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. 2025 Aug 4;37(4):e20240210. doi: 10.1590/2317-1782/e20240210en
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Swallowing ability, nutritional status, and functioning in adults with advanced cancer excluding head, neck, and upper gastrointestinal tract: a cross-sectional study in an outpatient palliative care setting

Danielle Nunes Moura Silva 1,2,, Yohane Cristina Guimarães Jardim 2, Laélia Cristina Caseiro Vicente 1, Amélia Augusta de Lima Friche 1
PMCID: PMC12547879  PMID: 40862399

ABSTRACT

Purpose

This study sought to analyze the swallowing function of cancer patients undergoing palliative care according to the degree of functionality and nutritional status.

Methods

observational, cross-sectional study, conducted with advanced cancer patients outside the head and neck and upper gastrointestinal tract, in an outpatient palliative care setting at a Brazilian oncology center, conducted between March 2022 and August 2023. In the first stage, sociodemographic, clinical, functional, and nutritional data were collected. Subsequently, a speech therapy assessment was performed to classify swallowing disorders and feeding route associated with swallowing ability. Descriptive, univariate, and multivariate analyses were conducted using logistic regression.

Results

39 individuals participated in the study, the majority were female, with functional performance between fair and good, moderately undernourished. Regarding the assessment of swallowing abilities, the sample mostly exhibited fully functional swallowing, followed by functional swallowing with occasional minimal cues, additional time, or avoidance of specific foods. As for the classification of swallowing, most participants had either normal swallowing or functional swallowing, with only one patient presenting mild oropharyngeal dysphagia. Multivariate analysis revealed a significant association between a decline in swallowing ability and poorer functional performance and nutritional status.

Conclusion

Poorer swallowing ability in patients with advanced cancer, excluding those with head, neck, and upper gastrointestinal tract cancers, was associated with lower global functionality and nutritional status.

Keywords: Deglutition Disorders, Neoplasms, Health Status, Nutritional Status, Palliative Care

INTRODUCTION

Cancer is an extremely complex condition, with an alarming incidence and a constant increase in morbidity and mortality rates, leading to a significant rise in the number of people experiencing functional dependence and longer care(1,2). Palliative care (PC) is an essential form of attention at all levels of healthcare, from the diagnosis of a life-threatening disease to managing family members' grief, guided precisely by the following PC definition updated in 2019 by the World Health Organization (WHO): “An approach that improves the quality of life of patients (adults and children) and their families who are facing problems associated with life-threatening illness. It prevents and relieves suffering through the early identification, correct assessment and treatment of pain and other problems, whether physical, psychosocial or spiritual”(3).

It is important to emphasize that cancer and its treatment often lead to significant health deterioration. Dysphagia, one of these consequences, is a complex, multifactorial symptom that can impact several stages of the swallowing process, including the oral, pharyngeal, and esophageal phases. This condition can lead to aspiration, malnutrition, dehydration, a considerable financial burden, and a notable reduction in quality of life (QOL) and survival(4).

Worsened swallowing function has been studied little in cancer patients outside of those with head, neck, and upper gastrointestinal cancers. This degradation can manifest in patients with various types of cancer, being more common in those affecting the head and neck and the central nervous system. However, swallowing changes are also observed in cases of lymphomas and lung tumors(5-7). These changes can occur across all types of cancer as an adverse effect of treatments, even when used for palliative purposes, such as surgery, radiotherapy, and chemotherapy(5,6). All these contexts can impact the nutrition and quality of life of oncology patients(8), especially those without prospects for cure(9). The literature is still limited regarding the possible relationship between worsened swallowing ability as cancer progresses, including in the palliative phase(9,10). It is also important to optimize the management of general functioning, incorporating swallowing ability and adequate, proportional nutritional support(11). Thus, this study aimed to analyze the swallowing function of cancer patients in PC based on their degree of functioning and nutritional status.

METHODS

This analytical, cross-sectional, observational study with a convenience sample was approved by the Research Ethics Committee of the Federal University of Minas Gerais, Brazil, under approval number 4,999,647.

Participants

The study was conducted between March 2022 and August 2023, with the outpatient PC team integrated into a private oncology clinic in a capital city in Southeastern Brazil. Patients undergoing PC in this service receive individualized, simultaneous, transdisciplinary care by professionals from different areas. When necessary, care is provided separately, specifically, and exclusively by specialists in the following areas: palliative medicine, nursing, psychology, nutrition, physiotherapy, speech-language-hearing (SLH) therapy, social assistance, and pharmacy. Data were collected from patients who agreed to participate and who signed (or whose guardian signed) an informed consent form. Initially, data were collected from medical records, followed by a medical history survey and SLH assessment.

Exclusion criteria – confirmed in the medical history survey and medical records – were subjects under 18 years old; diagnosed with incurable cancer including head and neck and upper gastrointestinal tract (esophagus and stomach), classified by the Palliative Performance Scale (PPS) as equal to or below 20%; previous or recent diagnosis of traumatic brain injury, stroke, neurodegenerative, or neuromuscular diseases, facial paralysis, or craniofacial deformities; and metastases in the central nervous system.

Access to medical records: Collection instruments and procedures

The following individual information was collected from electronic medical records: sociodemographic data (age and sex), clinical data (underlying disease, types of oncological treatments to which the patient was submitted before and during the collection period, and record of presence and intensity of symptoms), functional data (considering the following functional dimensions: ability to walk, physical performance, external evidence of disease, self-care, oral intake, state of consciousness, presence of dyspnea, edema, and delirium), and nutritional data (body measure records taken in the last consultation with the PC team and results of a validated nutritional questionnaire).

All these parameters and instruments are routinely recorded by the clinic's healthcare team, previously and constantly trained. Medical record data were accessed to collect the most recent information available, as detailed below:

  1. Edmonton Symptom Assessment Scale (ESAS-r), translated and validated into Portuguese(12), which assesses the presence of symptoms such as pain, fatigue, drowsiness, nausea, appetite, shortness of breath, depression, anxiety, well-being, and others named by them, through visual and numerical indicators ranging from 0 to 10, with 0 being the absence of the symptom and 10 being the symptom at its greatest intensity. It is filled out by the patient and/or their caregiver in the first consultation with the PC team and reapplied whenever necessary.

  2. Eastern Cooperative Oncology Group Performance Status (ECOG-PS)(13), which establishes scores for the functioning of oncology patients from 0 to 5, namely: 0, normal activity; 1, restricted strenuous activity; 2, more than 50% of waking hours; 3, confined to bed or chair more than 50% of waking hours; 4, 100% bedridden; and 5, dead. It is recorded by the oncologist and/or PC physician at each consultation.

  3. Palliative Prognostic Index (PPI)(14,15), whose version translated into Brazilian Portuguese has finished the initial validation process(15). Outpatients are characterized according to the PPS score, presence of delirium, dyspnea at rest, edema, and level of oral intake. The summed score categorizes the patient into one of the following three groups: Group A (PPI < 4), Group B (4 ≤ PPI ≤ 6), and Group C (PPI > 6), with predicted survival greater than 6 weeks, from 3 to 6 weeks, and less than 3 weeks, respectively(14-17). This record is made by the PC physician at each consultation with the PC team.

  4. Palliative Performance Scale (PPS), with a free translation authorized by the Victoria Hospice Society, entitled Palliative Care Performance Scale, version 2 (PCPS v2)(18). It assesses five items: ambulation, activity and evidence of illness, self-care, oral intake, and level of consciousness. Performances are divided into intervals of 10, and scores range from 100% (maximum) to 10% (minimum), with 0 being equivalent to the person’s death. It is recorded by the PC physician at each consultation.

  5. Body Mass Index (BMI), using the following cutoff points: thinness or underweight (BMI < 22 kg/m2), normal weight (BMI 22 to < 27 kg/m2), overweight (BMI 27 to < 30 kg/m2), and obesity (BMI ≥ 30 kg/m2), according to the Nutrition Screening Initiative – NSI 2000 criteria(19). It is recorded by a nursing technician during the patient’s each in-person visit to the clinic.

