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. 2015 Oct-Dec;13(4):535–540. doi: 10.1590/S1679-45082015AO3379
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Behavioral and electrophysiological auditory processing measures in traumatic brain injury after acoustically controlled auditory training: a long-term study

Carolina Calsolari Figueiredo 1, Adriana Neves de Andrade 1, Andréa Tortosa Marangoni-Castan 1, Daniela Gil 1, Italo Capraro Suriano 1
PMCID: PMC4878627  PMID: 26676270

ABSTRACT

Objective

To investigate the long-term efficacy of acoustically controlled auditory training in adults after tarumatic brain injury.

Methods

A total of six audioogically normal individuals aged between 20 and 37 years were studied. They suffered severe traumatic brain injury with diffuse axional lesion and underwent an acoustically controlled auditory training program approximately one year before. The results obtained in the behavioral and electrophysiological evaluation of auditory processing immediately after acoustically controlled auditory training were compared to reassessment findings, one year later.

Results

Quantitative analysis of auditory brainsteim response showed increased absolute latency of all waves and interpeak intervals, bilaterraly, when comparing both evaluations. Moreover, increased amplitude of all waves, and the wave V amplitude was statistically significant for the right ear, and wave III for the left ear. As to P3, decreased latency and increased amplitude were found for both ears in reassessment. The previous and current behavioral assessment showed similar results, except for the staggered spondaic words in the left ear and the amount of errors on the dichotic consonant-vowel test.

Conclusion

The acoustically controlled auditory training was effective in the long run, since better latency and amplitude results were observed in the electrophysiological evaluation, in addition to stability of behavioral measures after one-year training.

Keywords: Neuronal plasticity, Auditory perceptual disorders, Learning, Acoustic stimulation, Brain injuries/complications

INTRODUCTION

Traumatic brain injury (TBI) is defined as any traumatic insult resulting in anatomic lesion or functional impairment of the meninges, brain or its vessels.(1)

The deformation of the brain due to the acceleration and deceleration causes primary lesions that can affect the neuronal substrate responsible for hearing and it may result in déficit central hearing impairment involving cortical and subortical auditory areas. Thus, individuals who suffer TBI can present an auditory processing disorder (APD), which can be identified by electrophysiological and behavioral tests.(2)

The acoustically controled auditory training (ACAT) is a set of conditions and/or acoustic tasks that are controled and modeled at will, aiming to maximize the plasticity effects of the central nervous system and other related systems, so that their neural bases and auditory behaviors can be positively altered.(2,3)

Acoustically controled auditory training can be used to habilitate or rehabilite the auditory skills that help the linguistic and phonemic processings required for speech comprehension and effective communicative functions.

In a literature review we found only two studies conducted with individuals who sustained TBI treated with ACAT, and both showed that the training could effectively result in neuronal plasticity through auditory stimulation.(4,5) However, retesting was done right after the stimulation sessions without a longitudinal follow-up of the patients.

OBJECTIVE

To investigate the long-term efficacy of the accoustically controled auditory training in adults who sustained traumatic brain injury.

METHODS

The research was conducted at the auditory processing and electrophysiology laboratories of the Hearing Disorder Course at the Universidade Federal de São Paulo and approved by the Institutional Review Board of the same university, under number 0389/10. All subjects signed an Informed Consent Form.

The six participants were male, aged 20 to 37 years. They all presented diffuse axonal injury, two did not present any associated focal injury, two had subdural hematoma, one presented a temporal contusion, and one presented a subdural hematoma and temporal contusion.

The inclusion criteria were severe blunt TBI (Glasgow scale from 3 to 8 upon hospital admission), induced coma, diffuse axonal injury, time between injury and participation in the study ranging from 3 to 24 months, age between 18 and 50 years, right-handedness, complete High School Education, auditory thresholds within the normal range between 250 and 4,000Hz.

All individuals had undergone an ACAT program approximately one year before. Results of the behavioral and electrophysiological tests performed right after the ACAT and one year after the training were compared.

The auditory evoked potentials (AEP) recording started with the long latency auditory evoked potentials (P3), with binaural tone burst stimulation at frequencies of 1,000Hz for the frequent stimulus, and of 2,000Hz for the rare stimulus, with an intensity of 80dBHL. Three-hundred stimuli were presented, out of which 240 were frequent and 60 were rare, at a ratio of 80% to 20%, respectively. Two waves were recorded at each scanning, one for the frequent stimulus and one for the rare one. In the end, waves were subtracted to obtain the P300. The P3 wave latency value was considered for the analysis of this potential.(6)

Click stimuli were used for the brainstem auditory evoked potential (BAEP), monoaurally presented at 80dBHL, with a rarefaction polarity and at a rate of 19.1 clicks/second. Absolute latencies of waves I, III and V and I-III, III-V and I-V interpeak intervals were recorded. The normalcy criteria were suggested by the equipment manufacturer. Impairments were classified as lower brainstem, upper brainstem and diffuse brainstem impairments.(7)

The simplified auditory processing (AP) test was performed at a sound field with the following procedures: sound localization test and memory test for sequential sounds.(8,9)

The other behavioral tests were performed in an acoustic booth using verbal and non-verbal stimuli recorded in a CD. The following tests were performed: duration pattern test with pure tone (DPT-PT), free-recall dichotic consonant-vowel test (FR-DCVT), staggered spondaic word test (SSW; quantitative and qualitative analysis), synthetic sentence identification test with competing ipsilateral (SSI-CIM) or contralateral message (SSI-CCM), Random Gap Detection Test (RGDT), percentage speech recognition rate with recording (PSRR) and speech test with white noise (STWN). The criteria of normality used for the AP behavioral test were those described by Pereira.(10)

The statistical analysis was performed using Wilcoxon’s test, test of equality of two proportions, confidence interval for the mean with 95% of statistical confidence and p value (level of significance used 0.10 due to small sample).

