Social vulnerability and severe COVID-19 in pregnant women: an ecological study in Pernambuco State, Brazil, 2020-2021

Hingrid Wandille Barros da Silva Sá; Mirella Bezerra Rodrigues Vilela; Carlos Fabrício Assunção da Silva; Gabriella Morais Duarte Miranda; Heitor Victor Veiga da Costa; Cristine Vieira do Bonfim

doi:10.1590/0102-311XEN175623

. 2025 Mar 31;41(2):e00175623. doi: 10.1590/0102-311XEN175623

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Social vulnerability and severe COVID-19 in pregnant women: an ecological study in Pernambuco State, Brazil, 2020-2021

Hingrid Wandille Barros da Silva Sá ¹, Mirella Bezerra Rodrigues Vilela ¹, Carlos Fabrício Assunção da Silva ¹, Gabriella Morais Duarte Miranda ^1,², Heitor Victor Veiga da Costa ¹, Cristine Vieira do Bonfim ³

PMCID: PMC11960752 PMID: 40172344

Abstract

This study analyzed the association between social vulnerability indicators and the incidence rate of severe COVID-19 in pregnant women in Pernambuco State, Brazil, between 2020 and 2021. It is an ecological study that assessed severe cases of COVID-19 in pregnant women reported to the Influenza Surveillance System in Brazil. To determine such association, the zero adjusted Gamma (ZAGA) regression model was applied due to the large number of zeros in the response variable. Variables available in the Demographic Census were used, representing socioenvironmental conditions, household characteristics, and urban services. In the study period, 475 severe cases of COVID-19 were reported in pregnant women, with an incidence rate of 1.40 cases per 1,000 live births. Modeling with ZAGA showed that the mean incidence rate is affected by the illiteracy rate, with the average increasing by a relative 5.1% for every 1% (p = 0.024). The ZAGA model also estimates the chance of a municipality having a zero rate, with these values increasing by 2.7% for every 1% of the proportion of Family Health Strategy coverage, by 19.3% for every 0.01 of the Municipal Human Development Index (M-HDI) education dimension, and by 21.3% for every 0.01 of the M-HDI longevity dimension. When the M-HDI increases, the chance of the municipality having a zero rate decreases by 33.8% for every 0.01. Population density reduces the chance by 4.5% for every 10 inhabitants/km². This study highlighted the influence of social vulnerability indicators on the incidence of severe COVID-19 cases in pregnant women, showing that some aspects of social and demographic characteristics are related to such influence.

Keywords: Pregnant Women, COVID-19, Social Vulnerability

Introduction

The pandemic of COVID-19 has alarmed the whole world and has promoted debates on the measures to be taken against the disease. These strategies are linked to the evidence that some groups are at greater risk of complications from COVID-19 ¹ . Physiological changes during pregnancy predispose pregnant women to more severe forms of COVID-19 ² ^, ³ ; therefore pregnant women represent a risk group for infection and a priority for care and testing ² .

The COVID-19 virus spread rapidly throughout the world, causing social, economic, and health problems in several countries ⁴ . A study conducted in Brazil ⁵ assessed the relationship between the incidence, mortality, and fatality rates of COVID-19 and social indicators of human development and social vulnerability. The study found that there are concerns about the impact of the COVID-19 pandemic on the poorest populations, particularly in low- and middle-income countries, due to barriers to adoption of preventive measures. These groups are exposed to vulnerabilities that increase the risk of contamination, with limited access to health services if infection occurs.

As with other health problems, social vulnerability can influence the risk of infection, morbidity, and mortality associated with COVID-19 ¹ . Social vulnerability has a multidimensional definition and affects individuals or groups face in situations of fragility due to biological, epidemiological, social, and/or cultural factors, exposing them to risks and significant levels of social disintegration ⁶ .

Several scientific studies have highlighted the social inequalities resulting from the COVID-19 pandemic ⁷ ^, ⁸ . These studies revealed racial and ethnic ⁹ ^, ¹⁰ , socioeconomic ¹¹ , and territorial inequalities in mortality associated with COVID-19 ¹² . Together with preexisting social inequalities, the COVID-19 pandemic has further emphasized the global issue of social inequities in health ¹³ .

Health vulnerability mainly affects people in less favorable socioeconomic situations, with limited access to health care and poor quality services ¹⁴ . Assessments of the association of social vulnerability with severe COVID-19 in pregnant women can support the implementation of measures to control the spread of the virus and the planning of resource allocation. Based on this perspective, this study aimed to analyze the association of social vulnerability indicators with the incidence rate of severe COVID-19 cases in pregnant women in Pernambuco State, Brazil between 2020 and 2021.

Materials and methods

Study location

This study used an ecological approach, with municipalities in the state of Pernambuco as the unit of analysis. The state of Pernambuco, located in the Northeast region of Brazil, has 184 municipalities, in addition to the Fernando de Noronha Archipelago. According to the 2022 Demographic Census, the total population of the state was 9,058,931.

Data source

The study included all confirmed cases of pregnant women with COVID-19 and clinical manifestations classified by the Ministry of Health as severe, reported from March 2020 to December 2021 in Pernambuco State. Severe cases were extracted from the Influenza Epidemiological Surveillance Information System (SIVEP-Gripe, acronym in Portuguese), a national database created by the Brazilian Ministry of Health in 2009 for influenza syndrome surveillance and which included the notification of SARS cases and deaths caused by SARS-Cov-2. The variable observed in SIVEP-Gripe for spatial analysis was the municipality of residence. The e-SUS Notifica was used to obtain the number of COVID-19 cases in pregnant women during the study period.

The variables used to extract data from the severe acute respiratory syndrome (SARS) hospitalized patients database were: date of form completion (between March 2020 and December 2021); municipality of notification (municipalities in the state of Pernambuco); sex (female); pregnant woman (gestational age of the patient). The exclusion criterion was maternal age under 11 years and over 60 years. SARS cases were considered as the presentation of dyspnea/respiratory distress or persistent pressure in the chest or oxygen saturation below 95% in room air or bluish lips or face ¹⁵ .

Social, demographic, and economic data extracted from the 2010 demographic census were used to analyze the association with social vulnerability. For the proportion of Family Health Strategy (FHS) coverage, 2020 data from the e-Gestor Primary Health Care system (https://egestoraps.saude.gov.br/) were used. This system was developed by the Brazilian Ministry of Health to offer information about primary care systems.

The indicators used to analyze social vulnerability were: Social Vulnerability Index (SVI), Municipal Human Development Index (M-HDI), education Index of the Municipal Human Development Index (education M-HDI), longevity Index of the Municipal Human Development Index (longevity M-HDI), Income Index of the Municipal Human Development Index (income M-HDI), the Gini Index, unemployment rate, per capita income, illiteracy rate for people aged 15 and over, proportion of the population with inadequate sewage, proportion of the population with homes with tap water, proportion of adequate garbage collection, proportion of the population with adequate bathrooms and water supply, population with homes with garbage collection, proportion of the population with homes with electricity, urbanization rate, and population density.

To calculate the incidence rate of severe cases in pregnant women, the number of live births in 2020 and 2021 obtained from the Brazilian Information System on Live Birth (SINASC, acronym in Portuguese) was used in the denominator.

Data analysis

To determine the influence of social vulnerability indicators on the incidence rate of severe cases of COVID-19 in pregnant women per 1,000 live births (response variable), the rate was calculated for each municipality in Pernambuco for the period of 2020 to 2021 (where the average between the two years was used), taking into account the municipality of residence of the pregnant woman, using the following equation:

{R a t e}_{i} = \frac{T o t a l n u m b e r o f s e v e r e c a s e s o f C O V I D - 19 i n p r e g n a n t w o m e n}{L i v e b i r t h s_{i}} 1,000

in which i = municipality considered in the calculation.

Because the response variable presented a high number of zeros, it was difficult to model it with usual regression models. Then, for the modeling stage, two zero-adjusted probabilistic models were tested. The first was the zero adjustment Gamma (ZAGA) model and the second was the zero adjustment inverse Gaussian (ZAIG) model, using the generalized Akaike information criteria (GAIC). These models were adopted because the response variable is a rate, which presents values strictly greater than or equal to zero, and these models are adequate for modeling this type of variable, since it is supported in this range. For model selection, the lowest GAIC value was used [ZAGA (GAIC = 193.1798); ZAIG (GAIC = 199.9904)]; therefore, the ZAGA model was selected. The GAIC at this stage was calculated considering an adjustment of the probability density function of the proposed models to the histogram of the response variable data.

These models have three parameters in their probability distributions, which can be modeled simultaneously using the Generalized Additive Model for Location, Scale and Shape (GAMLSS) framework ¹⁶ . The first parameter refers to the mean (µ), the second is about its variation (σ), and the third estimates the probability of a municipality having a rate equal to zero (ν). For each parameter, the statistical model was subjected to the variable selection process using the stepwise algorithm, using GAIC as a metric ¹⁷ .

