Epidemiological landscapes in the Amazon: exploring the association between land use, environmental indicators, and vector-borne diseases

Ana Claudia Rorato Vitor; Cláudia Torres Codeço; Maria Isabel Sobral Escada

doi:10.1590/0102-311XEN067024

. 2025 Jun 9;41(Suppl 1):e00067024. doi: 10.1590/0102-311XEN067024

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Epidemiological landscapes in the Amazon: exploring the association between land use, environmental indicators, and vector-borne diseases

Ana Claudia Rorato Vitor ¹, Cláudia Torres Codeço ², Maria Isabel Sobral Escada ¹

PMCID: PMC12161505 PMID: 40498944

Abstract:

This study investigates the characteristics of municipalities in the Legal Amazon that may be associated with the incidence of vector-borne diseases using environmental and land use indicators and cluster analysis. We identified and described six groups of Amazonian municipalities with similar environmental and agrarian characteristics. Based on a set of epidemiological indicators, we explore the incidence of neglected vector-borne tropical diseases in these groups. Results show a great environmental heterogeneity in the Amazonian municipalities, with well-defined profiles in the obtained groups. Moreover, they show the relation of economic activities and environmental degradation with the spread of diseases. This approach can comprehensively show the environmental and health challenges of regions, contributing to the development of more effective conservation strategies to be adapted to the specific needs of each municipality profile.

Keywords: Environmental Indicators, Amazonian Ecosystem, Diseases Vectors

Introduction

The Amazon is recognized worldwide as one of the most biodiverse and ecologically important regions on the planet, playing a crucial role in regulating the regional and global climate ¹ ^, ² . The remarkable cultural, linguistic, and human settlement diversity in the Brazilian Amazon encompasses several Indigenous ethnicities, quilombola, and riverine communities and a variety of urban centers, ranging from small urbanized nuclei, small and medium-sized municipalities to industrialized urban centers linked to the Brazilian Industrial Pole (such as Manaus, Amazonas State) or to the chains of exported raw materials (ore and agricultural products), such as Belém (Pará State) ³ . However, increasing human pressure on the biome has raised significant concerns about its long-term sustainability. The region increasingly endures the impacts resulting from forms of occupation that suppress the forest, leading to increased temperature and extreme drought events such as the one experienced in 2023 ⁴ ^, ⁵ and increased susceptibility to fires ⁶ ^, ⁷ ^, ⁸ . Studies suggest that parts of the Amazon rainforest could undergo significant structural changes in the future due to climate change and intense conversions of land use and cover, accelerating carbon emissions and impacting biodiversity, human health, and socioeconomic and cultural values of the region ⁹ ^, ¹⁰ .

The current environmental situation of the Amazon stems from multiple and continuous human actions that affect the region and compromise its environmental integrity ¹¹ ^, ¹² ^, ¹³ . The main factors that affect the region and lead to forest disturbance and loss include logging, the use of fire to manage areas with agricultural activities, illegal land grabbing, mineral exploration, and the expansion of the agricultural frontier and infrastructure projects on forest areas ¹⁴ ^, ¹⁵ ^, ¹⁶ . The occurrence and intensity of these factors threaten the integrity of the biome and undergo modulation by a complex interaction between social, land, and economic factors associated with the historical occupation of Amazonian municipalities.

Over the last decades, the occupation of the Amazon has occurred in a heterogeneous way both in time and space, suffering the influence of government policies, economic interests, and socio-environmental pressures. While some areas were colonized in a planned way by implementing agricultural settlement and regional development programs by the government, others were occupied spontaneously and disorderly by migration processes of populations from the South and Northeast, especially in search of land and economic opportunities ¹⁷ ^, ¹⁸ . Occupation policies failed to accommodate in rural settlements the entire population contingent that migrated to this region in the 1970s, whether from the Brazilian National Institute of Colonization and Agrarian Reform (INCRA, acronym in Portuguese) or from private colonization projects. This diversity in the occupation of the Amazon landscape has resulted in a variety of land use patterns, ranging from extensive deforested areas for agricultural activities to areas of traditional occupation, such as Indigenous, quilombola, and river lands, in addition to areas of integral protection and sustainable management with extractive use.

This context shows that the environmental and landscape transformations in the Amazon are closely linked to the dynamics of the regional agrarian economy that has been structured over the years ¹³. The heterogeneity of land occupation patterns and the dynamics of the agrarian economy have significant implications on environmental degradation patterns in the region. Moreover, the Amazon already suffers the impacts of global climate change, evinced by the sharp increase in temperatures, changes in rainfall patterns, and the intense droughts and fires that have recently affected the biome ¹⁰ ^, ¹⁹ ^, ²⁰ . Such changes result in reduced forest resilience, changes in species composition, mass tree mortality, and irreversible loss of biodiversity ²¹ ^, ²² .

In turn, the modes of production associated with different agricultural systems and the transformations in the landscape and biodiversity due to them can directly impact human health ¹³ ^, ²³ . For example, sustainable management areas for extractive use, which keeps extensive areas of forest standing, play a crucial role in conserving biodiversity and maintaining ecosystem services. On the other hand, the conversion of forests to agricultural land can lead to habitat loss of animal species, which will seek food and shelter in areas of human occupation, increasing exposure and the risk of zoonotic diseases that can be transmitted to humans. Generally speaking, deforestation and landscape fragmentation can increase the abundance of disease reservoirs and vectors in contact with human communities ²⁴ ^, ²⁵ ^, ²⁶ . Studies project that the risk of vector-borne diseases in the Amazon suffer the influence of climate and environmental changes ²⁷ ^, ²⁸ . Thus, several economic activities can impact the landscape, contributing to the emergence and re-emergence of diseases ²⁹ . Leishmaniasis, malaria, Chagas disease, and dengue constitute prevalent neglected tropical diseases in the Amazon that stem from infectious agents or parasites that predominantly affect vulnerable populations ³⁰ . These diseases indicate social and environmental vulnerability ¹³ . Some studies point to the association between the dynamics of communicable diseases such as malaria, Chagas disease, dengue, and yellow fever and the loss of biodiversity and changes in the landscape ²⁸ ^, ³¹ . According to these studies, the intensification of pressure on this biome generates critical socio-environmental conditions that can trigger the emergence of new infectious diseases from wild reservoirs. Therefore, environmental and human health in the Brazilian Amazon are inextricably linked, and the regional agrarian economy plays a central role in this interconnection, affecting both the health of local populations and the health of the Amazon ecosystem as a whole. Understanding the heterogeneity of factors that can lead to major environmental transformations in the Amazon, including forest loss, is essential to promote a more sustainable development for the entire region.

Given this scenario, a detailed understanding of the factors associated with environmental changes that affect the municipalities of the Brazilian Amazon is essential to provide information that can help guide public conservation policies and support decision-making aimed at the sustainable management of natural resources and human health. Thus, this study aims to answer the following question: can Amazonian municipalities that have similar environmental and land use characteristics be associated with a specific set of vector-borne diseases? To elucidate this question, we developed a typology with categories of municipalities in the Brazilian Amazon that have environmental and agrarian characteristics in common based on a set of environmental and land use indicators. This approach can find the main economic factors involved in the transformations of landscapes and their environmental conditions for each category obtained by mainly considering the processes of forest loss and their implications in the transmission of vector-borne diseases, such as malaria, Chagas disease, leishmaniasis, and dengue. To achieve this objective this study used available data and information on a variety of environmental, land use, and epidemiological indicators, including deforestation, forest degradation, areas burned by fires, and mining ³² .

Methods

Study area

The study area included all municipalities entirely within the Brazilian Legal Amazon. The Brazilian Legal Amazon comprises a political-administrative region covering about 5 million km² and corresponds to approximately 58.9% of the Brazilian territory. This region comprises the states of Acre, Amapá, Amazonas, Pará, Rondônia, Roraima, Mato Grosso, Tocantins, and part of Maranhão. Regarding Brazilian biomes, Brazilian Legal Amazon houses the entire Amazon biome (composed mainly of tropical forests), 20% of the Cerrado biome (composed predominantly of savanna vegetation), and about 40% of the Pantanal biome (floodplains) in the State of Mato Grosso. The Amazon rainforest plays a central role in maintaining the regional hydrological cycle, contributing to the recycling and transport of moisture inside and outside the region ³³ . Deforestation from multiple transitions of land use and cover poses an immediate threat to forests, with deforestation for pastures being the most frequent and high-impact transition in the Brazilian Amazon ³⁴ ^, ³⁵ . Other high-impact transitions, which occur less frequently or in a smaller area, but with great importance, include conversions to agriculture ³⁴ and mining ³⁶ . In general, the intensification or decrease in the degradation of the Amazon biome responds to changes in environmental policies, such as the monitoring of deforestation and activities associated with the illegal land market, the incentive for economic activities, the construction of infrastructure that enable the flow of agricultural production (such as roads, ports, and hydroelectric plants), and the oscillation of commodity prices. According to the Satellite Monitoring of Deforestation in the Brazilian Amazon Forest (PRODES, acronym in Portuguese), the estimated value of accumulated deforestation for 2023 totaled 9,001km², representing a reduction of 22.37% when compared to the deforestation rate consolidated by PRODES 2022, which equaled 11,594km² for the nine states of Brazilian Legal Amazon, but still remaining at a high level. The large and rapid transformations of the forest landscape can lead to imbalances in this ecosystem and, consequently, changes the transmission cycles of vector-borne diseases due to habitat loss and the proximity of the human population to forest remnants, vectors, and reservoirs, leading to greater exposure to these diseases.