  6. Calf circumference, using a tape measure and following the measurement method recommended by the 2018 consensus definition of sarcopenia(20). It is performed by any professional during consultation with the PC team and recorded by the PC physician.

  7. Right and left handgrip strength ​​expressed in kilogram-force (kgf)(21), measured using a Jamar® hydraulic hand dynamometer (Lafayette Instrument Company, USA). It is performed by any professional during consultation with the PC team and recorded by the PC physician.

  8. Patient-Generated Subjective Global Assessment (PG-SGA), a validated instrument(22) with a published cross-cultural adaptation in Brazilian Portuguese(23). Its questionnaire classifies nutritional status into three levels (well-nourished; moderately malnourished or suspected malnutrition; and severely malnourished), and its score indicates adequate nutritional therapy: from 0 to 1, there is no need for intervention at the moment; from 2 to 3, the patient and their family members should be educated by a nutritionist or other health professional, with a need for pharmacological intervention according to the symptoms identified by the PG-SGA; from 4 to 8, reveals the need for nutritional intervention; 9 or more, critical need for improvement in symptom management and/or nutritional intervention options. It is applied by nutritionists to all PC team patients and reapplied when necessary.

Clinical evaluation: Instruments and procedures

The clinical SLH assessment lasted an average of 30 minutes, individually, carried out by one of the two researchers working in the service, previously trained and aligned regarding the collection procedures (see Supplementary Material). They applied the following instruments: (1) SLH history survey to investigate with the patient or their companion the type and quantity of food they usually ingested; dietary restrictions; any type of adaptation in the preparation, form of presentation, or way of swallowing food and liquids; current route of nutrition/hydration; respiratory conditions; episodes of pneumonia; data on SLH therapy (if applicable); and more detailed assessment of socioeconomic levels through the Brazilian Economic Classification Criteria Questionnaire (CCEB), which classifies social class by summing points of household items and householder’s education level, with a total score ranging from 0 to 100; the higher the score, the higher the socioeconomic level(24). It was carried out with the participant or companion in the first meeting.

Lastly, (2) the SLH Dysphagia Risk Evaluation Protocol (PARD, in Portuguese)(25) for the clinical assessment of swallowing. This is a Brazilian protocol for classifying dysphagia, based on seven levels that include normal swallowing, functional swallowing, and five levels of oropharyngeal dysphagia. The characterization used food offered in three different consistencies, classified according to the international standardization that describes the consistencies of foods and liquids called the International Dysphagia Diet Standardization Initiative (IDDSI)(26), namely: 15 ml of thin liquid (IDDSI 0), gradually offering 1 to 5 ml of filtered water at room temperature in a 5 ml syringe; 18 ml of moderately thick liquid (IDDSI 3), prepared by adding two measuring spoons, 2.4 g, of Resource ThickenUp Clear Nestlé® thickener (Nestlé Health Science Company, Brazil), to 100 ml of water at room temperature, placed on a tablespoon with a 10 ml syringe, and served gradually from 3.5 ml to 10 ml; the patient was instructed to take the thickened water from the spoon and swallow each of the three fractions offered. It is important to emphasize that the evaluations with the two consistencies were not repeated three times for each volume gradation, as recommended in the original protocol, due to the frequent adverse reactions to cancer treatment, such as nausea and vomiting, in the study population. Therefore, it was decided to use a single evaluation, without repetitions, to avoid discomfort and risk to the patient. Also, Aymoré® water crackers (Arcos Company, Brazil) were used to evaluate solid food intake (IDDSI 7). A stethoscope and a pulse oximeter were provided during the clinical evaluation of swallowing, as instructed by the PARD authors(25). A Littmann® Classic II™ pediatric stethoscope (3M Company, Brazil) and a G-Tech® oximeter (Accumed-Glicomed Company, Brazil), both properly calibrated, were used to perform, respectively, cervical auscultation of swallowing sounds in the pharyngeal phase and assessment of oxygen saturation.

The final classification of swallowing ability was based on the Functional Oral Intake Scale (FOIS)(27), freely translated into Portuguese, which subjectively presents scores from 1 to 7, with worse severity in the initial scores and better swallowing function in the highest score. The parameterization of the items that configured the swallowing ability was supported by the items evaluated by the PARD, as performed likewise by other authors(28).

A pilot study was carried out, obtaining interrater agreement for the scales above, ranging from substantial to excellent (Kappa 0.71 to 1.00)(29).

Statistical analysis

All collected data were recorded and managed using the REDCap electronic data capture tool, a software designed to support data capture for research(30,31). Statistical analyses were then performed using SPSS, version 18.0. The significance level was set at 5%. Participants' characteristics were analyzed using descriptive statistics. The response variable was swallowing functioning according to FOIS, and the explanatory variables were sociodemographic, clinical, functional, nutritional, and dietary data. Frequency distribution analysis was performed for categorical variables, and analysis of central tendency and dispersion measures for continuous variables.

To assess the association between variables, the chi-square and Fisher's exact tests were used for categorical variables and the Mann-Whitney and Kruskal-Wallis tests for quantitative variables. Univariate logistic regressions were performed to verify the factors that influenced swallowing ability. Then, multivariate analysis was performed using multiple logistic regression, selecting variables with a significance level of 25% using the backward method.

RESULTS

The study evaluated 39, with a median age of 74 years (SD = 17.36), mostly females (69.2%). The main oncological groups according to the patients’ underlying diseases were lower gastrointestinal (41.0%), followed by breast (20.5%) and genitourinary (12.8%), all in stage IV. The most prevalent type of oncological treatment was chemotherapy (68.0%); in some cases, chemotherapy was combined with other treatments such as surgery (18.0%) and radiotherapy (7.0%).

Regarding the socioeconomic characterization of the study population, according to the CCEB, the largest concentration of the sample was in Class B2 (33.0%), followed by C1 (20.0%). The sample had a functional performance most frequently between one and two on the ECOG-PS, and more than half of the patients (59.0%) had a PPS of up to 60 (Table 1). Regarding the evidence of symptomatic particularities through ESAS-r, anxiety was the most prevalent self-reported symptom, followed by pain.

Table 1. Altered parameters of swallowing ability.

1 ml 2 ml 3 ml 4 ml 5 ml 3 ml 5 ml 10 ml * 1st piece 2nd piece **
Extraoral spillage
Absent 37 (97.4%) 37 (97.4%) 36 (94.7%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 36 (94.7%) 37 (100%)
Present 1 (2.6%) 1 (2.6%) 2 (5.3%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 2 (5.3%) 0 (0%)
Oral transit time
Adequate 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 36 (94.7%) 35 (97.4%)
Slow 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 2 (5.3%) 2 (5.3%)
Oral cavity residue
Absent 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Number of swallows per bolus
One 32 (84.2%) 27 (71.1%) 28 (73.7%) 27 (71.1%) 27 (71.1%) 31 (81.6%) 27 (71.1%) 24 (66.7%) 35 (92.1%) 35 (89.5%)
Multiple 6 (15.8%) 11 (28.9%) 10 (26.3%) 11 (28.9%) 11 (28.9%) 7 (18.4%) 11 (28.9%) 12 (33.3%) 3 (7.9%) 2 (5.3%)
Absent 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Laryngeal elevation
Adequate 36 (94.7%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 35 (97.4%) 37 (97.4%) 36 (97.4%)
Reduced 2 (5.3%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%)
Nasal reflux
Absent 38 (100%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Cervical auscultation
Adequate 38 (100%) 37 (97.4%) 38 (100%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 38 (100%) 37 (97.4%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
Abnormal before and after swallowing 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Abnormal after swallowing 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Wet voice (spontaneous laryngeal clearing)
Absent 38 (100%) 36 (94.7%) 38 (100%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 37 (97.4%) 35 (97.4%) 38 (100%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 2 (5.3%) 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%)
Wet voice (voluntary laryngeal whitening)
Absent 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 37 (97.4%) 38 (100%) 37 (97.4%) 35 (97.4%) 38 (100%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%)
Coughing
Absent 38 (100%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Cough type
Strong 0 (0%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Weak 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Not applicable 38 (100%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Cough mode
Reflex 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Voluntary 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Not applicable 38 (100%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Moment of cough
Before 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 38 (100%) 0 (0%)
During 0 (0%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
After 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Not applicable 38 (100%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Choking
Absent 38 (100%) 36 (94.7%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
Present: quick recovery 0 (0%) 2 (5.3%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Present: difficult recovery 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Change in heart rate
Absent 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 37 (97.4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 37 (100%)
Present 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 0 (0%)
Change in respiratory rate
Absent 38 (100%) 37 (97.4%) 36 (94.7%) 36 (94.7%) 35 (92.1%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97.4%) 36 (97.4%)
Present 0 (0%) 1 (2.6%) 2 (5.3%) 2 (5.3%) 3 (7.9%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2.6%) 1 (2.6%)
*

