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. 2019 Dec 30;50(4):293–298. doi: 10.25100/cm.v50i4.4248
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Candida auris infection in the central catheter of a patient without sepsis symptoms

Infección por Candida auris en el catéter central de un paciente sin síntomas de sepsis

Luz Ángela Castro 1,, María Inés Álvarez 2, Florencia Rojas 3, Gustavo Giusiano 3, Ernesto Martínez 4
PMCID: PMC7232945  PMID: 32476695

Abstract

Background:

Candida auris is an emerging yeast frequently reported as resistant to multiple antifungal drugs commonly used to treat Candida infections. This specie can colonize the patient’s skin and has great ability for producing outbreaks in hospitals. C. auris is phylogenetically related to other Candida species, can be misidentified using conventional biochemical or commercial methods and requires specific technology for its identification.

Case report:

We report the first isolate of C. auris in Cali, Colombia, from a central venous catheter in a 37-year-old patient with rheumatoid arthritis and endocarditis who did not have symptoms of sepsis. The yeast was initially misidentified as C. haemulonii using the Phoenix system and subsequently identified as C. auris by matrix-assisted laser desorption/ionization-time-of-flight mass spectrometry (MALDI-TOF MS). The broth microdilution method was used to determine the minimum inhibitory concentration; the isolate was susceptible to fluconazole, itraconazole, voriconazole and amphotericin B.

Conclusions:

This report contributes to knowledge of the epidemiology of C. auris infections in individuals with underlying disease and describes an isolate with a behavior different from what is usually reported.

Keywords: Antifungal agents, Candida auris, central venous catheters, Colombia, MALDI-MS, minimum inhibitory concentration, yeast, Fluconazole, Amphotericin B, Itraconazole, Voriconazole, Endocarditis

Introduction

Candida auris is an emerging yeast with reported resistance to multiple antifungal drugs commonly used to treat Candida infections 1 , 2 .

This species was isolated from the external ear canal of a Japanese patient 3 . Since then, it has been found in blood and other clinical samples in India, South Africa, Kenya, Kuwait, the United Kingdom, the United States, Israel, Colombia, Venezuela, Panama, Pakistan, Bangladesh, Spain, Germany, Norway, Oman, South Korea, Canada, the United Arab Emirates, Saudi Arabia, Iran, Singapore, Thailand, Malaysia, Switzerland, Netherlands, Russia, China, France, Austria, and Belgium 1 , 4 , 5 .

This fungus is the agent of nosocomial infections causing candidemia and other invasive diseases, such as pericarditis and respiratory and urinary tract infections, especially in immunocompromised patients undergoing long-term hospitalization 1 , 2 .

Candida auris can colonize patients’ skin and other anatomical sites, and has been isolated from healthcare environmental surfaces and equipment. This can lead to spread of C. auris among patients in healthcare facilities causing epidemic outbreaks 1 , 6 .

Conventional biochemical or commercial methods used in microbiology laboratories cannot differentiate C. auris from other species of the genus Candida or even from other yeast genera. Currently, C. auris is not found in the database of available commercial systems; Phoenix (BD, Diagnostics, USA) misidentified isolates as C. haemulonii or C. catenulata; Vitek 2 (bioMérieux, Marcy l'Etoile, France) as C. haemulonii or C. catenulata; MicroScan (Beckman Coulter) as C. famata, C. lusitaniae, C. guilliermondii or C. parapsilosis; also, API 20 C AUX (bioMérieux, Marcy l'Etoile, France) as Rhodotorula glutinis or C. sake 1 . Most likely, the close phylogenetic relationship of these species with C. auris contributes to this problem 1 .Currently, disease control organizations such as the Centers for Disease Control and Prevention (CDC), the European Centers for Disease Control (ECDC) and Public Health England (PHE) recommend that any of the above-mentioned yeasts be considered as probable C. auris 7 . Definitive identification must be performed by matrix-assisted laser desorption/ionization-time-of-flight MALDI-TOF mass spectrometry or by molecular methods based on the sequencing of genetic loci such as the DI/D2 region of the ribosomal DNA or the internal transcribed spacer (ITS) region 8 .

