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. 2015 Nov-Dec;41(6):516–522. doi: 10.1590/S1806-37562015000000050
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Sport-specific influences on respiratory patterns in elite athletes

Tijana Durmic 1,2, Biljana Lazovic 2,3, Marina Djelic 2,4, Jelena Suzic Lazic 5, Dejan Zikic 2,6, Vladimir Zugic 2,7, Milica Dekleva 2,8, Sanja Mazic 2,4
PMCID: PMC4723003  PMID: 26785960

ABSTRACT

OBJECTIVE:

To examine differences in lung function among sports that are of a similar nature and to determine which anthropometric/demographic characteristics correlate with lung volumes and flows.

METHODS:

This was a cross-sectional study involving elite male athletes (N = 150; mean age, 21 ± 4 years) engaging in one of four different sports, classified according to the type and intensity of exercise involved. All athletes underwent full anthropometric assessment and pulmonary function testing (spirometry).

RESULTS:

Across all age groups and sport types, the elite athletes showed spirometric values that were significantly higher than the reference values. We found that the values for FVC, FEV1, vital capacity, and maximal voluntary ventilation were higher in water polo players than in players of the other sports evaluated (p < 0.001). In addition, PEF was significantly higher in basketball players than in handball players (p < 0.001). Most anthropometric/demographic parameters correlated significantly with the spirometric parameters evaluated. We found that BMI correlated positively with all of the spirometric parameters evaluated (p < 0.001), the strongest of those correlations being between BMI and maximal voluntary ventilation (r = 0.46; p < 0.001). Conversely, the percentage of body fat correlated negatively with all of the spirometric parameters evaluated, correlating most significantly with FEV1 (r = −0.386; p < 0.001).

CONCLUSIONS:

Our results suggest that the type of sport played has a significant impact on the physiological adaptation of the respiratory system. That knowledge is particularly important when athletes present with respiratory symptoms such as dyspnea, cough, and wheezing. Because sports medicine physicians use predicted (reference) values for spirometric parameters, the risk that the severity of restrictive disease or airway obstruction will be underestimated might be greater for athletes.

Keywords: Athletes, Sports, Spirometry, Respiratory function tests

INTRODUCTION

Spirometry is a gold standard pulmonary function test that measures how an individual inhales or exhales volumes of air as a function of time. It is the most important and most frequently performed pulmonary function testing procedure, having become indispensible for the prevention, diagnosis, and evaluation of various respiratory impairments. 1

In Europe, spirometric results are currently interpreted in accordance with the guidelines established by the European Coal and Steel Community (ECSC), which provide the normal-range reference values for the general population. 2 Among the known determinants of lung function, the duration, type, and intensity of exercise have been shown to affect lung development and volumes. 3 - 5 In addition, athletes can be distinguished from members of the general population in that, in general, the former show better cardiovascular function, larger stroke volume, and greater maximal cardiac output. 4 , 5 Bearing all of this in mind, we can assume that athletes would present with higher spirometric values in comparison with the general population. However, there have been only a few studies addressing the effect of physical activity on pulmonary function test results and investigating the association between body composition and respiratory parameters in athletes. 6 - 8 This takes on greater importance when we consider the fact that there is also a lack of studies dealing with spirometric measures specific to athletes, which could lead to the misclassification or misdiagnosis of certain respiratory dysfunctions. Furthermore, it is possible that highly trained athletes develop maladaptive changes in the respiratory system-such as intrathoracic and extrathoracic obstruction; expiratory flow limitation; respiratory muscle fatigue; and exercise-induced hypoxemia-that can influence their performance. 9 Moreover, some studies have reported positive adaptive changes in lung function in comparison with sedentary individuals, 7 , 10 whereas other studies have reported no such changes. 11 From a theoretical point of view, the differences among the various types of sports could explain this lack of uniformity across studies. Nevertheless, whether regular physical activity increases lung function in elite athletes remains an open question.

The objective of this study was twofold. One aim was to examine differences in lung function among sports that are of a similar nature, according to the type and intensity of exercise performed. An additional aim was to investigate which anthropometric/demographic characteristics correlate with lung volumes and flows. 12

METHODS

This was a cross-sectional study involving 150 male athletes (mean age, 20.9 ± 3.5 years) from four different sports (basketball, handball, soccer, and water polo). The inclusion criteria were playing a sport at the national or international level and engaging in that sport for ≥ 15 h per week. The inclusion criteria were playing a sport at the national or international level and engaging in that sport for ≥ 15 h per week. The exclusion criteria were being a smoker or former smoker, using any medication at the time of testing, and having any disease. The results of the pre-enrollment medical examination indicated that all of the subjects were in good health. Within the last three weeks, none of the subjects had taken any medications on a regular basis; had undergone surgery for cardiac, respiratory, allergic, eye, or ear problems; had had a respiratory infection; had had uncontrolled blood pressure; or had undergone thoracic surgery. In addition, none had a history of pulmonary embolism, active hemoptysis, or unstable angina. We grouped the sports according to the type and intensity of exercise involved, classifying each as involving either static (isometric) or dynamic (isotonic) exercise, 12 and all of the sports evaluated belonged to the highly dynamic group. All participants were informed of the possible risks of participating in the study, and all gave written informed consent. All procedures were approved by the Research Ethics Committee of the University of Belgrade School of Medicine, in the city of Belgrade, Serbia, and were conducted in accordance with the World Medical Association Declaration of Helsinki for medical research involving human subjects.

Anthropometric parameters

Athletes reported to the laboratory after fasting and refraining from exercise for at least 3 h. Without shoes and wearing minimal clothing, each athlete underwent anthropometric assessments, including the determination of weight and percentage of body fat (BF%), which were measured, respectively, with a scale (to the nearest 0.01 kg) and with a segmental body composition analyzer (BC-418; Tanita, Arlington Heights, IL, USA). Height was measured to the nearest 0.1 cm with a portable stadiometer (Seca 214; Seca Corporation, Hanover, MD, USA), according to standardized procedures described elsewhere. 13 The BMI was calculated as weight in kilograms divided by height in meters squared (kg/m2).