2 missing;

**

1 missing

The symptoms assessed by the ESAS-r did not present statistical differences when compared by swallowing ability. However, patients with worse swallowing ability had higher medians in all symptoms assessed by the scale than those with normal swallowing and the total sample (Figure 1).

Figure 1. ESAS-r and swallowing.

Figure 1

On the other hand, the analysis of medians of symptoms evaluated by degree of functioning showed that pain was statistically significantly different between functioning groups (p = 0.03), as detailed in Figure 2.

Figure 2. ESAS-r and PPS.

Figure 2

The nutritional status was evidenced by the following parameters: mean BMI of 24 kg/m2 [±5.35], mean PG-SGA of 6 [±3.63], characterized as moderately malnourished, and the following body and strength averages: right calf circumference of 34.0 cm [±5.52], left calf circumference of 33.6 cm [±5.32], right handgrip strength of 20.0 Kgf [±7.67], and left handgrip strength of 20.2Kgf [±9.31].

The patients reported some signs and symptoms associated with swallowing, namely: xerostomia (10%), fatigue (15%), and change in taste (8%). The PARD also found slight changes in some swallowing dynamic parameters, detailed in Table 1.

Regarding swallowing skills, 74.4% had a FOIS score of 7 (considered the best functional swallowing standard), and 25.6% had a FOIS score of 6 (mild changes in the ability to ingest food and liquids). No other FOIS scores were found in the present sample. In the PARD swallowing classification, most patients had normal swallowing (63.2%), while 34.2% had functional swallowing, due to mild changes that did not impact swallowing efficiency; only one patient had mild oropharyngeal dysphagia (2.6%) due to spontaneous cough and effective voluntary throat clearing combined with mild oral changes with adequate compensations.

Finally, univariate and multivariate analysis of the sample's swallowing function was performed to demonstrate probable relationships with the degree of functioning and nutritional status. The levels of swallowing ability were statistically significantly associated with ECOG-PS and PG-SGA results, as shown in Table 2.

Table 2. Swallowing ability according to clinical-functional and nutritional dimensions.

FOIS 6 N = 10 FOIS 7 N = 29 Odds Ratio [95%CI] p-value
CATEGORICAL MEASURES N (%)
Sex
Females 5 (18.5%) 22 (81.5%) ----- 0.394LR
Males 5 (41.7%) 7 (51.3%)
Self-reported xerostomia
Yes 2 (50.0%) 2 (50.0%) ----- 0.267C
No 8 (22.9%) 27 (77.1%)
Self-reported fatigue
Yes 1 (16.7%) 5 (83.3%) ----- 1.000C
No 9 (27.3%) 24 (72.7%)
Self-reported dysgeusia
Yes 1 (33.3%) 2 (66.7%) ----- 1.000C
No 9 (25.0%) 27 (75.0%)
Self-reported recent pneumonia
Yes 2 (66.7%) 1 (33.3%) ----- 0.256LR
No 8 (22.2%) 28 (77.8%)
Nutritional status
Well nourished 1 (6.7%) 14 (93.3%) ----- 0.331LR
Moderately to Severely Malnourished** 9 (37.5%) 15 (62.5%)
PPS
PPS < or = 60 8 (34.8%) 15 (65.2%) ----- 0.126LR
PPS > or = 70 2 (12.5%) 14 (87.5%)
CONTINUOUS MEASURES (Mean/Median[Standard deviation]) Hazard Ratio [95%CI]
CCEB (total score) 31.50 [±8.90] 32.00 [±9.71] ----- 0.856LR
Age (years) 73 [±17.26] 69 [±17.04] ----- 0.518LR
BMI (Kg/m2) 25.84 [±6.26] 24.63 [±5.29] 0.489M
Right handgrip (kgf)+ 19 [±7.79] 20 [±7.52] ----- 0.488M
Left handgrip (kgf)+ 19 [±10.31] 21 [±9.70] ----- 0.459M
Right calf circumference (cm)++ 34 [±5.52] 34 [±4.62] ----- 0.390M
Left calf circumference (cm) ++ 34 [±6.46] 34 [±4.71] ----- 0.298M
PG-SGA 8 [±5.42] 5 [±3.01] 0.76 [0.59 - 0.98]** 0.040LR
ECOG-PS 2.17 [±0.75] 1.25 [±0.85] 0.23 [0.57 - 0.95]** 0.044LR
PPI 2.83 [±1.57] 1.28 [±1.90] ----- 0.367LR
C

Chi-square;

M

Mann-Whitney;

**

OR adjusted according to FOIS multivariate analysis for age, sex, nutritional status, recent pneumonia, PPS, and PPI (backward p < 0.25);

LR

p-value according to the respective last logistic regression model;

+

5 missing;

++

8 missing

DISCUSSION

This study assessed swallowing function according to the degree of functioning and nutritional status of patients undergoing oncology PC, except for those who covered anatomical regions of swallowing. The main results were associations between minimal change in swallowing ability and worse levels of both global and nutritional functioning in this sample. Although the root cause of this causality is unknown, these data should be considered.

In the study sample, 25.6% had mild changes in the ability to ingest food and liquids according to FOIS, due to spontaneous and effective compensations in the oral and pharyngeal phases of swallowing. All nutrition and hydration were maintained orally. This corroborates the findings of another cross-sectional study of patients with cancer outside the anatomical regions of swallowing, which considered the presence of dysphagia if the FOIS scale was less than 7; hence, dysphagia occurred in 19%, reaching 30% of those in PC. Thus, both studies highlight a new way of considering swallowing functioning, in addition to the importance of excluding head, neck, and upper gastrointestinal tract cancers from such analyses.

On the other hand, similar results were observed in studies with patients with any type of advanced cancer, including anatomical areas of swallowing. Another cross-sectional study, carried out in an outpatient setting with patients with any type of cancer, found that 56.7% scored 7, and 23.2% scored 6 in the FOIS(32). An Italian prospective cohort(33) observed dysphagia in 15% of the total patients, and most of these were classified as a swallowing disorder that partially affected the patients’ nutrition, without needing oral supplementation or an alternative route. These results highlight the importance of etiologically distinguishing the anatomical and physiological changes that impact the swallowing function. In cases of head and neck cancer, including advanced ones, these changes occur due to structural muscular, bone, and cartilaginous deformations of the digestive and/or respiratory tract(34). In cases of central nervous system cancer, neurological structural changes cause neurogenic dysphagia(11). Hence, dysphagia resulting from oncological diseases outside the anatomical areas of swallowing appears to be explained by the clinical and functional degradation promoted by cancer and its treatments, mainly chemotherapy(7,11). The impact on the loss of strength and mobility of the body's overall muscles during cancer treatment includes the muscles involved in swallowing(11). This process appears to affect the biomechanical and sensory mechanisms of swallowing, as seen in the present sample, possibly contributing to the emergence of oropharyngeal or esophageal dysphagia due to decreased functioning(11) – which we propose to call dysphagia due to functional decline, a gastrointestinal symptom that needs to be managed mainly in patients with advanced cancer.