The functional form to be defined for the ZAGA model is presented as follows:

Y~ZAGA(μ,σ,ν)

log(μ)=β_0+β_1 X_1+β_2 X_2+...+β_p X_p

log(σ)=α_0+α_1 X_1+α_2 X_2+...+α_p X_p

logit(ν)=γ_0+γ_1 X_1+γ_2 X_2+...+γ_p X_p

in which log(.) is the Napierian logarithm, $l o g i t (x) = \frac{1}{1 + e^{- x}}$ is the logistic function, and p = number of explanatory variables.

Therefore, each parameter will have a different interpretation. For parameters that have a log(.) link function (e.g. μ, the mean), the relationship of interest can be evaluated by applying exp(β _i *u) to the parameter β _i of the variable of interest, with an interpretation for each unit of measurement u of variable X _i under evaluation. The parameter will increase/decrease on a percentage scale when compared to lagged values of X _i .

For the parameter that has a logit(.) link function, the same rule applies to the others; however, its interpretation is that the chance of the rate having a value of zero will increase/decrease on a percentage scale when compared to lagged values of X _i .

A bivariate analysis was performed to select the variables of the statistical model, using two different methods. The first method considered only municipalities with non-zero rates (for subsequent inclusion in the variable selection method for the μ parameter), while the second method investigated the probability of a municipality having a zero rate, considering all municipalities (for subsequent inclusion in the variable selection method for the ν parameter). Spearman’s correlation coefficient was used in the first method, while the Mann-Whitney test was used in the second. All variables that presented p < 0.20 in the bivariate analysis were included in the variable selection process via stepwise method. The value of p = 0.20 was adopted to be more permissive when testing the inclusion of variables in the statistical model. It should be noted that modeling could have used discrete distributions to model counting processes such as Poisson or negative binomial distribution using the population at risk as an offset. However, these models are much more computationally complex to estimate (when compared to models that use continuous distributions), which makes its use more difficult.

Spearman’s correlation measures the strength of the relationship between two variables in a non-linear way (non-increasing/decreasing monotonic relationships). The Mann-Whitney test is used to compare, in a non-parametric way, the difference between the distribution of two populations which, in this case, are the municipalities with and without rates of severe cases equal to zero.

Regarding the variable selection stage, the calculation of correlations is a screening stage for the stepwise variable selection algorithm. Therefore, we did not select the variables based on the correlations, but rather through the variable selection algorithm, which is a much more robust and judicious method.

Regarding the correlation between the M-HDI education and the illiteracy rate, they are in fact correlated. However, they are allocated to different parameters of the distribution, and the worm plot analysis did not present any problems, which indicates that the inclusion of two variables in the model does not affect the estimation of their parameters nor the adjustment quality.

To ensure the quality of findings from the regression analysis, a residual analysis was performed with the following evaluations: normality of residuals using the Shapiro-Wilk, Jarque-Bera, Kolmogorov-Smirnov, Anderson-Darling, Cramer-von Mises, Lilliefors, Pearson, and Shapiro-Francia tests; stationarity of residuals using the augmented Dickey-Fuller, Philips-Perron, and KPSS (Kwiatkowski-Phillips-Schmidt-Shin) tests (plateau and trend); autocorrelation of residuals using the Box-Pierce and Ljung-Box tests. Plots of residuals and adjusted values and time were also evaluated, as well as a density plot for residuals and a qq-plot considering a standard normal distribution.

The framework used to estimate the models (GAMLSS − https://www.gamlss.com/) has a graphical representation for the residuals named worm plot, which helps identify potential factors for the poor adjustment of a model. This plot was also used to complete the residual analysis.

All calculations related to the regression were performed using R version 4.0.1 (http://www.r-project.org) with the help of package GAMLSS version 5.4-3 ¹⁸ . The significance level was 5% (for interpretation of the statistical significance of the model parameters after variable selection).

This research project had the consent of the State Health Department of Pernambuco for the access to the database and was approved by the Research Ethics Committee of Federal University of Pernambuco (CAAE: 60548022.1.0000.5208; report n. 5.544.400).

Results

A total of 4,121 cases of COVID-19 in pregnant women were reported to e-SUS Notifica system in the study period, of which 475 (11.5%) were reported as severe COVID-19 in the SIVEP-Gripe system. Table 1 shows the descriptive statistics related to social vulnerability indicators and the incidence rate of severe cases of COVID-19 in pregnant women. The average rate (± standard deviation) of all municipalities was 1.40 per 1,000 live births (±1.78) of severe COVID-19 in pregnant women. The standard deviation was much higher than the average due to the number of municipalities with a zero rate, which corresponds to 46.2% (85) of the municipalities in Pernambuco State.

Table 1. Descriptive statistics of social vulnerability indicators for the municipalities in Pernambuco State, Brazil, 2020 and 2021.

Parameter	Minimum	1st quartile	Median	Mean	3rd quartile	Maximum	SD	Coefficient of variation
Rate of pregnant women with severe COVID-19 *	0.00	0.00	0.84	1.41	2.23	8.98	1.78	1.27
M-HDI	0.49	0.57	0.59	0.60	0.61	0.77	0.05	0.08
SVI	0.31	0.43	0.48	0.47	0.51	0.66	0.07	0.14
Gini index	0.42	0.49	0.52	0.52	0.55	0.68	0.05	0.09
Unemployment rate	0.00	0.19	0.30	0.35	0.49	1.00	0.21	0.61
M-HDI education	0.35	0.44	0.49	0.49	0.52	0.70	0.07	0.13
M-HDI longevity	0.68	0.73	0.76	0.76	0.78	0.84	0.03	0.05
M-HDI income	0.48	0.54	0.57	0.57	0.60	0.80	0.04	0.08
Per capita income	155.49	234.88	271.18	295.96	329.66	1,144.26	104.49	0.35
Illiteracy rate (15 years and older)	0.06	0.23	0.27	0.27	0.32	0.43	0.07	0.26
Proportion of homes with inadequate sewage	0.00	0.11	0.23	0.25	0.35	0.75	0.16	0.62
Proportion of population with tap water	0.00	0.58	0.74	0.71	0.85	1.00	0.19	0.26
Proportion of population with adequate bathroom and water supply	0.00	0.45	0.62	0.60	0.79	1.00	0.23	0.38
Proportion of population with adequate garbage collection	0.00	0.69	0.84	0.78	0.92	1.00	0.19	0.24
Proportion of population with electricity	0.00	0.85	0.91	0.86	0.95	1.00	0.16	0.19
Urbanization rate	0.12	0.46	0.62	0.62	0.77	1.00	0.20	0.33
Population density	7.79	39.82	87.24	247.04	154.06	9,068.36	905.99	3.67
Proportion of FHS coverage	0.00	0.93	1.00	0.93	1.00	1.00	0.14	0.15

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FHS: Family Health Strategy; M-HDI: Municipal Human Development Index; SD: standard deviation; SVI: Social Vulnerability Index.

* To calculate this rate, a total of 4,121 cases of COVID-19 were reported to e-SUS Notifica, of which 475 were pregnant women with severe COVID-19.

Table 2 shows the Spearman’s correlation between the variables related to social vulnerability indicators and the incidence rate of severe cases of COVID-19 in pregnant women. Of note, variables M-HDI, the Gini index, M-HDI education, illiteracy rate, proportion of the population with tap water, and the proportion of FHS coverage showed p-values less than or equal to 0.20.

Table 2. Spearman’s correlation between the explanatory variables and the response variable of the incidence rate of severe COVID-19 in pregnant women, not including those municipalities with a rate equal to zero. Pernambuco State, Brazil, 2020 and 2021.

Parameter	Correlation	p-value
M-HDI	-0.146	0.150
SVI	0.037	0.713
Gini index	-0.226	0.025
Unemployment rate	-0.121	0.235
M-HDI education	-0.133	0.188
M-HDI longevity	-0.087	0.390
M-HDI income	-0.129	0.202
Per capita income	-0.127	0.211
Illiteracy rate (15 years and older)	0.161	0.111
Proportion of population with inadequate sewage	0.116	0.254
Proportion of population with tap water	-0.136	0.180
Proportion of population with adequate bathroom and water supply	-0.106	0.298
Proportion of population with adequate garbage collection	-0.002	0.984
Proportion of population with electricity	0.099	0.330
Urbanization rate	-0.121	0.235
Population density	-0.019	0.855
Proportion of FHS coverage	0.220	0.028

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FHS: Family Health Strategy; M-HDI: Municipal Human Development Index; SVI: Social Vulnerability Index.

Note: values in bold, significant tests at the 0.20 level.

Regarding the association between variables of social vulnerability indicators and whether a municipality has a zero rate or not (Table 3), it can be seen that the SVI, the Gini index, and the proportion of population with adequate garbage collection did not present statistical significance. The other variables were eligible for multivariate analysis, and municipalities with a zero rate tended to have lower central values (median/mean) for: M-HDI, unemployment rate, M-HDI education, M-HDI longevity, M-HDI Income, per capita income, proportion of population with tap water, proportion of population with adequate bathroom and water supply, proportion of population with electricity, and population density.

Table 3. Descriptive statistics of social vulnerability indicators for municipalities stratified according to zero rate of severe COVID-19 in pregnant women. Pernambuco State, Brazil, 2020-2021.

