Abstract
目的
探讨双侧腋窝乳晕入路(bilateral axillo-breast approach，BABA)机器人辅助甲状腺乳头状癌(papillary thyroid carcinoma，PTC)颈侧区淋巴结清扫的临床效果。
方法
回顾性分析2020年12月至2024年11月在天津医科大学肿瘤医院头颈肿瘤科接受单侧颈侧区淋巴结清扫术的324例PTC患者的临床资料，其中108例患者行达芬奇机器人手术(机器人组)，216例患者行传统开放手术(开放组)。颈侧区淋巴结清扫范围包括Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ区。比较2组患者的手术指标、术后并发症发生率及术后生活质量的差异。
结果
所有患者顺利完成手术，机器人组无一例中转开放。机器人组患者平均年龄小于开放组，并且机器人组女性患者比例高于开放组(P < 0.05)。机器人组患者术后ⅡB区淋巴结清扫数目更多，术后美容满意度评分更高(P < 0.05)。2组颈侧区淋巴结平均清扫时间、术后ⅡA、Ⅲ和Ⅳ区淋巴结清扫数目及ⅡA、ⅡB、Ⅲ和Ⅳ区淋巴结转移数目、术后平均引流量、术后平均住院时间及术后并发症发生率均未呈现显著差异(P>0.05)。
结论
BABA入路机器人辅助甲状腺癌颈侧区淋巴结清扫的安全性和可行性与传统开放手术相当，且在ⅡB区淋巴结清扫中更具优势，同时术后美容效果突出。
Keywords: 甲状腺癌, 机器人手术, 颈侧区淋巴结清扫, 临床效果
Abstract
Objective
To investigate the clinical efficacy of robotic surgery via the bilateral axillo-breast approach(BABA) in lateral lymph node dissection for papillary thyroid carcinoma(PTC).
Methods
Clinicopathological records of 324 PTC patients receiving unilateral neck dissection in Tianjin Medical University Cancer Institute and Hospital from December 2020 to November 2024 were retrospectively analyzed. Of these patients, 108 underwent robotic surgery via BABA(robotic group), while the remaining patients underwent conventional open surgery(open group). The extent of lateral neck lymph node dissection included level Ⅱ, Ⅲ and Ⅳ. The differences in surgical indexes, postoperative complication rates and cosmetic outcomes of incisions were compared between two groups.
Results
All study subjects completed the operation successfully, and there was no conversion in the robotic group. The average age of patients in the robotic group was lower than that in the open group, and the proportion of female patients was higher in the robotic group compared to the open group(P < 0.05). Patients in the robotic group had a greater number of dissected lymph nodes in level ⅡB and higher cosmetic scores(P < 0.05). There were no statistically significant differences between the two groups in the average dissection time of lateral cervical lymph nodes, the number of dissected lymph nodes and metastatic lymph nodes in level ⅡA, Ⅲ, and Ⅳ, average postoperative drainage volume, average postoperative hospital stay, and postoperative complication rates(P>0.05).
Conclusion
The application of robotic surgical system via BABA in lateral neck lymph node dissection for PTC is safe and feasible, with superior advantages in level ⅡB dissection and better postoperative cosmetic outcomes.