RESULTS

The sample consisted of six subjects who sustained severe TBI, five were High School Graduates and one had incomplete Further Education, mean age of 26.7 years.

Part 1. Electrophysiological testing − BAEP and LLAEP (P3)

The findings showed an increase in absolute latency for all waves and interpeak intervals in the current tests when compared to post-training test results, both for the right and left ear. This increase was statistically significant for wave I, III and V absolute latencies in both ears, as well as for the I-V interpeak interval in the right ear and the III-V and I-V interpeak intervals in the left ear (Figure 1).

Figure 1. Mean absolute latencies for waves I, III and IV and I-III, III-V and I-V interpeak intervals in the post-training and current tests.

Figure 1

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Right ear BAEP results showed that wave I, III and V amplitudes increased and that the wave V amplitude increase was statistically significant. The left ear BAEP also showed an increase in waves I, III and V amplitude, with a statistically significant increase in wave III amplitude in the current test, when compared to the post-training test (Figure 2).

Figure 2. Mean amplitude of waves I, III and V in the post-training and current tests.

Figure 2

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A decrease was found in P3 latency in both ears, which was statistically significant in the right ear and with a trend towards significance in the left ear (Table 1). Additionally, an increase in P3 amplitude was found in the current test in both ears, with a statistically significant increase in the right ear (Table 2).

Table 1. P3 latency (ms) in post-training and current tests.

P3 latency Mean Median Standard deviation p value
Right ear
Post-training 345.7 340.2 38.7 0.046
Current 302.2 292.0 44.1
Left ear
Post-training 335.7 330.7 45.6 0.116
Current 300.3 301.5 38.1
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P3: long latency auditory evoked potential component tested in this study.

Table 2. P3 amplitude (mV) in post-training and current tests.

P3 amplitude Mean Median Standard deviation p value
Right ear
Post-training 5.91 4.34 2.81 0.075
Current 10.19 10.75 3.94
Left ear
Post-training 6.07 4.84 2.79 0.249
Current 9.23 10.68 3.22
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P3: long latency auditory evoked potential component tested in this study.

Part 2. Behavioral testing of auditory processing

The performance in the post-training and current behavioral test of the AP was similar. A statistically significant difference was found only in the performance in the SSW test in the left ear, with worse results in the current test (Table 3). Although the performance in this particular test was worse, the degree of impairment, which is mild, remained the same.

Table 3. Descriptive performance measures of the subjects in the post-training and current behavioral test of the auditory processing.

Behavioral Mean (%) Median (%) Standard deviation (%) p value
SL
Post-training 90.0 90.0 11.0 0.157
Current 96.7 100.0 8.2
VSM 4 sounds
Post-training 88.9 100.0 17.2 0.564
Current 83.3 83.3 18.3
NVSM 4 sounds
Post-training 83.3 83.3 18.3 0.564
Current 88.9 100.0 17.2
STWN RE
Post-training 90.7 90.0 4.8 0.705
Current 89.3 88.0 5.5
STWN LE
Post-training 86.7 86.0 5.5 0.581
Current 88.0 88.0 5.7
SSW RE
Post-training 96.7 98.8 4.9 0.139
Current 93.9 92.5 2.6
SSW LE
Post-training 88.3 88.8 7.5 0.059
Current 85.4 85.0 7.0
SSI-ICM RE (-10)
Post-training 83.3 85.0 8.2 0.102
Current 90.0 90.0 6.3
SSI-ICM LE (-10)
Post-training 83.3 85.0 8.2 0.157
Current 91.7 95.0 9.8
DPT
Post-training 91.1 91.7 8.4 0.144
Current 87.8 90.0 10.3
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SL: sound localization; VSM: verbal sequential memory; NVSM: non-verbal sounds sequential memory; SPWN: speech test with white noise; RE: right ear; LE: left ear; SSW: staggered spondaic word test; SSI-ICM: synthetic sentence identification (with competing ipsilateral message); DPT: duration pattern test.

Regarding the tests that cannot be measured in percent, FR-DCVT results showed that subjects gave less correct responses when compared to post-training tests, however, they still gave more correct responses in the right ear, even though this was not statistically significant, thus showing left hemisphere dominance, as expected. There was a statistically significant increase in the number of incorrect responses in the current test when compared to the post-training test.

In the RGDT, the mean interval in miliseconds of the tested frequencies was shorter in the current test when compared to the post-training test, but the difference was not statistically significant (Table 4).

