De nouvelles habitudes alimentaires, de nouveaux risques parasitaires : l’exemple du poisson

Abstract

Introduction

Il y a une vingtaine d’années l’explosion massive de restaurants « japonais » servant du poisson cru a popularisé de nouvelles habitudes culinaires en France. Parallèlement, les consommateurs ont pris pour habitude de préparer eux-mêmes, à domicile, des plats à base de poissons crus ou marinés. En conséquence, la mise en évidence de larves de vers parasites vivants dans la chair de poisson crue est fréquente et une source d’inquiétude pour les professionnels ou les cuisiniers amateurs. Parfois, ces vers sont recrachés ou extirpés après fibroscopie chez des patients ayant présenté de violentes douleurs épigastriques rapidement après consommation de poissons crus. L’objectif de cet article est de faire le point sur les principales parasitoses transmises à l’Homme par la consommation de poisson cru en France.

Méthodes

Cet article est basé sur l’expérience personnelle des auteurs, sur des références bibliographiques choisies préférentiellement dans la littérature française et sur les résultats du programme de recherche Fish Parasites (ANR).

Résultats

De 2011 à 2014, l’action Fish-Parasites (ANR) a évalué la prévalence du parasitisme chez des poissons de mer et d’eau douce appartenant à 29 espèces. Environ 57 % des poissons de mer étaient parasités par des Anisakidae. Des larves de Dibothriocephalus latus ont été retrouvées dans les brochets, perches et lottes du lac Léman, mais chez aucun des poissons examinés des lacs d’Annecy ou du Bourget. En ce qui concerne l’anisakidose humaine, une enquête rétrospective a été réalisée sur les années 2010 à 2014 auprès de tous les laboratoires hospitalo-universitaires de parasitologie de France. Trente-sept cas d’anisakidose ont pu être répertoriés dont 18 cas d’anisakidose allergique. Six cas supplémentaires d’allergie sévère aux Anisakidae ont été rapportés au réseau national d’allergovigilance sur cette même période.

Conclusions

Malgré l’augmentation de la consommation de poissons crus, et par rapport à des études antérieures, les cas d’anisakidose diminuent, mais leur potentiel allergisant est en augmentation. L’incidence de la dibothriocéphalose, après une certaine tendance à l’émergence sur les bords du lac Léman il y a une vingtaine d’années, est actuellement en diminution, mais des cas sporadiques d’importation sont toujours rapportés. Des actions auprès des professionnels (enquête, mise à disposition d’éléments d’information et de communication) et des programmes de recherche sur la maîtrise du risque lié aux parasites sont poursuivis et ont abouti à une mise à jour de l’instruction technique de la Direction générale de l’alimentation sur la maîtrise du risque parasitaire chez les poissons.