Spirometry

Spirometry was performed following the recommendations of the American Thoracic Society/European Respiratory Society Task Force. 10 , 14 Predicted (reference) values for gender, age, and height were in accordance with the ECSC standards. Subjects were instructed not to smoke, exercise, consume alcohol, drink caffeinated beverages, take theophylline, or use β-agonist inhalers prior to the spirometry tests. The testing took place in a laboratory setting, and all tests were performed at the same time of day (between 8:00 and 9:30 a.m.), with the same instruments and techniques. Measurements were carried out under standard environmental conditions: at a comfortable temperature (18-22°C); at an atmospheric pressure of 760 mmHg; and at a relative humidity of 30-60%. The temperature, humidity, and atmospheric pressure in the laboratory were continuously monitored.

Spirometry was performed using a Pony FX spirometer (Cosmed, Rome, Italy). At least three acceptable maneuvers were required for each subject, and the best of the three values was recorded. The highest values for FVC and FEV1 were taken independently from the three curves.

Statistical analysis

Continuous data are expressed as mean ? standard deviation. Categorical data are expressed as frequencies. To assess differences between athletes according to the type of sport in which they engaged, we used ANOVA, with multiple post hoc Bonferroni tests. Pearson's correlation coefficient was used in order to test the relationships between anthropometric/demographic and spirometric characteristics. Statistical analysis was performed using the Statistical Package for the Social Sciences, version 15.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, USA). All tests were two-tailed, and p values < 0.05 were considered statistically significant.

RESULTS

The demographic and anthropometric characteristics of the athletes are shown in Table 1. All investigated parameters differed among the four sports. In comparison with the other athletes, basketball players had significantly higher heights and weights (p < 0.001), although they also showed the lowest BF%. Water polo players had the highest BMI, whereas handball players had the highest BF% (p < 0.001 for both). The difference in BF% was statistically significant in the comparison between handball players and water polo players (p < 0.001).

Table 1. Demographic and anthropometric characteristics of the elite athletes evaluated, by sport played.a .

Variable Basketball Handball Soccer Water polo
(n = 48) (n = 42) (n = 35) (n = 25)
Age, years 20 ? 2 22 ? 4 23 ? 4 19 ? 1
Height, cm 200.1 ? 7.1*,† 180.7 ? 9.4* 183.5 ? 7.1‡,* 191.0 ? 4.3
Weight, kg 91.7 ? 10.1 76.1 ? 12.3* 78.7 ? 7.6‡,* 90.0 ? 9.8
BMI, kg/m2 22.75 ? 1.86* 23.15 ? 1.88* 23.31 ? 1.27 24.67 ? 2.65
BF% 8.3 ? 1.0*,† 13.9 ? 3.5* 9.5 ? 2.0 11.5 ? 2.9

BF%: percentage of body fat. aData are expressed as mean ? SD. *p < 0.01 vs. water polo. p < 0.01 vs. handball. p < 0.01 vs. basketball.

The measured spirometric values for the athletes in all four groups are shown in Table 2. The FVC, FEV1, vital capacity (VC), and maximal voluntary ventilation (MVV) values were higher for water polo players than for athletes in the other groups (p < 0.001 for all). In addition, PEF values were significantly higher in basketball players than in handball players (p < 0.001). The differences among the sports in relation to the measured values were not significant for any of the other spirometric parameters evaluated (p > 0.05).

Table 2. Measured spirometric values for the elite athletes evaluated, by sport played.a .

Variable Basketball Handball Soccer Water polo
(n=48) (n=42) (n=35) (n=25)
FVC (L) 5.7 ? 0.9*,†,‡ 6.5 ? 1.3†,‡ 4.9 ? 1.04 6.7 ? 0.8
FEV1 (L) 4.9 ? 0.8*,‡ 4.4 ? 0.9 4.4 ? 0.8 5.5 ? 0.7
PEF (L) 10.3 ? 2.5 11.1 ? 2.3 9.4 ? 2.3 10.4 ? 0.8
VC (L) 5.8 ? 0.9*,‡ 6.4 ? 1.1 5.2 ? 1.0 6.8 ? 0.8
FEV1/FVC 84.9 ? 8.3 85.2 ? 8.0 84.6 ? 7.2 82.0 ? 7.5
MVV (L) 172.5 ? 42.7 177.7 ? 44.5 161.7 ? 38.6 200.7 ? 34.6

VC: vital capacity; and MVV: maximal voluntary ventilation. aData are expressed as mean ? SD. *p < 0.01 vs. basketball. p < 0.01 vs. handball. p < 0.01 vs. water polo.

The percentages of predicted values for the spirometric parameters evaluated are shown in Table 3. The FVC, VC, and MVV percentage of predicted values were higher for water polo players than for athletes in the other groups (p < 0.001 for all). In addition, the percentage of predicted FEV1 was significantly higher in water polo players than in basketball players (p < 0.001). The differences among the sports in relation to the percentage of predicted values were not significant for any of the other spirometric parameters evaluated (p > 0.05 for all).

Table 3. Percentage of predicted spirometric values for the elite athletes evaluated, by sport played.a .

Variable Basketball Handball Soccer Water polo
(n = 48) (n = 42) (n = 35) (n = 25)
FVC (%) 102.4 ? 11.7* 98.2 ? 20.0* 100.9 ? 11.2* 111.8 ? 16.4
FEV1 (%) 104.1 ? 14.4 98.1 ? 18.4* 103.7 ? 11.5 113.4 ? 15.9
PEF (%) 101.1 ? 22.7 106.2 ? 21.0 104.8 ? 16.4 104.5 ? 21.0
VC (%) 99.5 ? 11.5* 94.7 ? 14.8* 102.6 ? 11.2* 114.8 ? 16.5
FEV1/FVC 101.5 ? 9.5 101.3 ? 9.8 100.4 ? 7.9 97.8 ? 8.9
MVV(%) 108.3 ? 26.7* 104.5 ? 31.7* 111.6 ? 17.6* 143.0 ? 17.4

VC: vital capacity; and MVV: maximal voluntary ventilation. aData are expressed as mean ? SD. * p < 0.01 vs. water polo.

Figure 1 shows the mean values of the residuals (observed minus predicted values) for age-predicted respiratory parameters in all four groups. Not only were the measured values of VC, FVC, FEV1, and MVV significantly higher for water polo players than for athletes in the other groups, but the residuals for those parameters were also significantly different among the various sports (p < 0.001). The residuals for MVV and VC were highest in water polo players, whereas they were lowest in basketball and soccer players, respectively. In addition, there was a statistically significant difference between the highest and lowest residuals for FEV1, which were observed in water polo players and basketball players, respectively (p < 0.001).