The relationship between impaired swallowing ability, even if slight, and worse degree of functioning in this study’s sample also corroborates the muscular-functional impact that oncology has on the swallowing ability, as mentioned by Okuni et al.(11). Furthermore, Italian researchers(33) found a relationship between dysphagia and a low functioning on a scale. The researchers of two other studies in patients with advanced cancer(10,35) found that dysphagia is one of the most common symptoms in the last 7 days of life and the last hours of life, respectively, which shows high clinical-functional degradation related to this gastrointestinal symptom.

The relationship between functional decline and some ESAS-r symptoms found in this study corroborates the findings of other Brazilian researchers(36). They likewise found pain (mean and median of 4.04 and 5.0, respectively) and anxiety (3.85 and 4.0) as the most prevalent symptoms in a palliative outpatient setting. However, they did not analyze the relationship with functional status.

Nutritional aspects in the present sample were statistically significantly related to worse functioning and changes in swallowing ability. The relationship with functioning was also found by Oliveira et al.(37) in a population of Brazilians with various types of incurable cancer treated mostly in oncology clinics, in which the best PG-SGA qualifications reflected better physical aspects and overall quality of life. However, another Brazilian cross-sectional study with cancer patients receiving only PC showed no association between functional performance according to the PPS and the nutritional aspects evaluated. This lack of association may be related to the small sample size, a justification highlighted by the authors. The national(38,39) and international(4,33,40) literature has highlighted the association between nutritional status and dysphagia for some time, and the findings of the present study are in line with the scientific community.

In view of the growing number of patients with advanced cancer worldwide, there is a need to strengthen public policies aimed at the PC model to compose PC teams with professionals from different areas, at all levels of healthcare, whether public or private. Moreover, health teams must be aware of the multiple care required by the complexity and uniqueness of patients with advanced cancer(41). Changes in oral functions integrate this complex clinical-functional deterioration, even in regions other than the head, neck, and upper gastrointestinal tract. Therefore, they need to be better recognized and managed(42). This study highlights the crucial role of swallowing for these patients’ nutrition, satisfaction, and quality of life.

There are some limitations to our study. First, it did not use instrumental assessment, such as videofluoroscopic swallowing study (VFSS), due to unfavorable geographic logistics – the collection site did not have the equipment, and patients would have to travel to another place for examination. In contrast, a protocol that evaluates more than one food consistency (PARD) was used precisely because this type of assessment has a sensitivity of 90%, compared to VFSS(43), evidencing the equivalence of the complete clinical assessment, which can be considered sovereign. Second, this study may not have controlled all possible confounding factors derived from such a heterogeneous sample. However, we performed multivariate analyses, which gave greater robustness to the results. Third, the selection bias of participants should be considered. The sample was constituted by convenience due to the difficulty of recruitment, and a deteriorated health condition was one of the reasons for refusal. These barriers related to patients being monitored by a PC team were also identified by other authors(44,45).

Despite these limitations, a crucial strength is that this research provides the prevalence of dysphagia in cancer patients who do not encompass anatomical areas of swallowing and its relationship with clinical-functional and nutritional degradation through primary outcome, which lends credibility to our findings and greatly contributes to improving care for these patients and for PC.

Further randomized research is needed, including multicenter studies, to deepen the understanding of symptoms and their impacts and to analyze in depth the results of the holistic approach in patients with incurable diseases and their families.

CONCLUSION

In conclusion, this study shows that impaired swallowing ability, even though slight in this sample of patients with advanced cancer not involving the head, neck, or upper gastrointestinal tract, is related to a lower degree of functioning and deficient nutritional status.

Supplementary Material

Supplementary material accompanies this paper.

Pilot project and interrater agreement analysis

This material is available as part of the online article from https://doi.org/10.1590/2317-1782/e20240210en

Footnotes

Study conducted at Oncoclínicas/MedSir - Belo Horizonte (MG), Brasil.

Financial support: nothing to declare.

Data Availability: Research data is only available upon request.

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Habilidade de deglutição, estado nutricional e funcionalidade de adultos com câncer avançado exceto cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior: um estudo transversal em um ambulatório de cuidados paliativos

Danielle Nunes Moura Silva 1,2,, Yohane Cristina Guimarães Jardim 2, Laélia Cristina Caseiro Vicente 1, Amélia Augusta de Lima Friche 1

RESUMO

Objetivo

Analisar a função de deglutição de pacientes oncológicos em cuidados paliativos segundo a funcionalidade e o estado nutricional.

Método

Estudo observacional, do tipo transversal, com pacientes com câncer avançado excluindo cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior, em cuidados paliativos ambulatorial de um centro oncológico brasileiro, realizado entre março de 2022 e agosto de 2023. Foram obtidos dados sociodemográficos, clínicos, funcionais e nutricionais. A avaliação fonoaudiológica classificou a habilidade de deglutição e a via de alimentação por meio dos protocolos PARD e FOIS, respectivamente. Foram realizadas análise descritiva, uni e multivariada por meio de regressão logística.

Resultados

39 indivíduos participaram do estudo, a maioria do sexo feminino, performance funcional entre regular a boa e moderadamente desnutridos. Na avaliação das habilidades de deglutição, os pacientes, majoritariamente, foram classificados com deglutição plenamente funcional, seguida de deglutição funcional com necessidades raras de mínimas pistas, tempo adicional ou evitar alimentos específicos. Quanto à classificação da deglutição, a maioria dos participantes apresentou deglutição normal ou deglutição funcional e apenas um paciente apresentou disfagia orofaríngea leve. A análise multivariada revelou associação significativa entre pior habilidade de deglutição e desempenho funcional e estado nutricional inferiores.

Conclusão

Habilidade de deglutição prejudicada em pacientes com câncer avançado que não abarcam a região de cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior foi associada a uma funcionalidade global e estado nutricional inferiores.

Descritores: Transtornos de Deglutição, Neoplasias, Nível de Saúde, Estado Nutricional, Cuidados Paliativos

INTRODUÇÃO

O câncer se caracteriza por uma condição extremamente complexa, com incidência alarmante e constante ascensão da taxa de morbidade e mortalidade, o que resulta em um aumento significativo do número de pessoas que vivenciam quadros de dependência funcional e do tempo que necessitarão de cuidados(1,2). Os cuidados paliativos (CP) são uma modalidade de cuidado indispensável em todos os níveis assistenciais de saúde desde o diagnóstico de doença ameaçadora a vida até o manejo do luto dos familiares, pautada justamente pela definição atualizada em 2019 pela Organização Mundial de Saúde (OMS) que define: “uma abordagem de melhora da qualidade de vida dos pacientes (adultos ou crianças) e de seus familiares, que enfrentam problemas associados a doenças que ameaçam a vida. Previne e alivia sofrimento por meio da investigação precoce, avaliação correta e tratamento da dor e de outros problemas físicos, psicossociais ou espirituais”.(3)

É importante destacar que o câncer e seu tratamento frequentemente desencadeiam deterioração significativas da saúde, sendo a disfagia uma delas. A disfagia é um sintoma complexo e multifatorial que pode afetar várias etapas do processo de deglutição, incluindo as fases oral, faríngea e esofágica, com consequências como aspiração, desnutrição, desidratação, encargos financeiros significativos, bem como em uma redução substancial da qualidade de vida (QV) e da sobrevida(4).