Environmental and epidemiological indicators

A set of environmental indicators was used to characterize the environmental profile of Amazonian municipalities, observing the following dimensions: environmental changes, land use and land cover (LULC), and climatic anomalies. The dimension of environmental change includes the indicators of deforestation, forest degradation, fires, mining, and forest fragmentation. The LULC dimension is represented by indicators of agriculture, pastures, urbanized area, and secondary vegetation. Indicators of precipitation and temperature anomalies represent the dimension of climatic anomalies. The indicators were calculated for all Brazilian Legal Amazon municipalities and were constructed from open and consolidated databases. The association of clusters of municipalities with the predominance of neglected vector-borne tropical diseases was also examined. For this, a set of epidemiological indicators of incidence of cutaneous and visceral leishmaniasis, malaria, Chagas disease, and dengue for the period 2015-2019 was used, consulting Brazilian Health Informatics Department (DATASUS). The incidence rate measures the frequency of the disease in dynamic populations, and was estimated by dividing the number of cases by the population in the middle of the period and multiplying it by five (number of years of observation). All environmental and epidemiological indicators in this study are described in detail in Rorato et al. ³² and available for access in: https://zenodo.org/records/7098053. The environmental, land use, and epidemiological indicators are summarized in Box 1.

Box 1. Environmental, land use, and epidemiological indicators.

DIMENSION	INDICATOR	DESCRIPTION	UNIT	PERIOD	ID
Environmental change	Deforestation	The total area of deforestation in the municipality from 2010 to 2016 is divided by its original forest area	km²/km²	2010-2016	desmat
Environmental change	Forest degradation	The total area of forest degradation in the municipality from 2007 to 2017 is divided by its original forest area	km²/km²	2007-2017	degrad
Environmental change	Fire	Ratio of the area of the municipality that suffered at least one fire from 2012 to 2017	km²/km²	2012-2017	fogo
Environmental change	Mining	Ratio of the area of the municipality used for mining (industrial and manual) in 2017	km²/km²	2017	mine
Environmental change	Fragmentation	Ratio of the area of the municipality classified as natural vegetation nucleus in 2017	km²/km²	2017	nucleo
Environmental change	Fragmentation	Ratio between the total border (perimeter) of the patches of natural vegetation and the square root of the total area of these patchesin the municipality in 2017	m/sqrt(m²)	2017	borda
LULC	Secondary vegetation	Ratio of the area in the municipality covered by secondary vegetation in 2017	km²/km²	2017	veg_sec
LULC	Pasture	Ratio of the area in the municipality classified as pasture in 2017	km²/km²	2017	pasto
LULC	Agriculture	Ratio of the area in the municipality classified as agriculture in 2017	km²/km²	2017	agric
LULC	Urban area	Ratio of the area in the municipality classified as urban in 2017	km²/km²	2017	urb
Climatic anomalies	Precipitation	Average area of positive precipitation anomaly during the 2007-2017 dry seasons, divided by total area	m²/m²	2007-2017	precp+
Climatic anomalies	Precipitation	Average area of negative precipitation anomaly during the 2007-2017 dry seasons, divided by total area	m²/m²	2007-2017	precp-
Climatic anomalies	Temperature	Average area of positive temperature anomaly during the 2007-2017 dry seasons, divided by total area	m²/m²	2007-2017	temp+
Epidemiological	Vector-borne diseases	Incidence of Chagas disease, cutaneous leishmaniasis, visceral leishmaniasis, dengue, malaria	Incidence rate	2015-2019	inc_

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ID: identifier; LULC: land use and land cover.

Cluster analysis

To identify groups of municipalities in the Amazon that face similar environmental changes, a cluster analysis was conducted with all the environmental variables above. This unsupervised technique aims to divide a set of data into similar groups, commonly called clusters, to maximize intra-cluster homogeneity and inter-cluster heterogeneity ³⁷ . The k-means clustering method, a non-hierarchical technique widely employed due to its simplicity and effectiveness, in which the user determines a priori the number of clusters k was used. In this method, k objects (municipalities) are selected as initial centers, and the remaining objects are allocated based on similarity, ensuring the shortest distance between each object and the center of the cluster. The center of each cluster, known as center of gravity, is calculated as the average of the objects in the cluster. In this study, the Euclidean squared distance was used as a measure of similarity. This method grouped municipalities with similar environmental characteristics based on the values of environmental and agrarian indicators.

Before analysis, a logarithmic transformation was applied in the indicators to improve variable distribution normality. Then, the logarithmic indicators were standardized using the z-score method to improve the accuracy of the k-means algorithm, which was based on the Euclidean distance of the observations ³⁸ ^, ³⁹ . The optimal number of clusters was determined using the Elbow method, which consists of plotting the explained variation as a function of the number of groups. The choice of the number of groups is made by looking at the graph and choosing the number of groups according to the Elbow of the curve, that is, the number of groups in which the plotted curve begins to resemble a straight line. All analyses and visualizations were conducted using the stats and factoextra packages on R (http://www.r-project.org) and Quantum Gis 3.0 (https://qgis.org/en/site/).

Modeling the distribution of vector-borne diseases in environmental clusters

Generalized linear models were used to identify associations between the incidence of vector-borne diseases and the clusters of municipalities generated by the environmental classification. Models with Poisson, negative binomial, and negative binomial with zero inflation distributions were tested on R, using the MASS and pscl libraries. All had as outcome the total number of cases in the municipality (from 2015 to 2019), and as offset, the log of the estimated population in 2017; the classification of the environmental cluster was the only explanatory variable. For dengue and leishmaniasis, the negative binomial model had the best quality of fit, as measured by the Akaike information criterion. The absent convergence for malaria and Chagas disease required the zero inflation model.

Results and discussion

Environmental and land use classification of municipalities

Based on the Elbow method, six groups (k = 6) were found in our analysis. Each group is composed of a set of municipalities with a similar environmental profile, the spatial distribution of which is shown in Figure 1. Figure 2 shows the distribution of the groups of municipalities in the multivariate space, the axes of which constitute the first three principal components. Regarding the separation of the groups, one can observe that groups 1, 3, and 6 are well separated regarding axis 1, whereas group 6 stands out regarding axis 2 (Figure 2a). Axis 2 also separates group 5 from all others. Groups 2 and 4 show better evince regarding axis 3 (Figure 2b). Our results show a great environmental heterogeneity of the Amazonian municipalities (Figures 3 and 4), and in general, with well-defined profiles in each cluster. The environmental characteristics of each group are summarized in Figures 3 and 4 and are discussed below.

Note: the colors indicate the groups obtained from the *k-means* cluster analysis.

Note: the values indicate the mean of each indicator for each group. To improve the visualization of the results in this graph, we applied logarithmic transformation followed by scaling between 0 and 1 (using the min-max method) on the original variables.

Note: the axes increase quadratically to improve the visibility of the differences. The upper and lower limits correspond to the first and third quartiles, and the line inside the box represents the median. The data beyond the end of the limits are outliers and plotted as points.

Group 1 is composed of 169 municipalities and constitutes the second largest cluster. The municipalities of this group mostly lie in the states of Pará, Mato Grosso, and Maranhão and some isolated municipalities in the interior of the states of Amapá, Roraima, Amazonas, Rondônia, Tocantins, and Acre (Figure 1). This group stands out for its municipalities with the highest averages of deforestation, forest degradation, and forest edge effect between all groups. It includes municipalities such as Santarém (western Pará State), Novo Progresso and Jacareacanga (southwestern Pará State), and Colniza (northwestern Mato Grosso State), which have large forest areas, often in conservation units or Indigenous lands. However, part of these municipalities, such as Novo Progresso and Colniza, also feature among the 10 municipalities that have more deforestation in the period considered up to 2023 ⁴⁰ . The group also has the second highest average in burned areas (Figures 3 and 4). In the case of deforestation, practices such as large-scale mechanized agriculture and extensive livestock farming are driven by the land market and by the conversion of forest areas to meet the demand for commodities.