Keywords: thyroid carcinoma, robotic surgery, lateral lymph node dissection, clinical efficacy
2008年，Lee等[1]首次开展双侧腋窝乳晕入路(bilateral axillo-breast approach，BABA)达芬奇机器人甲状腺手术。凭借显著的技术优势，BABA入路已成为机器人甲状腺手术的常用入路之一[2]，目前主要应用于腺叶切除及中央区淋巴结清扫[3-5]。2021年，笔者团队在国内报道了本中心153例BABA入路达芬奇机器人甲状腺手术经验[6]；截至2024年，已累计完成600余例。近年来，BABA入路机器人甲状腺手术已应用于颈侧区淋巴结清扫，但国内相关研究尚少。本研究通过比较开放手术，探讨BABA入路机器人手术系统行单侧颈侧区淋巴结清扫的临床效果。
1. 资料与方法
1.1. 临床资料
回顾性分析2020年12月至2024年11月于天津医科大学肿瘤医院头颈肿瘤科行甲状腺切除+中央区淋巴结清扫+单侧颈侧区(Ⅱ+Ⅲ+Ⅳ区)淋巴结清扫的甲状腺乳头状癌(papillary thyroid carcinoma，PTC)患者的临床资料。
根据手术方式不同，将患者分为机器人组和开放组，其中机器人组108例，开放组216例。入组患者的手术均由同1组手术团队完成，所有患者术前检查完备，确认无手术禁忌证后，自主选择手术方式并签署手术知情同意书。
1.2. 纳入与排除标准
纳入标准：①术后病理诊断为PTC，且肿瘤直径≤2 cm；②肿瘤未侵犯气管、食管、血管神经等邻近器官；③术前超声引导下细针穿刺细胞学(fine needle aspiration cytology，FNAC)联合洗脱液甲状腺球蛋白(thyroglobulin，Tg)检测结果提示颈侧区淋巴结转移；④术前经影像学评估确认无颈部广泛淋巴结转移及肿大淋巴结融合固定征象，且上纵隔未见转移性淋巴结。
排除标准：①既往颈部手术史或放疗史；②肿瘤直径>2 cm，伴腺外侵犯并累及周围器官；③颈部淋巴结广泛转移(Ⅴ区转移)或远处转移；④伴有严重凝血功能障碍或心肺功能不全，不能耐受手术者。
1.3. 手术方法
1.3.1. 机器人组
BABA入路手术切口设计、建腔过程及甲状腺切除+中央区淋巴结清扫过程已在笔者之前发表的文章详细描述[6]。BABA入路颈侧区淋巴结清扫，超声刀扩大皮瓣游离范围，上至颌下腺下缘和二腹肌后腹，下至锁骨上，外侧至胸锁乳突肌外侧缘。超声刀游离胸锁乳突肌胸骨头与锁骨头间隙，显露并游离肩胛舌骨肌，打开颈动脉鞘，裸化颈内静脉。于颈内静脉外侧缘显露迷走神经，沿迷走神经外侧缘自下而上清扫Ⅳ区淋巴脂肪组织(图 1A)，保护颈横血管、膈神经，注意分辨颈外静脉汇入颈内静脉的位置。沿胸锁乳突肌内侧边界向上解剖游离，同步向外侧牵开该肌，充分显露颈动脉鞘中上部区域，保护迷走神经、膈神经，自下而上清扫Ⅲ区淋巴脂肪组织(图 1B)。继续向上打开胸锁乳突肌及颈前肌间隙，由中线至外侧清扫动脉三角区淋巴脂肪组织。沿颈内静脉外侧向上游离至二腹肌后腹，显露并保护副神经中枢支，清扫Ⅱ区淋巴脂肪组织(图 1C、D)。清扫完成后，自2号机械臂切口取出标本。再次确认各重要解剖结构安全保留。利用超声探查各区确保淋巴结清扫彻底。充分冲洗创面，确定术区无活动性出血，中央区及颈侧区分别放置引流管，并自1、2号机械臂切口引出。撤出机械臂，以可吸收线闭合切口后术毕。
图 1.
BABA入路机器人辅助颈侧区淋巴结清扫
A：清扫Ⅳ区淋巴结；B：清扫Ⅲ区淋巴结；C：清扫ⅡA区淋巴结；D：清扫ⅡB区淋巴结。
1.3.2. 开放组
行低位领式切口，术中若颈侧区淋巴结清扫困难则适当延长切口，清扫范围与机器人组一致。
1.4. 术后处理
观察患者有无声音嘶哑、手足麻木抽搐、切口感染等术后并发症。术后第1天常规检查血清钙、磷及甲状旁腺激素水平。术后引流量≤10 mL/d时拔除引流管，所有患者口服不同剂量的左甲状腺素钠片。复发风险分层为高危的患者术后进行碘131治疗。
1.5. 术后随访
术后首次随访时间为第1个月，此后每3个月随访1次，随访形式以门诊及电话为主。常规复查项目包括甲状腺功能、颈部超声及血清Tg检测。术后第3个月采用数字评分系统(numerical score system，NSS)评估切口美容满意度，同步应用颈部功能障碍指数(neck dissection impairment index，NDII)和手臂外展试验(arm abduction test，AAT)量表评估颈肩及上肢功能。
1.6. 统计学方法
使用SPSS 26.0软件进行统计学分析。符合正态分布的连续变量以X±S表示，组间比较采用独立样本t检验；非正态分布变量以M(P25，P75)表示，组间比较采用Mann-Whitney U检验。分类变量以%描述，组间比较使用χ2检验或Fisher精确检验。以P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1. 2组患者基线资料比较
2组患者的基线资料结果见表 1。机器人组患者平均年龄显著低于开放组，但女性患者比例更高(P < 0.05)。2组间BMI、有无桥本甲状腺炎、肿瘤最大直径及肿瘤多灶性差异均无统计学意义(P>0.05)。
表 1.