Parameter	Municipalities with a rate equal to zero	Minimum	1st quartile	Median	Mean	3rd quartile	Maximum	SD	Coefficient of variation	p-value *
M-HDI	No	0.52	0.57	0.60	0.61	0.64	0.77	0.05	0.09	0.00
M-HDI	Yes	0.49	0.57	0.59	0.58	0.60	0.67	0.03	0.06
SVI	No	0.31	0.42	0.47	0.46	0.51	0.66	0.07	0.16	0.08
SVI	Yes	0.36	0.45	0.49	0.48	0.51	0.62	0.06	0.12
Gini index	No	0.43	0.49	0.52	0.52	0.55	0.68	0.05	0.09	0.97
Gini index	Yes	0.42	0.49	0.52	0.52	0.55	0.63	0.04	0.08
Unemployment rate	No	0.00	0.24	0.36	0.39	0.53	1.00	0.21	0.55	0.00
Unemployment rate	Yes	0.01	0.16	0.25	0.31	0.41	0.87	0.20	0.66
M-HDI education	No	0.37	0.45	0.50	0.50	0.55	0.70	0.07	0.14	0.02
M-HDI education	Yes	0.35	0.44	0.48	0.47	0.52	0.58	0.05	0.11
M-HDI longevity	No	0.68	0.73	0.76	0.76	0.78	0.84	0.04	0.05	0.06
M-HDI longevity	Yes	0.68	0.73	0.75	0.75	0.77	0.81	0.03	0.04
M-HDI income	No	0.50	0.55	0.58	0.59	0.61	0.80	0.05	0.09	0.00
M-HDI income	Yes	0.48	0.54	0.56	0.56	0.58	0.65	0.03	0.05
Per capita income	No	175.50	249.20	292.70	323.90	363.60	1,144.30	128.10	0.40	0.00
Per capita income	Yes	155.50	232.30	256.30	263.40	297.00	441.80	51.40	0.20
Illiteracy rate (15 years and older)	No	0.06	0.21	0.26	0.25	0.32	0.40	0.08	0.31	0.00
Illiteracy rate (15 years and older)	Yes	0.15	0.25	0.29	0.29	0.33	0.43	0.06	0.19
Proportion of population with inadequate sewage	No	0.00	0.09	0.18	0.21	0.31	0.71	0.16	0.73	0.00
Proportion of population with inadequate sewage	Yes	0.05	0.19	0.30	0.30	0.40	0.75	0.14	0.49
Proportion of population with tap water	No	0.22	0.65	0.81	0.75	0.90	1.00	0.18	0.24	0.00
Proportion of population with tap water	Yes	0.00	0.52	0.67	0.65	0.79	0.98	0.18	0.27
Proportion of population with adequate bathroom and water supply	No	0.07	0.51	0.72	0.67	0.83	1.00	0.23	0.34	0.00
	Yes	0.00	0.40	0.52	0.53	0.68	0.99	0.21	0.40
Proportion of population with adequate garbage collection	No	0.00	0.69	0.84	0.78	0.92	1.00	0.19	0.25	0.77
Proportion of population with adequate garbage collection	Yes	0.03	0.69	0.85	0.79	0.91	1.00	0.19	0.24
Proportion of population with electricity	No	0.00	0.89	0.93	0.89	0.97	1.00	0.16	0.18	0.00
Proportion of population with electricity	Yes	0.12	0.76	0.88	0.83	0.93	0.99	0.16	0.19
Urbanization rate	No	0.06	0.21	0.26	0.25	0.32	0.40	0.08	0.31	0.00
Urbanization rate	Yes	0.15	0.25	0.29	0.29	0.33	0.43	0.06	0.19
Population density	No	8.00	58.10	118.80	390.00	196.40	9,068.40	1218.10	3.10	0.00
Population density	Yes	7.80	27.50	58.30	80.60	104.90	328.20	71.40	0.90
Proportion of FHS coverage	No	0.45	0.86	1.00	0.91	1.00	1.00	0.14	0.16	0.00
Proportion of FHS coverage	Yes	0.00	1.00	1.00	0.97	1.00	1.00	0.12	0.13

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FHS: Family Health Strategy; M-HDI: Municipal Human Development Index; SVI: Social Vulnerability Index.

Note: values in bold, significant tests at the 0.05 level.

* Mann-Whitney test.

On the other hand, the following variables: illiteracy rate (15 years or older), proportion of population with inadequate sewage, and urbanization rate had higher central values for municipalities with a zero rate.

The proportion of FHS coverage had the same median for both strata of municipalities; however, its mean was higher in municipalities with a zero rate. It indicates that below the median, the coverage proportion of municipalities with a zero rate tends to be higher in relation to municipalities with a rate other than zero.

The analysis of the residuals is presented in Figures 1 and 2 and Table 4. None of the tests showed nonconformities regarding the model residuals (normality, stationarity, and autocorrelation). Figure 1 also did not show any divergence regarding the assumptions of heteroscedasticity and others. Finally, the worm plot (Figure 2) highlights all points within the confidence bands, which is a sign of no significant divergences of the residuals. Therefore, the results of the regression model can be considered reliable.

Table 4. Statistical tests performed to assess normality, stationarity, and autocorrelation in the residuals of the zero-adjusted Gamma model (ZAGA).

Test performed	p-value	Result
Shapiro-Wilk	0.51	It is normal
Jarque-Bera	0.98	It is normal
Kolmogorov-Smirnov	0.82	It is normal
Anderson-Darlin	0.45	It is normal
Cramer-von Mises	0.41	It is normal
Lilliefors	0.37	It is normal
Pearson	0.65	It is normal
Shapiro-Francia	0.59	It is normal
Augmented Dickey-Fuller	0.01	It is stationary
Philips-Perron	0.01	It is stationary
KPSS for Level	0.10	It is stationary
KPSS for Trend	0.10	It is stationary
Box-Pierce	1.00	No autocorrelation
Ljung-Box	1.00	No autocorrelation

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KPSS: Kwiatkowski-Phillips-Schmidt-Shin.

Table 5 shows the results of the statistical model. For the mean rate (parameter µ), for every 1% of illiteracy rate, there is a relative increase in the mean incidence rate of severe COVID-19 in pregnant women, which is 5.1%. For the parameter that measures the probability of a municipality having a zero rate (parameter ν), the chance of a municipality having a zero rate increases by 2.7% for every 1% of the proportion of FHS coverage, by 19.3% for every 0.01 of M-HDI education, and by 21.3% for every 0.01 of M-HDI longevity. Population density reduces the chance by 4.5% for every 10 inhabitants/km².

Table 5. Estimated coefficients of the zero-adjusted Gamma (ZAGA) statistical model.

Coefficient	Estimate	Standard error	p-value
Parameter µ
Intercept	-3.49	2.52	0.17
M-HDI	5.21	3.28	0.11
Illiteracy rate (15 years and older)	4.96	2.17	0.02
Parameter σ
Intercept	-0.56	0.07	0.00
Parameter ν
Intercept	-0.83	4.47	0.85
Proportion of FHS coverage	2.65	1.44	0.07
M-HDI	-41.18	17.88	0.02
M-HDI education	17.68	9.70	0.07
M-HDI longevity	19.32	8.60	0.03
Population density	0.00	0.00	0.03

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FHS: Family Health Strategy; M-HDI: Municipal Human Development Index.

Discussion

The results showed an association of social vulnerability indicators with severe COVID-19 in pregnant women. With the ZAGA regression method, some indicators showed an influence on the incidence rate of cases or the probability of the incidence rate being zero, namely: M-HDI, illiteracy rate, proportion of FHS coverage, M-HDI education, M-HDI longevity, and population density.

According to studies with the obstetric population during the COVID-19 pandemic, the unfavorable outcomes of pregnant women are not exclusively related to anatomical and physiological factors ⁴ ^, ¹⁶ . Social vulnerability indicators also play an important role in the risk of infection. The study by Takemoto et al. ¹⁹ conducted in Brazil with 978 pregnant women identified that more than half of this group died from COVID-19 and they had no comorbidities or risk factors. It seems to indicate that apparently young and healthy women died due to complications from COVID-19 during pregnancy or shortly after birth, which suggests that inequality is a key element when managing the pandemic, clearly influencing the way it affects the population and, in this case, pregnant women.

The study findings showed that the higher the illiteracy rate in a municipality, the higher the estimated average incidence rate of severe COVID-19 in pregnant women, and the higher the M-HDI Education, the greater the chance of the municipality having a zero incidence rate, which reinforces the understanding that social vulnerability is associated with the possibility of infection and its unfavorable outcomes. A study ²⁰ found that patients with no education have COVID-19 incidence rates three times higher (71.3%) than those with higher education (22.5%).

This is because “...prevention or mitigation policies were not universally applied; on the contrary, they were selective” ²¹ (p. 27). The privilege of quarantine is not applicable to everyone; in this sense, it is discriminatory, more difficult for some social groups than for others. For those with low income and education, quarantine is particularly unviable. Also, for a large group of caregivers, housemaids, nannies, and Uber drivers whose mission was to make quarantine possible for the entire population, social isolation is not an option. These groups have something in common: “...they suffer from a special vulnerability that precedes quarantine and becomes worse with it” ²¹ (p. 15).