Introduction

En France, l’explosion massive du nombre de restaurants dit « japonais » et servant du poisson cru a popularisé, il y a une vingtaine d’années de nouvelles habitudes culinaires. La plupart des grandes surfaces proposent des « sushis » et autres plats à base de poisson cru préparés sur place et plusieurs enseignes assurent la livraison à domicile de tel produits. L’achat de poissons crus, préparés par les ménages, a augmenté de 390 % entre 2005 et 2018 [1]. Parallèlement, les consommateurs ont pris pour habitude de préparer eux-mêmes, à domicile, des plats à base de poissons crus ou marinés. En conséquence, la mise en évidence de larves de vers parasites vivants dans la chair de poisson crue est fréquente et une source d’inquiétude pour les professionnels ou les cuisiniers amateurs. À l’échelon mondiale, la consommation de poisson et d’autres produits de la mer vient au premier rang des consommations de chair animale [2]. Entre 2012 et 2014, la Food and Agriculture Organisation (FAO) et l’Organisation mondiale pour la santé (OMS/WHO) ont mis en place un groupe de travail visant à fournir au Codex Committee on Food Hygiene un avis et des recommandations sur les parasites transmis par les aliments, leur impact sur la santé publique et sur les échanges commerciaux [3]. Ce groupe de travail a d’abord sollicité des experts du monde entier pour lister les parasites transmis par l’alimentation et les classer selon leur impact socio-économique et sur la santé humaine. Cette première étape a résulté en un classement multicritères mondial des parasites transmis par les aliments. Ce classement a été décliné en 2018 pour l’Europe, réalisé par la Cost Action Euro-FBP [4]. Dans les deux classements, sur 24 parasites, huit étaient soit spécifiquement soit partiellement associés à l’eau et aux produits aquatiques : Cryptosporidium spp., Giardia lamblia, les Anisakidae, les Opisthorchidae, Diphyllobothrium sp., Paragonimus spp., les Heterophyidae et Spirometra sp. Pour l’Europe, seuls les Anisakidés font partie des 10 parasites transmis par l’alimentation les plus préoccupants. Les parasitoses transmises par la consommation de poissons crus concernaient principalement jusqu’à la fin du vingtième siècle, les populations du Sud Est Asiatiques confrontées aux graves Clornorchis et Opistorchis. Ces petites douves hépatiques sont considérées comme des cofacteurs carcinogéniques dans la survenue de cancers hépatiques. Quinze millions de sujets sont toujours infectés par ces redoutables parasites et 200 millions sont exposés [5]. Il y a une décennie, plusieurs épidémies d’opistorchiase à Opistorchis felineus ont été rapportées en Italie chez des convives de restaurants ayant consommé des préparations à base de tanche crue [6]. Manger du poisson cru en France expose à des maladies parasitaires provoquées par des vers ronds (les Anisakidae qui sont les « ascaris » des mammifères marins) ou des vers plats du genre Dibothriocephalus (autrefois appelé Diphyllobothrium, encore avant bothriocéphale ou « taenia » du poisson). La responsabilité des poissons dans la transmission de protozoaires, tels que Cryptosporidium, n’est pas clairement établie et ne sera pas discutée ici même si des cryptosporidies zoonotiques ont été retrouvées aussi bien chez des poissons d’eau douce que chez des poissons d’eau de mer [7], [8], [9].

Les anisakidoses

Les anisakidoses sont une infestation parasitaire digestive provoquée par l’ingestion de chair crue de poisson de mer contenant des larves du ver nématode parasite Anisakidae. Ces vers parasites, appartenant à plusieurs genres (Anisakis, Pseudoterranova, Contracaecum…) se voient à l’œil nu. Les infections par des parasites du genre Anisakis donnent des anisakioses (ou anisakiases). Les adultes parasitent le tractus digestif des mammifères marins (cétacés pour Anisakis, pinnipèdes pour Pseudoterranova) ou d’oiseaux aquatiques (Contracaecum). Les œufs sont émis dans le milieu marin et libèrent des larves qui sont consommées par les microcrustacés du plancton et qui se logent dans la cavité générale de ce zooplancton source de l’alimentation de nombreuses espèces de poissons carnivores. Une fois ingérées par ces poissons, les larves sont libérées dans l’estomac et migrent ensuite vers les organes de la cavité viscérale (foie, gonades, mésentères) et plus rarement vers les filets. Ce n’est que lors du passage dans le tractus digestif des mammifères marins que ces larves deviennent adultes.

De nombreuses espèces sont cause d’anisakidose

Les Anisakidae sont présents dans les océans et mers du monde entier. Ils ont été décrits dans plus de 200 espèces de poissons [10], [11]. La plupart des espèces de poissons couramment consommées en France ont été décrites comme hôte pour les Anisakidae. Neuf espèces d’Anisakis ont été décrites, six d’entre elles (A. simplex sensu stricto (s.s.), A. pegreffii, A. berlandi (anciennement A. simplex C), A. typica, A. ziphidarum et A. nascettii) appartiennent au groupe A. simplex sensu lato (s.l.), qui regroupe toutes les espèces dont les larves sont morphologiquement proches d’A. simplex et qui forment le clade I en phylogénie moléculaire. La même situation existe pour le genre Pseudoterranova. La dénomination Pseudoterranova decipiens s.l. est un complexe d’espèces regroupant P. decipiens s.s., P. krabbei, P. bulbosa, P. azarasi, P. cattani. L’Homme est une impasse parasitaire pour les Anisakidae. Les larves de stade L3 présentes dans les poissons et les céphalopodes et ingérées par l’Homme meurent au bout de quelques heures à quelques jours.