Figure 1. Mean ? SD of the residuals (observed minus predicted values) for age-predicted respiratory parameters in the elite athletes evaluated, by sport played. Res: residual; VC: vital capacity; and MVV: maximal voluntary ventilation. *p < 0.05 vs. water polo.

Figure 1

The results of the collective (overall) correlation analysis of anthropometric/demographic and spirometric parameters are presented in Table 4. Most of the anthropometric/demographic parameters correlated significantly with the spirometric parameters evaluated. We found that FVC correlated positively with weight, height, and BMI, the strongest of those correlations being between FVC and weight (r = 0.741; p < 0.001). We also found that FEV1 correlated positively with all anthropometric/demographic parameters except age and BF%, although none of those positive correlations were statistically significant (p > 0.05 for all). In addition, BMI correlated positively with all spirometric parameters (p < 0.001), the strongest positive correlation being between BMI and MVV (r = 0.46; p < 0.001). In contrast, BF% correlated negatively with all spirometric parameters, the strongest negative correlation being between BF% and FEV1 (r = −0.386; p < 0.001).

Table 4. Overall correlation analysis for the sample of elite athletes, as a whole (N = 150).

FVC (L) FEV1 (L) PEF (L) VC (L) FEV1/FVC MVV (L)
Age (years) 0.019 −0.540 0.114 0.020 −0.156 0.100
Height (cm) 0.652 0.619 0.456 0.657 −0.127 0.275
Weight (kg) 0.741 0.675 0.548 0.765 −0.235 0.496
BMI (kg/m2) 0.396 0.307 0.313 0.428 −0.263 0.460
BF% −0.372 −0.386 −0.274 −0.344 −0.061 −0.176*

BF%: percentage of body fat; VC: vital capacity; and MVV: maximal voluntary ventilation. *Correlation is significant at the 0.05 level (two-tailed). Correlation is significant at the 0.01 level (two-tailed).

When we looked at within-group correlations, we found that they were similar to those observed in the overall analysis shown in Table 4, except for the water polo group, in which only MVV correlated significantly with weight and BMI (r = 0.503 and r = 0.424, respectively; p < 0.05 for both). In the basketball group, most of the anthropometric/demographic parameters correlated with all of the spirometric parameters, the most significant positive correlations being between age and FVC (r = 0.618; p < 0.001) and between height and VC (r = 0.649; p < 0.001). In the soccer group, height, weight, and BMI all correlated positively with FVC and VC (p < 0.001 for all), the strongest such correlation being between weight and VC (r = 0.76; p < 0.001). We found that BF% did not correlate significantly with any of spirometric parameters evaluated (p > 0.05 for all). In the handball group, the most significant correlations were those that FVC and VC presented with all of the anthropometric/demographic parameters evaluated (p < 0.001 for all).

As can be seen in Figure 2, all of the abovementioned correlations were positive, except for those that BF% presented with all of the spirometric parameters evaluated. As in the overall correlation analysis, the most significant negative correlation was that between BF% and FEV1 (r = −0.326; p < 0.001).

Figure 2. Correlations between percentage of body fat (BF%) and spirometric parameters, in handball players. VC: vital capacity.

Figure 2

DISCUSSION

It is generally accepted that elite athletes and physically active individuals tend to have higher cardiorespiratory fitness levels. In the present study, the measured values were significantly higher than the predicted values for most of the spirometric parameters in all four groups of athletes. This finding could be of great importance in the diagnosis of respiratory disorders, especially in cases of airway obstruction. 1

Our results are in agreement with those reported in other studies. 15 , 16 In a cross-sectional study conducted by Myrianthefs et al., which included 276 athletes engaged in various sports, the results were similar to those obtained in our study. 1 Those authors reported not only that the measured values for spirometric parameters were higher in the athletes than in the general population but also that those values were highest among the athletes who engaged in water-based sports. That leads us to one of the most striking results of our study-the fact that the values for spirometric parameters were highest among the athletes who engaged in water polo, which is a representative water-based sport, than among those who engaged in other sports involving the same type and intensity of exercise. Another major finding of the present study was that, in addition to the fact that the values for spirometric parameters were higher among the athletes who engaged in water polo than among those who engaged in land-based sports, the ECSC prediction equations underestimated certain spirometric values in the elite athletes, as has previously been reported. 17 , 18 This finding is in accordance with those of other studies showing that water polo players present statistically higher values for the major spirometric parameters (FVC, FEV1, VC, and MVV), suggesting that swimming on a regular basis improves lung function. 7 , 19

In the present study, the athletes who engaged in land-based sports showed relatively "normal" spirometric values in relation to age- and height-predicted values, whereas water polo players showed FEV1 values approximately 16% higher than the predicted values. Although this is well known, the question remains: is the superior lung volume in athletes who engage in water-based sports a consequence of their training, or is it (to some extent or completely) due to natural endowment? In addition, although we found the values of FEV1 and FVC to be higher in the water polo players than in the other athletes, the FEV1/FVC ratio was lower in the former group. This suggests that lung efficiency was higher in the other athletes, or that the water polo players had more residual capacity. 13 There are various explanations for why water polo players and athletes who engage in other water-based sports generally have higher lung volumes than do athletes who engage in land-based sports. Swimmers not only tend to have characteristic skeletal features at an early age but also tend to be tall and thin, as well having a high biacromial diameter for their age. Furthermore, some studies have shown that swimming on a regular basis alters the elasticity of the lungs and of the chest wall, which leads to further improvement in the lung function of swimmers and of athletes who engage in other water-based sports. 7 , 20 Moreover, the fundamental nature of the exercise engaged in by water polo players is, in some aspects, diametrically different from that of the exercise engaged in by athletes who play land-based sports. During immersion, the water pressure increases the load on the chest wall, thus elevating airway resistance. The ventilatory restriction that occurs momentarily in every respiratory cycle leads to intermittent hypoxia, which triggers an increase in the respiratory rate. 1 Overall, athletes who engage in water-based sports tend to have functionally better respiratory muscles as a result of the greater pressure they are subjected to during immersion in the water. 7 , 20 , 21 Last but not least, it has been demonstrated that genetic factors make a substantial contribution to the enhanced lung function in swimmers. 22

In addition to the significant differences between athletes who play water-based sports and those who play land-based sports, in terms of the spirometric values observed and confirmed in this study, another noteworthy aspect of our results is the obvious distinction among the three land-based sports evaluated. To our knowledge, there have been no studies investigating such differences, which makes our study even more important. One possible explanation is that every sport differs in terms of the type and intensity of the exercise involved, which varies by season, as well as that there are sport-specific adaptations of body composition, a phenomenon known as "sport-specific morphological optimization". 23