Case report

This a 37 year-old male patient, with a past medical history of epilepsy, rheumatoid arthritis for the last two years, and left eye uveitis, and lost of follow-up for several months and not taking any medication including the prescribed prednisone, admitted to the hospital for an acute severe pain in the left lower extremity with limited movement and function. Positive findings at physical exame included monoparesis in his left lower extremity and an abscess in the left axillary region. With initial diagnosis of relapsing rheumatoid arthritis, left lower mononeuropathy to be ruled out, and an axillaty abscess, treatment with prednisone, vancomycin and cefepime was started, and antibiotics were later switched to cefazolin, until clinical resolution of the lesion. Blood cultures were performed on days 1 and 2 of hospitalization, with negative results.

On day 4, with a modified diagnosis of Rhupus syndrome by the rheumatology service, methotrexate, chloroquine, and leflunomide were added to the treatment, and these medications were continued until his hospital discharge. The patient remained under observation in hospital for his rheumatologic disease. Uveitis in the left eye was confirmed in hospital and he received one drop of prednisolone every 6 hours until he improved.

At 13 days of hospitalization, the patient reported precordial pain and an initial transthoracic echocardiography suggested mitral valve vegetation, therefore, on next day, a transesophageal echocardiographic study is performed confirming the diagnosis of endocarditis with the findings of a 50 x 14 mm mitral valve vegetation, along with mild mitral and moderate to severe aortic valve insufficiency. Initial empirical treatment with meropenem and vancomycin was initiated and after surgical replacement of both valves on day 25 daptomycin and cefepime were continued for 28 days more. Blood cultures drawn before initiation of antibiotics and cultures of the removed valve were negatives.

At day 52, 2 days before the end of antibiotic treatment, an external filtration was observed at the insertion site of the subclavian central catheter, without local signs of infection nor fever or other signs of a systemic inflammatory response. The catheter was removed 3 days later and the tip sent for microbiological culture, but simultaneous peripheral blood culture samples were not taken. A yeast was isolated and identified as C. haemulonii by the Phoenix® system (BD, Diagnostics, USA).

At day 62, 7 days after the culture request, the patient was discharged considering his stable condition, without signs or symptoms of systemic infection. The microbiological finding was considered not relevant by the treating physicians. The patient continued with outpatient monitoring as well as cardiac rehabilitation by other health care providers assigned by his health insurance plan. No further clinical data was available for this patient.

According to recommendations of disease control organizations for yeast identified as C. haemulonii, the isolate was further processed using a MALDI-TOF mass spectrometry system (Bruker Daltonik, Bremen, Germany) at another research hospital, where it was identified as C. auris (score >2).

The yeast was sent to the Instituto de Medicina Regional, Universidad Nacional del Nordeste, Argentina, for in vitro antifungal susceptibility testing. The minimum inhibitory concentrations (MICs) of fluconazole, itraconazole, voriconazole, and amphotericin B were determined by the broth microdilution method standardized by the Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) 9 resulting on 8 μg/mL, 0.06 μg/mL, 0.06 μg/mL and 1 μg/mL, respectively. No MIC data were provided for echinocandins. As there are currently no established C. auris-specific susceptibility cut-off points by CLSI, the CDC recommends to cautiously interpret C. auris MICs based on those established for closely related Candida species. With this in mind, this C. auris isolate would be considered as susceptible to fluconazole (MIC < 32 µg/mL), and amphotericin B (<2 µg/mL).

Of note, the patient was discharged before final C. auris identification was obtained, the institutional infection control committee was informed of the finding, and close epidemiological surveillance followed this notification with no new cases found in the next several months.

Discussion

The correct and quick identification of C. auris as well as timely communication of its existence in a hospitalized patient are important in order to implement strategies to prevent outbreaks caused by this species and lead to appropriate antifungal treatmen 4 . Similarly to our case, many publications describing C. auris highlight that this species is frequently misidentified 1 , 10 , 11 . The time required to derive the isolate to another institution for its definitive identification can lead to decisions such as considering the isolate irrelevant, even discharging the patient without instituting control measures. Although the strategies recommended by the CDC 12 were not implemented at the hospital, additional isolates of C. auris have not been obtained. Reports from different countries, including Colombia, inform multidrug-resistant isolates of this species producing outbreaks 2 , 10 - 12 . The only isolate from our patient had a different behavior and has not been redetected.

Candida auris es frequently misidentify with other closely related Candida species as C. haemulonii by commercial identification systems, as presented with the isolated strain in this patient and similar to what was reported in other cases 5 , 10 . At present the accurate identificación of C. auris should be confirmed using accepted methods sucha as MALDI-TOF MS or molecular identification techniques like sequencing, polymerase chain reaction (PCR), real-time PCR and amplified fragment length polymorphism fingerprinting (AFLP) 4 , 13 . In accordance with other publications, the isolation strain was identified correctly by MALTI-TOF MS for being an adequate method for identifying C. auris 5 , 6 , 11 , 13 .

Currently, there are no specific susceptibility breakpoints for C. auris; however, the CDC has proposed tentative MIC values for certain antifungals. Strains with MIC of ≥32 μg/mL for fluconazole and MIC of ≥2 μg/mL for amphotericin B can be considered strains with microbiological resistance to these drugs, for voriconazole and other second-generation trizoles, fluconazole resistance can be contemplated surrogate marker 8 . The strain isolated in this study had a MIC of 8 μg/ml to fluconazole, lower than the cut-off point proposed by the CDC, but within the ranges reported in other publications (4 to 256 μg/mL) 7 , 8 , 10 , 14 . Our isolate showed lower MIC than values found in a multicenter study conducted in northern Colombia, where 58.8% of the isolates had higher MIC for fluconazole and all were resistant to amphotericin B 10 . In the central area of Colombia, multidrug-resistance in one of the three C. auris isolates studied has also been reported 11 . In addition, C. auris has been reported to be resistant to polyenes (approximately 50%), echinocandins (5-10%) and nearly 50% exhibited simultaneous resistance to two classes of antifungals (azoles and polyenes) 4 .

Antifungal susceptibility testing of C. auris isolates from different Colombia regions showed variable results, from low to high MIC with different antifungal agents 10 , 11 . Considering these observations, it could be assumed that strains of different clades of C. auris might be circulating in Colombia.

Our patient was immunocompromised, with a long term ICU and hospital stay, treated with a long course of wide-spectrum antibiotics and several immunosuppressor agents, complicated by mitral valve endocarditis, who underwent major cardiac surgery with double valve replacement and required central venous catheter placement for several weeks. All these conditions have been considered classic risk factors for deep-seated candida infections and candidemia, and some of them for C. auris infections 15 - 17 . In this case, however, there was no evidence of C. auris-associated infection, only colonization, with potential further risk of clinical impact and epidemiological alert for hospital dissemination and outbreak.

Conclusions

This report contributes to knowledge of the epidemiology of C. auris infections in individuals with underlying disease and describes an isolate with a behavior different from what is usually reported. This case is an example of the importance of timely confirming the identification, since conventional laboratory techniques can lead to misidentification and consequently inappropriate management.

Footnotes

Funding: This work did not have any funding

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Colomb Med (Cali). 2019 Dec 30;50(4):293–298. [Article in Spanish]

Infección por Candida auris en el catéter central de un paciente sin síntomas de sepsis

Introducción

Candida auris es una levadura emergente con resistencia a múltiples antimicóticos comúnmente utilizados en el tratamiento de infecciones por Candida 1,2.

Esta especie fue descrita en 2009 por Satoh et al3 luego de ser aislada del conducto auditivo externo de un paciente japonés. Desde entonces, se ha encontrado en muestras de sangre y otros materiales clínicos en India, Sudáfrica, Kenia, Kuwait, Reino Unido, Estados Unidos, Israel, Colombia, Venezuela, Panamá, Pakistán, Bangladesh, España, Alemania, Noruega, Omán, Corea del Sur, Canadá, Emiratos Árabes Unidos, Arabia Saudita, Irán, Singapur, Tailandia, Malasia, Suiza, Países Bajos, Rusia, China, Francia, Austria y Belgica 1,4,5.

Este hongo es un agente intrahospitalario y causante de candidemia y otras enfermedades invasoras como pericarditis, infecciones del tracto respiratorio y urinario, especialmente en pacientes inmunocomprometidos sometidos a hospitalización por largo tiempo 1,2.

Candida auris puede colonizar piel y otros sitios anatómicos y también ha sido aislada de ambientes hospitalarios y equipos. Esto puede llevar a la propagación de C. auris entre los pacientes en las instituciones de salud y causar brotes epidémicos 1,6.

Los métodos convencionales basados en pruebas bioquímicas o comerciales utilizados en los laboratorios de microbiología no son capaces de diferenciar C. auris de otras especies del género Candida e incluso de otros géneros de levaduras. Hasta el momento, no se encuentra en la base de datos de los sistemas comerciales disponibles; Phoenix (BD, Diagnostics, USA) la informa como C. haemulonii o C. catenulata; Vitek 2 (bioMérieux, Marcy l’Etoile, France) como C. haemulonii o C. catenulata; MicroScan (Beckman Coulter) como C. famata, C. lusitaniae, C. guilliermondii o C. parapsilosis y API 20 C AUX (bioMérieux, Marcy l’Etoile, France) como Rhodotorula glutinis o C. sake 1. Probablemente, su relación filogenética cercana de estas especies con C. auris sea una explicación para este problema 1.

Actualmente, organizaciones de control de enfermedades como el Center for Disease Control and Prevention (CDC), el European Centre for Disease Control (ECDC) and Public Health England (PHE) recomiendan considerar cualquiera de los aislamientos antes mencionados como probable C. auris 7. La identificación definitiva debe realizarse por espectrometría de masa desorción/ionización láser asistida por una matriz con detección de masas por tiempo de vuelo (MALDI-TOF MS) o por métodos moleculares basados en la secuenciación de locus genéticos como DI/D2 del DNA ribosómico o la región de los espaciadores de transcriptos internos (ITS) 8.

Reporte de Caso

Paciente de 37 años de edad, con historia médica de epilepsia, artritis reumatoide desde hace dos años y uveítis en ojo izquierdo, sin seguimiento por varios meses ni tomar ningún medicamento incluso la prednisona prescrita. Ingresó al hospital por un dolor agudo severo en la extremidad inferior izquierda y con función limitada del movimiento. En el examen físico se encontró monoparesia en la extremidad inferior izquierda y un absceso en la región axilar izquierda. Con el diagnóstico inicial de artritis reumatoide recidivante se descartó la mononeuropatía inferior, y con la presencia de un absceso axilar, se inició tratamiento con prednisona, vancomicina y cefepime; luego estos antibióticos se cambiaron a cefazolina hasta resolución clínica de la lesión. Se solicitó hemocultivos en los días 1 y 2 de hospitalización, con resultados negativos.

En el día 4, con un diagnóstico de síndrome de Rhupus modificado por el servicio de reumatología, se adicionó al tratamiento metotrexato, cloroquina y leflunomida, medicación con la que continuó hasta su egreso del hospital. El paciente permaneció hospitalizado para estudio de su enfermedad reumatológica y durante la hospitalización se confirmó el diagnóstico de uveítis en ojo izquierdo y fue tratado con prednisolona, 1 gota cada 6 horas, hasta la mejoría.