Group 2 is made up of 201 municipalities, the largest cluster of all. The municipalities of this group mainly lie in the states of Maranhão, Tocantins, Pará, Acre, and Rondônia (Figure 1). They are more numerous in the State of Pará and mainly lie in the northeast region (Bragantina zone) of this state, neighboring the municipalities of the State of Maranhão that are also included in this group. These are municipalities in which a large part of the agricultural systems are carried out on fallow systems. In these systems, soil fertility is recovered by fallow, which consists of abandoning the land and letting secondary vegetation grow after harvesting at intervals that may vary from region to region ⁵ ^, ⁴¹ . This group includes riverine municipalities in the states of Amazonas and Pará, in which the fallow system is also common practice. The municipalities of this group have the highest averages of secondary vegetation area, urbanization, and positive temperature anomaly (Figures 3 and 4). These municipalities showed little deforestation in the analyzed period either because they have large areas of primary forest or have small remnants of primary forest but a large proportion of secondary vegetation replacing it.

Group 3 consists of 111 municipalities mainly lying in the states of Amazonas, Roraima, Acre, Pará, and Amapá (Figure 1). The municipalities of this group lie in the western region of the Amazon, with the highest proportion of forest area, standing out for its highest percentage averages of forest nuclei areas when compared to the other groups. On the other hand, they have the lowest values for fire, pastures, agriculture, urbanization, and negative precipitation anomaly (Figures 3 and 4), indicating lower environmental disturbances and more intact forest.

Group 4 is composed of 90 municipalities mainly in areas of consolidated agricultural use, focusing on the states of Mato Grosso and Rondônia (Figure 1). These municipalities are environmentally characterized by the highest averages of areas under forest edge effect (tying with Group 1), agriculture, and positive precipitation anomalies. In the State of Mato Grosso, the indicated municipalities may have large proportions of non-forest or seasonal forest dominant vegetation type areas. Moreover, this grouping includes the second largest area of pastures, forest degradation, and negative precipitation anomalies (Figures 3 and 4).

Group 5 is composed of 43 municipalities, mainly in the states of Pará, Rondônia, Mato Grosso, and Amapá (Figure 1). This group stands out for its municipalities with the highest average percentage of mining area and the second highest average percentage of deforestation in relation to the other groups. We also highlight the predominance of areas under edge effect and forest degradation (Figures 3 and 4). This group includes municipalities such as Itaituba and Jacareacanga (western Pará State) and São Felix do Xingu and Ourilândia do Norte (eastern Pará State), in which illegal mining activity has greatly intensified in recent years, including inside Indigenous lands such as that of the Kayapó and Munduruku, significantly impacting local populations ⁴² . These municipalities have large forest areas due to the presence of conservation units and Indigenous lands, and, in deforested areas, the main coverage is pasture, although the group fails to show the highest average of pasture areas of the clusters.

Group 6, the third largest cluster, is composed of 159 municipalities, mainly in the states of Tocantins, southern Maranhão, and Mato Grosso (Figure 1). These small municipalities lie in a transition region with the Cerrado biome and may show large patches of Cerrado vegetation type. This group stands out for its highest averages of negative precipitation anomaly, pasture areas, and burned area. It also stands out with the second highest average annual agricultural area, secondary vegetation, and positive temperature anomalies (Figures 3 and 4).

Association of vector-borne diseases with environmental classification

At this stage, we explore the assumption that the environmental and land use classification produced by the study is related to the distribution of the incidence of some vector-borne diseases in the region. For the five diseases studied, the inclusion of the variable “group” resulted in a better fit, measured by deviance analysis. Figure 5 and Table 1 show the odds ratios of occurrence of diseases by environmental group, calculated with group 3 as a reference; this group is the set of municipalities with the highest preservation of the biome.

OR: odds ratio. Note: the bar indicates the chance ratio of occurrence of the case in the cluster compared to cluster 3 (higher ecological integrity). The description of the groups is in Figures 3 and 4 and the location, in Figure 1.

Table 1. Result of the adjustment of generalized linear models.

Disease/Group	OR	95%CI
Dengue
1	1.50	1.12-2.01
2	0.69	0.52-0.91
3	1.00	1.00-1.00
4	1.72	1.23-2.42
5	1.29	0.85-2.02
6	1.50	1.12-2.02
Cutaneous leishmaniasis
1	0.86	0.66-1.13
2	0.35	0.27-0.45
3	1.00	1.00-1.00
4	0.77	0.57-1.06
5	0.75	0.51-1.12
6	0.36	0.27-0.47
Visceral leishmaniasis
1	3.08	1.88-4.98
2	3.82	2.37-6.08
3	1.00	1.00-1.00
4	0.98	0.55-1.79
5	2.44	1.25-5.03
6	3.19	1.93-5.21
Malaria
1	0.07	0.04-0.13
2	0.02	0.01-0.03
3	1.00	1.00-1.00
4	0.02	0.01-0.05
5	0.20	0.09-0.42
6	0.00	0.00-0.01
Chagas disease
1	0.33	0.11-1.04
2	0.18	0.08-0.39
3	1.00	1.00-1.00
4	0.01	0.00-0.07
5	0.27	0.09-0.85
6	0	NO

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95%CI: 95% confidence interval; NO: not observed; OR: odds ratio.

Dengue and cutaneous leishmaniasis had a high incidence in all environmental groups (Figure 6). However, dengue has the highest incidences in groups 1, 4, and 6 (Figure 5a), which are concentrated in the south and southeast of the Amazon Region, areas of great environmental transformation sharing characteristics such as the high percentage of burned area in the period, forest fragmentation, strong agriculture, pasture, higher proportion of secondary vegetation, and a higher occurrence of negative precipitation anomalies between groups. On the other hand, dengue has the lowest incidence in group 2, followed by group 3. These groups share a smaller burned area, lower forest degradation and fragmentation, and a smaller extension of agricultural area.

Cutaneous leishmaniasis had a statistically similar incidence in groups 1, 3, 4, and 5, which represents 53% of all municipalities. These municipalities have a large proportion of forest remnants, with varying degrees of deforestation and forest fragmentation. Only groups 2 and 6 had a lower chance of this disease (Figure 5b). These groups share some characteristics: smaller forest nuclei areas, larger areas with secondary vegetation, and greater occurrence of positive temperature anomaly. Historically, cutaneous leishmaniasis is associated with Amazonian municipalities with a large proportion of forest area, especially in extractive communities. Nevertheless, the advance of human occupation and urbanization in the region has led to cutaneous leishmaniasis in other landscapes ⁴³ , which explains its wide distribution throughout the region, but still related to the presence of forest. New outbreaks of this disease are associated with areas with recent deforestation for the implementation of agriculture ⁴⁴ , which is consistent with results.

Visceral leishmaniasis had a higher incidence in the municipalities of groups 1, 2, 5, and 6 in a very different pattern from cutaneous leishmaniasis (Figure 5c). Groups 3 and 4, on the other hand, were the ones with the lowest chances for this disease. It is interesting to note that these two groups (3 and 4) are very distinct in all variables (Figure 4), suggesting that the determinants associated with protection against this disease are distinct in each landscape. Group 3 has the largest extension of continuous forest and lower forest fragmentation; group 4 has a transition area with the Cerrado, which are areas with few forest remnants that have large areas of grain production, especially in southern Mato Grosso and Rondônia. Visceral leishmaniasis is a disease with a predominantly rural history, which, in recent decades, has spanned urban areas and various regions of the country, including eastern Brazilian Legal Amazon ⁴⁵ .

Occurrence of malaria and Chagas showed a strong association with group 3, characterized by the predominance of continuous forest (Figures 5d and 5e). Group 5, characterized by mining, also showed a risk for both, although much lower than group 3. The relation of malaria with group 3 is explained by extensive areas of continuous forest since the vector is adapted to the human environment near the forest in flood areas ⁴⁶ . As for group 5, in addition to areas of continuous forest, the incidence of malaria may also be associated with mining activities and deforestation, which are predominant in this group, configuring the border municipalities of occupation, such as Itaituba and São Félix do Xingu ⁴⁷ .

Municipalities in group 1 failed to statistically differ from group 3 regarding the incidence of Chagas disease. The areas of group 1 with the highest incidence of Chagas mainly lie in Pará. One should note that groups 3 and 1 point to distinct landscapes of this disease, the former is associated with the forest, presence of palm trees (serving as habitats for triatominae) and in which the predominant environmental reservoir of the parasite is located; whereas the latter includes the landscape of environmental degradation associated with the reduction of wild food sources of the triatominae and adaptation to the urban environment ⁴⁸ .

Our results are in line with studies that suggest the influence of economic activities on the degradation of local ecosystems and the spread of diseases ¹³ ^, ³⁴ ^, ⁴⁹ . This shows that the actions of prevention and control of vector diseases in the Amazon must be aligned with the way of life of the people of the region, observing their relationship with the environment, mediated by the economy and ways of producing ³⁰ . By assessing environmental and agrarian factors and their impact on disease prevalence, interventions can be more targeted and effective.

The geographical proximity in the groups reflects common dynamics of occupation and land use in neighboring municipalities, indicating the influence of macro-regional processes. Factors such as deforestation, forest degradation, fires, and changes in land use can show a strong spatial dependence, reinforcing the connection between nearby areas. This territorial contiguity is relevant not only to understand the historical patterns of occupation, but also to support territorial planning and, in due course, a more integrated environmental management strategy. By considering joint strategies between municipalities, one can address challenges with shared actions between them, which we believe to be more effective, including climate change adaptation and mitigation actions at local and regional scales.

It should be noted that these analyses have limitations. The environmental indicators fail to include important variables such as the presence of dogs and other hosts relevant to some of these diseases and more specific data from urban areas. Moreover, the use of municipalities as territorial units of analysis constitutes a methodological choice that limits the analysis of results to the municipal scale. When choosing the municipalities of the Amazon as the unit of analysis, results fail to capture intramunicipal heterogeneity due to expected operational issues related to the databases. Regarding the heterogeneity of size between the municipalities and the possible bias related to their size, we emphasize that all indicators were constructed considering the proportion of area in relation to the municipality or the forest area of the municipality (Box 1) to minimize a possible effect related to the area. Even with these limitations, results point to the potential of producing environmental classifications of interest for the epidemiological analysis of the landscape.

Conclusion

The associations in this study between environmental and land use indicators and the incidence of diseases highlight the importance of assessing the health of ecosystems due to processes of changes in the landscape that affect the provision of ecosystem services, and thus, human well-being and health. Regarding the question that guided this study about the possibility of Amazonian municipalities that have similar environmental and land use characteristics being associated with a specific set of vector diseases, the indicators explored indicate so. They also point to the need to further the analysis and expand the set of indicators, adding other dimensions, such as social and economic ones. Moreover, we highlight the need for interdisciplinary collaboration between public health experts, ecologists, and policymakers to address the complex challenges of the Amazon region. By addressing the interconnected challenges of epidemiology, biodiversity, and occupation of the region, future interventions can contribute to better health outcomes, environmental sustainability, and population well-being.

We also highlight that the conservation of the Amazon rainforest is of great relevance due to its influence on the local, regional, and global climate, the maintenance of biodiversity, the provision of food and water, and the well-being of local and Indigenous communities. Thus, planning and developing strategies for public health interventions should consider conservation status, the modes of production indicated by land uses, and ecosystem restoration processes as integral components of disease prevention actions.

Acknowledgments

This work was funded by Brazilian National Research Council (CNPq − Synthesis Center on Biodiversity and Ecosystem Services, SinBiose, process: 442357/2019-2).

Funding Statement

This work was funded by Brazilian National Research Council (CNPq − Synthesis Center on Biodiversity and Ecosystem Services, SinBiose, process: 442357/2019-2).

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Paisagens epidemiológicas na Amazônia: explorando a associação entre uso da terra, indicadores ambientais e doenças vetoriais

Ana Claudia Rorato Vitor ¹, Cláudia Torres Codeço ², Maria Isabel Sobral Escada ¹

Resumo:

Este estudo investiga, por meio do uso de indicadores ambientais, uso da terra e técnicas de análise de agrupamento, características de municípios da Amazônia Legal que podem estar associadas à incidência de doenças vetoriais. Identificamos e descrevemos seis agrupamentos de municípios amazônicos com características ambientais e agrárias similares. Com base em um conjunto de indicadores epidemiológicos, exploramos a incidência de doenças tropicais vetoriais negligenciadas ao longo desses agrupamentos. Os resultados evidenciam uma grande heterogeneidade ambiental dos municípios amazônicos, com perfis diferenciados e bem definidos nos agrupamentos obtidos. Além disso, demonstram a relação de atividades econômicas e degradação ambiental com a propagação de doenças. Essa abordagem permite uma visão abrangente dos desafios ambientais e de saúde enfrentados pela região, contribuindo para a elaboração de estratégias de conservação mais eficazes e adaptadas às necessidades específicas de cada perfil de município.

Palavras-chave: Indicadores Ambientais, Ecossistema Amazônico, Vetores de Doenças

Introdução

A Amazônia é reconhecida mundialmente como uma das regiões mais biodiversas e ecologicamente importantes do planeta, desempenhando um papel crucial na regulação do clima regional e global ¹ ^, ² . A diversidade cultural, linguística e de assentamentos humanos na região amazônica brasileira é notável, englobando diversas etnias indígenas, comunidades quilombolas e ribeirinhas, além de apresentar uma variedade de núcleos urbanos, que vão desde pequenos núcleos urbanizados, pequenas e médias cidades até centros urbanos industrializados ligados ao Polo Industrial, como Manaus (Amazonas), ou às cadeias de matérias primas (minério e produtos agropecuários) exportadas, como Belém (Pará) ³ . No entanto, a crescente pressão humana sobre o bioma tem levantado preocupações significativas sobre a sua sustentabilidade a longo prazo. A região está cada vez mais sujeita a impactos resultantes das formas de ocupação que suprimem a floresta, levando ao aumento da temperatura e eventos de secas extremas como o experimentado em 2023 ⁴ ^, ⁵ , e maior susceptibilidade a incêndios ⁶ ^, ⁷ ^, ⁸ . Estudos sugerem que partes da floresta Amazônica poderão sofrer mudanças estruturais significativas no futuro devido às mudanças climáticas e às intensas conversões de uso e cobertura da terra, acelerando as emissões de carbono e impactando a biodiversidade e a saúde humana, o que também afeta valores socioeconômicos e culturais da região ⁹ ^, ¹⁰ .

A atual situação ambiental da Região Amazônica é resultado de múltiplas e contínuas ações humanas que afetam a região historicamente e comprometem sua integridade ambiental ¹¹ ^, ¹² ^, ¹³ . Dentre os principais fatores que afetam a região e levam ao distúrbio e perda florestal, destacam-se a exploração madeireira, o uso do fogo no manejo de áreas com atividades agropecuárias, a grilagem de terras ilegais, a exploração mineral e a expansão da fronteira agropecuária e de projetos de infraestrutura sobre áreas de floresta ¹⁴ ^, ¹⁵ ^, ¹⁶ . A ocorrência e a intensidade desses fatores ameaçam a integridade do bioma e são modulados por uma complexa interação entre fatores sociais, fundiários e econômicos, associados à ocupação histórica dos municípios amazônicos.

Ao longo das últimas décadas, a ocupação da Amazônia ocorreu de maneira heterogênea tanto no tempo quanto no espaço, influenciada por políticas governamentais, interesses econômicos e pressões socioambientais. Enquanto algumas áreas foram colonizadas de forma planejada, por meio da implementação de projetos de assentamento agropecuários e programas de desenvolvimento regional criados pelo governo, outras foram ocupadas de modo espontâneo e desordenado, por meio de processos de migração das populações provenientes do Sul e do Nordeste, principalmente que vieram em busca de terra e de oportunidades econômicas ¹⁷ ^, ¹⁸ . As políticas de ocupação não deram conta de acomodar nos assentamentos rurais todo o contingente populacional que migrou para essa região na década de 1970, sejam eles do Instituto Nacional de Colonização e Reforma Agrária (INCRA) ou de projetos de colonização privada. Essa diversidade na ocupação da paisagem amazônica resultou em uma variedade de padrões de uso da terra, que incluem desde extensas áreas desmatadas para atividades agropecuárias até as áreas de ocupação tradicional, como as terras indígenas, quilombolas, ribeirinhas, além das de proteção integral e de manejo sustentável com uso extrativista.

Diante desse contexto, observa-se que as transformações ambientais e da paisagem ocorridas na Amazônia estão intimamente ligadas à dinâmica da economia agrária regional que foi se estruturando ao longo dos anos ¹³. A heterogeneidade dos padrões de ocupação da terra, assim como a dinâmica da economia agrária, tem implicações significativas nos padrões de degradação ambiental na região. Além disso, a Região Amazônica já sofre os impactos da mudança climática global, evidenciados pelo aumento acentuado das temperaturas, pelas alterações nos padrões de chuva e pelas secas e incêndios intensos que têm afetado o bioma nos últimos anos ¹⁰ ^, ¹⁹ ^, ²⁰ . Tais mudanças resultam na redução da resiliência da floresta, em mudanças na composição de espécies, mortalidade em massa das árvores e perda irreversível de biodiversidade ²¹ ^, ²² .

Por sua vez, os modos de produção associados aos diferentes sistemas agrários e as transformações na paisagem e na biodiversidade por eles promovidas podem ter impactos diretos na saúde humana ¹³ ^, ²³ . Por exemplo, as áreas de manejo sustentável para uso extrativista, que mantém extensas áreas de floresta em pé, desempenham um papel crucial na conservação da biodiversidade e na manutenção dos serviços ecossistêmicos. Por outro lado, a conversão de florestas em terras agrícolas pode levar à perda de habitat de espécies animais, que irão procurar alimento e abrigo em áreas de ocupação humana, aumentando a exposição e o risco de doenças zoonóticas que podem ser transmitidas para os seres humanos. De modo geral, o desmatamento e a fragmentação da paisagem podem desencadear o aumento da abundância de reservatórios de doenças e vetores em contato com as comunidades humanas ²⁴ ^, ²⁵ ^, ²⁶ . Estudos projetam que o risco de doenças transmitidas por vetores na Região Amazônica seja influenciado pelas mudanças climáticas e ambientais ²⁷ ^, ²⁸ . Assim, diferentes atividades econômicas podem impactar a paisagem, contribuindo para a emergência e reemergência de doenças ²⁹ . Leishmanioses, malária, doença de Chagas e dengue são doenças tropicais negligenciadas prevalentes na Região Amazônica, causadas por agentes infecciosos ou parasitas que atingem predominantemente populações vulneráveis ³⁰ . Elas são indicadores de vulnerabilidade social e ambiental ¹³ . Alguns estudos apontam para a associação entre a dinâmica de doenças transmissíveis, como a malária, doença de Chagas, dengue e febre amarela, à perda de biodiversidade e às mudanças na paisagem ²⁸ ^, ³¹ . De acordo com esses estudos, a intensificação da pressão sobre esse bioma gera condições socioambientais críticas que podem desencadear o surgimento de novas doenças infecciosas, provenientes de reservatórios silvestres. Portanto, a saúde ambiental e humana na Amazônia brasileira estão intrinsecamente ligadas, e a economia agrária da região desempenha um papel central nessa interconexão, afetando tanto a saúde das populações locais quanto a saúde do ecossistema amazônico como um todo. Entender a heterogeneidade dos fatores que podem levar a grandes transformações ambientais (dentre elas, a perda de floresta) na Região Amazônica é fundamental para a promoção de um desenvolvimento mais sustentável para toda a região.

Diante desse cenário, a compreensão detalhada dos fatores associados às mudanças ambientais que afetam os municípios da Amazônia brasileira é essencial para trazer informações que possam ajudar na orientação de políticas públicas de conservação e para apoiar tomadas de decisão voltadas à gestão sustentável dos recursos naturais e à saúde humana. Nesse contexto, o presente artigo visa responder a seguinte pergunta científica: municípios amazônicos que apresentam características ambientais e de uso da terra semelhantes podem ser associados a um conjunto específico de doenças vetoriais? A fim de elucidar a questão formulada, nós desenvolvemos uma tipologia com categorias de municípios da Amazônia brasileira que apresentam características ambientais e agrárias em comum, tendo como base um conjunto de indicadores ambientais e de uso da terra. Com essa abordagem, torna-se possível identificar, para cada categoria obtida, os principais fatores econômicos envolvidos nas transformações das paisagens, assim como suas condições ambientais, considerando principalmente os processos de perda florestal e suas implicações na transmissão de doenças vetoriais como malária, doença de Chagas, leishmanioses e dengue. Para alcançar esse objetivo, foram utilizados dados e informações disponíveis sobre uma variedade de indicadores ambientais, de uso da terra e epidemiológicos, incluindo desmatamento, degradação florestal, áreas queimadas por incêndios e mineração ³² .

Método

Área de estudo

A área de estudo contemplou todos os municípios inteiramente dentro da região da Amazônia Legal brasileira. A Amazônia Legal brasileira é uma região político-administrativa que abrange cerca de 5 milhões de km² e corresponde a aproximadamente 58,9% do território brasileiro. Essa região compreende os estados do Acre, Amapá, Amazonas, Pará, Rondônia, Roraima, Mato Grosso, Tocantins e parte do Maranhão. Em relação aos biomas brasileiros, a Amazônia Legal abriga todo o bioma Amazônico (composto principalmente por florestas tropicais), 20% do bioma Cerrado (composto predominantemente por vegetação de savana) e cerca de 40% do bioma Pantanal (planície de inundação), no Estado de Mato Grosso. A floresta tropical amazônica desempenha papel central na manutenção do ciclo hidrológico regional, contribuindo por meio da reciclagem e transporte de umidade dentro e fora da região ³³ . O desmatamento resultante de múltiplas transições de uso e cobertura da terra representa uma ameaça imediata às florestas, sendo o desmatamento para pastagens a transição mais frequente e de alto impacto na Amazônia brasileira ³⁴ ^, ³⁵ . Outras transições de alto impacto, que ocorrem com menor frequência ou com menor extensão de área, porém com grande importância, são as conversões para a agricultura ³⁴ e mineração ³⁶ . De forma geral, a intensificação ou diminuição da degradação do bioma amazônico respondem às mudanças nas políticas ambientais, como a fiscalização do desmatamento e das atividades associadas ao mercado ilegal de terras, o incentivo para atividades econômicas, a construção de infraestruturas que possibilitam o escoamento da produção agropecuária (como estradas, portos e hidrelétricas) e a oscilação dos preços das commodities. Segundo o Projeto de Monitoramento do Desmatamento na Amazônica Brasileira por Satélite (PRODES), o valor estimado do desmatamento acumulado para o ano de 2023 foi de 9.001km², representando uma redução de 22,37% em relação à taxa de desmatamento consolidada pelo PRODES 2022, que foi de 11.594km² para os nove estados da Amazônia Legal, mas ainda se mantendo em um alto patamar. As grandes e rápidas transformações da paisagem florestal podem levar à desequilíbrios nesse ecossistema e, por consequência, provocar mudanças nos ciclos de transmissão de doenças vetoriais, devido à perda de habitat e à proximidade da população humana aos remanescentes florestais, vetores e reservatórios, levando à uma maior exposição à doenças vetoriais.

Indicadores ambientais e epidemiológicos

Nós utilizamos um conjunto de indicadores ambientais para caracterizar o perfil ambiental dos municípios amazônicos observando as seguintes dimensões: mudanças ambientais, uso e cobertura da terra (LULC − land use and land cover) e anomalias climáticas. Compondo a dimensão de mudança ambiental temos os indicadores de desmatamento, degradação florestal, incêndios, mineração e fragmentação florestal. A dimensão LULC é representada por indicadores de agricultura, pastagens, área urbanizada e vegetação secundária. Indicadores de anomalias de precipitação e temperatura representam a dimensão de anomalias climáticas. Os indicadores foram calculados para todos os municípios da Amazônia Legal e foram construídos a partir de bases de dados abertas e consolidadas. Nós também exploramos a associação dos agrupamentos de municípios com a predominância de doenças tropicais negligenciadas vetoriais. Para isso, utilizamos um conjunto de indicadores epidemiológicos de incidência de leishmaniose cutânea (tegumentar) e visceral, malária, doença de Chagas e dengue para o período de 2015-2019, a partir das bases de dados do DATASUS (Departamento de Informática do Sistema Único de Saúde). A taxa de incidência é uma medida da frequência da doença em populações dinâmicas, e foi estimada dividindo o número de casos pela população no meio do período e multiplicando por cinco (quantidade de anos de observação). Todos os indicadores ambientais e epidemiológicos utilizados neste estudo são descritos detalhadamente em Rorato et al. ³² e estão disponíveis para acesso em: https://zenodo.org/records/7098053. Os indicadores ambientais, de uso da terra e epidemiológicos estão resumidos no Quadro 1.

Quadro 1. Indicadores ambientais, de uso da terra e epidemiológicos.

DIMENSÃO	INDICADOR	DESCRIÇÃO	UNIDADE	PERÍODO	ID
Mudança ambiental	Desmatamento	a área total de desmatamento no município entre 2010 a 2016 é dividida pela sua área florestal original	km²/km²	2010-2016	desmat
Mudança ambiental	Degradação florestal	a área total de degradação florestal no município entre 2007 a 2017 é dividida pela sua área florestal original	km²/km²	2007-2017	degrad
Mudança ambiental	Fogo	proporção da área do município que sofreu pelo menos um incêndio entre 2012 e 2017	km²/km²	2012-2017	fogo
Mudança ambiental	Mineração	proporção da área do município utilizada para mineração (industrial e artesanal) em 2017	km²/km²	2017	mine
Mudança ambiental	Fragmentação	proporção da área do município classificada como núcleo de vegetação natural em 2017	km²/km²	2017	nucleo
Mudança ambiental	Fragmentação	razão entre a borda total (perímetro) das manchas de vegetação natural do município e a raiz quadrada da área total dessas manchas, em 2017	m/sqrt(m²)	2017	borda
LULC	Vegetação secundária	proporção da área do município coberta por vegetação secundária em 2017	km²/km²	2017	veg_sec
LULC	Pastagem	proporção da área do município classificada como pastagem em 2017	km²/km²	2017	pasto
LULC	Agricultura	proporção da área do município classificada como agricultura em 2017	km²/km²	2017	agric
LULC	Área urbana	proporção da área do município classificada como urbana em 2017	km²/km²	2017	urb
Anomalias climáticas	Precipitação	média da área de anomalia de precipitação positiva observada durante as estações secas de 2007-2017, dividida pela área total	m²/m²	2007-2017	precp+
Anomalias climáticas	Precipitação	média da área de anomalia de precipitação negativa observada durante as estações secas de 2007-2017, dividida pela área total	m²/m²	2007-2017	precp-
Anomalias climáticas	Temperatura	média da área de anomalia de temperatura positiva observada durante as estações frias de 2007-2017, dividida pela área total	m²/m²	2007-2017	temp+
Epidemiológico	Doenças transmitidas por vetores	incidência de doença de Chagas, leishmaniose cutânea, leishmaniose visceral, dengue, malária	Taxa de incidência	2015-2019	inc_

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ID: identificador; LULC: uso e cobertura da terra (land use and land cover, acrônimo em inglês).

Análise de agrupamentos

Com o propósito de identificar grupos de municípios na Amazônia que enfrentam mudanças ambientais similares, conduzimos uma análise de agrupamentos utilizando todas as variáveis ambientais acima descritas. Essa técnica não supervisionada visa dividir um conjunto de dados em grupos similares, comumente chamados de clusters, visando maximizar a homogeneidade intra-cluster e a heterogeneidade inter-cluster ³⁷ . Nós utilizamos o método de agrupamento k-means, uma técnica não hierárquica amplamente empregada devido à sua simplicidade e eficácia, em que o usuário determina a priori o número de clusters, k. Nesse método, são selecionados k objetos (municípios) como centros iniciais, e os demais são alocados com base na similaridade, garantindo a menor distância entre cada objeto e o centro do cluster. O centro de cada cluster, conhecido como centro de gravidade, é calculado como a média dos objetos do cluster. Neste estudo, a distância euclidiana quadrada foi utilizada como medida de similaridade. Esse método permitiu agrupar municípios com características ambientais semelhantes com base nos valores dos indicadores ambientais e agrários.

Antes da análise, aplicamos uma transformação logarítmica nos indicadores para melhorar a normalidade de distribuição das variáveis. Em seguida, padronizamos os indicadores logarítmicos usando o método z-score, visando melhorar a precisão do algoritmo k-means, o qual se baseou na distância euclidiana das observações ³⁸ ^, ³⁹ . O número ideal de clusters foi determinado utilizando o método de Elbow, que consiste em plotar a variação explicada em função do número de grupos. A escolha do número de grupos é feita observando o gráfico e escolhendo o número de grupos de acordo com o cotovelo da curva, ou seja, o número de grupos em que a curva plotada começa a se assemelhar a uma linha reta. Todas as análises e visualizações foram conduzidas utilizando os pacotes stats e factoextra no software R (http://www.r-project.org) e o aplicativo Quantum Gis 3.0 (https://qgis.org/en/site/).

Modelagem da distribuição de doenças transmitidas por vetores nos agrupamentos ambientais

Modelos lineares generalizados foram utilizados para identificar associações entre a incidência das doenças de transmissão vetorial e os agrupamentos de municípios gerados pela classificação ambiental. Foram testados modelos com distribuição de Poisson, binomial negativa e binomial negativa com inflação de zeros, no ambiente R, utilizando as bibliotecas MASS e pscl. Todos tiveram como desfecho o total de casos no município (período de 2015 a 2019), e como offset o logaritmo da população estimada em 2017, com a classificação do agrupamento ambiental sendo a única variável explicativa. Para a dengue e as leishmanioses, o modelo binomial negativo teve a melhor qualidade de ajuste, medido pelo critério de informação de Akaike (AIC). Para malária e Chagas, esse não convergiu, e foi necessário recorrer ao modelo inflacionado de zeros.

Resultados e discussão

Classificação ambiental e de uso da terra dos municípios

Com base no método de Elbow, nós encontramos 6 grupos (k = 6) em nossa análise. Cada grupo é composto por um conjunto de municípios com perfil ambiental similar, cuja distribuição espacial é apresentada na Figura 1. A Figura 2 apresenta a distribuição dos grupos de municípios no espaço multivariado, cujos eixos são as três primeiras componentes principais. Em relação a separação dos grupos, é possível observar que os grupos 1, 3 e 6 são bem separados em relação ao eixo 1, enquanto o cluster 6 se destaca em relação ao eixo 2 (Figura 2a). O eixo 2 também separa o grupo 5 de todos os demais. Já os grupos 2 e 4 são melhor evidenciados em relação ao eixo 3 (Figura 2b). Nossos resultados evidenciam uma grande heterogeneidade ambiental dos municípios Amazônicos (Figuras 3 e 4), com perfis bem definidos em cada agrupamento de maneira geral. As características ambientais de cada grupo são sumarizadas nas Figuras 3 e 4 e são discutidas a seguir.

Figura 2 — Nota: as cores indicam os grupos obtidos a partir do método de agrupamento k-*means*.

Figura 3 — Nota: os valores indicam a média de cada indicador para cada grupo. Para melhorar a visualização dos resultados neste gráfico, aplicamos transformação logarítmica seguida de escalonamento entre 0 e 1 (utilizando o método mínimo-máximo) nas variáveis originais.

Figura 4 — Nota: os eixos aumentam quadraticamente para melhorar a visibilidade das diferenças. Os limites superior e inferior correspondem ao primeiro e terceiro quartis, e a linha dentro da caixa representa a mediana. Os dados além do final dos limites são *outliers* e plotados como pontos.

O agrupamento 1 é composto por 169 municípios, sendo o segundo maior agrupamento. Os municípios desse agrupamento estão em sua maioria localizados nos Estados do Pará, Mato Grosso e Maranhão, assim como alguns municípios isolados no interior dos estados do Amapá, Roraima, Amazonas, Rondônia, Tocantins e Acre (Figura 1). Esse agrupamento se destaca por apresentar municípios com as maiores médias de desmatamento, degradação florestal e efeito de borda florestal entre todos os grupos. Fazem parte desse grupo municípios como Santarém (Oeste do Pará), Novo Progresso e Jacareacanga (Sudoeste do Pará) e Colniza (Noroeste do Mato Grosso), que apresentam grandes áreas florestais, muitas vezes concentradas em unidades de conservação ou Terras Indígenas. Entretanto, parte desses municípios, como Novo Progresso e Colniza, também figuram entre os 10 municípios que mais desmataram no período considerado até 2023 ⁴⁰ . O grupo também apresenta a segunda maior média em áreas queimadas (Figuras 3 e 4). No caso do desmatamento, práticas como agricultura mecanizada em larga escala e pecuária extensiva são impulsionadas pelo mercado de terras e pela conversão de áreas florestais para atender à demanda por commodities.

O agrupamento 2 é formado por 201 municípios, sendo o maior agrupamento de todos. Os municípios desse agrupamento estão concentrados principalmente nos estados do Maranhão, Tocantins, Pará, Acre e Rondônia (Figura 1). São mais numerosos no Estado do Pará, concentrando-se na região nordeste (Zona da Bragantina) e fazendo vizinhança com os municípios do Estado do Maranhão, que também estão incluídos nesse grupo. São municípios em que grande parte dos sistemas agrícolas são realizados em sistemas de pousio. Nesses sistemas, a fertilidade do solo é recuperada por meio do pousio, no qual após a colheita há o abandono da terra e crescimento da vegetação secundária, em intervalos de tempos que podem variar de região para região ⁵ ^, ⁴¹ . Fazem parte desse agrupamento municípios ribeirinhos dos estados do Amazonas e do Pará, em que o sistema de pousio também é prática comum. Os municípios desse agrupamento possuem as maiores médias de área de vegetação secundária, urbanização e anomalia de temperatura positiva (Figuras 3 e 4). São municípios que apresentaram pouco desmatamento no período analisado, seja porque apresentam grandes áreas de floresta primária ou porque, ao contrário, apresentam pequenos remanescentes de floresta primária, mas uma proporção grande de vegetação secundária em sua substituição.