The results of our overall correlation analysis showed that almost all of the anthropometric/demographic parameters correlated significantly with the spirometric parameters evaluated. We found that FVC correlated positively with weight, height, and BMI, correlating most strongly with weight. In addition, BMI correlated positively with all spirometric parameters, the strongest positive correlation being between BMI and MVV. However, BF% correlated negatively with all spirometric parameters, correlating most strongly with FEV1. In our analysis of within-group differences, we found that the correlations were similar to those observed in the overall analysis, except for the water polo players, among whom MVV correlated significantly with weight and BMI. Our results showed that some anthropometric parameters, especially BF%, correlated negatively with the spirometric parameters evaluated, thereby demonstrating, as in other studies, that an increase in body fat can induce a decrease in lung function. 16 , 24 This finding is in accordance with those of other studies in the literature and can be explained by a reduction in expiratory reserve volume and functional residual capacity as a result of decreased lung compliance, decreased chest wall volume, and increased airway resistance. 24 Our results are in agreement with those of a study involving obese individuals, which demonstrated that lung function, expressed as DLCO, correlates positively with lean body mass, 25 which is the opposite of BF%. In addition, some authors have reported that DLCO correlates positively with BMI, 26 although not with BF%. 27 It is well known that in normal individuals (those engaged in regular physical activity), DLCO can double in proportion to the increased cardiac output, 28 thus potentially explaining the fact that BF% has no influence on the variability of DLCO in elite athletes.

According to the literature, higher levels of fat mass and obesity in general, even in athletes, are significantly associated with less low-frequency heart rate variability, which mainly reflects sympathetic activity. In addition, recent studies have shown that in some pulmonary disorders, even mild disorders, cardiac autonomic modulation is increased when there is sympathetic dominance of the autonomic balance. This is also associated with decreased DLCO, which could explain the negative correlations observed in our study. 29

Perhaps the most important finding of the present study is that water polo players showed higher spirometric values than did the athletes in the other groups, indicating that the lung volumes and capacities of water polo players are mostly affected by the fact that they engage in a water-based sport. However, what is responsible for the high prevalence of asthma among swimmers remains an open question. Nevertheless, although the unique anthropometric characteristics of athletes engaged in water-based sports have, as previously mentioned, been shown to be mostly attributable to genetic endowment, it remains unclear whether the superior lung function found in such athletes is due to genetic influences or to the specific pattern of exercise. 22

We found that measured spirometric values were significantly higher in elite athletes than in the general population, regardless of age or the type of sport played. These results are particularly relevant for cases in which an athlete seeks treatment for respiratory symptoms such as dyspnea, cough, and wheezing. Because sports medicine physicians use predicted (reference) values for spirometric parameters, the risk that the severity of restrictive disease or airway obstruction will be underestimated might be greater for athletes. Nevertheless, although our study included only athletes engaged in sports that were similar in terms of the type and intensity of exercise involved, water polo players stood out for their relatively high spirometric values. Our results suggest that the type of sport has a significant impact on respiratory adaptation. Because of these sport-specific differences, there is a need for further investigations examining specific exercise patterns; the influence of the duration, severity, and intensity of exercise; the early years of training; respiratory muscle strength; and specific genetic influences.

Funding Statement

Ministry of Education and Science of the Republic of Serbia (N° III41022)

Footnotes

Financial support: This work was supported by the Ministry of Education and Science of the Republic of Serbia (N° III41022).

2

Study carried out at the Institute of Medical Physiology, Belgrade, Serbia.

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Influências específicas do esporte nos padrões respiratórios em atletas de elite

Tijana Durmic 1,2, Biljana Lazovic 2,3, Marina Djelic 2,4, Jelena Suzic Lazic 5, Dejan Zikic 2,6, Vladimir Zugic 2,7, Milica Dekleva 2,8, Sanja Mazic 2,4

RESUMO

OBJETIVO:

Analisar as diferenças na função pulmonar em atletas praticantes de esportes de natureza semelhante e determinar quais características antropométricas/demográficas se correlacionam com os fluxos e volumes pulmonares.

MÉTODOS:

Estudo transversal com atletas de elite do sexo masculino (N = 150; média de idade de 21 ± 4 anos), praticantes de um dos quatro esportes investigados. Os atletas foram classificados de acordo com o tipo e a intensidade de exercício relacionado ao esporte. Todos os atletas foram submetidos a antropometria completa e testes de função pulmonar (espirometria).

RESULTADOS:

Em todas as faixas etárias e tipos de esporte, os atletas de elite apresentaram valores espirométricos significativamente maiores que os valores de referência. Os valores de CVF, VEF1, capacidade vital e ventilação voluntária máxima foram maiores nos praticantes de polo aquático que nos praticantes dos outros esportes avaliados (p < 0,001). Além disso, o PFE foi significativamente maior em jogadores de basquete do que em jogadores de handebol (p < 0,001). A maioria dos parâmetros antropométricos/demográficos apresentou correlações positivas com os parâmetros espirométricos avaliados. O IMC se correlacionou positivamente com todos os parâmetros espirométricos avaliados (p < 0,001), sendo a correlação mais forte entre o IMC e a ventilação voluntária máxima (r = 0,46; p < 0,001). De forma contrária, o percentual de gordura corporal se correlacionou negativamente com todos os parâmetros espirométricos, mais significativamente com VEF1 (r = −0,386; p < 0,001).

CONCLUSÕES:

Nossos resultados sugerem que o tipo de esporte praticado tem um impacto significativo na adaptação fisiológica do sistema respiratório. Esse conhecimento é particularmente importante quando os atletas apresentam sintomas respiratórios tais como dispneia, tosse e sibilância. Visto que os especialistas em medicina do esporte utilizam valores previstos (de referência) para os parâmetros espirométricos, o risco de se subestimar a gravidade de doença restritiva ou obstrução de vias aéreas pode ser maior nos atletas.