A los 13 días de hospitalización, refirió dolor precordial y una ecocardiografía transtorácica sugirió vegetación de la válvula mitral, por lo tanto, se realizó al día siguiente un estudio ecocardiográfico transesofágico que confirmó el diagnóstico de endocarditis con hallazgo de vegetación en la válvula mitral de 50 x 14 mm e insuficiencia leve de la válvula mitral y moderada a severa de la aortica. Se inició tratamiento empírico con meropenem y vancomicina y después del remplazo quirúrgico de las dos válvulas en el día 25, se continuó con daptomicina y cefepime por 28 días más. Los hemocultivos realizados antes de iniciar los antibióticos y cultivo de la válvula extraída fueron negativos.

En el día 52, dos días antes de finalizar el tratamiento antibiótico, se observó filtración externa del sitio de inserción de catéter central subclavio sin signos locales de infección ni presencia de fiebre u otro signo de respuesta inflamatoria sistémica. El catéter se retiró tres días después y la punta de catéter se envió para cultivo microbiológico, sin toma de hemocultivos periféricos simultáneos. En la punta de catéter se aisló una levadura que fue identificada por el sistema Phoenix (BD, Diagnostics, USA) como C. haemulonii.

En el día 62, siete días después de la solicitud del cultivo, al paciente se le dio salida por encontrarse en condiciones estables sin síntomas o signos de infección sistémica. El resultado microbiológico no se consideró relevante por los médicos tratantes. El paciente continuó con monitoreo ambulatorio y rehabilitación cardíaca por otros médicos tratantes de acuerdo a su plan de salud. No hubo más datos clínicos disponibles para este paciente.

De acuerdo a las recomendaciones de organizaciones de control de enfermedades para los aislamientos identificados como C. haemulonii, se procesó la levadura mediante el sistema MALDI-TOF (Bruker Daltonik, Bremen, Germany) en otro hospital y fue identificada como C. auris (score >2).

Para su estudio de sensibilidad antifúngica la levadura fue remitida al Instituto de Medicina Regional, Universidad Nacional del Nordeste, Resistencia, Chaco, Argentina. Se determinó la concentración inhibitoria mínima (CIM) para fluconazol, itraconazol, voriconazol y anfotericina B por el método de microdilución en caldo estandarizado por el Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI) 9. Los resultados fueron 8 μg/mL, 0.06 μg/mL, 0.06 μg/mL y 1 μg/mL, respectivamente. No se realizó CIM para equinocandinas. Actualmente, no existen puntos de corte de sensibilidad específicos para C. auris por el CLSI, el CDC recomienda interpretar con cautela los valores de CIM de C. auris basados en los establecidos para especies de Candida estrechamente relacionadas. De acuerdo a lo anterior, C. auris con CIM de fluconazol <32 μg/mL y anfotericina B <2 μg/mL pueden considerarse como sensibles.

Es de destacar que el paciente fue dado de alta antes de que se obtuviera la identificación final de C. auris, el comité de control de infección institucional fue informado del hallazgo y se realizó una estrecha vigilancia epidemiológica después de esta notificación sin encontrar nuevos casos en los siguientes meses.

Discusión

La identificación correcta y rápida de C. auris así como la comunicación oportuna de un aislamiento en un paciente hospitalizado son importantes para implementar estrategias de prevención de brotes causados por esta especie y establecer un tratamiento antimicótico apropiado 4. Tal como ocurrió en este caso, muchas publicaciones sobre C. auris destaca que la levadura se identifica con frecuencia de forma errónea 1,10,11. El tiempo requerido de remisión del aislamiento a otra institución para la identificación definitiva puede llevar a decisiones como no considerar importante el aislamiento incluso dar de alta al paciente sin establecer medidas de control. Aunque las estrategias recomendadas por el CDC 12 no fueron implementadas en el hospital, no se han presentaron nuevos aislamientos de C. auris. Los reportes de diferentes países, incluida Colombia, informan aislamientos de esta especie resistentes a múltiples antimicóticos causante de brotes 2,10-12. La levadura aislada de nuestro paciente tiene un comportamiento diferente y no se ha vuelto a detectar.