Table 4. Performance in the Random Gap Detection Test in post-training and current tests.

RGDT Mean Median Standard deviation p value
Post-training 10.42 7.5 8.61 0.916
Current 8.50 7.5 2.30
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RGDT: random gap detection test.

DISCUSSION

Only two studies in the literature have directly approached this subject, so that the results of our study are compared with studies performed in other populations.

Part 1. Electrophysiological testing – BAEP and LLAEP (P3)

Absolute latency for all waves and interpeak intervals increased in the current test, with a statistically significant difference in absolute latencies of waves I, III and V in both ears, as well as in interpeak intervals I-V in the right ear and interpeak intervals III-V and I-V in the left ear.

A study carried out with normal adults found that BAEP components remained stable for up to three months without any intervention between the first test and the retest, thus confirming the test-retest reliability of the procedures.(11)

Researchers assessed subjects who sustained TBI with electrophysiological tests and concluded that this group has lower brainstem impairments at the BAEP, characterized by increased absolute latencies of waves I and III and of the interpeak interval I-III and that these impairments tend to become permanent if subjects do not undergo any specific treatment.(12)

In this study, in spite of the increase in latencies of all waves when compared to results achieved after auditory training, interpeak intervals have not changed significantly, remaining within the ranges of normality, thus indicating that the improvement achieved with training was sustained even one year after the intervention.

The amplitudes of the components increased in both ears, with statistically significant increases in the amplitude of wave V in the right ear and of wave III in the left ear. These results showed that a positive neurophysiological change occurred during this period after ACAT, which is a neurophysiological surrogate of neuronal plasticity.

Few studies have used BAEP to follow changes after auditory training, however, one study showed that the method was a sensitive procedure that could measure neuronal plasticity resulting from stimulation after ACAT.(5)

The type of potential most indicated to follow neurophysiologial chances resulting from auditory training is LLAEP because neuronal plasticity is more prominent in cortical areas. Several studies were conducted using the P3 component of LLAEP to assess neurophysiological changes that occur after auditory training and they demonstrated improvements in amplitude, latency and even in the morphology of waves after auditory stimulation.(13,14)

A study conducted with an adult subject who suffered TBI, with results before and after auditory training, and retesting four months after training, showed that after training amplitude increased in both ears and latency of wave P3 decreased in the right ear. This improvement was not sustained in the post-training retest.(4)

These results are not in agreement with those found in this study because latency of component P3 of the LLAEP decreased in both ears. Additionally, there was an increase in the amplitude of P3 in both ears when compared to post-training tests, with a significant increase in the left ear.

Thus, we can state that the neurophysiological changes achieved with training could not only be sustained, but actually improved with the stimulation provided by the environment where subjects live. We should stress the fact that subjects had not undergone any additional treatment after ACAT before the retest.

Part 2. Behavioral evaluation of the auditory processing

A statistically significant difference was found only in the SSW test results for the left ear, with worse performance in the current test and in the number of incorrect responses in DCVT. Thus, we can state that the change in the neuronal substrate resulting from ACAT which led to a better performance in the behavioral test could be sustained after one year.

Some studies found similar results regarding the maintenance of improvements achieved after auditory training. One study found that most subjects maintained their performance after six months or longer – only 15% could not maintain their performance. According to the authors, children who did not maintain their performance could have been influenced by non-auditory factors during testing (e.g. emotional, cognitive, memory or attention issues).(15)

A study comparing the performance of children with APD in two tests (Post 1 and Post 2) found that 60% of them maintained the results achieved in Post 1; among the remianing, one improved and three worsened their APD. It is assumed that attention deficit and lack of motivation might have influenced their performance.(16) However, none of these studies were carried out with a population similar to the one that participated in this study, i.e., adults with confirmed neurological injury.

Nonetheless, a case study with a post-TBI patient showed that the individual maintained a similar performance in most tests after showing improvement in the post-training tests, and a small decrease in performance in standard frequency and memory tests for verbal sounds, thus demonstrating the maintenance of improvements in behavioral responses four months after the auditory training.(4)

Considering that neuronal plasticity in injured individuals is different from the one that occurs in subjects without brain injury, this study and the comparison with other studies in different populations showed that ACAT can effectively result in neuronal plasticity by stimulating individuals after TBI and that the benefits achieved with training were sustained.

Many patients with severe traumatic brain injury undergo many surgical procedures and stay a long time in hospital. It is often the case that hearing complaints go unnoticed considering the overall severity of the condition. Despite the small sample, this study had strict inclusion criteria and is important because it could demonstrate that auditory neuronal déficits can affect social, academic and professional reintegration of these mostly young patients. The auditory stimulation provided by ACAT can be a rehabilitation alternative for these individuals, improving their quality of life and expanding the roles they may have in society.

During the retesting procedures subjects reported a great improvement in their day-to-day activities and better attention and memory capacity, thus facilitating their social reintegration, as well as the return to their professional life and a pleasant life with family and friends.

Among the limitations of this study were the small sample resulting from strict inclusion criteria; the limited number of studies involving a similar population, which made it difficult to discuss results; and the non-validation of the subjective improvement reported by patients through questionnaires.

All patients participated in a care protocol that included auditory training. However, changes found in the evaluations used the subjects as their own controls, which is a procedure used in studies that use therapeutical interventions.

Further studies should be conducted with a similar population including a comparison with a control, randomized group and with a larger sample. This study was carried out with a small sample and with no control group due to the strict inclusion criteria.

CONCLUSION

The acoustically controled auditory training may have been efficient in the long term, since better results were found for latency and amplitude in the electrophysiological tests, in addition to stable results in the behavioral measures one year after the training.

REFERENCES

  • 1.Teasdale G, Jennett B. Assessment of coma and impaired consciousness. A practical scale. Lancet. 1974;2(7872):81–84. doi: 10.1016/s0140-6736(74)91639-0. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  • 2.Musiek FE, Chermak G. Testing and treating (C) APD in head injury patients. Hear J. 2008;61(6):36–38. [Google Scholar]
  • 3.Musiek FE, Berge BE. How electrophysiologic tests of central auditory processing influence management. In: Bess F, editor, editor. Children with hearing impairment: contemporary trends. Nashville, TN: Vanderbilt Bill Wilkerson Center Press; 1998. pp. 145–162. [Google Scholar]
  • 4.Murphy CF, Fillippini R, Palma D, Zalcman TE, Lima JP, Schochat E. Auditory training and cognitive functioning in adult with traumatic brain injury. Clinics (São Paulo) 2011;66(4):713–715. doi: 10.1590/S1807-59322011000400030. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 5.Marangoni AT, Gil D. Treinamento auditivo formal em indivíduos após traumatismo cranioencefálico. São Paulo: Universidade Federal de São Paulo; 2012. tese. [Google Scholar]
  • 6.McPherson DL. Late potencials of the auditory system (evoked potencials) San Diego: Singular Publishing Group; 1996. [Google Scholar]
  • 7.Matas CG. Carvalho RM. Fonoaudiologia: informação para a formação - procedimentos em audiologia. Vol. 3. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan; 2003. Medidas eletrofisiológicas da audição: audiometria de tronco cerebral; pp. 43–57. [Google Scholar]
  • 8.Pereira LD. Processamento auditivo. Temas Desenvolv. 1993;2(11):7–14. [Google Scholar]
  • 9.Pereira LD, Schochat E. Processamento auditivo central: manual de avaliação. São Paulo: Lovise; 1997. [Google Scholar]
  • 10.Pereira LD. Avaliação do Processamento auditivo central. In: Tratado de fonoaudiologia. 2a. São Paulo: Tecmedd; 2004. pp. 111–130. [Google Scholar]
  • 11.Matas CG, Hataiama NM, Gonçalves IC. Estabilidade dos potenciais evocados auditivos em indivíduos adultos com audição normal. Rev Soc Bras Fonoaudiol. 2011;16(1):37–41. [Google Scholar]
  • 12.Marangoni AT, Santos RB, Suriano IC, Ortiz KZ, Gil D. Avaliação eletrofisiológica da audição em indivíduos após traumatismo cranioencefálico. Revista CEFAC. 2013;15(1):58–68. [Google Scholar]
  • 13.Alonso R, Schochat E. A eficácia do treinamento auditivo formal em crianças com transtorno de processamento auditivo (central): avaliação comportamental e eletrofisiológica. Braz J Otorhinolaryngol. 2009;75(5):726–732. doi: 10.1016/S1808-8694(15)30525-5. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 14.Gil D, Iorio MC. Formal auditory training in adult hearing aid users. Clinics (São Paulo) 2010;65(2):165–174. doi: 10.1590/S1807-59322010000200008. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  • 15.Schochat E, Beluda DA, Silva PM. Pereira LD, Azevedo MF, Machado LP, Ziliotto KN. Processamento auditivo: terapia fonoaudiológica. Uma abordagem de reabilitação. São Paulo: Lovise; 2002. Habilitando a audição. [Google Scholar]
  • 16.Fillippini R, Brito NF, Neves-Lobo IF, Schochat E. Manutenção das habilidades auditivas pós treinamento auditivo. Audiol Commun Res. 2014;19(2):112–116. [Google Scholar]
Einstein (Sao Paulo). 2015 Oct-Dec;13(4):535–540. [Article in Portuguese]

Medidas comportamentais e eletrofisiológicas do processamento auditivo em traumatismo craniencefálico após treinamento auditivo acusticamente controlado: estudo de longo prazo

Carolina Calsolari Figueiredo 1, Adriana Neves de Andrade 1, Andréa Tortosa Marangoni-Castan 1, Daniela Gil 1, Italo Capraro Suriano 1

RESUMO

Objetivo

Investigar a eficácia de longo prazo do treinamento auditivo acusticamente controlado em indivíduos adultos após traumatismo craniencefálico.

Métodos

Foram estudados seis indivíduos audiologicamente normais com idades entre 20 e 37 anos, que sofreram traumatismo craniencefálico grave com lesão axional difusa, submetidos a um programa de treinamento auditivo acusticamente controlado aproximadamente um ano antes. Foram comparados os resultados obtidos nas avaliações comportamental e eletrofisiológica do processamento auditivo imediatamente após o treinamento auditivo acusticamente controlado e a reavaliação, um ano após.

Resultados

Quanto ao potencial de tronco encefálico, observou-se aumento da latência absoluta de todas as ondas e os intervalos interpicos, na comparação entre as avaliações, bilateralmente, bem como aumento da amplitude de todas as ondas, sendo a onda V estatisticamente significativa, para a orelha direita e a onda III para a orelha esquerda. Quanto ao P3, observaram-se diminuição da latência e aumento da amplitude do P3 na avaliação atual em ambas as orelhas. A avaliação comportamental atual evidenciou desempenho semelhante nas duas avaliações, exceto no teste dicótico de dissílabos alternados na orelha esquerda e a quantidade de erros no teste dicótico consoante-vogal.

Conclusão

O treinamento auditivo acusticamente controlado mostrou-se eficaz em longo prazo, uma vez que foram observados resultados melhores de latência e amplitude na avaliação eletrofisiológica, bem como estabilidade das medidas comportamentais após um ano de treinamento.

Keywords: Plasticidade neuronal, Transtornos da percepção auditiva, Aprendizagem, Estimulação acústica, Traumatismos encefálicos/complicações

INTRODUÇÃO

O traumatismo craniencefálico (TCE) é definido como qualquer agressão traumática que tenha como consequência lesão anatômica ou comprometimento funcional das meninges, encéfalo ou de seus vasos.(1)

A deformação do cérebro pela aceleração e desaceleração causa lesões primárias que podem afetar o substrato neural responsável pela audição, podendo gerar déficit auditivos centrais, envolvendo áreas auditivas corticais e subcorticais. Assim, indivíduos que sofrem TCE podem apresentar distúrbio do processamento auditivo (DPA), que podem ser identificados com avaliações eletrofisiológicas e comportamentais.(2)

O treinamento auditivo acusticamente controlado (TAAC) é um conjunto de condições e/ou tarefas acústicas controladas e modeladas da maneira desejada, visando maximizar os efeitos da plasticidade do sistema nervoso central e outros sistemas relacionados, de tal forma que suas bases neurais e comportamentos auditivos sejam alterados de maneira positiva.(2,3)

Com o TAAC, é possível habilitar ou reabilitar as habilidades auditivas que auxiliam os processamentos linguístico e fonêmico necessários para a compreensão da fala e para a efetividade das funções comunicativas.

Foram encontrados apenas dois estudos na literatura realizados com indivíduos que sofreram TCE submetidos ao TAAC, e ambos revelaram que o treinamento foi eficiente em provocar a plasticidade neuronal por meio de estimulação auditiva.(4,5) No entanto, a reavaliação foi realizada logo após o término das sessões de estimulação, sem acompanhamento longitudinal dos pacientes.

OBJETIVO

Investigar a eficácia a longo prazo do treinamento auditivo acusticamente controlado em indivíduos adultos após traumatismo craniencefálico.

MÉTODOS

Pesquisa realizada nos laboratórios de processamento auditivo e de eletrofisiologia da Disciplina de Distúrbios de Audição da Universidade Federal de São Paulo e aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa da mesma universidade, sob número 0389/10. Todos os indivíduos assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido.

Os seis participantes eram do sexo masculino, com idade entre 20 e 37 anos. Todos apresentavam lesão axional difusa, sendo que dois indivíduos não apresentavam lesão focal associada, dois apresentavam hematoma subdural, um apresentava contusão temporal, e um apresentava hematoma subdural e contusão temporal associados.

Os critérios de inclusão adotados foram apresentar TCE fechado grave (escala Glasgow de 3 a 8 na admissão hospitalar), permanência em coma induzido, lesão axonal difusa, tempo entre a lesão e a participação no estudo de 3 a 24 meses, faixa etária entre 18 e 50 anos, preferência manual direita, Ensino Médio completo, limiares auditivos dentro dos padrões da normalidade entre 250 e 4.000Hz.

Todos os indivíduos foram submetidos a um programa de TAAC aproximadamente um ano antes. Foram comparados os resultados obtidos das avaliações comportamentais e eletrofisiológicas do processamento auditivo imediatamente após o TAAC e após 1 ano da realização do mesmo.

A captação dos potenciais evocados auditivos (PEA) foi iniciada pelo potencial evocado auditivo de longa latência (P3), com estímulos auditivos binaurais tipo tone burst com frequências de 1.000Hz para o estímulo frequente, e 2.000Hz para o estímulo raro, com intensidade de 80dBNA. Foram apresentados 300 estímulos, sendo 240 frequentes e 60 raros, numa proporção de 80% para 20%, respectivamente. A cada varredura, foram gravadas duas ondas, uma para o estímulo frequente e outra para o raro. Ao final, as ondas foram subtraídas para obtenção do P300. Para a análise desse potencial, foi considerado o valor de latência da onda P3.(6)

Para o potencial evocado auditivo de tronco encefálico (PEATE), foram utilizados estímulos do tipo clique, apresentados monoauralmente a 80dBNA, com polaridade rarefeita e velocidade de 19,1 cliques/segundo. Foram registradas as latências absolutas das ondas I, III, e V e dos intervalos interpicos I-III, III-V e I-V. Os critérios de normalidade utilizados foram os sugeridos pelo fabricante do equipamento. As alterações foram classificadas em tronco encefálico baixo, tronco encefálico alto e alteração difusa de tronco encefálico.(7)

A avaliação simplificada do processamento auditivo (PA) foi realizada em campo sonoro com os seguintes procedimentos: teste de localização sonora e teste de memória para sons em sequência.(8,9)

Os demais testes comportamentais foram realizados em cabina acústica, utilizando-se estímulos verbais e não verbais gravados em CD. Foram realizados os seguintes testes: teste padrão de duração com tom puro (TPD-TP), teste dicótico consoante-vogal etapa de atenção livre (TDCV-AL), teste dicótico de dissílabos alternados (SSW; staggered spondaic word; análise quantitativa e qualitativa), teste de identificação de sentenças sintéticas com mensagem competitiva ipsilateral (SSI-MCI) ou contralateral (SSI-MCC), Teste de Fusão Auditiva Randomizado (RGDT - Random Gap Detection Test), índice porcentual de reconhecimento de fala com gravação (IPRF) e teste de fala com ruído branco (TFRB). Os critérios de normalidade utilizados para avaliação comportamental do PA foram os descritos por Pereira.(10)

A análise estatística foi realizada utilizando o teste de Wilcoxon, teste de igualdade de duas proporções, intervalo de confiança para média com 95% de confiança estatística e valor de p (nível de significância adotado de 0,10, devido à baixa amostragem).

RESULTADOS

A amostra foi constituída por seis indivíduos, cinco com Ensino Médio completo e um Ensino Superior incompleto, com média de idade de 26,7 anos, que sofreram TCE grave.

Parte 1. Avaliação eletrofisiológica − PEATE e PEALL (P3)

Os achados evidenciaram aumento da latência absoluta de todas as ondas e dos intervalos interpicos na avaliação atual, em comparação aos resultados obtidos após o treinamento, tanto na orelha direita quanto na orelha esquerda. Esse aumento foi estatisticamente significante para as latências absolutas das ondas I, III e V em ambas as orelhas, bem como o intervalo interpico I-V na orelha direita e os intervalos interpicos III-V e I-V na orelha esquerda (Figura 1).

Figura 1. Latências absolutas médias das ondas I, III e V e dos intervalos interpicos I-III, III-V e I-V, nas avaliações após treinamento e atual.

Figura 1

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Em relação à amplitude das ondas I, III e V do PEATE na orelha direita, observou-se que todas as amplitudes aumentaram, sendo o aumento da amplitude da onda V estatisticamente significante na avaliação. Na orelha esquerda também houve aumento da amplitude das ondas I, III e V do PEATE com aumento estatisticamente significante na amplitude da onda III na avaliação atual, quando comparada à avaliação após treinamento (Figura 2).

Figura 2. Amplitude média das ondas I, III e V nas avaliações após treinamento e atual.

Figura 2

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Houve diminuição da latência do P3 em ambas as orelhas, estatisticamente significante à orelha direita e com tendência à significância à orelha esquerda (Tabela 1). Também houve aumento da amplitude do P3 na avaliação atual em ambas as orelhas, sendo que esse aumento foi estatisticamente significante à orelha direita (Tabela 2).

Tabela 1. Latência (ms) do P3 nas avaliações após treinamento e atual.

P3 latência Média Mediana Desvio padrão Valor de p
Orelha direita
Após treinamento 345,7 340,2 38,7 0,046
Atual 302,2 292,0 44,1
Orelha esquerda
Após treinamento 335,7 330,7 45,6 0,116
Atual 300,3 301,5 38,1
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P3: componente do potencial evocado auditivo de longa latência analisado neste estudo.

Tabela 2. Amplitude (mV) do P3 nas avaliações após treinamento e atual.

P3 amplitude Média Mediana Desvio padrão Valor de p
Orelha direita
Após treinamento 5,91 4,34 2,81 0,075
Atual 10,19 10,75 3,94
Orelha esquerda
Após treinamento 6,07 4,84 2,79 0,249
Atual 9,23 10,68 3,22
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P3: componente do potencial evocado auditivo de longa latência analisado neste estudo.

Parte 2. Avaliação comportamental do processamento auditivo

Na reavaliação comportamental do PA, o desempenho mostrou-se semelhante quando comparadas as duas situações. Houve diferença estatisticamente significante apenas entre os desempenhos no teste SSW na orelha esquerda, com piora dos resultados na situação de avaliação atual (Tabela 3). Importante ressaltar que, apesar da piora no desempenho, houve manutenção do grau da alteração, classificado como leve.

Tabela 3. Medidas descritivas do desempenho dos indivíduos na avaliação comportamental do processamento auditivo após treinamento e atual.

Comportamental Média (%) Mediana (%) Desvio padrão (%) Valor de p
LS
Após treinamento 90,0 90,0 11,0 0,157
Atual 96,7 100,0 8,2
MSV 4 sons
Após treinamento 88,9 100,0 17,2 0,564
Atual 83,3 83,3 18,3
MSNV 4 sons
Após treinamento 83,3 83,3 18,3 0,564
Atual 88,9 100,0 17,2
TFRB OD
Após treinamento 90,7 90,0 4,8 0,705
Atual 89,3 88,0 5,5
TFBR OE
Após treinamento 86,7 86,0 5,5 0,581
Atual 88,0 88,0 5,7
SSW OD
Após treinamento 96,7 98,8 4,9 0,139
Atual 93,9 92,5 2,6
SSW OE
Após treinamento 88,3 88,8 7,5 0,059
Atual 85,4 85,0 7,0
SSI-MCI OD (-10)
Após treinamento 83,3 85,0 8,2 0,102
Atual 90,0 90,0 6,3
SSI-MCI OE (-10)
Após treinamento 83,3 85,0 8,2 0,157
Atual 91,7 95,0 9,8
TPD
Após treinamento 91,1 91,7 8,4 0,144
Atual 87,8 90,0 10,3
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LS: localização sonora; MSV: memória sequencial verbal; MSNV: memória sequencial de sons não verbais; TFRB: teste de fala com ruído branco; OD: orelha direita; OE: orelha esquerda; SSW: teste dicótico de dissílabos alternados; SSI-MCI: identificação de sentenças sintéticas (mensagem competitiva ipsilateral); TPD: teste padrão de duração.

Quanto aos testes que não podem ser mensurados em porcentagem, foi possível observar que no TDCV-AL os indivíduos apresentaram menor número de acertos em comparação à avaliação após treinamento, porém mantiveram mais acertos na orelha direita, mesmo que sem significância estatística, demonstrando dominância hemisférica esquerda, como esperado. Quanto aos erros, houve aumento estatisticamente significante no número de erros na avaliação atual, quando comparada à avaliação após treinamento.

No teste RGDT, observou-se que o intervalo médio em milissegundos das frequências testadas foi menor na avaliação atual quando comparado com a avaliação após treinamento, sem significância estatística (Tabela 4).

Tabela 4. Desempenho no Teste de Fusão Auditiva Randomizado nas avaliações após treinamento e na atual.

RGDT Média Mediana Desvio padrão Valor de p
Após treinamento 10,42 7,5 8,61 0,916
Atual 8,50 7,5 2,30
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RGDT: Teste de Fusão Auditiva Randomizado.

DISCUSSÃO

Há apenas dois estudos na literatura que abordam diretamente o tema proposto, de modo que os resultados aqui também são discutidos com estudos realizados em outras populações.

Parte 1. Avaliação eletrofisiológica – PEATE e PEALL (P3)

Houve aumento da latência absoluta de todas as ondas e dos intervalos interpicos na avaliação atual, sendo estatisticamente significante para as latências absolutas das ondas I, III e V em ambas as orelhas, bem como intervalo interpicos I-V na orelha direita e os intervalos interpicos III-V e I-V na orelha esquerda.

Em estudo realizado com adultos normais, verificou-se estabilidade dos componentes do PEATE no período de até 3 meses, sem qualquer intervenção entre a avaliação e a reavaliação, afirmando a confiabilidade teste-reteste dos procedimentos.(11)

Pesquisadores avaliaram indivíduos que sofreram TCE por meio de testes eletrofisiológicos e concluíram que esse grupo apresentou alteração de tronco baixo no PEATE, caracterizado por aumento das latências absolutas das ondas I e III e do intervalo interpico I-III, e que essas alterações tendem a ser permanentes, caso não haja intervenção terapêutica específica.(12)

Neste estudo, apesar do aumento das latências de todas as ondas em relação à avaliação após o treinamento auditivo, os intervalos interpicos pouco variaram, permanecendo dentro da normalidade e indicando que a melhora obtida após o treinamento permaneceu mesmo um ano depois da intervenção.

As amplitudes dos componentes aumentaram em ambas as orelhas, sendo estatisticamente significantes o aumento da amplitude da onda V na orelha direita e o aumento da onda III na orelha esquerda. Esses resultados mostraram que houve mudança neurofisiológica positiva neste período após o TAAC, evidenciando um correlato neurofisiológico da plasticidade neural.

Existem poucos trabalhos que tenham utilizado o PEATE para monitorar as modificações após treinamento auditivo, contudo um estudo evidenciou que o PEATE mostrou-se um procedimento sensível para mensurar a plasticidade neuronal provocada pela estimulação após TAAC.(5)

O tipo de potencial mais indicado para monitorar as mudanças neurofisiológicas provocadas pelo treinamento auditivo é o PEALL, pois a plasticidade neuronal é maior nas regiões corticais. Diversos estudos já foram realizados utilizando o componente P3 do PEALL, para avaliar as mudanças neurofisiológicas que ocorrem após o treinamento auditivo e os mesmos demonstraram melhora na amplitude, latência e até mesmo na morfologia das ondas após o período de estimulação auditiva.(13,14)

Estudo realizado com um indivíduo adulto que sofreu TCE, com resultados pré e pós-treinamento auditivo, e reavaliação 4 meses após o treinamento, evidenciou que, depois do treinamento, houve aumento da amplitude em ambas as orelhas e diminuição da latência na orelha direita da onda P3. Na reavaliação, após o treinamento, essa melhora não se manteve.(4)

Esses resultados não corroboram os encontrados no presente estudo, pois houve diminuição da latência do componente P3 do PEALL em ambas as orelhas. Foi possível verificar também que aumento da amplitude do P3 em ambas as orelhas, quando comparadas com as avaliações, sendo significante na orelha esquerda.

Dessa forma, pode-se afirmar que as mudanças neurofisiológicas obtidas com o treinamento não apenas se mantiveram, como melhoraram em presença da estimulação do meio em que o indivíduo vive, salientando que, após o TAAC, não foi realizado qualquer outro procedimento terapêutico nos indivíduos, até o momento da reavaliação.

Parte 2. Avaliação comportamental do processamento auditivo

Houve diferença estatisticamente significante apenas entre os desempenhos no teste SSW na orelha esquerda, com piora dos resultados na situação de avaliação atual e no número de erros cometidos no TDCV-AL. Com isso, é possível afirmar que a modificação no substrato neural proporcionada pelo TAAC, que resultou em melhora no desempenho nos testes comportamentais, manteve-se após o período de 1 ano.

Alguns estudos obtiveram resultados semelhantes em relação à manutenção das melhoras obtidas após treinamento auditivo. Um estudo observou que a maioria dos sujeitos estudados manteve seu desempenho após 6 meses ou mais − apenas 15% que não mantiveram o desempenho. Para os autores, as crianças que não mantiveram seu desempenho podem ter sofrido a interferência de fatores não auditivos na avaliação (por exemplo: alterações emocionais, cognitivas, de memória ou de atenção).(15)

Estudo que comparou o desempenho de crianças com DPA em duas avaliações (Após 1 e Após 2), em relação ao grau do DPA, registrou que 60% das crianças mantiveram os resultados obtidos no Após 1; entre as demais, uma apresentou melhora e três apresentaram piora do grau. Para esses indivíduos, considerou-se que a dificuldade de atenção e a desmotivação podem ter influenciado no desempenho.(16) No entanto, nenhum desses estudos aqui mencionados foram realizados com população semelhante à presente estudo, ou seja, adultos com lesão neurológica confirmada.

Porém, em estudo de caso com paciente pós-TCE, o paciente manteve desempenho semelhante na maioria dos testes nos quais tinha mostrado melhora da avaliação após o treinamento, além de ligeira queda no desempenho nos testes de padrão de frequência e memória para sons verbais, evidenciando manutenção das melhoras para as respostas comportamentais 4 meses após o treinamento auditivo.(4)

Considerando que a plasticidade neuronal em indivíduos lesados ocorre de forma diferente daqueles sujeitos sem lesão cerebral, a realização deste estudo e sua comparação com outros estudos realizados com populações diferentes evidenciam que o TAAC mostrou-se eficiente em provocar a plasticidade neuronal, por meio de estimulação nos indivíduos após TCE, e que os benefícios obtidos com o treinamento se mantiveram nesses indivíduos.

Muitos dos pacientes acometidos por traumas cranianos graves passam por inúmeras intervenções cirúrgicas e por longos períodos de internação. Muitas vezes, as queixas auditivas acabam não sendo valorizadas, diante da gravidade geral dos acometimentos. Este estudo, apesar de contar com uma amostra pequena, devido à rigidez dos critérios de inclusão, mostra-se importante por demonstrar os déficits neurais auditivos que podem comprometer a reinserção social, acadêmica e profissional destes pacientes, que, em sua maior parte, são jovens. A estimulação auditiva promovida pelo TAAC pode ser uma alternativa de reabilitação para esses indivíduos, promovendo melhora da qualidade de vida e das possibilidades de atuação na sociedade.

Os indivíduos, durante a reavaliação, relataram grande melhora no dia a dia, e melhor capacidade de atenção e memória, facilitando a reinserção social, bem como a retomada da vida profissional e do convívio agradável com seus familiares e amigos.

É importante ressaltar que foram limitações deste estudo a baixa amostragem, resultado da rigidez dos critérios de inclusão; os poucos estudos realizados com população semelhante à estudada, que dificultou a discussão dos resultados obtidos; e a não validação da melhora subjetiva relata pelos pacientes, por meio de questionários.

Todos os pacientes foram inseridos no protocolo de atendimento que incluía a realização de treinamento auditivo. No entanto, reforça-se que as modificações verificadas nas avaliações utilizaram o indivíduo como seu próprio controle, conduta que é indicada em estudos que utilizam intervenções terapêuticas.

Devem ser realizados novos estudos com população semelhante, que incluam a comparação com um grupo controle, randomizado e com maior amostragem. Pela rigidez dos critérios de inclusão, este estudo foi realizado com baixa amostragem e sem grupo controle.

CONCLUSÃO

O treinamento auditivo acusticamente controlado pode ter sido eficaz, em longo prazo, uma vez que foram observados resultados melhores de latência e amplitude na avaliação eletrofisiológica, bem como estabilidade das medidas comportamentais após um ano do treinamento.

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