O agrupamento 3 é formado por 111 municípios localizados principalmente nos estados do Amazonas, Roraima, Acre, Pará e Amapá (Figura 1). Os municípios desse grupo se localizam na região ocidental da Amazônia, com maior proporção de área de floresta, destacando-se por apresentarem as maiores médias da porcentagem de área de núcleo florestal em comparação aos demais grupos. Em contrapartida, possuem os menores valores para fogo, pastagens, agricultura, urbanização e anomalia de precipitação negativa (Figuras 3 e 4), indicando que são municípios que apresentam menores distúrbios ambientais e floresta mais íntegra.

O agrupamento 4 é composto por 90 municípios localizados principalmente em áreas de uso agropecuário consolidado, concentrando-se principalmente nos estados do Mato Grosso e Rondônia (Figura 1). Esses municípios são caracterizados ambientalmente pelas maiores médias de áreas sob efeito de borda florestal (empatando com o grupo 1), agricultura e anomalias de precipitação positiva. No Estado do Mato Grosso, os municípios indicados podem apresentar grandes proporções de áreas de fitofisionomia não florestal ou de floresta estacional. Além disso, esse agrupamento é o que apresenta a segunda maior área de pastagens, degradação florestal e de anomalias de precipitação negativa (Figuras 3 e 4).

O agrupamento 5 é composto por 43 municípios, localizados principalmente nos estados do Pará, Rondônia, Mato Grosso e Amapá (Figura 1). Esse grupo se destaca por apresentar municípios com maior a média de porcentagem de área de mineração e a segunda maior média de porcentagem de desmatamento em relação aos demais grupos. Destacam-se também a predominância de áreas sob efeito de borda e de degradação florestal (Figuras 3 e 4). Nesse agrupamento, encontram-se municípios como Itaituba e Jacareacanga (oeste do Pará) e São Felix do Xingu e Ourilândia do Norte (leste do Pará), onde a atividade de mineração ilegal tem se intensificado muito nos últimos anos, inclusive no interior de Terras Indígenas como a Kayapó e Munduruku, com significativos impactos sobre as populações locais ⁴² . Esses municípios apresentam grandes áreas florestais devido à presença de Unidades de Conservação e Terras Indígenas, e nas áreas desmatadas, a principal cobertura é a pastagem, ainda que o agrupamento não apresente a maior média de áreas de pastagem dos agrupamentos.

O agrupamento 6 é o terceiro maior agrupamento, composto por 159 municípios localizados principalmente nos estados do Tocantins, sul do Maranhão e do Mato Grosso (Figura 1). São municípios pequenos, que se encontram em região de transição com o bioma cerrado e que podem apresentar grandes manchas de vegetação com fitofisionomias do cerrado. Esse agrupamento se destaca por apresentar as maiores médias de anomalia de precipitação negativa, de áreas de pastagens e área queimada, e também por ter a segunda maior média de área de agricultura anual, vegetação secundária e anomalias de temperatura positiva (Figuras 3 e 4).

Associação das doenças de transmissão vetorial com a classificação ambiental

Nessa etapa, nós exploramos a suposição de que a classificação ambiental e de uso da terra produzida pelo estudo se relaciona com a distribuição da incidência de algumas doenças vetoriais na região. Para as cinco doenças estudadas, a inclusão da variável “grupo” resultou em melhor ajuste, medido por análise de Deviance. A Figura 5 e a Tabela 1 apresentam os odds ratios (OR) de ocorrência dos agravos por grupo ambiental, calculados tendo o grupo “3” como referência. Esse grupo é o conjunto de municípios com maior preservação do bioma.

Figura 5 — Nota: a barra indica a razão de chance de ocorrência do caso no agrupamento em comparação com o agrupamento 3 (maior integridade ecológica). A descrição dos grupos está nas Figuras 3 e 4 e a localização, na Figura 1

Tabela 1. Resultado do ajuste dos modelos lineares generalizados.

Doença/Grupo	OR	IC95%
Dengue
1	1,50	1,12-2,01
2	0,69	0,52-0,91
3	1,00	1,00-1,00
4	1,72	1,23-2,42
5	1,29	0,85-2,02
6	1,50	1,12-2,02
Leishmaniose tegumentar
1	0,86	0,66-1,13
2	0,35	0,27-0,45
3	1,00	1,00-1,00
4	0,77	0,57-1,06
5	0,75	0,51-1,12
6	0,36	0,27-0,47
Leishmaniose visceral
1	3,08	1,88-4,98
2	3,82	2,37-6,08
3	1,00	1,00-1,00
4	0,98	0,55-1,79
5	2,44	1,25-5,03
6	3,19	1,93-5,21
Malária
1	0,07	0,04-0,13
2	0,02	0,01-0,03
3	1,00	1,00-1,00
4	0,02	0,01-0,05
5	0,20	0,09-0,42
6	0,00	0,00-0,01
Doença de Chagas
1	0,33	0,11-1,04
2	0,18	0,08-0,39
3	1,00	1,00-1,00
4	0,01	0,00-0,07
5	0,27	0,09-0,85
6	0	NO

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IC95%: intervalo de 95% de confiança; NO: não observado; OR: odds ratio.

A dengue e a leishmaniose tegumentar apresentaram alta incidência em todos os agrupamentos ambientais (Figura 6). Contudo, a dengue tem as maiores incidências nos grupos 1, 4 e 6 (Figura 5a), que se concentram a Sul e Sudeste da região amazônica, sendo áreas de grande transformação ambiental e que compartilham características como a alta porcentagem de área queimada no período, fragmentação das florestas, forte presença da agricultura, pastagem, maior proporção de vegetação secundária e maior ocorrência de anomalias de precipitação negativa dentre os grupos. Por outro lado, a dengue tem a menor incidência no grupo 2, seguida do grupo 3. Esses grupos compartilham menor área de queimadas, menor degradação e fragmentação florestal, além de menor extensão de área agrícola.

A leishmaniose tegumentar teve incidência estatisticamente similar nos grupos 1, 3, 4 e 5, que representam 53% de todos os municípios. São municípios que apresentam grande proporção de remanescentes de florestas, com variados graus de desmatamento e fragmentação florestal. Apenas os grupos 2 e 6 apresentaram menor chance dessa doença (Figura 5b). Esses dois grupos compartilham algumas características: menores áreas de núcleos florestais, maiores áreas com vegetação secundária e maior ocorrência de anomalia de temperatura positiva. Historicamente, a leishmaniose cutânea é associada a municípios amazônicos com grande proporção de área florestal, especialmente em comunidades extrativistas. Porém, o avanço da ocupação humana e da urbanização na região levou a leishmaniose cutânea para outras paisagens ⁴³ , o que explica a sua ampla distribuição pela região, mas ainda assim apresenta uma relação com a presença da floresta. Novos focos dessa doença são associados a áreas com desmatamento recente para implantação de agricultura ⁴⁴ , o que é coerente com os resultados encontrados.

A leishmaniose visceral teve maior incidência nos municípios dos grupos 1, 2, 5 e 6, num padrão bem diferente da leishmaniose tegumentar (Figura 5c). Já os grupos 3 e 4 foram os que apresentaram as menores chances para essa doença. Interessante notar que esses dois grupos (3 e 4) são muito distintos em todas as variáveis (Figura 4), sugerindo que os determinantes associados à proteção a essa doença são distintos em cada paisagem. No grupo 3, tem-se a maior extensão de floresta contínua e menor fragmentação florestal; no grupo 4, tem-se área de transição com o cerrado e são áreas com poucos remanescentes florestais e que apresentam grandes áreas de produção de grãos, principalmente no sul dos estados do Mato Grosso e de Rondônia. A leishmaniose visceral é uma doença de histórico predominantemente rural, que nas últimas décadas apresentou expansão para áreas urbanas e para várias partes do país, incluindo a região oriental da Amazônia Legal brasileira ⁴⁵ .