A piora da funcionalidade da deglutição é pouco estudada em pacientes com câncer fora da região de cabeça e pescoço e sistema gastrointestinal alto. Na população de pacientes oncológicos, essa degradação pode se manifestar em paciente com diversos tipos de câncer, sendo mais comuns naquelas que acometem a região de cabeça e pescoço, bem como o sistema nervoso central. Entretanto, as alterações de deglutição podem também ser observadas em casos de linfomas e tumores de pulmão(5-7). Além disso, surgem como efeito adverso dos tratamentos empregados, mesmo quando utilizados com finalidades paliativas, em todas as modalidades de câncer, tais como cirurgia, radioterapia e quimioterapia(5,6). Todos esses contextos podem ter impacto na nutrição e na qualidade de vida dos pacientes oncológicos(8) e principalmente daqueles que não têm perspectivas de cura(9). A literatura ainda é incipiente quanto a possível relação da piora da habilidade de deglutição à medida que o câncer progride, incluindo a fase paliativa(9,10). Ressalta-se ainda a importância do manejo otimizado da funcionalidade geral, incluindo a habilidade de deglutição e a oferta de suporte nutricional adequado e proporcional(11). Diante do exposto, o presente estudo tem como objetivo analisar a função de deglutição de pacientes oncológicos em cuidados paliativos segundo o grau de funcionalidade e o estado nutricional.

MÉTODO

Trata-se de um estudo observacional analítico, do tipo transversal, composto por amostra de conveniência. Este trabalho foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal de Minas Gerais (COEP), Brasil, sob o parecer 4.999.647.

Participantes

Estudo conduzido entre março de 2022 e agosto de 2023, junto à equipe CP ambulatorial integrada a uma clínica oncológica privada de uma capital do sudeste brasileiro. Neste serviço, os pacientes em cuidados paliativos recebem atendimento individualizado de forma simultânea e transdisciplinar por profissionais de diversas áreas. Quando necessário, o atendimento é realizado em separado de forma específica e exclusiva por especialistas das seguintes áreas: medicina paliativa, enfermagem, psicologia, nutrição, fisioterapia, fonoaudiologia, assistência social e farmácia. A coleta de dados aconteceu com os pacientes que concordaram em participar e que assinaram (ou o responsável legal) o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE). Inicialmente, foi realizada coleta de dados dos prontuários e em seguida se executou anamnese e avaliação fonoaudiológica.

Foram critérios de exclusão - confirmadas na anamnese e por acesso a prontuário - sujeitos com idade inferior a 18 anos; diagnosticados com câncer incurável que abarcavam os sítios de cabeça e pescoço e de trato gastrointestinal superior (esôfago e estômago), classificados pela escala de performance paliativa, a Palliative Performance Status (PPS), igual ou abaixo de 20%; diagnóstico prévio ou recente de traumatismo crânio encefálico, acidente vascular encefálico, doenças neurodegenerativas e neuromusculares, paralisia facial ou deformidades craniofaciais, e metástases em sistema nervoso central.

Acesso a prontuários: instrumentos e procedimentos de coleta

As seguintes informações individuais foram coletadas em prontuário eletrônico: dados sociodemográficos: idade e sexo; dados clínicos: doença de base, tipos de tratamentos oncológicos aos quais o paciente foi submetido antes e durante o período de coleta, bem como a investigação do registro de presença e intensidade de sintomas; dados funcionais, considerando as seguintes dimensões funcionais: capacidade de deambular, performance física, evidência exterior de doença, autocuidado, ingesta oral, estado de consciência, presença de dispneia, edema e delirium; e finalmente dados nutricionais, mediante anotação das medidas corporais em última consulta com equipe CP e resultados de questionário nutricional validado.

Todos esses parâmetros e instrumentos são rotineiramente registrados pela equipe assistencial da clínica, previamente e constantemente treinada. Estes registros em prontuário foram acessados visando coletar as informações mais recentes disponíveis, e seguem detalhados a seguir:

  1. Escala de Avaliação de Sintomas de Edmonton (ESAS-r), traduzida e validada para o português(12), que avalia a presença de sintomas como dor, cansaço, sonolência, náusea, apetite, falta de ar, depressão, ansiedade, bem-estar, e outros que forem nomeados, por meio de indicadores visuais e numéricos que variam entre 0 e 10, sendo 0 a ausência do sintoma e 10 o sintoma em sua maior intensidade, preenchida pelo paciente e/ou seu cuidador na primeira consulta com a equipe CP e reaplicada sempre que necessário;

  2. Escala de capacidade funcional Eastern Cooperative Oncology Group Performance Status (ECOG-PS)(13) que estabelece escores da funcionalidade de pacientes oncológicos de 0 a 5, a saber: 0, atividade normal; 1, atividade extenuante restrita; 2, mais de 50% das horas em vigília; 3, confinado à cama ou cadeira mais que 50% das horas de vigília; 4, 100% acamado; e 5, morto. Registrada pelo médico oncologista e/ou paliativista a cada consulta;

  3. Escore Palliative Prognostic Index (PPI)(14,15), conta também com uma versão traduzida para português brasileiro em processo de validação inicial finalizado(15). Para o cenário ambulatorial, caracterizam o paciente segundo o escore PPS, presença de delirium, dispneia em repouso, edema e nível de ingestão oral, onde a soma dos escores produz a categorização do paciente em um dos três seguintes grupos: Grupo A (PPI <4), Grupo B (4≤PPI≤6) e Grupo C (PPI>6) com sobrevida predita maior que seis semanas, entre três e seis semanas e menor que três semanas, respectivamente(14-17). Esse registro é realizado pelo médico paliativista a cada consulta com a equipe CP;

  4. Palliative Performance Scale (PPS), com tradução livre autorizada pela Victoria Hospice Society, intitulada Escala de Desempenho em Cuidados Paliativos versão 2 (EDCP v2)(18), que avalia cinco itens: deambulação, atividade e evidência de doença, autocuidado, ingesta oral e nível de consciência. As performances são divididas em intervalos de dez, e as pontuações variam de 100% (máxima) a 10% (mínima), sendo zero equivalente à morte do indivíduo - registradas pelo médico paliativista a cada consulta;

  5. Índice de Massa Corporal (IMC), utilizando-se os pontos de corte: magreza ou baixo peso (IMC < 22 kg/m2); eutrofia (IMC 22 a < 27 kg/m2); sobrepeso (IMC 27 a < 30 kg/m2); e obesidade (IMC ≥ 30 kg/m2), segundo os critérios de Nutrition Screening Initiative – NSI 2000(19) - registrado por técnico de enfermagem em toda visita presencial do paciente à clínica;

  6. Medição da circunferência da panturrilha - com fita métrica e seguindo a forma de mensuração recomendada pelo consenso de definição de sarcopenia de 2018(20). Executado por qualquer profissional durante a consulta com a equipe de CP e registrado pelo médico paliativista;

  7. Valores de força de preensão manual (Handgrip) direita e esquerda expressos em quilograma força (kgf)(21), mensurada por meio do dinamômetro manual hidráulico Jamar® (Lafayette Instrument Company, EUA). Executado por qualquer profissional durante a consulta com a equipe de CP e registrado pelo médico paliativista;

  8. Avaliação Subjetiva Global Produzida Pelo Paciente (ASG-PPP), instrumento validado(22) e com publicação de adaptação transcultural em língua portuguesa do Brasil(23), caracteriza-se como um questionário de classificação do estado nutricional em três níveis (Bem nutrido; Moderadamente desnutrido ou suspeita de desnutrição; e Gravemente desnutrido) e possibilita o cálculo de pontuação que indica a terapia nutricional adequada: de 0 a 1, não há necessidade de intervenção no momento; de 2 a 3, o paciente e seus familiares devem ser educados por nutricionista ou outro profissional de saúde, com necessidade de intervenção farmacológica de acordo com os sintomas identificados pela ASG-PPP; de 4 a 8, revela a necessidade de intervenção nutricional; 9 ou mais, necessidade crítica de melhora no manuseio dos sintomas e/ou opções de intervenção nutricional. Esse questionário é aplicado pelos nutricionistas em todos os pacientes da equipe CP e reaplicado quando necessário.