Siqueira et al. ⁴ conducted a population-based ecological study to assess the relationship between COVID-19 cases/deaths and socioeconomic variables in the obstetric population in Brazil. They found that municipalities with a high degree of socioeconomic inequality had higher maternal mortality rates than those with better social and infrastructure indicators. The association of social vulnerability with the incidence of severe COVID-19 in pregnant women indicates that socioeconomic inequalities may aggravate in places with structural problems, such as lack of basic sanitation, tap water, and adequate garbage collection, as well as illiteracy and poverty ²² .

The unequal characteristics of the distribution of SARS-CoV-2 in Pernambuco highlighted this structure of discrepant exposure to risk. Ayres et al. ²³ attribute the concept of vulnerability to issues that ensure the citizenship of the most politically fragile populations. They understand that vulnerability is associated with three components: individual, social, and programmatic aspects, with social aspects related to the ability to receive information and socially and politically influence free expression, safety, and protection of the individual.

A study suggested that COVID-19 is actually a syndemic and not a pandemic, and the conceptual model of the syndemic explains the spread and consequences of the disease in populations. This is because, according to the theory, the social, economic, and environmental characteristics that determine the living conditions of populations intensify the interaction between coexisting diseases and the excessive burden of the outcomes. It is exactly based on this understanding that the study highlights that the most important issue when considering COVID-19 as a syndemic is the recognition of its social origins ²⁴ .

In this study, the chance of a municipality having a zero incidence rate of cases of pregnant women with COVID-19 increases with greater coverage of the FHS. The FHS is a strategy used in Brazil that is part of the primary health care (PHC) system, the first level of health care, and is characterized by a set of comprehensive health actions at the individual and collective levels ¹⁵ . In this sense, strong PHC can significantly contribute to handling public emergency situations, which can be observed in the efficiency of PHC in providing health care to the population, with very satisfactory results against maternal and infant mortality, among others, due to its capillarity and knowledge of the territory, which strengthens the bond between the health team and the community, contributing to care comprehensiveness ²⁵ .

Responsibility for the territory and the people who live there and the possibility of conducting a community-based surveillance are certainly elements that enhance the role of primary care in controlling SARS-CoV-2 infection. PHC is described as a relevant tool in the fight against COVID-19 ²⁶ , from the first symptoms.

Chioro et al. ²⁷ report that during the COVID-19 pandemic, when patients needed to use health services, they did so through primary care at basic health units. However, with the pandemic, these health services were overloaded and, in Brazil, the vulnerabilities that already existed in obstetric care, including difficult access to prenatal care and a shortage of professionals to deal with complications during pregnancy, became worse during this period ²⁸ .

Regions with high income inequalities usually have worse living conditions, inadequate housing, crowds, and difficult access to health services ⁴ . Even with the recommendations of the Brazilian Ministry of Health about the importance of obstetric care and the investigation to identify any risk to the health of these women ²⁹ , these services had limited access. Today, the state of Pernambuco has 2,412 obstetric beds offered by the Brazilian Unified National Health System (SUS, acronym in Portuguese), of which 321 are for high-risk women.

We can say that the development of health actions should take into account the process of social vulnerability involving the illness of the obstetric population due to COVID-19, which can help effectively control the pandemic. With this identification, it is also possible to monitor health inequalities in the territories and understand their causes, providing an understanding of the impact of social programs on reducing inequalities ³⁰ .

One of the methodological limitations refers to the use of secondary data from health information systems, which may have led to underreporting, in addition to providing incomplete data. It should be noted that SIVEP-Gripe is not a uniform system, especially in terms of private health units. In addition, indicators calculated from data of the 2010 Brazilian Demographic Census were used. And under no circumstances the analysis conducted in this study allows any causal conclusion. To do so, it would be necessary to establish much stronger epidemiological premises (and justify them) and use more appropriate statistical models to make causal inferences.

Conclusion

This study highlights the impact of social vulnerability indicators on the incidence of severe cases of COVID-19 in pregnant women, pointing to a path of influence of some aspects related to social and demographic characteristics on the behavior of the pandemic. Our study found that municipalities with higher illiteracy rates and smaller coverage of the FHS had a higher risk of incidence and a lower chance of having a zero rate. The pandemic context, together with social determinants, contributes to exposure and vulnerability in different social environments, establishing a dynamic relationship between individuals, society, and the health-disease process. The results of this study can support the planning of actions aiming to control severe COVID-19 in pregnant women, taking into account social vulnerability as a basis for implementing priority strategies.

Acknowledgements

This study was conducted with the support of Pernanbuco State Science and Tecnology Support Foundation (APQ-0389-4.06/20), through the Research Program for the SUS: Shared Management in Health (PPSUS/PE-2020).

Funding Statement

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Vulnerabilidade social e COVID-19 grave em gestantes: um estudo ecológico em Pernambuco, Brasil, 2020-2021

Abstract

Analisou-se a associação dos indicadores de vulnerabilidade social com a taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes em Pernambuco, Brasil, entre 2020 e 2021. Este é um estudo ecológico com os casos graves de gestantes com COVID-19, notificados no Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe. Para a associação entre a vulnerabilidade social e esses casos, aplicou-se o modelo de regressão gama ajustado de zeros (ZAGA), devido ao grande número de zeros na variável resposta. Utilizou-se variáveis disponíveis no censo demográfico, representando condições socioambientais, características domiciliares e de serviços urbanos. Foram registrados 475 casos graves de COVID-19 em gestantes, com taxa de incidência de 1,40 por 1.000 nascidos vivos. A modelagem com o ZAGA mostrou que a média da taxa de incidência de casos é afetada pela taxa de analfabetismo, sendo que a cada 1%, a média aumenta relativamente 5,1% (p = 0,024). O modelo ZAGA também estima a chance de um município ter taxa zero, sendo que esses valores aumentam em: 2,7% a cada 1% de proporção da cobertura da Estratégia Saúde da Família, em 19,3% a cada 0,01 ponto de Índice de Desenvolvimento Humano Municipal (IDH-M) educação e 21,3% a cada 0,01 ponto de IDH-M longevidade. Quando o IDH-M aumenta, a chance de o município ter taxa zero diminui em 33,8% a cada 0,01 ponto. A densidade demográfica diminui a chance em 4,5% a cada 10 habitantes/km². O estudo evidenciou a influência dos indicadores de vulnerabilidade social sobre a incidência de casos de COVID-19 grave em gestantes, em que alguns aspectos referentes às características sociais e demográficas estão relacionados.

Palavras-chave: Gestantes, COVID-19, Vulnerabilidade Social

Introdução

A pandemia pela COVID-19 alertou todo o mundo e suscitou debates acerca das medidas de enfrentamento da doença. Essas estratégias estão conectadas com as evidências de que alguns grupos correm maior risco de ter complicações pela COVID-19 ¹ . Entre elas, as alterações fisiológicas do período gestacional predispõem grávidas a formas mais graves da infecção ² ^, ³ , sendo consideradas um grupo de risco e prioritário para assistência e testagem ² .

O vírus da COVID-19 se espalhou rapidamente pelo mundo, provocando problemas sociais, econômicos e de saúde em diversos países ⁴ . Um estudo realizado no Brasil ⁵ avaliou a relação entre as taxas de incidência, mortalidade e letalidade da COVID-19 e indicadores sociais de desenvolvimento humano e vulnerabilidade social. Segundo a pesquisa, especialmente nos países de baixa e média renda, há preocupação com os efeitos dessa pandemia nas populações mais empobrecidas pela dificuldade de adoção de medidas preventivas. Esses grupos estão expostos a um contexto de vulnerabilidade que aumenta o risco de contaminação e, caso ocorra a infecção, têm acesso limitado aos serviços de saúde.

Assim como em outros agravos de saúde, a vulnerabilidade social pode influenciar o risco de infecção, morbidade e mortalidade associado à COVID-19 ¹ . A vulnerabilidade social consiste em uma definição multidimensional formada por indivíduos ou grupos em situação de fragilidade, seja por fatores biológicos, epidemiológicos, sociais e/ou culturais, que os expõe a riscos e a níveis significativos de desagregação social ⁶ .

Diversas pesquisas científicas evidenciaram a existência de desigualdades sociais decorrentes da pandemia pela COVID-19 ⁷ ^, ⁸ . Esses estudos revelaram desigualdades raciais e étnicas ⁹ ^, ¹⁰ , socioeconômicas ¹¹ e territoriais na mortalidade associada à doença ¹² . Juntamente com as desigualdades sociais pré-existentes, a pandemia enfatizou ainda mais a questão global das iniquidades sociais em saúde ¹³ .

A vulnerabilidade afeta principalmente as pessoas em situação socioeconômica menos favorável, com acesso limitado aos cuidados de saúde e serviços de qualidade insuficiente ¹⁴ . Analisar a associação da vulnerabilidade social com a COVID-19 grave em gestantes pode oferecer suporte à implementação de medidas de controle da propagação do vírus e ao planejamento para a alocação de recursos. Com base nessa perspectiva, o estudo teve como objetivo analisar a associação dos indicadores de vulnerabilidade social com a taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes em Pernambuco, Brasil, entre 2020 e 2021.

