Morumbi")

Em todas as buscas foram aplicados filtros de tempo (período de 2014 a 2017) e idioma (inglês).

Footnotes

Notas de publicação

Conflitos de interesse e fontes de financiamento: J. I. F. Salluh é parcialmente apoiado por bolsas de pesquisa de agências de fomento nacionais e estaduais (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico [CNPq] e Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro [FAPERJ]). A. P. Nassar Junior e L. C. P. Azevedo receberam apoio financeiro do CNPq.


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