Avaliação clínica: instrumentos utilizados e procedimentos realizados

A avaliação fonoaudiológica clínica ocorreu com duração média de 30 minutos, de forma individual e foi realizada por uma das duas pesquisadoras que atuam no serviço, previamente treinadas e alinhadas em relação aos procedimentos de coleta (vide Material Suplementar). Foram aplicados os seguintes instrumentos: (1) Anamnese fonoaudiológica, com a finalidade de realizar investigação com o paciente ou seu acompanhante quanto ao tipo e quantidade de alimento habitualmente ingerido pelo paciente, presença de restrições alimentares, pesquisa de algum tipo de adaptação no preparo, na forma de apresentação e no modo de deglutir os alimentos e líquidos, anotação da via atual de nutrição/hidratação, informações sobre condições respiratórias, episódios de pneumonia e dados sobre a terapia fonoaudiológica - se fosse o caso, e apuração mais detalhada dos níveis socioeconômicos por meio da aplicação do Questionário Critério de Classificação Econômica Brasil (CCEB), instrumento que possibilita classificar a classe social por meio da soma de pontos de itens no domicílio e da escolaridade do chefe da família, com variação do escore total de 0 a 100, sendo que quanto maior a pontuação maior o nível socioeconômico(24) - realizado com o próprio participante ou acompanhante, no primeiro encontro.

E finalmente, (2) Protocolo Fonoaudiológico de Avaliação do Risco para Disfagia (PARD)(25), para a avaliação clínica da deglutição. Trata-se de protocolo brasileiro para classificação da disfagia, baseada em sete níveis que incluem deglutição normal, deglutição funcional e cinco níveis de disfagia orofaríngea. Para essa caracterização, foram ofertados alimentos em três diferentes consistências, classificadas de acordo a padronização internacional que descreve as consistências de alimentos e líquidos intitulada International Dysphagia Diet Standardisation Initiative (IDDSI)(26), são eles: 15 ml líquido ralo (IDDSI 0), ofertado gradativamente de 1 a 5ml de água filtrada em temperatura ambiente em seringa de 5 ml; 18ml de alimento liquidificado ou moderadamente espessado (IDDSI 3, consistência elaborada por meio da adição de duas colheres de medida, 2,4g, do espessante Resource ThickenUp Clear Nestlé® (Nestlé Health Science Company, Brasil), em 100ml de água em temperatura ambiente), colocado na colher de sobremesa por uma seringa de 10 ml, gradativamente 3,5 ml e 10 ml, sendo o paciente orientado a capturar a água espessada da colher e deglutir à oferta de cada uma das três frações. Importante ressaltar que as avaliações com as duas consistências não foram repetidas três vezes para cada gradação de volume, conforme recomendado no protocolo original, devido à frequente presença de reações adversas ao tratamento oncológico como náusea e vômito pela população estudada. Assim, a fim de eximir desconforto e risco ao paciente, optou-se pela avaliação pontual, sem repetições. Para a avaliação da ingestão de alimento sólido (IDDSI 7), foi utilizado biscoito Água e Sal Aymoré® (Arcos Company, Brasil). Conforme orientado pelos autores do PARD(25), durante a avaliação clínica da deglutição foram dispostos de estetoscópio e de oxímetro de pulso. Os equipamentos estavam devidamente calibrados, sendo utilizado o estetoscópio Littmann® modelo Classic II™ Pediátrico (3M Company, Brasil) e oxímetro G-Tech® (Accumed-Glicomed Company, Brasil), para realização, respectivamente, de ausculta cervical dos ruídos da deglutição na fase faríngea e avaliação da saturação de oxigênio.

A classificação final da habilidade de deglutição se baseou pela escala Functional Oral Intake Scale (FOIS)(27), com tradução livre para o português e que, subjetivamente, apresenta escores de 1 a 7, sendo pior gravidade nos escores iniciais e melhor função de deglutição no maior escore. A parametrização dos itens que configuraram a habilidade de deglutição foi apoiado nos itens avaliados pelo PARD, conforme também realizado por outros autores(28).

Importante ressaltar que foi realizado estudo piloto e obteve-se concordância interavaliadores das escalas acima explicitadas, que variou entre substancial e excelente (Kappa 0,71 a 1,00)(29).

Análise estatística

Todos os dados coletados foram registrados e tiveram seus dados gerenciados em ferramenta de captura eletrônica de dados REDCap, software projetado para apoiar a captura de dados para pesquisas(30,31). Em seguida, as análises estatísticas foram realizadas utilizando SPSS, versão 18.0. O nível de significância foi fixado em 5%. As características dos participantes foram analisadas por meio de estatística descritiva. A variável resposta foi a funcionalidade da deglutição segundo FOIS, e as variáveis explicativas foram os dados sociodemográficos, clínicos, funcionais, nutricionais e alimentares. Foram realizadas análise da distribuição de frequência para as variáveis categóricas e análise das medidas de tendência central e dispersão para as variáveis contínuas.

Para avaliação da associação entre as variáveis foram utilizados os testes Qui-quadrado e exato de Fisher para as variáveis categóricas e Mann-Whitney e Kruskall Wallis para as variáveis quantitativas. Regressões logísticas univariadas foram realizadas para verificação dos fatores influenciáveis na habilidade de deglutição. Na sequência, foi realizada análise multivariada, por meio de regressão logística múltipla, selecionando as variáveis com nível de significância de 25% por meio do método Backward.

RESULTADOS

Foram avaliados 39 indivíduos, com mediana de idade de 74 anos (DP=17,36). A maioria era do sexo feminino (69,2%). Os principais grupos oncológicos como doença de base apresentadas pelos pacientes foram gastrointestinal baixo (41,0%), seguido por mama (20,5%) e geniturinário (12,8%) e todos encontravam-se no nível de estadiamento IV. O tipo de tratamento oncológico mais prevalente foi a quimioterapia (68,0%), sendo que em alguns casos, a quimioterapia foi combinada com outros tratamentos como cirurgia (18,0%) e radioterapia (7,0%).

Quanto à caracterização socioeconômica da população estudada, de acordo com o Critério de Classificação Econômica Brasil (CCEB), a maior concentração da amostra era de Classe B2 (33,0%), seguida de C1 (20,0%). A população estudada possuía performance funcional mais frequente entre um e dois na escala ECOG-PS e em mais da metade dos pacientes (59,0%) foi observado PPS de até 60 (Tabela 1). Quanto à evidência de particularidades sintomáticas por meio da escala ESAS-r, ‘Ansiedade’ foi o sintoma autorreferido mais prevalente, seguido do sintoma ‘Dor’.

Tabela 1. Parâmetros alterados da habilidade de deglutição.

1 ml 2 ml 3 ml 4 ml 5 ml 3 ml 5 ml 10 ml* 1º pedaço 2º pedaço**
Escape extraoral
ausência 37 (97,4%) 37 (97,4%) 36 (94,7%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 36 (94,7%) 37 (100%)
presença 1 (2,6%) 1 (2,6%) 2 (5,3%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 2 (5,3%) 0 (0%)
Tempo de trânsito oral
adequado 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 36 (94,7%) 35 (97,4%)
lento 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 2 (5,3%) 2 (5,3%)
Resíduo em cavidade oral
ausência 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
Número de deglutições por bolo
única 32 (84,2%) 27 (71,1%) 28 (73,7%) 27 (71,1%) 27 (71,1%) 31 (81,6%) 27 (71,1%) 24 (66,7%) 35 (92,1%) 35 (89,5%)
múltiplas 6 (15,8%) 11 (28,9%) 10 (26,3%) 11 (28,9%) 11 (28,9%) 7 (18,4%) 11 (28,9%) 12 (33,3%) 3 (7,9%) 2 (5,3%)
ausente 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Elevação laríngea
adequada 36 (94,7%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 35 (97,4%) 37 (97,4%) 36 (97,4%)
reduzida 2 (5,3%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%)
Refluxo nasal
ausência 38 (100%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Ausculta cervical
adequada 38 (100%) 37 (97,4%) 38 (100%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 38 (100%) 37 (97,4%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
alterada antes e após a deglutição 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
alterada após a deglutição 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Voz molhada (clareamento laringeo espontâneo)
ausência 38 (100%) 36 (94,7%) 38 (100%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 37 (97,4%) 35 (97,4%) 38 (100%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 2 (5,3%) 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%)
Voz molhada (clareamento laringeo voluntário)
ausência 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 37 (97,4%) 38 (100%) 37 (97,4%) 35 (97,4%) 38 (100%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%)
Tosse
ausência 38 (100%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
Tipo de tosse
forte 0 (0%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
fraca 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
não se aplica 38 (100%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
Modo da tosse
reflexa 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
voluntária 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
não se aplica 38 (100%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
Momento da tosse
antes 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 38 (100%) 0 (0%)
durante 0 (0%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
após 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
não se aplica 38 (100%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
Engasgo
ausência 38 (100%) 36 (94,7%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 38 (100%) 37 (100%)
presença: rápida recuperação 0 (0%) 2 (5,3%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
presença: recuperação com dificuldade 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)
Alteração de frequência cardíaca
ausência 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 38 (100%) 37 (97,4%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 37 (100%)
presença 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 0 (0%)
Alteração de frequência respiratória
ausência 38 (100%) 37 (97,4%) 36 (94,7%) 36 (94,7%) 35 (92,1%) 38 (100%) 38 (100%) 36 (100%) 37 (97,4%) 36 (97,4%)
presença 0 (0%) 1 (2,6%) 2 (5,3%) 2 (5,3%) 3 (7,9%) 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%) 1 (2,6%) 1 (2,6%)
*