Materiais e métodos

Área de estudo

Adotou-se uma abordagem ecológica, tendo como unidade de análise os municípios do Estado de Pernambuco. Localizado na Região Nordeste do Brasil, é composto por 184 municípios, além do arquipélago de Fernando de Noronha. De acordo com o Censo Demográfico de 2022, a população total do estado era de 9.058.931 habitantes.

Fonte de dados

Foram incluídos no estudo todos os casos confirmados de gestantes com COVID-19 e manifestações clínicas classificadas pelo Ministério da Saúde como graves, notificados no período de março de 2020 a dezembro de 2021, em Pernambuco. Os casos graves foram extraídos do Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe (SIVEP-Gripe), um banco de dados nacional criado pelo Ministério da Saúde em 2009 para a vigilância sentinela da síndrome gripal e que incluiu a notificação dos casos de SRAG e óbitos causados pelo SARS-CoV-2. A variável observada no SIVEP-Gripe para a análise espacial foi o município de residência. O e-SUS Notifica foi utilizado para obtenção do número de casos de COVID-19 em gestantes no período estudado.

As variáveis utilizadas para a extração do banco de dados de síndrome respiratória aguda grave (SRAG) hospitalizados foram: data de preenchimento da ficha de notificação (entre março de 2020 e dezembro de 2021); município de notificação (municípios do Estado de Pernambuco); sexo (feminino); gestante (idade gestacional da paciente). Foi considerado como critério de exclusão a idade materna inferior a 11 anos e superior a 60 anos. Considerou-se caso de SRAG a apresentação de dispneia/desconforto respiratório ou pressão persistente no tórax ou a saturação de oxigênio menor que 95% em ar ambiente ou coloração azulada de lábios ou rosto ¹⁵ .

Para análise da associação com a vulnerabilidade social, foram utilizados os dados sociais, demográficos e econômicos extraídos do Censo Demográfico de 2010. Para a variável cobertura da Estratégia Saúde da Família (ESF), foram utilizados os dados do ano de 2020 do sistema e-Gestor Atenção Primária à Saúde (https://egestoraps.saude.gov.br/), um espaço desenvolvido pelo Ministério da Saúde para informações e acesso aos sistemas de atenção básica.

Os indicadores utilizados para a análise da vulnerabilidade social foram: Índice de Vulnerabilidade Social (IVS); Índice de Desenvolvimento Humano Municipal (IDH-M); IDH-M baseado na educação (IDH-M educação); IDH-M baseado na longevidade (IDH-M longevidade); IDH-M baseado na renda (IDH-M renda); Índice de Gini; taxa de desemprego; renda per capita; taxa de analfabetismo com 15 anos ou mais; proporção da população com esgoto inadequado; proporção da população com domicílio com água encanada; proporção de coleta de lixo adequado; proporção da população com banheiro e água adequados; proporção da população com domicílio com coleta de lixo; proporção da população com domicílio com energia elétrica; taxa de urbanização e densidade demográfica.

Para o cálculo da taxa de incidência de casos graves em gestantes, foi utilizado no denominador, o número de nascidos vivos registrados nos anos de 2020 e 2021 no Sistema de Informações sobre Nascidos Vivos (SINASC).

Análise de dados

Com o objetivo de determinar a influência dos indicadores de vulnerabilidade social na taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes a cada 1.000 nascidos vivos (variável resposta), foi calculada a taxa para cada município de Pernambuco durante o período de 2020 a 2021 (onde foi utilizada a média entre os dois anos), levando em consideração o município de residência da gestante, utilizando a seguinte equação:

{T a x a}_{i} = \frac{T o t a l d e c a s o s g r a v e s d e C O V I D - 19 e m g e s t a n t e s}{N a s c i d o s {v i v o s}_{i}} 1.000

onde i = município de cálculo.

Em virtude da variável resposta apresentar alta quantidade de valores iguais a zero, houve dificuldade na modelagem por meio de modelos de regressão usuais. Dessa forma, para a etapa de modelagem, foram testados dois modelos probabilísticos ajustados para valores zero. O primeiro foi o modelo de regressão gama ajustado de zeros (zero adjusted Gamma - ZAGA), e o segundo foi o normal inversa ajustada de zeros (zero adjusted inverse Gaussian - ZAIG), usando a métrica critério de informação de Akaike generalizado (generalized Akaike information criteria - GAIC). Esses modelos foram adotados devido à variável resposta ser uma taxa que apresenta valores estritamente maiores ou iguais a zero, sendo que esses modelos se encaixam muito bem para a modelagem desse tipo de variável pois seu suporte é nesse intervalo. A definição do modelo se orientou pela obtenção do menor valor de GAIC alcançado [ZAGA (GAIC = 193,1798); ZAIG (GAIC = 199,9904)], sendo, portanto, escolhido o modelo ZAGA. O GAIC nessa etapa foi calculado considerando um ajuste da função densidade de probabilidade dos modelos propostos ao histograma dos dados da variável resposta.

Tais modelos possuem três parâmetros em suas distribuições de probabilidade, que podem ser modelados simultaneamente por meio do framework Modelos Aditivos Generalizado para Localização, Escala e Forma - MAGLEF (Generalized Additive Model for Location, Scale and Shape) ¹⁶ . O primeiro parâmetro diz respeito a média (µ), o segundo, a sua variação (σ) e o terceiro estima a probabilidade de um município ter a taxa igual a zero (ν). A cada parâmetro, o modelo estatístico foi sujeito ao processo de seleção de variáveis por meio do algoritmo stepwise, utilizando GAIC como métrica ¹⁷ .

A forma funcional a ser definida para o modelo ZAGA é dada da seguinte forma:

Y~ZAGA(μ,σ,ν)

log(μ) = β_0+β_1 X_1+β_2 X_2+⋯+β_p X_p

log(σ) = α_0+α_1 X_1+α_2 X_2+⋯+α_p X_p

logit(ν) = γ_0+γ_1 X_1+γ_2 X_2+⋯+γ_p X_p

onde log(.) é o logaritmo neperiano, $l o g i t (x) = \frac{1}{1 + e^{- x}}$ é a função logística e p = número de variáveis explicativas.

Logo, cada parâmetro terá uma interpretação diferente. Para os parâmetros que têm função de ligação log(.) (por exemplo, μ a média), a avaliação da relação de interesse pode ser feita aplicando o exp(β _i *u) para o parâmetro β _i referente à variável de interesse, em que a interpretação será que a cada unidade de medida u da variável X _i em avaliação, o parâmetro irá aumentar/diminuir em uma escala percentual se comparado a valores defasados de X _i .

Já para o parâmetro que tem função de ligação logit(.), segue-se a mesma regra dos demais. Contudo, sua interpretação é a de que a chance de a taxa ter valor zero irá aumentar/diminuir em uma escala percentual se comparado a valores defasados de X _i .

Para a seleção das variáveis a serem incluídas no modelo estatístico, realizou-se uma análise bivariada por meio de dois métodos distintos. O primeiro método considerou apenas os municípios com taxas diferentes de zero (para sua posterior inclusão no método de seleção de variáveis para o parâmetro μ), enquanto o segundo método investigou a probabilidade de um município apresentar taxa zero, considerando todos os municípios (para sua posterior inclusão no método de seleção de variáveis para o parâmetro ν). O coeficiente de correlação de Spearman foi empregado no primeiro método, enquanto o teste de Mann-Whitney foi utilizado no segundo. Todas as variáveis que apresentaram valor de p < 0,20 na análise bivariada foram incluídas ao processo de seleção de variáveis via stepwise. O valor de p empregado de 0,20 foi adotado para ser mais permissivo no momento de testar a inclusão de variáveis ao modelo estatístico. Algo a ser mencionado é que a modelagem poderia ter sido feita por meio do uso de distribuições discretas para modelar contagens, como a Poisson ou a binomial negativa, fazendo uso da população em risco como offset. Entretanto, esses modelos são muito mais complexos computacionalmente de serem estimados (em relação a modelos que utilizam distribuições contínuas), o que dificulta o seu uso.

A correlação de Spearman é uma medida que mede a força da relação entre duas variáveis de forma não linear (relações monotônicas não crescentes/decrescentes). Já o teste de Mann-Whitney serve para comparar, de forma não paramétrica, a diferença entre a distribuição de duas populações, que neste caso, serão os municípios com e sem taxas de casos graves iguais a zero.

Quanto a etapa de seleção de variáveis, é importante deixar claro que a parte em que se calculam as correlações é uma etapa de filtragem para o algoritmo de seleção de variáveis stepwise. Sendo assim, não estamos selecionando as variáveis baseadas nas correlações, e sim através do algoritmo de seleção de variáveis, o qual é muito mais robusto e criterioso.

Tratando-se da correlação entre o IDH educação e a taxa de analfabetismo, de fato elas são correlacionadas. Contudo, elas estão alocadas em parâmetros diferentes da distribuição, e a análise do worm plot não apresentou problemas, o que indica que as duas variáveis estarem no modelo não está afetando nem a estimativa de seus parâmetros nem a qualidade do ajuste.

Para garantir a qualidade dos achados da análise de regressão, a análise de resíduos foi aplicada, na qual foram feitas as seguintes verificações: normalidade dos resíduos por meio dos testes de Shapiro-Wilk, Jarque-Bera, Kolmogorov-Smirnov, Anderson-Darlin, Cramer-von Mises, Lilliefors, Pearson e Shapiro-Francia; estacionaridade dos resíduos utilizando o teste aumentado de Dickey-Fuller, Philips-Perron e KPSS (Kwiatkowski-Phillips-Schmidt-Shin; patamar e tendência); autocorrelação dos resíduos por meio dos testes de Box-Pierce e Ljung-Box. Também foram avaliados gráficos entre os resíduos e os valores valores ajustados e o tempo como também um gráfico de densidade para os resíduos e um qq-plot considerando uma distribuição normal padrão.

O framework utilizado para estimação dos modelos (GAMLSS − https://www.gamlss.com/) possui uma representação gráfica para os resíduos chamada worm plot, a qual é útil para identificar possíveis fatores para o mal ajustamento de um modelo. Esse gráfico também foi posto, finalizando a análise dos resíduos.

Todos os cálculos referentes à regressão foram realizados via linguagem R versão 4.0.1 (http://www.r-project.org) com auxílio do pacote GAMLSS versão 5.4-3 ¹⁸ . O nível de significância adotado foi de 5% (para interpretação de significância estatística dos parâmetros do modelo após a seleção de variáveis).

O projeto de pesquisa contou com a anuência da Secretaria Estadual de Saúde de Pernambuco para a cessão do banco de dados e obteve a aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal de Pernambuco (CAAE: 60548022.1.0000.5208; parecer nº 5.544.400).

Resultados

Foram registrados pelo e-SUS Notifica 4.121 casos de COVID-19 em gestantes no período estudado, sendo 475 (11,5%) notificados como COVID-19 grave no SIVEP-Gripe. A Tabela 1 apresenta as estatísticas descritivas relacionadas aos indicadores de vulnerabilidade social e a taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes. A taxa média (± desvio padrão − DP) considerando todos os municípios foi de 1,40 caso por mil nascidos vivos (± 1,78). Nota-se que o DP é muito maior do que a média por conta do número de municípios com taxa zero, o que corresponde a 46,2% (85) dos municípios pernambucanos.

Tabela 1. Estatística descritiva dos indicadores de vulnerabilidade social dos municípios de Pernambuco, Brasil, 2020 e 2021.

Variável	Mínimo	1º quartil	Mediana	Média	3º quartil	Máximo	DP	Coeficiente de variação
Taxa de gestantes com COVID-19 de forma grave *	0,00	0,00	0,84	1,41	2,23	8,98	1,78	1,27
IDH-M	0,49	0,57	0,59	0,60	0,61	0,77	0,05	0,08
IVS	0,31	0,43	0,48	0,47	0,51	0,66	0,07	0,14
Índice de Gini	0,42	0,49	0,52	0,52	0,55	0,68	0,05	0,09
Taxa de desemprego	0,00	0,19	0,30	0,35	0,49	1,00	0,21	0,61
IDH-M educação	0,35	0,44	0,49	0,49	0,52	0,70	0,07	0,13
IDH-M longevidade	0,68	0,73	0,76	0,76	0,78	0,84	0,03	0,05
IDH-M renda	0,48	0,54	0,57	0,57	0,60	0,80	0,04	0,08
Renda per capita	155,49	234,88	271,18	295,96	329,66	1.144,26	104,49	0,35
Taxa de analfabetismo (15 anos ou mais)	0,06	0,23	0,27	0,27	0,32	0,43	0,07	0,26
Proporção de domicílios com esgoto inadequado	0,00	0,11	0,23	0,25	0,35	0,75	0,16	0,62
Proporção da população domiciliar com água encanada	0,00	0,58	0,74	0,71	0,85	1,00	0,19	0,26
Proporção da população domiciliar com banheiro e água adequados	0,00	0,45	0,62	0,60	0,79	1,00	0,23	0,38
Proporção da população domiciliar com coleta de lixo adequada	0,00	0,69	0,84	0,78	0,92	1,00	0,19	0,24
Proporção da população domiciliar com energia elétrica	0,00	0,85	0,91	0,86	0,95	1,00	0,16	0,19
Taxa de urbanização	0,12	0,46	0,62	0,62	0,77	1,00	0,20	0,33
Densidade demográfica	7,79	39,82	87,24	247,04	154,06	9.068,36	905,99	3,67
Proporção da cobertura da ESF	0,00	0,93	1,00	0,93	1,00	1,00	0,14	0,15

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DP: desvio padrão; ESF: Estratégia Saúde da Família; IDH-M: Índice de Desenvolvimento Humano Municipal; IVS: Índice de Vulnerabilidade Social.

* Para o cálculo da referida taxa, observou-se um total de 4.121 casos de COVID-19 registrados no e-SUS notifica, dentre os quais 475 eram de gestantes com COVID-19 de forma grave.

A Tabela 2 apresenta a correlação de Spearman entre as variáveis relacionadas aos indicadores de vulnerabilidade social e a taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em mulheres grávidas. As variáveis IDH-M, índice de Gini, IDH-M educação, taxa de analfabetismo, proporção da população com água encanada e a proporção da cobertura da ESF tiveram destaque, com valor de p ≤ 0,20.

Tabela 2. Correlação de Spearman entre as variáveis explicativas e a variável resposta da taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes, computadas sem a presença de municípios com taxa igual a zero. Pernambuco, Brasil, 2020 e 2021.

Variável	Correlação	Valor de p
IDH-M	-0,146	0,150
IVS	0,037	0,713
Índice de Gini	-0,226	0,025
Taxa de desemprego	-0,121	0,235
IDH-M educação	-0,133	0,188
IDH-M longevidade	-0,087	0,390
IDH-M renda	-0,129	0,202
Renda per capita	-0,127	0,211
Taxa de analfabetismo (15 anos ou mais)	0,161	0,111
Proporção da população com esgoto inadequado	0,116	0,254
Proporção da população domiciliar com água encanada	-0,136	0,180
Proporção da população domiciliar com banheiro e água adequados	-0,106	0,298
Proporção da população domiciliar com coleta de lixo adequada	-0,002	0,984
Proporção da população domiciliar com energia elétrica	0,099	0,330
Taxa de urbanização	-0,121	0,235
Densidade demográfica	-0,019	0,855
Proporção da cobertura da ESF	0,220	0,028

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ESF: Estratégia Saúde da Família; IDH-M: Índice de Desenvolvimento Humano Municipal; IVS: Índice de Vulnerabilidade Social.

Nota: valores em negrito, testes significativos a nível de 0,20.

Tratando-se da associação entre as variáveis relacionadas aos indicadores de vulnerabilidade social e o fato de um município ter taxa zero ou não (Tabela 3), tem-se que o IVS, índice de Gini e a proporção da população domiciliar com coleta de lixo adequada não apresentaram significância estatística. As demais variáveis estão aptas a entrarem na análise multivariada, sendo que os municípios que tiveram taxa zero tendem a ter menores valores centrais (mediana/média) para IDH-M, taxa de desemprego, IDH-M educação, IDH-M longevidade, IDH-M renda, renda per capita, proporção da população domiciliar com água encanada, proporção da população domiciliar com banheiro e água adequados, proporção da população domiciliar com energia elétrica e densidade demográfica.

Tabela 3. Estatística descritiva dos indicadores de vulnerabilidade social para os municípios estratificados de acordo com a taxa zero de casos graves de gestantes com COVID-19. Pernambuco, Brasil, 2020-2021.

Variável	Municípios com taxa igual a zero	Mínimo	1º quartil	Mediana	Média	3º quartil	Máximo	DP	Coeficiente variação	Valor de p *
IDH-M	Não	0,52	0,57	0,60	0,61	0,64	0,77	0,05	0,09	0,00
IDH-M	Sim	0,49	0,57	0,59	0,58	0,60	0,67	0,03	0,06
IVS	Não	0,31	0,42	0,47	0,46	0,51	0,66	0,07	0,16	0,08
IVS	Sim	0,36	0,45	0,49	0,48	0,51	0,62	0,06	0,12
Índice de Gini	Não	0,43	0,49	0,52	0,52	0,55	0,68	0,05	0,09	0,97
Índice de Gini	Sim	0,42	0,49	0,52	0,52	0,55	0,63	0,04	0,08
Taxa de desemprego	Não	0,00	0,24	0,36	0,39	0,53	1,00	0,21	0,55	0,00
Taxa de desemprego	Sim	0,01	0,16	0,25	0,31	0,41	0,87	0,20	0,66
IDH-M educação	Não	0,37	0,45	0,50	0,50	0,55	0,70	0,07	0,14	0,02
IDH-M educação	Sim	0,35	0,44	0,48	0,47	0,52	0,58	0,05	0,11
IDH-M longevidade	Não	0,68	0,73	0,76	0,76	0,78	0,84	0,04	0,05	0,06
IDH-M longevidade	Sim	0,68	0,73	0,75	0,75	0,77	0,81	0,03	0,04
IDH-M renda	Não	0,50	0,55	0,58	0,59	0,61	0,80	0,05	0,09	0,00
IDH-M renda	Sim	0,48	0,54	0,56	0,56	0,58	0,65	0,03	0,05
Renda per capita	Não	175,50	249,20	292,7	323,90	363,60	1.144,30	128,10	0,40	0,00
Renda per capita	Sim	155,50	232,30	256,3	263,40	297,00	441,80	51,40	0,20
Taxa de analfabetismo (15 anos ou mais)	Não	0,06	0,21	0,26	0,25	0,32	0,40	0,08	0,31	0,00
Taxa de analfabetismo (15 anos ou mais)	Sim	0,15	0,25	0,29	0,29	0,33	0,43	0,06	0,19
Proporção da população com esgoto inadequado	Não	0,00	0,09	0,18	0,21	0,31	0,71	0,16	0,73	0,00
Proporção da população com esgoto inadequado	Sim	0,05	0,19	0,30	0,30	0,40	0,75	0,14	0,49
Proporção da população domiciliar com água encanada	Não	0,22	0,65	0,81	0,75	0,90	1,00	0,18	0,24	0,00
Proporção da população domiciliar com água encanada	Sim	0,00	0,52	0,67	0,65	0,79	0,98	0,18	0,27
Proporção da população domiciliar com banheiro e água adequados	Não	0,07	0,51	0,72	0,67	0,83	1,00	0,23	0,34	0,00
	Sim	0,00	0,40	0,52	0,53	0,68	0,99	0,21	0,40
Proporção da população domiciliar com coleta de lixo adequada	Não	0,00	0,69	0,84	0,78	0,92	1,00	0,19	0,25	0,77
	Sim	0,03	0,69	0,85	0,79	0,91	1,00	0,19	0,24
Proporção da população domiciliar com energia elétrica	Não	0,00	0,89	0,93	0,89	0,97	1,00	0,16	0,18	0,00
Proporção da população domiciliar com energia elétrica	Sim	0,12	0,76	0,88	0,83	0,93	0,99	0,16	0,19
Taxa de urbanização	Não	0,06	0,21	0,26	0,25	0,32	0,40	0,08	0,31	0,00
Taxa de urbanização	Sim	0,15	0,25	0,29	0,29	0,33	0,43	0,06	0,19
Densidade demográfica	Não	8,00	58,10	118,80	390,00	196,40	9.068,40	1.218,10	3,10	0,00
Densidade demográfica	Sim	7,80	27,50	58,30	80,60	104,90	328,20	71,40	0,90
Proporção da cobertura da ESF	Não	0,45	0,86	1,00	0,91	1,00	1,00	0,14	0,16	0,00
Proporção da cobertura da ESF	Sim	0,00	1,00	1,00	0,97	1,00	1,00	0,12	0,13

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DP: desvio padrão; ESF: Estratégia Saúde da Família; IDH-M: Índice de Desenvolvimento Humano Municipal; IVS: Índice de Vulnerabilidade Social.

Nota: valores em negrito, testes significativos a nível de 0,05.

* Teste de Mann-Whitney

Já as variáveis taxa de analfabetismo (15 anos ou mais), proporção da população com esgoto inadequado e taxa de urbanização possuem valores centrais superiores para os municípios com taxa zero.

A variável proporção da cobertura da ESF tem mediana igual para ambos os estratos de municípios, contudo, sua média é maior em municípios com taxa zero. Isso indica que abaixo da mediana, a proporção de cobertura dos municípios com taxa zero tende a ser maior em relação aos municípios com taxa diferente de zero.

Antes de apresentar os resultados do modelo estatístico, é apresentada a análise dos resíduos (Tabela 4 e Figuras 1 e 2). Nenhum dos testes aplicados apresentou inconformidades quanto aos resíduos do modelo (normalidade, estacionaridade e autocorrelação). A Figura 1 também não demonstrou nenhuma divergência quanto as suposições de heterocedasticidade e as demais. Por fim, o worm plot (Figura 2) destaca todos os pontos dentro das bandas de confiança, o que é um sinal de que não há divergências significativas dos resíduos ao que se pressupõe a eles. Portanto, os resultados do modelo de regressão podem ser considerados confiáveis.

Tabela 4. Testes estatísticos realizados para verificar normalidade, estacionaridade e autocorrelação nos resíduos do modelo gama ajustado de zeros (ZAGA).

Teste realizado	Valor de p	Resultado
Shapiro-Wilk	0,51	É normal
Jarque-Bera	0,98	É normal
Kolmogorov-Smirnov	0,82	É normal
Anderson-Darlin	0,45	É normal
Cramer-von Mises	0,41	É normal
Lilliefors	0,37	É normal
Pearson	0,65	É normal
Shapiro-Francia	0,59	É normal
Augmented Dickey-Fuller	0,01	É estacionário
Philips-Perron	0,01	É estacionário
KPSS for Level	0,10	É estacionário
KPSS for Trend	0,10	É estacionário
Box-Pierce	1,00	Sem autocorrelação
Ljung-Box	1,00	Sem autocorrelação

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KPSS: Kwiatkowski-Phillips-Schmidt-Shin.

Os resultados do modelo estatístico estão na Tabela 5. Para a média da taxa (parâmetro µ), tem-se que a cada 1% de taxa de analfabetismo, há um aumento relativo na taxa média de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes, que é de 5,1%. Já para o parâmetro que mede a probabilidade de um município ter taxa zero (parâmetro ν), tem-se que a chance de um município ter taxa zero aumenta em 2,7% a cada 1% de proporção da cobertura da ESF, em 19,3% a cada 0,01 ponto de IDH-M educação e 21,3% a cada 0,01 ponto de IDH-M longevidade. A densidade demográfica diminui a chance em 4,5% a cada 10 habitantes/km².

Tabela 5. Estimativas dos coeficientes do modelo estatístico gama ajustado de zeros (ZAGA).

Coeficiente	Estimativa	Erro padrão	Valor de p
Parâmetro µ
Intercepto	-3,49	2,52	0,17
IDH-M	5,21	3,28	0,11
Taxa de analfabetismo (15 anos ou mais)	4,96	2,17	0,02
Parâmetro σ
Intercepto	-0,56	0,07	0,00
Parâmetro ν
Intercepto	-0,83	4,47	0,85
Proporção da cobertura ESF	2,65	1,44	0,07
IDH-M	-41,18	17,88	0,02
IDH-M educação	17,68	9,70	0,07
IDH-M longevidade	19,32	8,60	0,03
Densidade demográfica	0,00	0,00	0,03

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ESF: Estratégia Saúde da Família; IDH-M: Índice de Desenvolvimento Humano Municipal.

Discussão

Os resultados demonstraram a associação dos indicadores de vulnerabilidade social com a COVID-19 grave em gestantes. Com a aplicação do método de regressão ZAGA, foi detectado que alguns indicadores podem influenciar a taxa de incidência de casos ou a probabilidade da taxa de incidência ser zero. São eles: IDH-M; taxa de analfabetismo; proporção da cobertura da ESF; IDH-M educação; IDH-M longevidade; e densidade demográfica.

Estudos com a população obstétrica durante a pandemia pela COVID-19 têm mostrado que os desfechos desfavoráveis das gestantes não estão exclusivamente relacionados a fatores anatômicos e fisiológicos ⁴ ^, ¹⁶ , com os indicadores de vulnerabilidade social também desempenhando um papel importante no risco de infecção. O estudo de Takemoto et al. ¹⁹ realizado no Brasil com 978 gestantes identificou que mais da metade desse grupo morreu por COVID-19, e elas não tinham comorbidade ou fatores de risco registrados. Isso parece apontar que mulheres aparentemente jovens e saudáveis morreram devido às complicações da COVID-19 durante a gravidez ou logo após o nascimento, o que sugere que a iniquidade é elemento-chave a ser considerado no enfrentamento da pandemia e que interfere claramente na forma com que acomete a população e, nesse caso, as gestantes.

Os achados do estudo mostraram que, quanto maior a taxa de analfabetismo do município, maior será a estimativa da taxa média de incidência de casos de COVID-19 grave em gestantes, e quanto maior o IDH-M educação, mais chance de o município ter taxa zero de incidência de casos, o que fortalece a compreensão de que a vulnerabilidade social tem associação com a possibilidade de ocorrência da infecção e de seus desfechos desfavoráveis. Um estudo ²⁰ identificou que os pacientes sem escolaridade têm taxas de incidência de COVID-19 três vezes superiores (71,3%) aos que têm Nível Superior (22,5%).

Isso ocorre porque “...as políticas de prevenção ou de contenção não foram de aplicação universal, foram pelo contrário, seletivas” ²¹ (p. 27). O privilégio da quarentena não se estende a todo(as); nesse sentido, ela é discriminatória, mais difícil para uns grupos sociais do que para outros. Para aqueles de baixa renda e escolaridade, é particularmente impraticável. Ademais, para um vasto grupo de cuidadores, empregadas domésticas, babás, motoristas de Uber, cuja missão foi tornar possível a quarentena ao conjunto da população, o isolamento social não é uma opção. Esses grupos têm algo em comum: “...padecerem de uma especial vulnerabilidade que precede a quarentena e se agrava com ela” ²¹ (p. 15).