Ocorrência de malária e Chagas apresentou forte associação com o grupo 3, caracterizado pela predominância de floresta contínua (Figuras 5d e 5e). O grupo 5, caracterizado pela mineração, também apresentou risco para ambas, embora bem mais baixo que o grupo 3. A relação da malária com o grupo 3 é explicada pela presença de áreas extensas de floresta contínua, uma vez que o vetor é adaptado ao ambiente humano próximo da mata em áreas de inundação ⁴⁶ . Quanto ao grupo 5, além das áreas de floresta contínua, a incidência de malária também pode estar associada às atividades de mineração e ao desmatamento, que são predominantes nesse grupo, configurando os municípios de fronteira de ocupação, como Itaituba e São Félix do Xingu ⁴⁷ .

Municípios do grupo 1 não diferiram estatisticamente do grupo 3 quanto à incidência de Chagas. Essas áreas do grupo 1 de maior incidência de Chagas estão concentradas no Pará. Interessante notar que os grupos 3 e 1 apontam para paisagens distintas dessa doença, a primeira associada à floresta, com presença de palmeiras que são habitats do triatomíneo, e onde está o reservatório ambiental predominante do parasita; o segundo, com a paisagem de degradação ambiental associada à redução das fontes de alimentação silvestres do triatomíneo e à adaptação ao meio urbano ⁴⁸ .

Nossos resultados estão alinhados com estudos que sugerem a influência de atividades econômicas na degradação dos ecossistemas locais e na propagação de doenças ¹³ ^, ³⁴ ^, ⁴⁹ . Isso evidencia que as ações de prevenção e controle das doenças vetoriais na Amazônia precisam estar alinhadas com o modo de viver das pessoas da região, observando sua relação com o ambiente, mediada pela economia e pelos modos de produzir ³⁰ . Ao avaliar fatores ambientais e agrários e seu impacto na prevalência das doenças, as intervenções podem ser mais direcionadas e eficazes.

A proximidade geográfica observada nos agrupamentos reflete dinâmicas comuns de ocupação e uso da terra entre municípios vizinhos, indicando a influência de processos macrorregionais. Fatores como desmatamento, degradação florestal, fogo e mudanças no uso da terra podem apresentar forte dependência espacial, reforçando a conexão entre áreas próximas. Essa contiguidade territorial é relevante, não apenas para compreender os padrões históricos de ocupação, mas também para dar suporte ao planejamento territorial e, oportunamente, à uma estratégia de gestão ambiental mais integrada. Ao considerar estratégias conjuntas entre municípios, é possível enfrentar desafios com ações compartilhadas entre eles, o que acreditamos ser mais eficaz, incluindo ações de adaptação e mitigação às mudanças climáticas em escalas locais e regionais.

Cabe ressaltar que existem limitações nas análises apresentadas, já que os indicadores ambientais não incluem variáveis importantes como a presença de cães e outros hospedeiros relevantes para alguns desses agravos, e também não estão incluídos dados mais específicos de áreas urbanas. Além disso, reconhecemos que o uso dos municípios como unidades territoriais de análise constitui uma escolha metodológica que limita a análise dos resultados à escala municipal. Ao escolher os municípios da Amazônia como unidade de análise devido a questões operacionais relacionadas com as bases de dados, observa-se que a heterogeneidade intramunicipal não é capturada nos resultados, como era de se esperar. Em relação a heterogeneidade de tamanho entre os municípios e o possível viés relacionado ao tamanho dos mesmos, destacamos que todos os indicadores foram construídos levando em conta a proporção de área em relação ao município ou à área de floresta do município (Quadro 1), objetivando minimizar um possível efeito relativo à área. Mesmo com essas limitações, os resultados apontam para o potencial de produção de classificações ambientais de interesse para a análise epidemiológica da paisagem.

Conclusão

As associações observadas neste estudo entre indicadores ambientais e de uso da terra com a incidência de doenças realça a importância de se avaliar a saúde dos ecossistemas, resultante de processos de mudanças na paisagem, que afetam a provisão dos serviços ecossistêmicos e consequentemente o bem-estar e a saúde humana. Em relação à pergunta que norteou este trabalho, sobre a possibilidade dos municípios amazônicos que apresentam características ambientais e de uso da terra semelhantes poderem ser associados a um conjunto específico de doenças vetoriais, os indicadores explorados apontam que sim. Apontam também para a necessidade de aprofundamento das análises e para a ampliação do conjunto de indicadores, acrescentando outras dimensões como a social e a econômica. Em adição, destacamos a necessidade de colaboração interdisciplinar entre especialistas em saúde pública, ecologistas e formuladores de políticas para enfrentar os complexos desafios da Região Amazônica. Ao abordar os desafios interligados da epidemiologia, da biodiversidade e da ocupação da região, as intervenções futuras podem contribuir para melhores resultados de saúde, sustentabilidade ambiental e bem-estar da população.

Destacamos ainda que a conservação da floresta amazônica é de grande relevância devido à sua influência no clima local, regional e global, na manutenção da biodiversidade, provisão de alimentos e água e no bem-estar das comunidades locais e indígenas. Assim, no planejamento e no desenvolvimento de estratégias de intervenções em saúde pública, o estado de conservação, os modos de produção indicados pelos usos da terra e os processos de restauração dos ecossistemas devem ser considerados como componentes integrantes das ações de prevenção a doenças.

Agradecimentos

Este trabalho foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq, Centro de Síntese em Biodiversidade e Serviços Ecossistêmicos − SinBiose, processo: 442357/2019-2).

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PERMALINK

Epidemiological landscapes in the Amazon: exploring the association between land use, environmental indicators, and vector-borne diseases

Paisajes epidemiológicos en la Amazonía: explorar la asociación entre el uso de la tierra, los indicadores ambientales y las enfermedades vectoriales

Ana Claudia Rorato Vitor

Cláudia Torres Codeço

Maria Isabel Sobral Escada

Roles

Abstract:

Resumen:

Introduction

Methods

Study area

Environmental and epidemiological indicators

Box 1. Environmental, land use, and epidemiological indicators.

Cluster analysis

Modeling the distribution of vector-borne diseases in environmental clusters

Results and discussion

Environmental and land use classification of municipalities

Figure 1. Environmental classification of municipalities in the Brazilian Legal Amazon, in 2017, obtained by cluster analysis (k-means).

Figure 2. Distribution of the municipalities of the Brazilian Legal Amazon in the multivariate space generated by the environmental variables of the study.

Figure 3. Radar graphs indicating the distribution of environmental variables in each municipality cluster. Brazilian Legal Amazon.

Figure 4. Boxplots of environmental indicators in the clusters of Brazilian Legal Amazon municipalities.

Association of vector-borne diseases with environmental classification

Figure 5. Association between the incidence of vector-borne diseases and the groupings generated by the environmental classification of municipalities in the Brazilian Legal Amazon.

Table 1. Result of the adjustment of generalized linear models.

Figure 6. Boxplots of epidemiological indicators in the clusters of Amazonian municipalities.

Conclusion

Acknowledgments

Funding Statement

References

Paisagens epidemiológicas na Amazônia: explorando a associação entre uso da terra, indicadores ambientais e doenças vetoriais

Ana Claudia Rorato Vitor

Cláudia Torres Codeço

Maria Isabel Sobral Escada

Roles

Resumo:

Introdução

Método

Área de estudo

Indicadores ambientais e epidemiológicos

Quadro 1. Indicadores ambientais, de uso da terra e epidemiológicos.

Análise de agrupamentos

Modelagem da distribuição de doenças transmitidas por vetores nos agrupamentos ambientais

Resultados e discussão

Classificação ambiental e de uso da terra dos municípios

Figura 1. Classificação ambiental dos municípios da Amazônia Legal brasileira em 2017, obtida pela análise de agrupamentos (k-means).

Figura 2. Distribuição dos municípios da Amazônia Legal brasileira no espaço multivariado gerado pelas variáveis ambientais do estudo.

Figura 3. Gráficos de radar indicando a distribuição das variáveis ambientais em cada agrupamento de municípios da Amazônia Legal brasileira.

Figura 4. Boxplots dos indicadores ambientais ao longo dos agrupamentos de municípios da Amazônia Legal brasileira.

Associação das doenças de transmissão vetorial com a classificação ambiental

Figura 5. Associação entre a incidência de doenças de transmissão vetorial e os agrupamentos gerados pela classificação ambiental dos municípios da Amazônia Legal brasileira.

Tabela 1. Resultado do ajuste dos modelos lineares generalizados.

Figura 6. Boxplots dos indicadores epidemiológicos ao longo dos agrupamentos de municípios da Amazônia Legal brasileira.

Conclusão

Agradecimentos

ACTIONS

PERMALINK

RESOURCES

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