2 missings;

**

1 missing

Os sintomas avaliados pela escala ESAS-r não apresentaram diferença estatística quando comparados por habilidade de deglutição, mas foi possível observar que pacientes com pior habilidade de deglutição apresentaram medianas maiores em todos os sintomas avaliados pela escala em comparação com aqueles com deglutição normal e também com as medianas da amostra total (Figura 1).

Figura 1. ESAS-r e deglutição.

Figura 1

Por outro lado, quando se analisou as medianas dos sintomas avaliados por grau de funcionalidade, foi evidenciado que ´Dor´ apresentou diferença estatisticamente significante entre os grupos de funcionalidade (p=0,03), detalhado na Figura 2.

Figura 2. ESAS-r e PPS.

Figura 2

O status nutricional encontrado se evidenciou pelos seguintes parâmetros: média 24kgm2 [±5,35] do IMC, ASG-PPP com média 6 [±3,63], caracterizando-se por moderadamente desnutridos, e as seguintes médias corporais e de força: circunferência de panturrilha direita 34,0cm [±5,52], circunferência de panturrilha esquerda 33,6cm [±5,32], força preensão palmar direita 20,0Kgf [±7,67] e força preensão palmar esquerda 20,2Kgf [±9,31].

Quanto aos sinais e sintomas associados à deglutição, os pacientes relataram alguns, à saber: Xerostomia (10%), Fadiga (15%), Alteração do paladar (8%). Além disso, ao aplicar o protocolo PARD, foram encontradas leves alterações em alguns parâmetros da dinâmica da deglutição, detalhados na Tabela 1.

Em relação às habilidades de deglutição, 74,4% apresentavam escore FOIS 7 - considerada o melhor padrão funcional da deglutição e 25,6% apresentavam escore FOIS 6 - apresentando leves alterações na habilidade de ingerir alimentos e líquidos. Não foram observados a presença de demais escores FOIS na presente amostra. Na classificação da deglutição proposta pelo protocolo PARD, os pacientes apresentaram em sua maioria deglutição normal (63,2%), enquanto 34,2% apresentam deglutição funcional, devido a presença de leves alterações que não impactavam na eficiência da deglutição e apenas um paciente apresentou disfagia orofaríngea leve (2,6%) devido a presença de tosse espontânea e pigarro voluntário eficazes, aliado a presença de leves alterações orais com compensações adequadas.

Finalmente se executou análise uni e multivariada da função de deglutição da amostra a fim de se evidenciar prováveis relações com o grau de funcionalidade e o estado nutricional, e ocorreram associações estatisticamente significantes entre os níveis da habilidade de deglutição e ECOG-PS; assim como com os resultados do protocolo nutricional ASG-PPP, conforme demonstrado na Tabela 2.

Tabela 2. Habilidade de deglutição segundo dimensões clínico-funcionais e nutricionais.

MEDIDAS CATEGÓRICAS FOIS 6 N=10 FOIS 7 N=29 Odds Ratio [95% IC] valor-p
N (%)
Sexo
Feminino 5 (18,5%) 22 (81,5%) ----- 0,394RL
Masculino 5 (41,7%) 7 (51,3%)
Xerostomia autorrelatada
Sim 2 (50,0%) 2 (50,0%) ----- 0,267Q
Não 8 (22,9%) 27 (77,1%)
Fadiga autorrelatada
Sim 1 (16,7%) 5 (83,3%) ----- 1,000Q
Não 9 (27,3%) 24 (72,7%)
Disgeusia autorrelatada
Sim 1 (33,3%) 2 (66,7%) ----- 1,000Q
Não 9 (25,0%) 27 (75,0%)
Pneumonia recente autorrelatada
Sim 2 (66,7%) 1 (33,3%) ----- 0,256RL
Não 8 (22,2%) 28 (77,8%)
Status Nutricional
Bem nutrido 1 (6,7%) 14 (93,3%) ----- 0,331RL
Moderadamente à Gravemente desnutrido** 9 (37,5%) 15 (62,5%)
PPS
PPS < OU = 60 8 (34,8%) 15 (65,2%) ----- 0,126RL
PPS > OU = 70 2 (12,5%) 14 (87,5%)
MEDIDAS CONTÍNUAS (Média/Mediana[Desvio Padrão]) Hazard Ratio [95% IC]
CCEB (escore total) 31,50 [±8,90] 32,00 [±9,71] ----- 0,856RL
Idade (anos) 73 [±17,26] 69 [±17,04] ----- 0,518RL
IMC (Kg/m2) 25,84 [±6,26] 24,63 [±5,29] 0,489M
Handgrip D (kgf)+ 19 [±7,79] 20 [±7,52] ----- 0,488M
Handgrip E (kgf)+ 19 [±10,31] 21 [±9,70] ----- 0,459M
Circunferência de Panturrilha D (cm)++ 34 [±5,52] 34 [±4,62] ----- 0,390M
Circunferência de Panturrilha E (cm)++ 34 [±6,46] 34 [±4,71] ----- 0,298M
ASG-PPP 8 [±5,42] 5 [±3,01] 0,76 [0,59 - 0,98]** 0,040RL
ECOG-PS 2,17 [±0,75] 1,25 [±0,85] 0,23 [0,57 - 0,95]** 0,044RL
PPI 2,83 [±1,57] 1,28 [±1,90] ----- 0,367RL
Q

Qui-quadrado;

M

Mann-Whitney;

**

OR ajustado segundo análise multivariada de FOIS ajustada por idade, sexo, status nutricional, pneumonia recente, PPS e PPI (Backward p<0,25);

RL

valor-p segundo o respectivo último modelo de Regressão Logística;

+

5 missings;

++

8 missings

DISCUSSÃO

Nesse estudo, em que se avaliou a função de deglutição segundo o grau de funcionalidade e o estado nutricional de pacientes em cuidados paliativos oncológicos, exceto aqueles que abarcavam regiões anatômicas da deglutição, encontrou-se como principais resultados associações entre mínima mudança na habilidade de deglutição e piores níveis tanto da funcionalidade global, quanto nutricional desta amostra. Ainda que não sabida a raiz dessa causalidade, são dados a serem considerados.