Siqueira et al. ⁴ realizaram um estudo ecológico de base populacional para verificar a relação entre os casos/óbitos de COVID-19 e as variáveis socioeconômicas na população obstétrica no Brasil, em que municípios com alto grau de dissimilaridade socioeconômica apresentaram maiores razões de mortalidade materna do que áreas com melhores indicadores sociais e de infraestrutura. A associação da vulnerabilidade social com a incidência por COVID-19 grave em gestantes indica que as desigualdades socioeconômicas podem se agravar em locais com problemas estruturais, como falta de saneamento básico, água encanada, coleta adequada de lixo, e com analfabetismo e pobreza ²² .

As características desiguais da distribuição da SARS-CoV-2 em Pernambuco evidenciaram essa estrutura de disparidade na exposição ao risco. Ayres et al. ²³ atribuem o conceito de vulnerabilidade às questões que asseguram a cidadania das populações mais frágeis politicamente. Eles compreendem que a vulnerabilidade está associada a três componentes, o individual, o social e o programático, sendo o social relacionado à capacidade de receber informações e influenciar social e politicamente na livre expressão, na segurança e na proteção do indivíduo.

Um estudo sugeriu que a COVID-19 na verdade é uma sindemia, e não uma pandemia. E que por isso, o modelo conceitual da sindemia é aquele que melhor explica a disseminação e as consequências da doença nas populações. Isso porque, de acordo com a teoria, as características sociais, econômicas e ambientais determinantes das condições de vida das populações intensificam a interação entre as doenças coexistentes e a carga excessiva das consequências resultantes. É exatamente a partir dessa compreensão que o estudo destaca que a questão mais importante ao se considerar a COVID-19 como uma sindemia é o reconhecimento de suas origens sociais ²⁴ .

Nesse estudo, a chance de um município ter taxa zero de incidência de casos de gestantes com COVID-19 aumenta quanto maior for a cobertura da ESF. Ela é uma estratégia utilizada no Brasil que faz parte da atenção primária à saúde (APS), primeiro nível de atenção em saúde, e se caracteriza por um conjunto de ações integrais de saúde no âmbito individual e coletivo ¹⁵ . Nesse sentido, uma APS forte tem capacidade de contribuir de modo importante no enfrentamento de situações de emergências públicas, e isso pode ser evidenciado na eficiência da APS no cuidado em saúde da população, que vem apresentando resultados bastante satisfatórios no combate à mortalidade materna e infantil (e de outras questões) decorrente de sua capilaridade e do conhecimento do território, que fortalece o vínculo entre a equipe de saúde e a comunidade, contribuindo para a integralidade da assistência ²⁵ .

A responsabilidade pelo território e pelas pessoas que nele habitam e a possibilidade de realização de uma vigilância de base comunitária com certeza são elementos que potencializam o papel da atenção primária no controle da infecção por SARS-CoV-2. A APS é descrita como um relevante dispositivo no enfrentamento à COVID-19 ²⁶ , desde os primeiros sintomas.

Chioro et al. ²⁷ referem que durante a pandemia pela COVID-19, quando os pacientes precisaram usar os serviços de saúde, fizeram-no pela atenção primária, por intermédio das unidades básicas de saúde (UBS). Porém, durante a pandemia, houve uma sobrecarga desses serviços de saúde e, no Brasil, as vulnerabilidades que já existiam na assistência obstétrica, incluindo dificuldades de acesso ao pré-natal e restrição de profissionais para lidar com complicações na gravidez, pioraram ²⁸ .

As áreas com grandes desigualdades de renda geralmente apresentam piores condições de vida, moradia inadequada, aglomeração e uma maior dificuldade de acesso aos serviços de saúde ⁴ . Mesmo diante das recomendações do Ministério da Saúde sobre a necessidade de se manter o atendimento à população obstétrica, assim como a investigação que representasse risco para a saúde dessas mulheres ²⁹ , esses serviços tiveram acesso limitado. O Estado de Pernambuco possui hoje 2.412 leitos de obstetrícia disponíveis para o Sistema Único de Saúde (SUS), sendo que desses, 321 são de alto risco.

É factível interpretar que a elaboração das ações em saúde precisa levar em conta o processo de vulnerabilidade social que envolve o adoecimento da população obstétrica por COVID-19, o que pode auxiliar o controle efetivo da pandemia. Com essa identificação, também é possível monitorar as desigualdades em saúde nos territórios e entender as suas causas, favorecendo a avaliação do impacto dos programas sociais na redução das desigualdades ³⁰ .

Uma das limitações metodológicas consiste no uso de dados secundários oriundos de sistemas de informação em saúde, o que pode ter implicado em subnotificação, além da incompletude dos dados. Considera-se que o SIVEP-Gripe não é uniforme, especialmente em se tratando de unidades de saúde privadas. Acrescenta-se também o fato de estarem sendo utilizados indicadores calculados a partir de dados do Censo Demográfico de 2010. Ainda, sob nenhuma circunstância, a análise realizada neste estudo permite qualquer conclusão causal. Para tanto, seria necessário estabelecer premissas epidemiológicas muito mais fortes (e justificá-las) e fazer uso de modelos estatísticos mais apropriados para realizar inferências causais.

Conclusão

O presente estudo evidencia o impacto dos indicadores de vulnerabilidade social na incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes, apontando um caminho para a influência de alguns aspectos referentes às características sociais e demográficas no comportamento da pandemia. Verificou-se que os municípios com maior taxa de analfabetismo e menor cobertura da ESF tiveram maior risco de incidência de casos e menor chance de ter taxa zero. O contexto pandêmico, juntamente com os determinantes sociais, contribui para a exposição e a vulnerabilidade em diferentes ambientes sociais, estabelecendo uma relação dinâmica entre indivíduos, sociedade e saúde-doença. Os resultados deste estudo podem auxiliar no planejamento de ações direcionadas ao controle da COVID-19 grave em gestantes, levando em consideração a vulnerabilidade social como base para a implementação de estratégias prioritárias.

Agradecimentos

A pesquisa foi realizada com o apoio da Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia de Pernambuco (APQ-0389-4.06/20), por meio do Programa de Pesquisa Para o Sistema Único de Saúde: Gestão Compartilhada em Saúde (PPSUS/PE-2020).

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PERMALINK

Social vulnerability and severe COVID-19 in pregnant women: an ecological study in Pernambuco State, Brazil, 2020-2021

Vulnerabilidad social y COVID-19 grave en mujeres embarazadas: un estudio ecológico en Pernambuco, Brasil, 2020-2021

Hingrid Wandille Barros da Silva Sá

Mirella Bezerra Rodrigues Vilela

Carlos Fabrício Assunção da Silva

Gabriella Morais Duarte Miranda

Heitor Victor Veiga da Costa

Cristine Vieira do Bonfim

Roles

Abstract

Abstract

Introduction

Materials and methods

Study location

Data source

Data analysis

Results

Table 1. Descriptive statistics of social vulnerability indicators for the municipalities in Pernambuco State, Brazil, 2020 and 2021.

Table 2. Spearman’s correlation between the explanatory variables and the response variable of the incidence rate of severe COVID-19 in pregnant women, not including those municipalities with a rate equal to zero. Pernambuco State, Brazil, 2020 and 2021.

Table 3. Descriptive statistics of social vulnerability indicators for municipalities stratified according to zero rate of severe COVID-19 in pregnant women. Pernambuco State, Brazil, 2020-2021.

Figure 1. Graphs referring to residual analysis.

Figure 2. Worm plot showing model residuals.

Table 4. Statistical tests performed to assess normality, stationarity, and autocorrelation in the residuals of the zero-adjusted Gamma model (ZAGA).

Table 5. Estimated coefficients of the zero-adjusted Gamma (ZAGA) statistical model.

Discussion

Conclusion

Acknowledgements

Funding Statement

References

Vulnerabilidade social e COVID-19 grave em gestantes: um estudo ecológico em Pernambuco, Brasil, 2020-2021

Hingrid Wandille Barros da Silva Sá

Mirella Bezerra Rodrigues Vilela

Carlos Fabrício Assunção da Silva

Gabriella Morais Duarte Miranda

Heitor Victor Veiga da Costa

Cristine Vieira do Bonfim

Roles

Abstract

Introdução

Materiais e métodos

Área de estudo

Fonte de dados

Análise de dados

Resultados

Tabela 1. Estatística descritiva dos indicadores de vulnerabilidade social dos municípios de Pernambuco, Brasil, 2020 e 2021.

Tabela 2. Correlação de Spearman entre as variáveis explicativas e a variável resposta da taxa de incidência de casos graves de COVID-19 em gestantes, computadas sem a presença de municípios com taxa igual a zero. Pernambuco, Brasil, 2020 e 2021.

Tabela 3. Estatística descritiva dos indicadores de vulnerabilidade social para os municípios estratificados de acordo com a taxa zero de casos graves de gestantes com COVID-19. Pernambuco, Brasil, 2020-2021.

Tabela 4. Testes estatísticos realizados para verificar normalidade, estacionaridade e autocorrelação nos resíduos do modelo gama ajustado de zeros (ZAGA).

Figura 1. Gráficos referentes a análise de resíduos.

Figura 2. Worm plot para os resíduos do modelo.

Tabela 5. Estimativas dos coeficientes do modelo estatístico gama ajustado de zeros (ZAGA).

Discussão

Conclusão

Agradecimentos

ACTIONS

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