Descritores: Atletas, Esportes, Espirometria, Testes de função respiratória

INTRODUÇÃO

A espirometria é um teste de função pulmonar padrão ouro que mede como um indivíduo inspira ou expira volumes de ar em função do tempo. É o mais importante e mais comum teste de função pulmonar, que se tornou indispensável para a prevenção, o diagnóstico e a avaliação de diversas deficiências respiratórias. 1

Na Europa, os resultados da espirometria são atualmente interpretados de acordo com as diretrizes estabelecidas pela Comunidade Europeia do Carvão e do Aço (CECA), que fornecem os valores normais de referência para a população geral. 2 Demonstrou-se que, dentre os determinantes conhecidos da função pulmonar, a duração, o tipo e a intensidade do exercício afetam o desenvolvimento e os volumes pulmonares. 3 - 5 Além disso, é possível distinguir os atletas da população geral, pois aqueles geralmente apresentam melhor função cardiovascular, maior volume sistólico e maior débito cardíaco máximo. 4 , 5 Portanto, poder-se-ia supor que os atletas apresentam valores espirométricos maiores que os observados na população geral. No entanto, apenas alguns estudos examinaram o efeito da atividade física nos resultados dos testes de função pulmonar e a associação entre a composição corporal e parâmetros respiratórios em atletas. 6 - 8 Isso assume importância maior em virtude da carência de estudos com medidas espirométricas específicas para atletas, o que poderia levar à classificação incorreta ou ao diagnóstico incorreto de certas disfunções respiratórias. Além disso, é possível que atletas altamente treinados apresentem alterações mal adaptativas do sistema respiratório, tais como obstrução intratorácica e extratorácica, limitação do fluxo expiratório, fadiga muscular respiratória e hipoxemia induzida pelo exercício, que podem influenciar seu desempenho. 9 Ademais, alguns estudos relataram alterações adaptativas positivas da função pulmonar em comparação com indivíduos sedentários, 7 , 10 embora outros não tenham relatado tais alterações. 11 Do ponto de vista teórico, as diferenças entre os diversos tipos de esportes poderia explicar a falta de uniformidade dos estudos. Não obstante, ainda não se sabe se a atividade física regular aumenta a função pulmonar em atletas de elite.

Foram dois os objetivos deste estudo. Um deles foi analisar as diferenças na função pulmonar de atletas praticantes de esportes de natureza semelhante, de acordo com o tipo e a intensidade do exercício realizado. O outro foi determinar quais características antropométricas/demográficas correlacionam-se com fluxos e volumes pulmonares. 12

MÉTODOS

Trata-se de um estudo transversal com 150 atletas do sexo masculino (média de idade de 20,9 ± 3,5 anos), praticantes de basquete, handebol, futebol ou polo aquático. Os critérios de inclusão foram praticar um dos esportes supracitados nacional ou internacionalmente e fazê-lo durante 15 h por semana ou mais. Os critérios de inclusão foram praticar um dos esportes supracitados nacional ou internacionalmente e fazê-lo durante 15 h por semana ou mais. Os critérios de exclusão foram ser fumante ou ex-fumante, estar usando qualquer medicação no momento dos testes e ser portador de qualquer doença. Os resultados do exame médico pré-inclusão indicaram que todos os indivíduos logravam boa saúde. Nas últimas três semanas, nenhum dos indivíduos havia tomado qualquer medicação regularmente, havia sido submetido a cirurgia em virtude de problemas cardíacos, respiratórios, alérgicos, oculares ou auriculares, havia tido uma infecção respiratória, havia apresentado pressão arterial descontrolada ou havia sido submetido a cirurgia torácica. Além disso, nenhum apresentava história de embolia pulmonar, hemoptise ativa ou angina instável. Os esportes foram agrupados de acordo com o tipo e a intensidade do exercício envolvido, sendo classificados em esportes que envolviam exercício estático (isométrico) ou dinâmico (isotônico), 12 e todos os esportes avaliados pertenciam ao grupo altamente dinâmico. Todos os participantes foram informados a respeito dos possíveis riscos de participar do estudo, e todos assinaram um termo de consentimento livre e esclarecido. Todos os procedimentos foram aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Faculdade de Medicina da Universidade de Belgrado, em Belgrado, na Sérvia, e foram realizados de acordo com a Declaração de Helsinki da Associação Médica Mundial para pesquisa médica com seres humanos.

Parâmetros antropométricos

Os atletas compareceram no laboratório depois de jejuar e abster-se de exercício durante pelo menos 3 h. Sem calçados e vestindo pouquíssimas roupas, cada atleta foi submetido a avaliações antropométricas, incluindo a determinação do peso e da porcentagem de gordura corporal (GC%), que foram medidos, respectivamente, com uma balança (com precisão de 0,01 kg) e com um analisador da composição corporal segmentar (BC-418; Tanita, Arlington Heights, IL, EUA). A estatura foi medida com precisão de 0,1 cm com um estadiômetro portátil (Seca 214; Seca Corporation, Hanover, MD, EUA), de acordo com procedimentos padronizados previamente descritos. 13 O IMC foi calculado por meio da divisão do peso em quilogramas pela estatura em metros quadrados (kg/m2).

Espirometria

A espirometria foi realizada conforme as recomendações da Força-Tarefa da American Thoracic Society /European Respiratory Society . 10 , 14 Os valores previstos (de referência) para o gênero, a idade e a estatura estiveram em conformidade com os padrões da CECA. Os participantes foram orientados a não fumar, não fazer exercício, não consumir álcool, não beber bebidas com cafeína, não tomar teofilina e não usar inaladores de β-agonistas antes da espirometria. A espirometria foi realizada em um laboratório, no mesmo período (entre 8h00 e 9h30), com os mesmos instrumentos e técnicas. As medições foram realizadas em condições ambientais normais: temperatura confortável (18-22°C); pressão atmosférica de 760 mmHg e umidade relativa de 30-60%. A temperatura, a umidade e a pressão atmosférica no laboratório foram continuamente monitoradas.

A espirometria foi realizada com um espirômetro Pony FX (Cosmed, Roma, Itália). Eram necessárias pelo menos três manobras aceitáveis por participante, e o melhor dos três valores era registrado. Os maiores valores de CVF e VEF1 foram extraídos de forma independente das três curvas.

Análise estatística

Os dados contínuos foram expressos em forma de média ? desvio-padrão. Os dados categóricos foram expressos em forma de frequências. Para avaliar as diferenças entre atletas de acordo com o tipo de esporte que praticavam, foi usada ANOVA, com múltiplos testes post hoc de Bonferroni. O coeficiente de correlação de Pearson foi usado para testar as relações entre características antropométricas/demográficas e espirométricas. A análise estatística foi realizada com o programa Statistical Package for the Social Sciences , versão 15.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, EUA). Todos os testes foram bicaudais, e valores de p < 0,05 foram considerados estatisticamente significativos.

RESULTADOS

As características demográficas e antropométricas dos atletas são apresentadas na Tabela 1. Houve diferenças entre os quatro esportes estudados no tocante a todos os parâmetros investigados. Em comparação com os demais atletas, os jogadores de basquete apresentaram estatura e peso significativamente maiores (p < 0,001), embora também tenham apresentado a menor GC%. Os jogadores de polo aquático apresentaram o maior IMC, ao passo que os de handebol apresentaram a maior GC% (p < 0,001 para ambos). A diferença entre os jogadores de handebol e os de polo aquático quanto à GC% foi estatisticamente significativa (p < 0,001).

Tabela 1. Características demográficas e antropométricas dos atletas de elite avaliados, por esporte.a .

Variável Basquete Handebol Futebol Polo aquático
(n = 48) (n = 42) (n = 35) (n = 25)
Idade, anos 20 ? 2 22 ? 4 23 ? 4 19 ? 1
Estatura, cm 200,1 ? 7,1*,† 180,7 ? 9,4* 183,5 ? 7,1‡,* 191,0 ? 4,3
Peso, kg 91,7 ? 10,1 76,1 ? 12,3* 78,7 ? 7,6‡,* 90,0 ? 9,8
IMC, kg/m2 22,75 ? 1,86* 23,15 ? 1,88* 23,31 ? 1,27 24,67 ? 2,65
GC% 8,3 ? 1,0*,† 13,9 ? 3,5* 9,5 ? 2,0 11,5 ? 2,9

GC%: porcentagem de gordura corporal. aDados expressos em forma de média ? dp. *p < 0,01 vs. polo aquático. p < 0,01 vs. handebol. p < 0,01 vs. basquete.

Os valores espirométricos medidos nos atletas dos quatro grupos são apresentados na Tabela 2. A CVF, o VEF1, a capacidade vital (CV) e a ventilação voluntária máxima (VVM) foram maiores nos jogadores de polo aquático do que nos demais atletas (p < 0,001 para todos). Além disso, o PFE foi significativamente maior nos jogadores de basquete do que nos de handebol (p < 0,001). No tocante aos valores dos demais parâmetros espirométricos, não houve diferenças significativas entre os esportes (p > 0,05).

Tabela 2. Valores espirométricos medidos nos atletas de elite avaliados, por esporte.a .

Variável Basquete Handebol Futebol Polo aquático
(n = 48) (n = 42) (n = 35) (n = 25)
CVF (l) 5,7 ? 0,9*,†,‡ 6,5 ? 1,3†,‡ 4,9 ? 1,04 6,7 ? 0,8
VEF1 (l) 4,9 ? 0,8*,‡ 4,4 ? 0,9 4,4 ? 0,8 5,5 ? 0,7
PFE (l) 10,3 ? 2,5 11,1 ? 2,3 9,4 ? 2,3 10,4 ? 0,8
CV (l) 5,8 ? 0,9*,‡ 6,4 ? 1,1 5,2 ? 1,0 6,8 ? 0,8
VEF1/CVF 84,9 ? 8,3 85,2 ? 8,0 84,6 ? 7,2 82,0 ? 7,5
VVM (l) 172,5 ? 42,7 177,7 ? 44,5 161,7 ? 38,6 200,7 ? 34,6

CV: capacidade vital; e VVM: ventilação voluntária máxima. aDados expressos em forma de média ? dp. *p < 0,01 vs. basquete. p < 0,01 vs. handebol. p < 0,01 vs. polo aquático.

A Tabela 3 mostra os valores dos parâmetros espirométricos em porcentagem do previsto. A CVF, a CV e a VVM em porcentagem do previsto foram maiores nos jogadores de polo aquático do que nos demais atletas (p < 0,001 para todos). Além disso, o VEF1 em porcentagem do previsto foi significativamente maior nos jogadores de polo aquático do que nos de basquete (p < 0,001). No tocante aos valores em porcentagem do previsto dos demais parâmetros espirométricos, não houve diferenças significativas entre os esportes (p > 0,05 para todos).

Tabela 3. Valores espirométricos em porcentagem do previsto nos atletas de elite avaliados, por esporte.a .

Variável Basquete Handebol Futebol Polo aquático
(n = 48) (n = 42) (n = 35) (n = 25)
CVF (%) 102,4 ? 11,7* 98,2 ? 20,0* 100,9 ? 11,2* 111,8 ? 16,4
VEF1 (%) 104,1 ? 14,4 98,1 ? 18,4* 103,7 ? 11,5 113,4 ? 15,9
PFE (%) 101,1 ? 22,7 106,2 ? 21,0 104,8 ? 16,4 104,5 ? 21,0
CV (%) 99,5 ? 11,5* 94,7 ? 14,8* 102,6 ? 11,2* 114,8 ? 16,5
VEF1/CVF 101,5 ? 9,5 101,3 ? 9,8 100,4 ? 7,9 97,8 ? 8,9
VVM (%) 108,3 ? 26,7* 104,5 ? 31,7* 111,6 ? 17,6* 143,0 ? 17,4

CV: capacidade vital; e VVM: ventilação voluntária máxima. aDados expressos em forma de média ? dp. *p < 0,01 vs. polo aquático.

A Figura 1 mostra as médias dos resíduos (observados menos os valores previstos) dos parâmetros respiratórios previstos para a idade nos quatro grupos. Além de os valores medidos de CV, CVF, VEF1 e VVM terem sido significativamente maiores nos jogadores de polo aquático do que nos demais atletas, houve também diferenças significativas entre os esportes avaliados no tocante aos resíduos desses parâmetros (p < 0,001). Os resíduos de VVM e CV foram maiores nos jogadores de polo aquático e menores nos de basquete e futebol, respectivamente. Além disso, houve diferença estatisticamente significativa entre os maiores e menores resíduos do VEF1, observados nos jogadores de polo aquático e de basquete, respectivamente (p < 0,001).

Figura 1. Média ? dp dos resíduos (observados menos os valores previstos) dos parâmetros respiratórios previstos para a idade nos atletas de elite avaliados, por esporte. Res: resíduo; CV: capacidade vital; e VVM: ventilação voluntária máxima. *p < 0,05 vs. polo aquático.

Figura 1

Os resultados da análise de correlação coletiva (global) dos parâmetros antropométricos/demográficos e espirométricos são apresentados na Tabela 4. A maioria dos parâmetros antropométricos/demográficos correlacionou-se significativamente com os parâmetros espirométricos avaliados. A CVF correlacionou-se positivamente com o peso, a estatura e o IMC, mais fortemente com o peso (r = 0,741; p < 0,001). O VEF1 correlacionou-se positivamente com todos os parâmetros antropométricos/demográficos exceto a idade e a GC%, embora nenhuma dessas correlações positivas tenha sido estatisticamente significante (p > 0,05 para todos). Além disso, o IMC correlacionou-se positivamente com todos os parâmetros espirométricos (p < 0,001), mais fortemente com a VVM (r = 0,46; p < 0,001). Por outro lado, a GC% correlacionou-se negativamente com todos os parâmetros espirométricos, mais fortemente com o VEF1 (r = −0,386; p < 0,001).

Tabela 4. Análise de correlação global envolvendo todos os atletas de elite da amostra (N = 150).

CVF (l) VEF1 (l) PFE (l) CV (l) VEF1/CVF VVM (l)
Idade (anos) 0,019 −0,540 0,114 0,020 −0,156 0,100
Estatura (cm) 0,652 0,619 0,456 0,657 −0,127 0,275
Peso (kg) 0,741 0,675 0,548 0,765 −0,235 0,496
IMC (kg/m2) 0,396 0,307 0,313 0,428 −0,263 0,460
GC% −0,372 −0,386 −0,274 −0,344 −0,061 −0,176*

GC%: porcentagem de gordura corporal; CV: capacidade vital; e VVM: ventilação voluntária máxima. *Correlação significativa a 0,05 (bicaudal). Correlação significativa a 0,01 (bicaudal).

No tocante às correlações entre atletas de um mesmo grupo, foram semelhantes às observadas na análise global apresentada na Tabela 4, à exceção do grupo de jogadores de polo aquático, no qual apenas a VVM correlacionou-se significativamente com o peso e o IMC (r = 0,503 e r = 0,424, respectivamente; p < 0,05 para ambos). No grupo de jogadores de basquete, a maioria dos parâmetros antropométricos/demográficos correlacionou-se com todos os parâmetros espirométricos; as correlações positivas mais significativas foram as observadas entre a idade e a CVF (r = 0,618; p < 0,001) e entre a estatura e a CV (r = 0,649; p < 0,001). No grupo de jogadores de futebol, a estatura, o peso e o IMC correlacionaram-se positivamente com a CVF e a CV (p < 0,001 para todos); a mais forte dessas correlações foi a observada entre o peso e a CV (r = 0,76; p < 0,001). A GC% não se correlacionou significativamente com nenhum dos parâmetros espirométricos avaliados (p > 0,05 para todos). No grupo de jogadores de handebol, as correlações mais significativas foram as da CVF e da CV com todos os parâmetros antropométricos/demográficos avaliados (p < 0,001 para todos).

Como se pode observar na Figura 2, todas as correlações supracitadas foram positivas, à exceção das correlações entre a GC% e os parâmetros espirométricos avaliados. Como na análise de correlação global, a correlação negativa mais significativa foi a observada entre a GC% e o VEF1 (r = −0,326; p < 0,001).

Figura 2. Correlações entre porcentagem de gordura corporal (GC%) e parâmetros espirométricos, em jogadores de handebol. CV: capacidade vital.

Figura 2

DISCUSSÃO

É geralmente aceito o fato de que atletas de elite e indivíduos fisicamente ativos tendem a apresentar maior aptidão cardiorrespiratória. No presente estudo, os valores medidos foram significativamente maiores do que os valores previstos para a maioria dos parâmetros espirométricos em todos os quatro grupos de atletas. Esse achado pode ser de grande importância para o diagnóstico de doenças respiratórias, especialmente em casos de obstrução das vias aéreas. 1

Nossos resultados estão de acordo com os relatados em outros estudos. 15 , 16 Em um estudo transversal realizado por Myrianthefs et al., que incluiu 276 atletas praticantes de diversos esportes, os resultados foram semelhantes aos obtidos em nosso estudo. 1 Os autores relataram que os valores dos parâmetros espirométricos medidos foram maiores nos atletas do que na população geral e que esses valores foram maiores nos atletas que praticavam esportes aquáticos. Isso nos leva a um dos mais impressionantes resultados de nosso estudo: o fato de que os valores dos parâmetros espirométricos foram maiores nos atletas praticantes de polo aquático, um esporte aquático representativo, do que nos atletas praticantes de outros esportes que envolvem o mesmo tipo e intensidade de exercício. Outro importante achado do presente estudo foi que, além de os valores dos parâmetros espirométricos terem sido maiores nos atletas praticantes de polo aquático do que nos praticantes de esportes terrestres, as equações de previsão da CECA subestimaram certos valores espirométricos nos atletas de elite, como já se relatou. 17 , 18 Esse achado está de acordo com os de outros estudos que mostraram que os jogadores de polo aquático apresentam valores estatisticamente maiores dos principais parâmetros espirométricos (CVF, VEF1, CV e VVM), o que sugere que nadar regularmente melhora a função pulmonar. 7 , 19

No presente estudo, os atletas praticantes de esportes terrestres apresentaram valores espirométricos relativamente "normais" em relação aos valores previstos para a idade e a estatura, ao passo que os jogadores de polo aquático apresentaram valores de VEF1 aproximadamente 16% maiores que os valores previstos. Embora se saiba bem disso, a pergunta permanece: o volume pulmonar superior em atletas que praticam esportes aquáticos é consequência de seu treinamento ou trata-se (até certo ponto ou completamente) de um dom natural? Além disso, embora os valores de VEF1 e CVF tenham sido maiores nos jogadores de polo aquático do que nos demais atletas, a relação VEF1/CVF foi menor naqueles do que nestes. Isso sugere que a eficiência pulmonar foi maior nos demais atletas ou que os jogadores de polo aquático tinham mais capacidade residual. 13 Existem vários motivos pelos quais jogadores de polo aquático e atletas que praticam outros esportes aquáticos geralmente apresentam volumes pulmonares maiores do que os observados em atletas que praticam esportes terrestres. Nadadores não só tendem a apresentar características esqueléticas típicas cedo, mas também tendem a ser altos e magros, além de apresentarem diâmetro biacromial elevado para a idade. Além disso, alguns estudos mostraram que nadar regularmente altera a elasticidade dos pulmões e da parede torácica, o que melhora ainda mais a função pulmonar de nadadores e atletas que praticam outros esportes aquáticos. 7 , 20 Ademais, a natureza fundamental do exercício realizado por jogadores de polo aquático é, em alguns aspectos, diametralmente oposta à do exercício realizado por atletas que praticam esportes terrestres. Durante a imersão, a pressão da água aumenta a carga na parede torácica, aumentando, assim, a resistência das vias aéreas. A restrição ventilatória que ocorre momentaneamente em cada ciclo respiratório leva a hipóxia intermitente, que desencadeia um aumento da frequência respiratória. 1 Em geral, os atletas que praticam esportes aquáticos tendem a ter músculos respiratórios funcionalmente melhores por causa da maior pressão à qual são submetidos durante a imersão na água. 7 , 20 , 21 Por último, mas não menos importante, demonstrou-se que fatores genéticos contribuem substancialmente para a função pulmonar melhorada dos nadadores. 22

Além das diferenças significativas entre os atletas que praticam esportes aquáticos e aqueles que praticam esportes terrestres, no tocante aos valores espirométricos observados e confirmados neste estudo, outro aspecto notável de nossos resultados é a óbvia distinção entre os três esportes terrestres avaliados. Até onde sabemos, nenhum estudo investigou essas diferenças, o que torna nosso estudo ainda mais importante. Uma possível explicação é que cada esporte é diferente no tocante ao tipo e intensidade do exercício envolvido, que varia conforme a estação, e que há adaptações da composição corporal específicas de cada esporte, um fenômeno conhecido como "otimização morfológica específica do esporte". 23

Os resultados de nossa análise de correlação global mostraram que quase todos os parâmetros antropométricos/demográficos correlacionaram-se significativamente com os parâmetros espirométricos avaliados. A CVF correlacionou-se positivamente com o peso, a estatura e o IMC, mais fortemente com o peso. Além disso, o IMC correlacionou-se positivamente com todos os parâmetros espirométricos; a correlação positiva mais forte foi a observada entre o IMC e a VVM. No entanto, a GC% correlacionou-se negativamente com todos os parâmetros espirométricos, mais fortemente com o VEF1. Nossa análise das diferenças entre atletas de um mesmo grupo revelou que as correlações foram semelhantes às observadas na análise geral, à exceção dos jogadores de polo aquático, nos quais a VVM correlacionou-se significativamente com o peso e o IMC. Nossos resultados mostraram que alguns parâmetros antropométricos, especialmente a GC%, correlacionaram-se negativamente com os parâmetros espirométricos avaliados, demonstrando, assim, como em outros estudos, que um aumento da gordura corporal pode resultar em diminuição da função pulmonar. 16 , 24 Esse achado está de acordo com os de outros estudos na literatura e pode ser explicado por uma redução do volume de reserva expiratório e da capacidade residual funcional em decorrência da diminuição da complacência pulmonar, da diminuição do volume da parede torácica e do aumento da resistência das vias aéreas. 24 Nossos resultados estão de acordo com os de um estudo envolvendo indivíduos obesos, que demonstrou que a função pulmonar, expressa em DLCO, correlaciona-se positivamente com a massa magra, 25 que é o oposto da GC%. Além disso, alguns autores relataram que a DLCO correlaciona-se positivamente com o IMC, 26 embora não com a GC%. 27 Sabe-se bem que, em indivíduos normais (aqueles que fazem atividades físicas regularmente), a DLCO pode dobrar conforme aumenta o débito cardíaco, 28 o que pode explicar o fato de que a GC% não tem nenhuma influência na variabilidade da DLCO em atletas de elite.

De acordo com a literatura, há uma relação significativa entre níveis mais elevados de massa gorda e obesidade em geral (mesmo em atletas) e menor variabilidade da frequência cardíaca em baixa frequência, que reflete principalmente a atividade simpática. Além disso, estudos recentes mostraram que, em alguns distúrbios pulmonares, mesmo em distúrbios leves, a modulação autonômica cardíaca aumenta quando há dominância simpática do equilíbrio autonômico. Isso também está relacionado com a diminuição da DLCO, o que poderia explicar as correlações negativas observadas em nosso estudo. 29

Talvez o achado mais importante do presente estudo seja o fato de que os jogadores de polo aquático apresentaram valores espirométricos maiores do que os observados nos demais atletas, o que indica que tanto os volumes pulmonares como a capacidade pulmonar de jogadores de polo aquático são afetados principalmente pelo fato de que praticam um esporte aquático. No entanto, ainda não se sabe por que a prevalência de asma em nadadores é elevada. Não obstante, embora as características antropométricas únicas de atletas praticantes de esportes aquáticos atribuam-se, como mencionado anteriormente, principalmente à herança genética, ainda não está claro se a função pulmonar superior nesses atletas ocorre em virtude de influências genéticas ou do padrão específico de exercício. 22

Verificamos que os valores espirométricos medidos foram significativamente maiores em atletas de elite do que na população geral, independentemente da idade ou do tipo de esporte praticado. Esses resultados são particularmente relevantes quando um atleta busca tratamento para sintomas respiratórios como dispneia, tosse e sibilância. Como os especialistas em medicina esportiva usam valores previstos (de referência) para os parâmetros espirométricos, o risco de subestimar a gravidade da doença restritiva ou da obstrução das vias aéreas pode ser maior em atletas. Não obstante, embora nosso estudo tenha incluído apenas atletas praticantes de esportes semelhantes quanto ao tipo e intensidade do exercício envolvido, os jogadores de polo aquático destacaram-se em virtude dos valores espirométricos relativamente elevados. Nossos resultados sugerem que o tipo de esporte tem um impacto significativo na adaptação respiratória. Em virtude dessas diferenças específicas do esporte, é preciso investigar padrões de exercício específicos; a influência da duração, gravidade e intensidade do exercício; os primeiros anos de treinamento; a força muscular respiratória e influências genéticas específicas.

Footnotes

Apoio financeiro: Este estudo recebeu apoio financeiro do Ministério da Educação e Ciência da República da Sérvia (n. III41022).

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Trabalho realizado no Institute of Medical Physiology, Belgrado, Sérvia.


Articles from Jornal Brasileiro de Pneumologia are provided here courtesy of Sociedade Brasileira de Pneumologia e Tisiologia (Brazilian Thoracic Society)

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