A população estudada apresentou 25,6% da amostra com leves alterações na habilidade de ingerir alimentos e líquidos segundo FOIS e devido a presença de compensações espontâneas e eficazes nas fases oral e faríngea da deglutição, sendo que toda nutrição e hidratação se mantinham por via oral. Corroborando com os achados de outro estudo transversal de pacientes com câncer fora das regiões anatômicas de deglutição, que considerou presença de disfagia se escala FOIS menor que 7, no qual a disfagia ocorreu em 19%, sendo que naqueles que estavam em CP, a prevalência foi de 30%. Deste modo, ambos estudos destacam uma nova forma de considerar a funcionalidade da deglutição, além da importância de se excluir os tipos de câncer de cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior de tais análises.

Por outro lado, resultados semelhantes a estes foram observados em pesquisas com pacientes com qualquer tipo de câncer avançado incluindo áreas anatômicas da deglutição. Em outro estudo transversal, realizado em cenário ambulatorial, com pacientes com qualquer tipo de câncer, observaram as seguintes habilidades de deglutição segundo a escala FOIS: 56,7% escore 7 e 23,2% escore 6(32). Uma coorte prospectiva italiana(33) observou disfagia em 15% do total de pacientes encontrados, sendo que destes, a maioria foi classificada como transtorno de deglutição que afetava parcialmente a nutrição dos indivíduos, sem necessidade de suplementação oral ou via alternativa. Estes resultados destacam a importância de distinguir etiologicamente as alterações anatomofisiológicas que impactam a função de deglutição. Nos casos de câncer de cabeça e pescoço, incluindo casos avançados, essas modificações ocorrem devido às deformações estruturais musculares, ósseas e cartilaginosas do trato digestório e/ou respiratório(34). Nos casos de câncer do sistema nervoso central, as modificações estruturais neurológicas causam disfagias neurogênicas(11). À vista disso, as disfagias resultantes de doenças oncológicas fora das áreas anatômicas da deglutição parecem ser explicadas pela degradação clínica e funcional promovida pelo câncer e seus tratamentos, principalmente quimioterapia(7,11). O impacto na perda de força e mobilidade da musculatura corporal global durante o tratamento oncológico inclui os músculos envolvidos na deglutição(11). Esse processo parece afetar mecanismos biomecânicos e sensoriais da deglutição - como visto na presente amostra, possivelmente contribuindo para o surgimento de disfagia orofaríngea ou esofágica por decréscimo da funcionalidade(11), o que propomos denominar de disfagia por declínio funcional - um sintoma do tipo gastrointestinal que necessita ser manejado principalmente em pacientes com câncer avançado.

A relação entre habilidade de deglutição prejudicada, mesmo que discreta, e pior grau de funcionalidade na amostra do presente estudo também corrobora com o impacto musculo-funcional que o universo oncológico proporciona na habilidade de deglutição mencionado por Okuni et al.(11). Ademais, pesquisadores italianos(33) também encontraram relação da disfagia como um baixo nível em escala de funcionalidade. Em outros dois estudos em pacientes com câncer avançado(10,35) os pesquisadores também descobriram a disfagia como um dos sintomas mais comuns nos últimos sete dias de vida e últimas horas de vida, respectivamente, o que mostra alta degradação clínico-funcional relacionada a este sintoma gastrointestinal.

A relação de declínio funcional com alguns sintomas da escala ESAS-r encontrado neste estudo corrobora com achados de outros pesquisadores brasileiros(36), que também em um cenário ambulatorial paliativo, encontraram ‘dor’ (média e mediana de 4,04 e 5,0, respectivamente), e ‘ansiedade’ (3,85 e 4,0) como os sintomas mais prevalentes, entretanto eles não realizaram análise de relação com status funcional.

Quanto aos aspectos nutricionais, a presente amostra evidenciou relação estatisticamente significante com pior funcionalidade e também com a presença de alterações na habilidade de deglutição. A relação com a funcionalidade também foi encontrada por Oliveira et al.(37), em uma população de brasileiros com diversos tipos de câncer incuráveis atendidos em sua maioria em clínicas oncológicas, nos quais as melhores qualificações no protocolo ASG-PPP refletiam em melhores aspectos físicos e de qualidade de vida geral. No entanto, outro estudo transversal brasileiro, com pacientes oncológicos em assistência paliativa exclusiva, apresentou ausência de associações entre performance funcional segundo PPS e aspectos nutricionais avaliados, sendo que essa falta de associação pode estar relacionada ao tamanho da amostra reduzido, justificativa evidenciada inclusive pelos próprios autores. Já a relação do estado nutricional com a disfagia, a literatura nacional(38,39) e internacional(4,33,40) há algum tempo ressalta tal associação, e os achados do presente estudo estão em consonância a comunidade cientifica.

Em vista do crescente número de pacientes com câncer avançado em todo o mundo, destaca-se a necessidade de fortalecer as políticas públicas voltadas para o modelo de assistência paliativa, visando a composição da equipe de cuidados paliativos com profissional de diferentes áreas, em todos os níveis de atenção à saúde sendo cenários públicos ou privados. Além disso, torna-se imperativo que equipes de saúde conheçam as múltiplas necessidades de cuidado que permeiam a complexidade e singularidade que pacientes com câncer avançado exige(41), sendo que as alterações das funções orais compõem essa complexa deterioração clínico-funcional, inclusive em regiões que não abarcam cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior e por isso precisam ser mais bem reconhecidas e manejadas(42). Destaca-se aqui o papel crucial da deglutição para a nutrição, prazer e qualidade de vida desses pacientes.

Existem algumas limitações em nosso estudo. Primeiro, não foi utilizada avaliação instrumental, como a videofluoroscopia da deglutição (VFD), devido à logística geográfica desfavorável, já que seria necessário o deslocamento dos pacientes até o local de realização do exame, visto que o local de coleta não dispunha do equipamento. Em contraponto, a escolha do protocolo que avalia mais de uma consistência alimentar, como o PARD, se deu justamente por este tipo de avaliação apresentar sensibilidade de 90%, em comparação com VFD(43), evidenciando a equivalência da avaliação clínica completa, que pode ser considerada soberana. Segundo, este estudo possivelmente não controlou todos os possíveis fatores de confusão, derivados de uma amostra tão heterogênea. No entanto, realizamos análises multivariadas o que conferiu maior robustez aos resultados. Em terceiro lugar, o viés de seleção dos participantes deve ser considerado. A amostra foi constituída por conveniência devido à dificuldade de recrutamento, sendo que a condição de saúde deteriorada foi um dos motivos de recusa. Essas barreiras relacionadas ao paciente acompanhado por equipe de cuidados paliativos também foram identificadas por outros autores(44,45).

Apesar dessas limitações, um ponto forte crucial é que esta pesquisa fornece a prevalência da disfagia em pacientes com câncer que não abarcam áreas anatômicas da deglutição e sua relação com a degradação clínico-funcional e nutricional por meio de desfecho primário, o que credibiliza nossos achados e muito contribuem para melhorar a assistência a esses pacientes e para a área de CP.

Ressalta-se a importância de realizar mais pesquisas randomizadas, incluindo estudos multicêntricos, para aprofundar a compreensão dos sintomas e seus impactos, além de fazer uma análise aprofundada dos resultados da abordagem holística em pacientes com doenças sem possibilidade de cura e seus familiares.

CONCLUSÃO

Em conclusão, este estudo evidencia que a habilidade de deglutição prejudicada, mesmo sendo discreta nesta amostra de pacientes com câncer avançado que não abarcam a região de cabeça, pescoço e trato gastrointestinal superior, apresenta relação com grau de funcionalidade inferior e estado nutricional deficiente.

Material Suplementar

Este artigo acompanha material suplementar.

Projeto piloto e análise de concordância entre examinador

Este material está disponível como parte da versão online do artigo na página https://doi.org/10.1590/2317-1782/e20240210pt

Footnotes

Trabalho realizado na Oncoclínicas/MedSir - Belo Horizonte (MG), Brasil.

Fonte de financiamento: nada a declarar.

Disponibilidade de Dados: Os dados de pesquisa estão disponíveis somente mediante solicitação.

Associated Data

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    Supplementary Materials

    Pilot project and interrater agreement analysis
    Projeto piloto e análise de concordância entre examinador

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