2组患者的基线资料 X±S
| 指标 | 机器人组(108例) | 开放组(216例) | t/χ2 | P |
| 年龄/岁 | 30.73±8.62 | 40.20±8.76 | -9.22 | < 0.001 |
| 性别/例(%) | 38.93 | < 0.001 | ||
| 女 | 95(88.0) | 114(52.8) | ||
| 男 | 13(12.0) | 102(47.2) | ||
| BMI/(kg/m2) | 23.68±3.68 | 24.23±3.90 | -1.22 | 0.222 |
| 桥本甲状腺炎/例(%) | 3.11 | 0.078 | ||
| 有 | 42(38.9) | 63(29.2) | ||
| 无 | 66(61.1) | 153(70.8) | ||
| 肿瘤最大直径/cm | 1.08±0.53 | 1.14±0.47 | -1.11 | 0.269 |
| 多灶性/例(%) | 2.50 | 0.114 | ||
| 是 | 67(62.0) | 114(52.8) | ||
| 否 | 41(38.0) | 102(47.2) | ||
| 术式/例(%) | 3.47 | 0.062 | ||
| 腺叶切除+单侧中央区淋巴结清扫 | 22(20.4) | 27(12.5) | ||
| 全甲切除+双侧中央区淋巴结清扫 | 86(79.6) | 189(87.5) |
2.2. 2组患者手术指标及并发症比较
所有患者手术均顺利完成，机器人组无中转开放病例，手术指标与术后并发症发生率见表 2。机器人组平均总手术时间显著长于开放组(P < 0.05)，但2组患者颈侧区淋巴结平均清扫时间、术后平均引流量、术后平均引流天数、术后平均住院时间及术后1个月Tg水平差异无统计学意义(P>0.05)。2组患者术后均未发生永久性喉返神经损伤、永久性甲状旁腺功能减退。暂时性喉返神经损伤、暂时性甲状旁腺功能减退及乳糜漏发生率组间比较差异无统计学意义(P>0.05)。
表 2.
2组患者的手术指标及术后并发症发生率 X±S
| 指标 | 机器人组(108例) | 开放组(216例) | t/χ2 | P |
| 平均总手术时间/min | 284.88±81.41 | 131.81±33.81 | 18.75 | < 0.001 |
| 颈侧区淋巴结平均清扫时间/min | 77.47±24.43 | 72.23±25.26 | 1.78 | 0.076 |
| 术后平均引流量/mL | 400.15±130.76 | 362.23±200.56 | 1.78 | 0.075 |
| 术后平均引流天数/d | 4.39±1.11 | 4.47±1.23 | -0.59 | 0.553 |
| 术后平均住院时间/d | 4.46±1.01 | 4.27±1.02 | 1.62 | 0.106 |
| 喉返神经损伤/例(%) | ||||
| 暂时性 | 5(4.6) | 15(6.9) | 0.67 | 0.414 |
| 永久性 | 0 | 0 | - | 1.000 |
| 甲状旁腺功能减退/例(%) | ||||
| 暂时性 | 21(19.4) | 46(21.3) | 0.15 | 0.698 |
| 永久性 | 0 | 0 | - | 1.000 |
| 乳糜漏/例(%) | 1(0.9) | 6(2.8) | - | 0.431 |
| 术后1个月Tg/(μg/L) | 0.50±0.68 | 0.48±0.72 | 0.26 | 0.792 |
2.3. 2组患者中央区及颈侧区各区域淋巴结清扫数目和转移数目比较
2组中央区及颈侧区淋巴结清扫与转移数目比较见表 3。中央区清扫数及转移数组间差异无统计学意义(P>0.05)。机器人组ⅡB区清扫数显著多于开放组(P < 0.05)，但ⅡA、Ⅲ、Ⅳ区清扫数及各分区转移数差异无统计学意义(P>0.05)。
表 3.
2组患者的颈部各区域淋巴结清扫和转移数目 枚，X±S
| 指标 | 机器人组(108例) | 开放组(216例) | t | P |
| 中央区淋巴结清扫数目 | 13.53±6.49 | 13.13±5.93 | 0.55 | 0.586 |
| 中央区淋巴结转移数目 | 5.89±3.99 | 5.38±4.42 | 1.01 | 0.314 |
| 颈侧区淋巴结清扫数目 | 35.85±11.21 | 35.63±14.65 | 0.15 | 0.877 |
| 颈侧区淋巴结转移数目 | 4.33±4.06 | 4.25±3.63 | 0.19 | 0.852 |
| ⅡA区清扫数目 | 4.94±3.74 | 5.73±4.31 | -1.61 | 0.109 |
| ⅡA区转移数目 | 0.28±0.61 | 0.27±0.59 | 0.13 | 0.895 |
| ⅡB区清扫数目 | 8.45±5.14 | 7.25±4.63 | 2.13 | 0.034 |
| ⅡB区转移数目 | 0.59±0.97 | 0.52±0.94 | 0.66 | 0.508 |
| Ⅲ区清扫数目 | 10.00±4.59 | 10.21±5.86 | -0.35 | 0.726 |
| Ⅲ区转移数目 | 2.07±2.59 | 1.85±1.94 | 0.79 | 0.431 |
| Ⅳ区清扫数目 | 12.45±6.69 | 12.49±8.05 | -0.04 | 0.967 |
| Ⅳ区转移数目 | 1.39±2.12 | 1.61±2.11 | -0.89 | 0.373 |
2.4. 2组患者术后生活质量比较
2组患者术后生活质量指标见表 4。机器人组术后美容满意度及颈肩功能(AAT、NDII)评分均显著高于开放组(P < 0.05)。随访时间：机器人组(22.09±10.73)个月，开放组(22.64±11.48)个月(范围：1~48个月)。随访期间无肿瘤复发事件发生。
表 4.
2组患者的术后生活质量指标 分，X±S
| 评分 | 机器人组(108例) | 开放组(216例) | t | P |
| NSS评分(0~10) | 9.36±1.16 | 5.99±1.15 | 24.90 | < 0.001 |
| AAT评分(0~5) | 4.68±0.67 | 4.01±0.79 | 7.96 | < 0.001 |
| NDII评分(0~100) | 92.67±4.49 | 91.32±5.44 | 2.36 | 0.019 |
3. 讨论
规范彻底的颈侧区淋巴结清扫是治疗cN1b期PTC患者的标准治疗策略[7]。传统开放颈侧区淋巴结清扫需行较长的弧形或L形颈部切口，导致术后瘢痕显著。尽管腔镜手术在很大程度上改善了患者术后的美容效果，但其应用受限于固有缺陷，包括器械长直导致自由度受限、操作灵活性降低、杠杆效应(即筷子效应)以及手眼协调性分离等。作为当前全球最主要的微创手术操作平台，达芬奇机器人手术系统通过融合三维高清成像、可转腕器械(7个自由度)以及直觉式操控，克服了上述局限[8-9]。该系统具备主动震颤滤除与动作比例缩放功能，可将术者手部动作转化为更精准、稳定的器械运动，保障术者在颈侧区受限而错综的解剖空间内实现精细且稳定的手术操作He等[10]通过分析260例行BABA入路机器人颈侧区淋巴结清扫的患者临床资料，在国内首次证实该术式兼具操作安全性及技术可行性，同时可有效规避颈部手术瘢痕，提高患者术后美容效果。本研究通过与传统开放术式比较，探讨BABA入路机器人辅助甲状腺癌颈侧区淋巴结清扫的临床效果。
围术期安全性评估显示，机器人组均顺利完成手术，无中转开放病例。2组在暂时性甲状旁腺功能减退、暂时性喉返神经麻痹及乳糜漏发生率上差异无统计学意义，且均未观察到永久性甲状旁腺功能低下或永久性喉返神经麻痹等严重并发症。上述结果证实机器人辅助颈侧区淋巴结清扫的安全可行性与传统开放手术相当，这与既往研究结果一致[11-12]。机器人辅助手术系统搭载的三维高清光学放大系统(10~15倍放大倍率)，可提供实时动态的术野增强效果，显著提升术区解剖结构的空间辨识精度，利于重要血管神经(如喉返神经等)的精准辨识与保护[2, 13-14]。