Des pathologies digestives et allergiques

Ces parasites peuvent induire des pathologies digestives et/ou allergiques pour l’Homme suite à la consommation de produits de la pêche infestés. Ces parasitoses sont connues en France depuis longtemps chez l’Homme et les poissons, mais ont pris un regain d’actualité ces dernières années [12], [13], [14], [15], [16], [17], [18], [19], [20], [21], [22], [23], [24], [25]. Les anisakidoses se présentent cliniquement sous plusieurs formes aiguës ou chroniques résumées dans le Tableau 1 [24], [26]. Le plus souvent, ces vers Anisakidae sont naturellement recrachés ou extirpés après fibroscopie chez des patients ayant présenté de violentes douleurs épigastriques rapidement après consommation de poissons crus. Des localisations œsophagiennes ont aussi été décrites [27], [28]. Les formes allergiques sont également fréquentes avec des manifestations classiques, mais aussi des formes intestinales graves œdémateuses provoquant des occlusions. Exceptionnellement, des formes pseudotumorales ont été observées : c’est le classique granulome éosinophilique centrée sur une larve [22], [29]. Le diagnostic repose sur l’interrogatoire, sur la fibroscopie et la coloscopie, sur l’identification parasitologique et moléculaire des larves, sur l’anatomopathologie et sur les sérologies avec essentiellement le dosage des IgE et IgG4 spécifiques [21], [26], [30], [31]. Pour ces tests, des réactions croisées sont connues avec les crustacés et les acariens.

Tableau 1.

Les différentes formes d’anisakidoses chez l’Homme.

Incubation	Principaux symptômes selon la forme clinique	Cause	Fréquence	Complications
De 1 à 12 heures	Anisakidose gastrique : douleur pseudo-ulcéreuse Anisakidose œsophage : brûlures rétro-sternales, pyrosis	Larves	+++ ±	–
De 12 heures à plusieurs jours	Anisakidose intestinale : syndromes appendiculaires et péritonéaux, formes coliques ou iléales basses	Larves	±
De quelques heures à 24 heures	Anisakidose gastro-allergique : douleurs abdominales	Larves + allergènes	+	Occlusion intestinale par œdème localisé
	Anisakidose allergique urticaire : allergies respiratoires	Allergènes	+++	Œdème de Quincke, choc anaphylactique
Plusieurs mois	Granulome éosinophile intestinal : symptomatologie pseudo tumorale	Larves	±	Occlusion intestinale

À noter que les allergènes d’Anisakis sont très divers [32], thermostables et gardent leur caractère allergisant même après cuisson ou congélation [33]. Les traitements sont chirurgicaux (prélèvement de la larve ou d’un granulome) et médicamenteux associant ou non antiparasitaires (albendazole 400 mg matin et soir 7 jours sans que l’efficacité de ce traitement soit prouvée) et antiallergiques (antihistaminiques et corticoïdes).

Des prévalences très importantes chez les poissons sauvages

De 2011 à 2014, l’action Fish-Parasites, financée par l’ANR (Agence nationale de la recherche) a évalué la prévalence du parasitisme chez le poisson. Le programme a comporté un échantillonnage de poissons de mer (campagnes sur des navires océanographiques de l’Ifremer, achats à des professionnels de Boulogne-sur-Mer) et d’eau douce (achats auprès de pêcheurs professionnels du lac Léman et pêches scientifiques de l’INRA pour les lacs d’Annecy et du Bourget). C’est ainsi que 1768 poissons de mer appartenant à 18 espèces et 138 poissons d’eau douce appartenant à 11 espèces ont été examinés. Environ 57 % des poissons de mer étaient parasités par des Anisakidae. Des prévalences élevées ont été observées chez la lingue bleue, la cardine franche, le lieu noir, la lotte et le merlu. Aucun parasite n’a été retrouvé chez le saumon d’élevage ni le bar d’élevage [34], [35]. Lors de ce programme de recherches, plus de 54 000 larves d’Anisakidae ont été identifiées par des outils moléculaires. Ces données ont permis de décrire de nouveaux hôtes et de nouvelles aires de répartition géographiques pour certaines espèces d’Anisakidae. Entre 2013 et 2016, un programme européen, PARASITE, a permis entre autres, de mettre en place la plus importante étude épidémiologique sur les parasites de poissons, avec plus de 17 000 poissons analysés appartenant à 16 espèces de poissons téléostéens. Cette étude a permis de quantifier les niveaux d’infestation ainsi que la distribution spatiale des Anisakidae dans les espèces de poissons cibles. L’influence de facteurs, tels que la taille des poissons et la zone de pêche sur les niveaux d’infestation, a été évaluée et des données de génétique des populations parasitaires ont été acquises [36]. En 2017, un plan de surveillance, défini par la Direction générale de l’alimentation (DGA) et réalisé par les Directions départementales de protection des populations, avait pour objectif d’estimer les niveaux d’infestation par les Anisakidae, des poissons mis sur le marché, quelle que soit leur présentation au consommateur final. Sept espèces d’importance commerciale ont été prélevées : la cardine franche, le lieu noir, la lingue bleue, la lingue franche, la lotte, le merlan et le merlu. Les niveaux d’infestation observés, selon des méthodes de détection non destructives (utilisées par les professionnels) et par une méthode de détection destructive et exhaustive, ont été comparés. Globalement, une observation à l’œil nu a permis d’identifier 42,93 % des échantillons comme étant parasités et la méthode exhaustive a permis de détecter 62,93 % des échantillons comme étant parasités. Les prévalences d’infestation étaient significativement différentes entre les espèces de poisson. Les flancs des poissons étaient significativement plus infestés que les filets [37], [38]. Une méta-analyse récente de 123 publications parues de 1967 à 2017 examinant la présence de ce ver parasite chez 56 778 poissons appartenant à 215 espèces différentes a montré que la quantité d’Anisakis par poisson avait été multipliée par 283 au cours de ces 50 dernières années [39].

Une diminution de l’incidence des cas humains, une prédominance féminine et un potentiel allergique émergent

En complément du programme Fish-Parasites, une enquête rétrospective sur l’anisakidose humaine a été réalisée sur les années 2010 à 2014 et a consisté en un recueil des cas auprès de tous les laboratoires hospitalo-universitaires de parasitologie–mycologie de France et a été complétée par une analyse des données du réseau national d’allergovigilance. Trente-sept cas d’anisakidose ont pu être répertoriés par les laboratoires de parasitologie : 6 cas certains avec mise en évidence du ver dans un prélèvement digestif, 13 cas possibles définis par des douleurs abdominales après consommation de poisson cru et une recherche positive de précipitines anti-Anisakis, et 18 cas d’anisakidose allergiques définis par des manifestations allergiques aiguës après consommation de poisson et associées à la présence d’IgE anti-Anisakis. Dans cette enquête, une prédominance féminine significative (67 %) a été observée. Six cas supplémentaires d’allergie sévère aux Anisakidés ont été rapportés au réseau national d’allergovigilance sur cette même période [40], [41]. Par rapport à des études antérieures [18], [19], cette enquête a objectivé une diminution des cas d’anisakidose, mais a montré que le potentiel allergisant des Anisakidés était en émergence. En France également, Van Cauterem et al. [42] estimait le nombre de cas annuels d’anisakidose entre 4 et 15 sur la période 2008–2013. Ce potentiel allergisant des Anisakidés avait déjà été rapporté par Petithory dès 2007 devant l’Académie nationale de médecine [23]. La faible incidence des cas humains d’anisakidose parasitologique contraste donc avec la forte prévalence du parasite chez les poissons. Cela est certainement dû à l’exigence réglementaire de congeler le poisson destiné à être consommé cru en restauration collective, à une augmentation de l’approvisionnement par la filière aquaculture et par l’élimination des parasites par les professionnels lors du parage des filets.

Dibothriocéphalose

Alors que le parasite semblait absent de France, des cas de dibothriocéphalose (« ténia du poisson ») étaient à nouveau signalés, au début des années 2000, sur les bords du lac Léman [43] ainsi qu’autour des lacs alpins [44], [45]. Les Dibothriocephalidae sont des cestodes dont le stade larvaire (plérocercoïde) est présent dans les filets de certains poissons d’eau douce (perche) ou marins (saumon du Pacifique). Plusieurs espèces sont connues : Dibothriocephalus latus européen et transmis par les poissons d’eau douce, D. dendriticus dans les zones arctiques, D. nihonkaiensis transmis par les saumons du Pacifique et Adenocephalus pacificus transmis par les poissons de mer du Pacifique [46]. Ces parasites sont indiscernables morphologiquement et seule la biologie moléculaire permet de les différencier [47], [48]. L’Homme est un hôte définitif, tout comme d’autres mammifères piscivores [49]. Les pathologies (diphyllobothriose) sont généralement peu graves, avec principalement des troubles digestifs. Entre 1987 et 2015, plus de 200 cas humains ont été recensés autour des lacs alpins (France, Italie, Suisse), majoritairement suite à la consommation de filets de perche crus [49]. L’incidence du nombre de cas humains est donc faible. Un des volets du programme Fish-Parasites a comporté un échantillonnage de poissons d’eau douce (achats auprès de pêcheurs professionnels du lac Léman et pêches scientifiques de l’INRA pour les lacs d’Annecy et du Bourget). Cent trente-huit poissons d’eau douce appartenant à 11 espèces ont été examinés. Des larves de Dibothriocephalus latus ont été retrouvées dans les brochets, perches et lottes du lac Léman, mais chez aucun des poissons examinés des lacs d’Annecy ou du Bourget [49], [50]. Mais, entre 2016 et 2018, sept cas d’infestation par Dibothriocephalus nihonkaiense, une espèce inféodée au saumon sauvage du Pacifique et absente d’Europe, ont été diagnostiqués en l’espace de deux ans au CHU de Rennes [51], [52]. Un cas similaire d’infestation par Dibothriocephalus nihonkaiense a aussi été signalé à Strasbourg [53]. Des cas similaires avaient été signalés en France dès 2006 et 2009 [54], [55] après consommation de saumon sauvage frais importé du Canada.

Conclusions et perspectives

Depuis quelques années, suite à la modification des habitudes alimentaires et à l’augmentation de la consommation de produits crus ou insuffisamment transformés, les autorités sanitaires ont exprimé une préoccupation grandissante vis-à-vis du risque lié aux parasites dans les produits de la pêche. Ces inquiétudes se sont traduites par des saisines auprès de l’Anses (ou AFSSA) et de l’EFSA [56], [57]. Ces avis scientifiques faisaient état d’un manque important de connaissances sur les parasites de poissons. Du point de vue de la biologie de ces parasites, ces avis indiquaient la nécessité d’acquérir des données sur le cycle biologique complet, la distribution géographique et saisonnière, la prévalence, l’intensité et la localisation anatomique précise des parasites d’importance en santé publique dans les poissons sauvages capturés. D’un point de vue plus appliqué, l’EFSA recommandait d’acquérir de meilleures connaissances sur les moyens de maîtrise de ces parasites : évaluation de l’efficacité de traitements physiques et/ou chimiques et procédés de transformation pour détruire ces parasites ; impact de différentes pratiques d’aquaculture sur la présence de ces parasites dans les poissons issus de l’élevage. Enfin, l’EFSA mentionnait la nécessité de disposer d’informations claires et pratiques pour le corps médical, les professionnels des produits de la pêche et le grand public. Beaucoup de ces objectifs ont été atteints au cours de l’étude Fish-Parasites et un pôle de compétence en parasitologie des parasites de poisson existe maintenant à l’ANSES de Boulogne-sur-Mer. En France, les professionnels de la filière des produits de la pêche ont longtemps occulté les risques liés aux parasites. