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Revista Brasileira de Epidemiologia (Brazilian Journal of Epidemiology) logoLink to Revista Brasileira de Epidemiologia (Brazilian Journal of Epidemiology)
. 2026 Mar 16;29:e260009. doi: 10.1590/1980-549720260009
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Clusters and their social determinants associated with vaccination against human papillomavirus in the state of Minas Gerais, Brazil

Josianne Dias Gusmão I,II, Thales Philipe Rodrigues da Silva I,III, Ana Catarina de Araújo Melo IV, Monica Levi V, Jéssica Emanuela de Sena Gonçalves I, Bianca Maria Oliveira Lovisaro I, Fernanda Penido Matozinhos III
PMCID: PMC12995341  PMID: 41849544

ABSTRACT

Objective:

To analyze the clusters and their social determinants associated with vaccination against human papillomavirus (HPV) in the State of Minas Gerais, Brazil.

Methods:

Ecological study, carried out in 853 municipalities of Minas Gerais, Brazil. The K-means algorithm was used for clustering analysis. The calculation of vaccination coverage (VC) of the HPV vaccine, for males and females, age group 9 to 14 years, between 2014 and 2022, and socioeconomic indicators were considered.

Results:

Males had the lowest proportion of municipalities in Minas Gerais achieving the VC target. Of the 5 Clusters generated, Cluster 1 (259 municipalities) showed high urbanization and high VC, but with challenges for male adherence. Cluster 2 (178 municipalities) identified low VC and high poverty, with limited access to health. Cluster 3 (166 municipalities) presented high VC and lower vulnerability, consisting of municipalities with high vaccination uptake and socioeconomic conditions, indicating effective health policies. In Cluster 4 (166 municipalities), public health weaknesses and the need for targeted interventions were identified. Cluster 5 (84 municipalities) presented high urbanization and inequality, but with a large disparity between urbanization and vaccination adherence.

Conclusion:

Thus, this study identified that high urbanization, lower vulnerability and greater access to health services are factors that can positively impact vaccine adherence by adolescents.

Keywords: Papillomavirus vaccines, Adolescent, Social determinants of health, Vaccination coverage, Vaccination

INTRODUCTION

The carcinogenic role of human papillomavirus (HPV) in the development of malignant tumors, such as cervical cancer, anogenital tract cancer, and head and neck cancer, is scientifically proven and recognized worldwide, with primary prevention occurring through HPV vaccines 1 , 2 .

The World Health Organization (WHO) recommended the implementation of HPV vaccination programs around the globe. The first country to introduce the HPV vaccine into its immunization program was Australia, followed by the United States, Canada, and the United Kingdom in 2006. Subsequently, several European countries also introduced the HPV vaccine 3 . However, the HPV vaccine has faced challenges such as changes in the target population and the vaccination schedule over time. Currently, the target audience for this vaccine is adolescents of both female and male sexes, and the age range for HPV vaccination is between 9 and 14 years, with variations in this window across different immunization programs. However, in any country worldwide, the target audience remains under 15 years of age 2 .

Public concern, as well as the concern of the target audience and their guardians, regarding adverse reactions to vaccines has threatened their introduction and successful coverage rates in some countries. Several factors associated with little knowledge and attitudes towards HPV vaccination, such as low parental education levels, lack of participation in health education activities about HPV, low perception of disease risk, and limited knowledge of the efficacy and safety of HPV vaccines, have been documented as reasons for non-adherence (or low adherence) to immunization 2 , 4 , 5 .

In this context, population analyses using aggregated data contribute to the understanding of the social or structural determinants associated with vaccination coverage (VC) in a geographical area, especially when it involves a specific population, such as the target group for HPV vaccination 5 , 6 , 7 .

Thus, family conditions and access to public services serve as indicators of the socioeconomic status of a location, allowing for inferences such as: more urban municipalities have a higher chance of achieving the desired coverage since they provide greater dissemination of information about vaccination campaigns, and also offer more structured health services, such as vaccine availability 5 , 7 .

In light of the above, the objective of this study was to analyze the possible clusters and their social determinants associated with HPV vaccination in the state of Minas Gerais, Brazil.

METHODS

Design

This is an epidemiological study with an ecological design and spatial analysis using aggregated historical data, with the units of analysis being the 853 municipalities in the state of Minas Gerais, Brazil. The analysis aims to identify patterns of clustering (clusters) of municipalities with similar characteristics in terms of HPV VC and associated socioeconomic factors.

The state of Minas Gerais consists of 853 municipalities, located in an area of 586,513.984 km2, with a population of 20,539,989 inhabitants in the year 2022 and an urbanized area of 4,699.69 km2 8 . Its territory is divided into 19 Regional Health Superintendencies and nine Regional Health Management offices, which are responsible for coordinating health policies and actions within their areas of coverage 9 , 10 .

It is noteworthy that the units of analysis in this study were the aggregated VC of municipalities in the state of Minas Gerais for adolescents aged 9 to 14 who received the first and second doses of the HPV vaccine from 2014 to 2022. Variables related to socioeconomic indicators and access to health care were considered (Chart 1).

Chart 1. Description of variables related to vaccination coverage, socioeconomic indicators, access to health care, urbanization rates, and geographic variables among adolescents residing in municipalities in the state of Minas Gerais from 2014 to 2022.

Indicators related to vaccination coverage, socioeconomic indicators, and geographic variables Description of variables Data source
Vaccination coverage (VC) Proportion of vaccinated male and female adolescents with the 1st and 2nd doses. Until the year 2023, the target was 80%; starting in 2024, it increased to 90% when a single-dose scheme was adopted 12 . National Immunization Program Information System (SI-PNI). Population estimates were calculated based on data from the Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE) and adjusted by the Secretariat of Health Surveillance and Environment.
Sociodemographic indicators, access to health care, and urbanization rate Percentage of the population living in poverty in the Unified Registry; number of families with an income of up to half the minimum wage; proportion of the population covered by the Family Health Strategy (FHS); urbanization rate (%). Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE) and João Pinheiro Foundation.
Geographic variables Territorial area of the municipalities (in km2) Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE).