区域淋巴结清扫数目是量化评估手术根治性的关键指标[12, 15]。本研究数据分析表明，机器人组与开放组在中央区淋巴结及颈侧区淋巴结清扫总数和转移数目上，均未呈现统计学差异，这与既往研究报道相符[16-18]。进一步分析显示，机器人组ⅡB区淋巴结清扫数目显著多于开放组，这表明与传统开放手术比较，机器人手术在ⅡB区淋巴结清扫方面更具彻底性。机器人手术系统的3个操作臂构建了三点一面张力构型：向外侧牵拉胸锁乳突肌时，2号机械臂钳夹淋巴脂肪组织，同时同步动态调控3号机械臂分离钳的空间位姿，从而在有限操作空间内形成稳定暴露平面，显著优化Ⅱ区(特别是副神经深面ⅡB区)的术野显露度，为手术安全性与彻底性提供保障。尽管本研究显示机器人组平均总手术时间显著长于开放组，这与既往研究结论一致[4, 6]；但2组颈侧区淋巴结平均清扫时间差异无统计学意义，该结果提示机器人辅助颈侧区淋巴结清扫具有与传统开放手术相当的操作效率。综上可见，机器人辅助颈侧区淋巴结清扫既能维持与传统术式相当的操作效能，又可依托机器人技术优势提升Ⅱ区淋巴结清扫的彻底性。此外，机器人辅助手术系统的三维高清视野与精准操作，显著提升术者对副神经中枢支的辨识度与保护精度，有效降低机械性离断及热损伤风险。本研究发现机器人组患者术后AAT评分和NDⅡ评分显著高于开放组，表明机器人辅助手术系统对副神经中枢支的保护显著优于传统开放手术。
机器人辅助颈侧区淋巴结清扫可显著改善患者颈部美容效果[15, 19-20]。鉴于颈部瘢痕对患者术后生活质量的不可逆影响，BABA入路通过将颈部切口转移至腋窝乳晕隐蔽区域，从解剖学层面规避颈部瘢痕形成。本研究数据显示，机器人组术后3个月切口美容满意度评分显著高于开放组，证实该技术的美学优势。
王甜甜等[21]研究表明，机器人辅助颈侧区淋巴结清扫可通过多种手术入路安全实施，包括BABA入路、经腋窝入路[22]、无气腹单侧腋窝乳房入路(gasless unilateral axillobreast，GUAB)[23]和经口腔机器人甲状腺切除(transoral robotic thyroidectomy，TORT)[24]等。然而，除BABA入路外，其余入路在ⅡB区清扫时均存在解剖显露局限[21]。GUAB由于操作空间狭小，手术通道不足使ⅡB区显露极为困难，常需联合耳后发际(facelift)切口以建立辅助手术通道[23]。TORT手术视野自上而下，在Ⅱ区存在固有的手术盲区，且机械臂工作距离过近，严重影响Ⅱ区淋巴结清扫的彻底性[25]。
基于百余例机器人辅助颈侧区淋巴结清扫的实践积累，笔者团队认为需确立以解剖标志为导向的规范化建腔技术，确保淋巴脂肪组织清扫彻底——优先采用胸骨头与锁骨头间隙入路清扫Ⅲ、Ⅳ区，而Ⅱ区清扫则经胸锁乳突肌前缘入路精准定位副神经中枢支；术中需注意颈内静脉深面、颈静脉角、ⅡB区及肌间淋巴结等重要区域的系统性清扫。操作层面需合理应用3个机械臂构建三点一面，配合超声刀小口慢进，实施逐层解剖。必须指出的是，BABA入路机器人辅助颈侧区淋巴结清扫的适用性受限于严格筛选标准：术前需评估有无颈外静脉汇入变异和上纵隔淋巴结转移等；术者除需具备开放手术解剖功底外，还应完成规范化的机器人手术培训；此外，高效团队协作(尤其是助手的精准配合)与持之以恒的技术优化意识是手术成功实施的核心保障。
本研究仍存在一些不足：样本量相对较小；术后随访时间短，缺乏对接受机器人辅助颈侧区淋巴结清扫术患者的远期疗效评估。未来笔者团队将通过开展多中心前瞻性队列研究，为评估机器人辅助甲状腺癌颈侧区淋巴结清扫的临床效果提供更高层次的循证医学证据。
综上所述，与传统开放手术比较，BABA入路机器人辅助甲状腺癌颈侧区淋巴结清扫是安全可行的，在ⅡB区淋巴结清扫方面更具优势，术后美容效果更好。
Funding Statement
天津市医学重点学科，天津市医学高峰学科(No：TJYXZDXK-3-003A)
Footnotes
利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
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