Candida auris con frecuencia es mal identificada con otras especies de Candida estrechamente relacionadas como C. haemulonii por sistemas de identificación comercial, como se presentó con la cepa aislada en este paciente y similar a lo informado en otros casos 5,10. Actualmente la identificación precisa de C. auris debe confirmarse por métodos aceptados como MALDI-TOF MS o técnicas de identificación molecular entre ellas secuenciación, reacción en cadena de polimerasa (PCR), PCR en tiempo real y polimorfismos en la longitud de los fragmentos amplificados (AFLP) 4,13. De acuerdo con otras publicaciones, la cepa aislada fue identificada correctamente por MALDI-TOF MS por ser un método adecuado para identificar C. auris 5,6,11,13.

Actualmente, no existen puntos de corte de sensibilidad específicos para C. auris; sin embargo, el CDC ha propuesto valores de CIM tentativos frente a determinados antifúngicos; aquellas cepas con CIM de fluconazol ≥32 μg/mL y anfotericina B ≥2 μg/mL pueden considerarse como cepas con resistencia microbiológica a estos fármacos, para voriconazol y otros triazoles de segunda generación, se puede considerar que la resistencia a fluconazol es un marcador para los otros triazoles 8. La cepa del presente estudio para el fluconazol, presentó una CIM igual a 8 (g/ml, que está por debajo del punto de corte propuesto por el CDC (≥32), pero dentro de los rangos informados en las otras publicaciones (4 y >256 μg/mL) 7,8,10,14. El aislamiento del presente estudio mostró valores de CIM más bajos que los encontrados en un estudio multicéntrico realizado en el norte de Colombia, donde 58.8% de las levaduras presentaron una CIM elevada para el fluconazol y todas fueron resistentes a la anfotericina B 10. También se ha registrado en el centro del país, multiresistencia en uno de los tres aislados de C. auris estudiados 11. Por otro lado, C. auris se ha reportado resistente a polienos (aproximadamente 50%), equinocandinas (5-10%) y casi el 50% resistencia simultánea a dos clases de antimicóticos (azoles y polienos) 4.

Los estudios de sensibilidad de los aislamientos de C. auris de diferentes regiones de Colombia, mostraron resultados variables en la sensibilidad, de CIM bajo a alto con diferentes antifúngicos 10,11. Con estos resultados, se podría suponer que en Colombia posiblemente circulan cepas de diferentes clados de C. auris,

El paciente de este caso se encontraba inmunocomprometido, con hospitalización prolongada en la UCI, tratado con un ciclo prolongado de antibióticos de amplio espectro y varios agentes inmunosupresores, endocarditis de la válvula mitral que fue sometido a cirugía cardiaca mayor con remplazo de doble válvula y la colocación de catéter venoso central durante varias semanas. Todas estas condiciones se consideran factores de riesgo clásicos para infecciones por Candida invasora y candidemia y algunas de ellas para C. auris 15-17. En este caso, sin embargo, no hubo evidencia de infección asociada a C. auris, solo colonización, con un posible riesgo adicional de impacto clínico y alerta epidemiológica para diseminación y brote hospitalario.

Conclusión

Este reporte contribuye al conocimiento de la epidemiología de las infecciones por C. auris en individuos con enfermedad subyacente y describe un aislamiento con un comportamiento diferente al que generalmente se informa. Este caso es un ejemplo de la importancia de confirmar la identificación, ya que las técnicas de laboratorio convencionales pueden conducir a una identificación errónea y, en consecuencia, a un manejo inapropiado.

Footnotes

Financiación: Este trabajo no tuvo ninguna financiación.


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