*Municipalities with very low vaccination coverage (0-49%), low (50-79%), and adequate (≥80%).

For the calculation of VC, data were extracted from the National Immunization Program Information System (SI-PNI) using a time frame between 2014 and 2022, and the socioeconomic indicators were obtained from the Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE) and the João Pinheiro Foundation. Population estimates were calculated based on data from IBGE and adjusted by the Secretariat of Health Surveillance and Environment.

The Ministry of Health has adopted the accumulated method for evaluating the vaccination coverage (VC) of the HPV vaccine since its implementation in 2014, using the cumulative approach for both the first dose (D1) and second dose (D2) in the numerator, and for the denominator, the population recommended for vaccination. In the numerator, the doses administered, recorded in the National Immunization Program Information System (SIPNI), were included according to age and sex. In the denominator, the population of girls and boys recommended for vaccination each year was included, accumulated since the vaccine’s implementation year (2014), estimated by the Ministry of Health (2000 to 2021 - preliminary estimates prepared by the Ministry of Health/SVSA/DAENT/CGIAE), by sex and age group. This method for monitoring HPV vaccination coverage was adopted until the year 2023 11 .

This study considered a two-dose scheme of the HPV vaccine for the age group of 9 to 14 years, with a VC target of 80%, as recommended by the Ministry of Health until the year 2023. The municipalities were classified based on vaccination coverage as very low (0-49%), low (50-79%), and adequate (≥80%) 12 .

Spatial analysis was conducted to identify and evaluate the clusters of vaccinated individuals and possible social factors associated with HPV vaccination coverage. The K-means 13 algorithm was applied to group municipalities based on similar characteristics related to vaccination coverage and socioeconomic indicators. To minimize the influence of municipalities with extremely low or high populations on the K-means centroids, all continuous variables used in the analysis were normalized. Normalization standardizes the scale of the variables and reduces the impact of extreme values in the distance calculations.

To determine the ideal number of clusters (k), the Elbow Method 14 , was used, which evaluates the sum of squared distances within each cluster.

Each cluster was analyzed in relation to socioeconomic indicators (percentage of the population living in poverty in the Unified Registry, number of families with an income of up to half the minimum wage), access to health care (proportion of the population covered by the Family Health Strategy [FHS]), urbanization rate [%], and VC). Descriptive tables were generated to compare the means and standard deviations of the variables in each cluster. For spatial statistical analysis, Stata version 16.0 and GeoDa version 1.20.0.8 software were used to represent the geographic distribution of the clusters in the state of Minas Gerais, Brazil.

Ethical aspects

This study is part of a larger project entitled Evaluation of Action Research for Increasing Vaccination Coverage among Adolescents in the State of Minas Gerais, Brazil, approved by the Research Ethics Committee (CEP), in accordance with resolution 466/2012 of the National Health Council 15 , Certificate of Presentation for Ethical Review (CAAE) 69731923.1.0000.5149.

Data availability statement:

All datasets supporting the results of this study are available upon request to the corresponding author.

RESULTS

This study considered a two-dose scheme of the HPV vaccine for the age group of 9 to 14 years, with a vaccination coverage target of 80%, as recommended by the Ministry of Health until the year 2023. It is noteworthy that, in 2024, the Ministry of Health recommended a single dose of the HPV vaccine for the age group of nine to 14 years, with a vaccination coverage target of 90% 12 .

It was found that, for male adolescents, 9.73% of municipalities in Minas Gerais achieved the vaccination coverage target (>80%) for the first dose of the HPV vaccine, and only 0.82% reached this target for the second dose. For female adolescents, 77.49% of municipalities achieved the target for the first dose and 48.53% for the second dose. Regarding overall coverage, it was noted that, for the first dose, 37.51% of municipalities in Minas Gerais achieved adequate coverage, and for the second dose (D2), only 9.96% (Figure 1).

Figure 1. Percentage of municipalities with vaccination coverage for the HPV vaccine (1st and 2nd doses - D1 and D2), Minas Gerais, 2014 - 2022*.

Figure 1.

Table 1 shows that the average municipal area was 687.6 km², with an average target male population for the second dose of 1,120 and a female population of 1,070. The average number of families with an income of half the minimum wage was 2,312, and the average percentage of the population living in poverty in the Unified Registry was 26.5%. The average proportion of the population served by the FHS was 92.5%, and the urbanization rate was 77.4% (Table 1).

Table 1. Description of socioeconomic variables, urbanization, and access to health care, Minas Gerais, Brazil, 2022.

Variables Mean Deviation Minimum Q1 Median Q3 Maximum
Area (km2) 687.6 965.8 3.6 196.7 363.8 729.8 10,727,1
Average number of families with an income of half the minimum wage 2,312,0 5,692,0 78.0 664.0 1,140,0 2,135,0 122,308,0
Average percentage of the poor population in the Unified Registration 26.5 13.6 3.3 15.3 23.8 36.3 73.2
Average proportion of the population served by the Family Health Strategy 92.5 14.3 27.8 91.3 100.0 100.0 100.0
Urbanization rate 77.4 14.8 19.6 66.7 78.3 90.6 100.0

The analysis using K-means generated five clusters (C1 to C5) (Table 2 and Figure 2), which included group municipalities with similar characteristics regarding VC, socioeconomic indicators, urbanization, and access to health care (proportion of the population covered by the FHS). Cluster 1 consisted of 259 municipalities with advanced urbanization and relatively balanced VC, but with challenges for male adherence. The average VC for the first dose was 59.5% for boys, 98.8% for girls, and an overall coverage of 78.4%. When analyzing the second dose, these numbers drop dramatically; 42.4% for boys and 82.1% for girls, resulting in an overall average of 61.6%

Table 2. Description of clusters per área, vaccination coverage of the vaccine against the human papillomavirus (HPV) in boys and girls, socioeconomic variables, access to health and urbanization, Minas Gerais, Brazil.

Cluster Area (km²) Boys Girls General N. of Families with na income of half the minimm wage % Poor population in the Unified Registration % Population with access to health Urbanization rate (%)
D1 D2 D1 D2 D1 D2
C1 534.525 59.499 42.458 98.7883 82.1461 78.4246 61.5926 1,473,49 18.6255 92.307 85.0282
C2 702.186 56.2631 42.4495 95.1109 81.789 74.8643 61.3177 1,665,11 39.5348 98.9212 63.9725
C3 399.745 80.0405 59.3445 122.162 107.008 100.259 82.2286 938.277 29.8704 98.5846 71.619
C4 908.524 39.4332 27.6849 71.2389 57.1134 54.7961 41.9215 1,905,34 28.2889 96.5353 77.5948
C5 1,260,84 45.7724 31.6746 79.2571 62.9499 62.1113 46.9371 9,788,29 12.6252 59.7048 93.6537

*Cluster (C1 to C5): municipalities with similar characteristics regarding VC of the vaccine against HPV, socioeconomic indicators, access to health and urbanization.

Figure 2. Spatial distribution of vaccination coverage (VC) of the vaccine against human papillomavirus (HPV), socioeconomic indicators, access to health and urbanization (clusters C1 to C5), Minas Gerais. 2022*.

Figure 2.

Regarding the environmental variables, the mean territorial area is 534.525 km², with an average of 1,473.49 families earning an average of up to one minimum wage, an average of 18.62% of the population living in poverty, an average of 92.90% with access to the Family Health Strategy (FHS), and an average urbanization rate of 85.02%.

Cluster 2 (Table 2 and Figure 2) consisted of 178 municipalities with low VC, high poverty, and limited access to health care. It showed an average VC below expectations, especially for the first dose for boys (56.3%) and girls (95.1%), with an overall coverage of 74.9%. For the second dose, values were similar to those in Cluster 1, but with a slight decrease in the overall average (61.3%).

Cluster 3 (Table 2 and Figure 2), in turn, was characterized by 166 municipalities with high VC and lower vulnerability, consisting of municipalities with good socioeconomic indicators and high vaccination adherence, indicating effective health policies. Cluster 4 (Table 2 and Figure 2) was characterized by 166 municipalities with weaknesses in public health and a high need for targeted interventions. It showed low VC for boys (39.4%) and girls (71.2%) for the first dose, and for the second dose, the rates were even lower for boys (27.7%) and girls (57.1%).

Finally, Cluster 5 (Table 2 and Figure 2) was composed of 84 urbanized municipalities with high inequality, characterized as highly urbanized municipalities but with a significant disparity between urbanization and vaccination adherence.

Figure 2 shows the spatial distribution of the clusters in the state of Minas Gerais, Brazil.

DISCUSSION

The results of the cluster analysis on HPV vaccination coverage in Minas Gerais, Brazil, revealed significant disparities in vaccination adherence among different population groups and regions of the state. These findings reflect the complex interaction between socioeconomic, geographic, and structural factors that directly influence the HPV vaccination coverage goal.

Male VC shows the lowest rates, with only 9.73% of municipalities reaching the target for the first dose and 0.82% for the second dose. For girls, although the rates are better, there are still significant gaps, with 77.49% and 48.53% of municipalities reaching the target for the first and second doses, respectively.

Regarding the analysis of the clusters (C1 to C5), this study found that Cluster 1 revealed municipalities with high urbanization and relatively balanced VC, but with challenges in HPV vaccine adherence among boys. This discrepancy between the sexes may be related to cultural factors and the perception of HPV risk, which is traditionally associated with female health. Authors confirm that campaigns aimed at the male audience have less reach due to the perceived lower prioritization of this vaccine for boys 16 .

A study conducted in Brazil that evaluated HPV vaccination coverage among boys from 2017 to 2022 identified a decrease in the uptake of vaccination among boys during the assessed period, leading to VC rates well below the targets set by the National Immunization Program (PNI) 17 . The lack of educational programs targeted at boys and their families is one of the factors contributing to the decreased intention to vaccinate and highlights the need for interventions that consider cultural and gender barriers to increase vaccination adherence 18 .

An integrative review identified that girls tend to get vaccinated against HPV more than boys, and the dissemination of information about the consequences of HPV in females, such as cervical cancer, may have contributed to the lack of awareness regarding the availability of the vaccine for both sexes, resulting in lower vaccination coverage among male adolescents 19 . Furthermore, a study on HPV VC in the Northeast region of Brazil from 2013 to 2021 identified that VC for males was lower than for females in all states and for both doses 20 .

In this study, Cluster 2 identified municipalities with low VC and high poverty, with limited access to health care and low adherence to vaccination campaigns. Cluster 4 also showed low adherence and structural weaknesses. The low VC may be associated with logistical barriers and access to health care, which are widely discussed in the literature on health inequalities 21 . A study that evaluated HPV VC in Brazil identified that social inequalities can lead to inequity in access to HPV vaccination, such as lack of urbanization, poor income distribution, and lack of access to health services, interfering with development and directly harming the health status of adolescents 22 . Another study found similar results, showing that individuals living in more deprived areas had a lower likelihood of starting and completing the HPV vaccination schedule 23 .

Cluster 3, composed of municipalities with high VC and lower social vulnerability, confirms the importance of favorable socioeconomic indicators, high urbanization rates, and efficient access to the FHS. An analysis of HPV VC conducted in the state of Paraná, Brazil, identified a positive relationship between VC, socioeconomic indicators, and income; thus, the higher the socioeconomic level of the population, the better the health indicators 24 . Consistent with these findings, a study in the United States identified that in areas with access to routine health care, individuals aged 9 to 26 who were eligible for HPV vaccination were more likely to start the vaccination schedule 25 .

Cluster 5 included urbanized municipalities, but with high social inequality and low VC. Despite urbanization, the absence of effective public policies for vulnerable groups results in low vaccination rates. This outcome reaffirms that families most affected by the lack of infrastructure and access to health care may reside in cities in slum areas or metropolitan regions 26 . Regarding urbanization, a study conducted in the United States identified a lower likelihood of HPV vaccination in suburban and rural areas 7 . A study in Forlì, northern Italy, found that the presence of a vaccination center in less urbanized areas significantly increased the likelihood of acceptance of all available vaccines compared to areas without a vaccination center or in more urbanized areas that have a vaccination center 27 .

The results of the cluster analysis underscore significant disparities in HPV VC in Minas Gerais, highlighting that socioeconomic factors, access to health care, urbanization, and information acquisition play determining roles in adherence to the HPV vaccine. In this sense, the process of urbanization, coupled with an individual’s improved socioeconomic status, facilitates greater access to health services. It also enables better access to information about the importance of preventing HPV-related infections and the benefits of vaccination, which consequently reflects in higher vaccination adherence and increased coverage.

In this study, a lower percentage of municipalities in the state of Minas Gerais was found to reach the VC target for the HPV vaccine among males. It was also identified that higher urbanization, lower social vulnerability, and greater access to health services are factors that can positively impact adolescents’ adherence to the HPV vaccine.

Although there have been improvements in some municipalities with more favorable conditions, the low vaccination coverage among boys, the discrepancy between doses, and the structural weaknesses in public health in vulnerable areas highlight the urgent need for targeted interventions for the eligible population for HPV vaccination, taking into account social determinants.

The greater vulnerability observed in clusters 4 and 5 revealed the influence of social and logistical barriers, especially in regions with larger territorial extent and lower population density. Conversely, the positive results in clusters 1 and 3 reinforce that investments in health infrastructure, social policies, and community mobilization strategies can significantly increase VC.

Based on this evidence, it is recommended to prioritize vulnerable municipalities in awareness campaigns, improve vaccination logistics, and expand the FHS in remote areas. Additionally, continuous monitoring of vaccine hesitancy and the development of public policies that integrate educational actions, reduce social inequalities, and ensure universal access to vaccination are essential.

In this study, the main limitations are related to the use of secondary data for calculating HPV VC, socioeconomic indicators, access to health care, and urbanization rates. Furthermore, as this is an ecological study, the findings do not necessarily imply that the same association occurs at the individual level. Nevertheless, the importance of using a rigorous methodology is emphasized, along with the significance of employing spatial multivariate models and research that relates VC to socioeconomic indicators and geographic variables, facilitating better planning of targeted actions to regain vaccination coverage.

It can be concluded that the results of this study reinforce the importance of intersectoral approaches to ensure health equity, contributing to the expansion of HPV VC and the reduction of related disease incidence in the state of Minas Gerais, Brazil.

ACKNOWLEDGMENTS:

We would like to thank the Research and Studies Observatory on Vaccination of the School of Nursing at the Federal University of Minas Gerais (OPESV/UFMG), the Department of the National Immunization Program/Ministry of Health (DPNI/Ministry of Health), and the State Department of Health of Minas Gerais (SES-MG) for their support in conducting this study.

Funding Statement

Ministry of Health. Project: 31096 UFMG/MS/EENF/EMI/TED Operational Vaccination Strategies. Funding reference: Process: 23072.254716/2023-81 - Contract 618/2023.

Footnotes

HOW TO CITE THIS ARTICLE: Gusmão JD, Silva TPR, Melo ACA, Levi M, Gonçalves JES, Lovisaro BMO, et al. Clusters and their social determinants associated with vaccination against human papillomavirus in the state of Minas Gerais, Brazil. Rev Bras Epidemiol. 2026; 29: e260009. https://doi.org/10.1590/1980-549720260009

ETHICS COMMITTEE: Certificate of Presentation for Ethical Review (CAAE) 69731923.1.0000.5149.

FUNDING: Ministry of Health. Project: 31096 UFMG/MS/EENF/EMI/TED Operational Vaccination Strategies. Funding reference: Process: 23072.254716/2023-81 - Contract 618/2023.

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Clusters e seus determinantes sociais associados à vacinação contra o papilomavírus humano no estado de Minas Gerais, Brasil

Josianne Dias Gusmão I,II, Thales Philipe Rodrigues da Silva I,III, Ana Catarina de Araújo Melo IV, Monica Levi V, Jéssica Emanuela de Sena Gonçalves I, Bianca Maria Oliveira Lovisaro I, Fernanda Penido Matozinhos III

RESUMO

Objetivo:

Analisar os clusters e seus determinantes sociais associados à vacinação contra o papilomavírus humano (HPV) no estado de Minas Gerais, Brasil.

Métodos:

Estudo ecológico, realizado nos 853 municípios de Minas Gerais, Brasil. O algoritmo K-means foi utilizado para a análise dos clustering. Considerou-se o cálculo da cobertura vacinal (CV) da vacina HPV, para o público masculino e feminino, faixa etária de nove a 14 anos, entre 2014 e 2022, e os indicadores socioeconômicos.

Resultados:

O sexo masculino apresentou a menor proporção de municípios de Minas Gerais com alcance de meta de CV. Dos cinco clusters gerados, o 1 (259 municípios) apresentou alta urbanização e CV alta, mas com desafios para a adesão masculina. O cluster 2 (178 municípios), identificou baixa CV e alta pobreza, com acesso limitado à saúde. O cluster 3 (166 municípios) apresentou alta CV e menor vulnerabilidade, sendo constituído por municípios com elevada adesão vacinal e condições socioeconômicas, indicando políticas de saúde efetivas. No cluster 4 (166 municípios), foram identificadas fragilidades em saúde pública e necessidade de intervenções direcionadas. O cluster 5 (84 municípios) apresentou alto urbanismo e desigualdade, mas com grande disparidade entre urbanização e adesão à vacinação.

Conclusão:

Assim, este estudo identificou que alta urbanização, menor vulnerabilidade e maior acesso aos serviços de saúde são fatores que podem impactar positivamente a adesão à vacina pelos adolescentes.

Palavras-chave: Vacinas contra papilomavirus, Adolescente, Determinantes sociais da saúde, Cobertura vacinal, Vacinação

INTRODUÇÃO

O papel carcinogênico do papilomavírus humano (HPV) no desenvolvimento de tumores malignos, como o câncer cervical, do trato anogenital e de cabeça e pescoço, é cientificamente comprovado e reconhecido mundialmente, e a prevenção primária ocorre por meio das vacinas contra o HPV 1 , 2 .

A Organização Mundial da Saúde (OMS) recomendou a implementação de programas com vacinação contra o HPV em todo o mundo. O primeiro país a introduzir a vacina HPV em programa de imunização foi a Austrália, em seguida EUA, Canadá e Reino Unido, em 2006. Na sequência vários países europeus também introduziram a vacina HPV 3 . Entretanto, a vacina contra o HPV tem enfrentado desafios, como mudanças na população alvo e no esquema de vacinação ao longo do tempo. Atualmente, o público alvo dessa vacina são os adolescentes dos sexos feminino e do masculino, e a faixa etária para a vacinação contra HPV é entre nove e 14 anos de idade, com variações nessa janela nos diversos programas de imunização, mas em qualquer país do mundo o público-alvo fica abaixo dos 15 anos de idade 2 .

A preocupação pública e também do público-alvo, assim como de seus responsáveis, com relação às reações adversas às vacinas ameaçou a sua introdução e as taxas de coberturas bem-sucedidas em alguns países. Vários fatores associados ao baixo conhecimento e às atitudes com relação à vacinação contra o HPV, como o baixo nível de escolaridade dos pais, a não participação em atividades de educação em saúde sobre o HPV, a baixa percepção de risco da doença e um conhecimento limitado da eficácia e segurança das vacinas HPV, foram documentados como motivos para a não (ou baixa) adesão à imunização 2 , 4 , 5 .

Nesse contexto, as análises populacionais, com dados agregados, contribuem para a compreensão dos determinantes sociais ou estruturais ligados à CV numa área geográfica, principalmente quando se trata de uma população específica, como a do grupo alvo da vacinação contra o HPV 5 , 6 , 7 .

Assim, as condições do agregado familiar e o acesso a serviços públicos são como indicadores de status socioeconômico de um local, possibilitando inferências como: municípios mais urbanos apresentarem maiores chances de alcançar a cobertura desejada, pois têm maior divulgação de informações sobre campanhas de vacinação e também oferecem serviços de saúde mais estruturados, como o de oferta de vacinas 5 , 7 .

Diante do exposto, o objetivo deste estudo foi analisar os possíveis clusters e seus determinantes sociais associados à vacinação contra o HPV no estado de Minas Gerais, Brasil.

MÉTODOS

Delineamento

Trata-se de estudo epidemiológico com delineamento ecológico e análise espacial com dados históricos agregados, tendo como unidades de análise os 853 municípios do estado de Minas Gerais, Brasil. A análise objetiva identificar padrões de agrupamento (clusters) de municípios com características semelhantes em termos de CV contra o HPV e fatores socioeconômicos associados.

O estado de Minas Gerais é constituído por 853 municípios, localizados em uma área de 586.513,984 km2, com população de 20.539.989 habitantes no ano de 2022 e área urbanizada de 4.699,69 km2 8 . O seu território é dividido em 19 Superintendências Regionais de Saúde e nove Gerências Regionais de Saúde, que têm como atribuição a coordenação das políticas e ações de saúde da área de abrangência 9 , 10 .

Ressalta-se que as unidades de análise deste estudo foram as coberturas vacinais agregadas dos municípios do estado de Minas Gerais, de adolescentes de nove a 14 anos de idade, vacinados com a primeira e segunda doses da vacina contra o HPV no período de 2014 a 2022. Consideraram-se variáveis relacionadas aos indicadores socioeconômicos e de acesso à saúde (Quadro 1).

Quadro 1. Descrição das variáveis relacionadas a cobertura vacinal, indicadores socioeconômicos, acesso à saúde, taxa de urbanização e variáveis geográficas .entre os adolescentes residentes nos municípios do estado de Minas Gerais, nos anos de 2014 a 2022.

Indicadores relacionados a cobertura vacinal, indicadores socioeconômicas e variáveis geográficas Descrição das variáveis Fonte de dados
Cobertura vacinal (CV) Proporção de adolescentes do sexo masculino e feminino vacinados com a 1ª e 2ª doses. Até o ano de 2023 a meta era de 80%; a partir de 2024, passou para 90%, quando foi adotado o esquema de dose única 12 . Sistema de Informação do Programa Nacional de Imunizações (SI-PNI). As estimativas populacionais foram calculadas com base no IBGE e ajustadas pela Secretaria de Vigilância em Saúde e Ambiente.
Indicadores socioeconômicos, acesso à saúde e taxa de urbanização Percentual da população pobre no Cadastro Único; número de famílias com renda de até meio salário-mínimo; proporção da população coberta pela Estratégia de Saúde da Família (ESF); taxa de urbanização (%). Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) e Fundação João Pinheiro.
Variáveis geográficas Área territorial dos municípios (em km²). Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE).

*Municípios com cobertura vacinal muito baixa (0-59%), baixa (60-79%) e adequada (≥80%).

Para o cálculo da CV foram extraídos os dados do Sistema de Informação do Programa Nacional de Imunizações (SI-PNI) utilizando um recorte temporal entre 2014 e 2022, e os indicadores socioeconômicos foram obtidos do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) e da Fundação João Pinheiro. As estimativas populacionais foram calculadas com base no IBGE e ajustadas pela Secretaria de Vigilância em Saúde e Ambiente.

O Ministério da Saúde adotou como metodologia de avaliação da CV da vacina contra o HPV, desde a sua implantação no ano de 2014, a forma acumulada, tanto para a primeira dose (D1) como para segunda dose (D2) no numerador e, para o denominador, a população com recomendação de vacinação. No numerador, foram incluídas as doses aplicadas, disponibilizadas no Sistema de Informações do Programa Nacional de Imunizações (SIPNI), de acordo com idade e sexo. No denominador, foi incluída a população de meninas e meninos com recomendação de vacinação em cada ano, acumulada desde o ano de implantação da vacina (2014), estimada pelo Ministério da Saúde (2000 a 2021 - Estimativas preliminares elaboradas pelo Ministério da Saúde/SVSA/DAENT/CGIAE), por sexo e faixa etária. E esse método de monitoramento da CV da vacina contra o HPV foi adotado até o ano de 2023 11 .

Considerou-se neste estudo o esquema de duas doses da vacina HPV para a faixa etária de nove a 14 anos, com meta de cobertura vacinal de 80%, conforme recomendação do Ministério da Saúde até o ano de 2023. Os municípios foram classificados com cobertura vacinal muito baixa (0-59%), baixa (60-79%) e adequada (≥80%) 12 .

Realizou-se uma análise espacial para identificar e avaliar os aglomerados (clusters) de vacinados e os possíveis fatores sociais associados à cobertura vacinal da vacina contra o HPV. Foi aplicado o algoritmo K-means 13 para agrupar os municípios com base em características semelhantes relacionadas à cobertura vacinal e aos indicadores socioeconômicos. Para minimizar a influência de municípios com população extremamente baixa ou alta sobre os centroides do K-means, todas as variáveis contínuas utilizadas na análise foram normalizadas. A normalização padroniza a escala das variáveis e reduz a influência de valores extremos nos cálculos de distância.

Para determinar o número ideal de clusters (k), utilizou-se o Elbow Method 14 , que avalia a soma das distâncias quadráticas internas de cada cluster.

Cada cluster foi analisado com relação aos indicadores socioeconômicos (percentual da população pobre no Cadastro Único, número de famílias com renda de até meio salário-mínimo), acesso à saúde (proporção da população coberta pela Estratégia Saúde da Família [ESF]), taxa de urbanização [%] e CV). Foram geradas tabelas descritivas para comparar as médias e desvios padrão das variáveis em cada cluster. Para a análise estatística espacial, foram utilizados os softwares Stata versão 16.0 e Geoda versão 1.20.0.8. para representar a distribuição geográfica dos clusters no estado de Minas Gerais, Brasil.

Aspectos éticos

Este estudo integra um projeto maior, intitulado Avaliação da pesquisa-ação para o aumento da cobertura vacinal em adolescentes no estado de Minas Gerais, Brasil, aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP), conforme resolução 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde 15 , Certificado de Apresentação para Apreciação Ética (CAAE) 69731923.1.0000.5149.

Declaração de disponibilidade de dados:

Todo o conjunto de dados que dá suporte aos resultados deste estudo está disponível mediante solicitação ao autor correspondente.

RESULTADOS

Neste estudo foi considerado o esquema de duas doses da vacina HPV para a faixa etária de nove a 14 anos, com meta de cobertura vacinal de 80%, conforme recomendação do Ministério da Saúde até o ano de 2023. Destaca-se que, no ano de 2024, o Ministério da Saúde recomendou a dose única da vacina HPV para a faixa etária de nove a 14 anos de idade, com meta de cobertura vacinal de 90% 12 .

Constatou-se que, para adolescentes do sexo masculino, 9,73% dos municípios de Minas Gerais alcançaram a meta de cobertura vacinal (>80%) para a primeira dose da vacina contra o HPV, e apenas 0,82% alcançaram essa meta para a segunda dose. Para adolescentes do sexo feminino, 77,49% dos municípios alcançaram a meta para a primeira dose e 48,53% para a segunda dose. Quanto à cobertura geral, observou-se que, para a 1ª dose, 37,51% dos municípios mineiros atingiram cobertura adequada e, para a 2ª dose (D2), somente 9,96% (Figura 1).

Figura 1. Percentual de municípios com cobertura vacinal para a vacina HPV (1ª e 2ª doses - D1 e D2), Minas Gerais. 2014 - 2022*.

Figura 1.

Observa-se, na Tabela 1, que a área média municipal foi de 687,6 km2, com população masculina alvo da segunda dose de 1.120, em média, e população feminina de 1.070. O número médio de famílias com renda de meio salário-mínimo foi de 2.312, e o percentual médio de população pobre no Cadastro Único foi de 26,5%. A proporção média da população atendida pela ESF foi de 92,5%, e a taxa de urbanização foi de 77,4% (Tabela 1).

Tabela 1. Descrição das variáveis socioeconômicas, urbanização e acesso à saúde, Minas Gerais, Brasil, 2022.

Variáveis Média Desvio Mínimo Q1 Mediana Q3 Máximo
Área (km2) 687,6 965,8 3,6 196,7 363,8 729,8 10.727,1
Número médio de famílias com renda de meio salário-mínimo 2.312,0 5.692,0 78,0 664,0 1.140,0 2.135,0 122.308,0
Percentual médio de população pobre no Cadastro Único 26,5 13,6 3,3 15,3 23,8 36,3 73,2
Proporção média da população atendida pela Estratégia Saúde da Família 92,5 14,3 27,8 91,3 100,0 100,0 100,0
Taxa de urbanização 77,4 14,8 19,6 66,7 78,3 90,6 100,0

A análise com K-means gerou cinco clusters (C1 a C5) (Tabela 2 e Figura 2), que agrupam municípios com características semelhantes com relação à CV, indicadores socioeconômicos, urbanização e acesso à saúde (proporção da população coberta pela ESF). O cluster 1 foi composto de 259 municípios com urbanização avançada e CV relativamente equilibrada, mas com desafios para a adesão masculina. A cobertura vacinal média na 1ª dose para meninos foi de 59,5%, para as meninas foi de 98,8% e cobertura geral de 78,4%. Ao se analisar a 2ª dose, esses números caem de forma dramática; 42,4% para os meninos e 82,1% para as meninas, gerando a média geral de 61,6%.

Tabela 2. Descrição dos clusters por área, cobertura vacinal da vacina contra o papilomavírus humano (HPV) em meninos e meninas, variáveis socioeconômicas, acesso à saúde e urbanização, Minas Gerais, Brasil.

Cluster Área (km²) Meninos Meninas Geral Nº Famílias com renda de meio salário-mínimo % População pobre no Cadastro Único % População com acesso à saúde Taxa de urbaniza-ção (%)
D1 D2 D1 D2 D1 D2
C1 534,525 59,499 42,458 98,7883 82,1461 78,4246 61,5926 1.473,49 18,6255 92,307 85,0282
C2 702,186 56,2631 42,4495 95,1109 81,789 74,8643 61,3177 1.665,11 39,5348 98,9212 63,9725
C3 399,745 80,0405 59,3445 122,162 107,008 100,259 82,2286 938,277 29,8704 98,5846 71,619
C4 908,524 39,4332 27,6849 71,2389 57,1134 54,7961 41,9215 1.905,34 28,2889 96,5353 77,5948
C5 1.260,84 45,7724 31,6746 79,2571 62,9499 62,1113 46,9371 9.788,29 12,6252 59,7048 93,6537

*Cluster (C1 a C5): municípios com características semelhantes em relação à CV da vacina contra o HPV, indicadores socioeconômicos, acesso à saúde e urbanização.

Figura 2. Distribuição espacial da cobertura vacinal (CV) da vacina contra o papilomavírus humano (HPV), indicadores socioeconômicos, acesso à saúde e urbanização (clusters C1 a C5), Minas Gerais. 2022*.

Figura 2.

Quanto às variáveis ambientais, a média territorial é de 534,525 km2, com média de 1.473,49 famílias com renda média de até um salário-mínimo, média de 18,62% da população em pobreza, média de 92,90% com acesso à ESF e taxa de urbanização média de 85,02%.

O cluster 2 (Tabela 2 e Figura 2) foi constituído por 178 municípios com baixa CV, alta pobreza e acesso limitado à saúde. Apresentou CV média abaixo do esperado, especialmente na 1ª dose para meninos (56,3%) e meninas (95,1%), com cobertura geral de 74,9%. Na 2ª dose, observaram-se valores similares ao C1, mas com leve queda na média geral (61,3%).

O cluster 3 (Tabela 2 e Figura 2), por sua vez, foi caracterizado por 166 municípios com alta CV e menor vulnerabilidade, sendo constituído por municípios com bons indicadores socioeconômicos e alta adesão vacinal, indicando políticas de saúde efetivas. O cluster 4 (Tabela 2 e Figura 2) foi caracterizado por 166 municípios com fragilidades em saúde pública e alta necessidade de intervenções direcionadas. Caracterizou-se por CV baixa para os meninos (39,4%) e meninas (71,2%) na 1ª dose e, na 2ª dose, os índices foram ainda menores nos meninos (27,7%) e nas meninas (57,1%).

Por fim, o cluster 5 (Tabela 2 e Figura 2) foi constituído por 84 municípios urbanizados com alta desigualdade, sendo municípios altamente urbanizados, mas com grande disparidade entre urbanização e adesão à vacinação.

Na Figura 2, é apresentada a distribuição espacial dos clusters no estado de Minas Gerais, Brasil.

DISCUSSÃO

Os resultados da análise de clusters sobre a CV contra o HPV em Minas Gerais, Brasil revelaram disparidades significativas na adesão vacinal entre os diferentes grupos populacionais e regiões do estado. Esses achados refletem a complexa interação entre fatores socioeconômicos, geográficos e estruturais, que influenciam diretamente na meta de CV da vacina HPV.

A CV masculina apresenta os índices mais baixos, com apenas 9,73% dos municípios atingindo a meta para a primeira dose e 0,82% para a segunda dose. Para as meninas, embora os índices sejam melhores, ainda há lacunas significativas, com 77,49 e 48,53% dos municípios atingindo a meta para a primeira e segunda doses, respectivamente.

Com relação à análise dos clusters (C1 a C5), neste estudo, o cluster 1 revelou municípios com alta urbanização e CV relativamente equilibrada, mas com desafios para a adesão a vacina HPV dos meninos. Essa disparidade entre os sexos pode estar relacionada a fatores culturais e à percepção de risco de HPV, tradicionalmente associado à saúde feminina. Autores confirmam que as campanhas voltadas ao público masculino têm menor alcance em razão da menor priorização percebida dessa vacina para meninos 16 .

Um estudo, realizado no Brasil, que avaliou a CV da vacina contra HPV nos meninos, no período de 2017 a 2022, identificou que no período avaliado foi identificada redução pela procura da vacinação pelos meninos e, consequentemente, as CV ficaram bem abaixo da meta preconizada pelo Programa Nacional de Imunizações (PNI) 17 . A falta de programas educacionais direcionados para os meninos e as famílias é um dos fatores que contribuem para a redução da intenção de vacinação e sinalizam a necessidade de intervenções que considerem as barreiras culturais e de gênero para aumentar a adesão à vacinação 18 .

Uma revisão integrativa identificou que as meninas costumam se vacinar contra o HPV mais que os meninos, e a divulgação de informações sobre as consequências do HPV no sexo feminino, como o câncer cervical, pode ter contribuído para o desconhecimento da disponibilidade da vacina para ambos os sexos, resultando em menor CV entre os adolescentes do sexo masculino 19 . Ademais, um estudo sobre a CV contra HPV na Região Nordeste do Brasil, no período de 2013 a 2021, identificou que as CV para o sexo masculino foram mais baixas do que para o sexo feminino, em todos os estados e em ambas as doses 20 .

Neste estudo, o cluster 2 identificou municípios com baixa CV e alta pobreza, com acesso limitado à saúde e baixa adesão às campanhas vacinais. O cluster 4 também apresentou baixa adesão e fragilidades estruturais. A baixa CV pode estar associada a barreiras logísticas e de acesso à saúde, amplamente discutidas na literatura sobre desigualdades em saúde 21 . Um estudo que avaliou a CV contra HPV no Brasil identificou que as desigualdades sociais podem causar iniquidade no acesso à vacinação contra HPV, como falta de urbanização, má distribuição de renda e falta de acesso aos serviços de saúde, interferindo no desenvolvimento e prejudicando diretamente a situação de saúde dos adolescentes 22 . Outro estudo encontrou resultados semelhantes, e indivíduos que viviam em locais mais carentes tiveram menor possibilidade de iniciar e concluir o esquema de vacinação contra o HPV 23 .

O cluster 3, composto de municípios com alta CV e menor vulnerabilidade social, confirma a importância de indicadores socioeconômicos favoráveis, alta taxa de urbanização e acesso eficiente à ESF. Uma análise da cobertura vacinal contra HPV realizada no estado do Paraná, Brasil, identificou relação positiva entre CV, indicadores socioeconômicos e renda; assim, quanto maior o nível socioeconômico da população, melhores os indicadores de saúde 24 . Concordando com esses achados, um estudo nos Estados Unidos identificou que, nos locais com acesso a atendimento de saúde de rotina, os indivíduos de nove a 26 anos elegíveis para a vacinação contra HPV tiveram mais possibilidades de iniciar o esquema de vacinação contra o HPV 25 .

O cluster 5 contemplou municípios urbanizados, mas com alta desigualdade social e baixa cobertura vacinal. Apesar da urbanização, a ausência de políticas públicas eficazes para grupos vulneráveis resulta em baixos índices de vacinação. Esse resultado reafirma que as famílias mais prejudicadas com a falta de infraestrutura e acesso à saúde podem residir nas cidades em regiões de favelas ou regiões metropolitanas 26 . Quanto à urbanização, um estudo realizado nos Estados Unidos identificou menor probabilidade da vacinação contra o HPV em áreas suburbanas e rurais 7 . Já um estudo em Forlì, norte da Itália, identificou que a presença de um centro de vacinação em áreas menos urbanizadas aumentou de forma considerável a probabilidade de aceitação de todas as vacinas disponibilizadas em comparação com áreas sem um centro de vacinação ou em áreas mais urbanizadas que têm um centro de vacinação 27 .

Os resultados da análise de clusters sublinham desigualdades significativas na cobertura vacinal contra o HPV em Minas Gerais, destacando que os fatores socioeconômicos, o acesso à saúde, a urbanização e a aquisição de informações desempenham papéis determinantes na adesão à vacina HPV. Nesse sentido, o processo de urbanização, aliado ao melhor status socioeconômico do indivíduo, possibilita mais acesso aos serviços de saúde. Possibilita também maior acesso a informações sobre importância da prevenção das infecções associadas ao HPV e os benefícios da vacinação, o que, consequentemente, reflete-se em maior adesão à vacinação e aumento da CV.

Neste estudo, constatou-se menor percentual de municípios do estado de Minas Gerais com o alcance de meta de CV para a vacina HPV no sexo masculino. Identificou-se, ainda, que alta urbanização, menor vulnerabilidade social e maior acesso aos serviços de saúde são fatores que podem impactar positivamente a adesão à vacina contra HPV pelos adolescentes.

Apesar de ter havido avanços em alguns municípios com condições mais favoráveis, a baixa CV entre meninos, a discrepância entre as doses e as fragilidades estruturais de saúde pública em áreas vulneráveis apontam para a necessidade urgente de intervenções direcionadas para o público elegível para a vacinação contra o HPV, considerando os determinantes sociais.

A maior vulnerabilidade observada nos clusters 4 e 5 revelou a influência de barreiras sociais e logísticas, especialmente em regiões com maior extensão territorial e menor densidade populacional. Já os resultados positivos nos clusters 1 e 3 reforçam que investimentos em infraestrutura de saúde, políticas sociais e estratégias de mobilização comunitária podem aumentar significativamente a CV.

Com base nessas evidências, recomenda-se a priorização de municípios vulneráveis em campanhas de conscientização, melhorias na logística de vacinação e ampliação da ESF em regiões remotas. Além disso, é essencial o monitoramento contínuo da hesitação vacinal e o desenvolvimento de políticas públicas que integrem ações educativas, redução de desigualdades sociais e acesso universal à imunização.

Neste estudo, as principais limitações estão relacionadas à utilização de dados secundários para o cálculo de CV da vacina HPV, indicadores socioeconômicos, acesso à saúde e taxa de urbanização. Além disso, por se tratar de um estudo ecológico, os resultados encontrados não significam, obrigatoriamente, que a mesma associação aconteça em nível de indivíduos. Todavia, reforça-se o uso de metodologia rigorosa, e destaca-se a importância do uso dos modelos multivariados espaciais e de pesquisas que relacionem a CV com indicadores socioeconômicos e variáveis geográficas, possibilitando o melhor planejamento de ações direcionadas para a reconquista das CV.

Pode-se concluir que os resultados deste estudo reforçam a importância de abordagens intersetoriais para garantir a equidade em saúde, contribuindo para a ampliação da cobertura vacinal contra o HPV e a redução da incidência de doenças relacionadas no estado de Minas Gerais, Brasil.

AGRADECIMENTOS:

Ao Observatório de Pesquisa e Estudos em Vacinação da Escola de Enfermagem da Universidade Federal de Minas Gerais (OPESV/UFMG), ao Departamento do Programa Nacional de Imunizações/Ministério da Saúde (DPNI/Ministério da Saúde) e à Secretaria de Estado de Saúde de Minas Gerais (SES-MG), o apoio na condução deste estudo.

Footnotes

COMO CITAR ESTE ARTIGO: Gusmão JD, Silva TPR, Melo ACA, Levi M, Gonçalves JES, Lovisaro BMO, et al. Clusters e seus determinantes sociais associados à vacinação contra o papilomavírus humano no estado de Minas Gerais, Brasil. Rev Bras Epidemiol. 2026; 29: e260009. https://doi.org/10.1590/1980-549720260009.2

COMITÊ DE ÉTICA: Certificado de Apresentação para Apreciação Ética (CAAE) 69731923.1.0000.5149.

FONTE DE FINANCIAMENTO: Ministério da Saúde. Projeto: 31096 UFMG/MS/EENF/EMI/TED Estratégias de Operacionalização na Vacinação. Referência do Financiamento: Processo: 23072.254716/2023-81 - Contrato 618/2023.

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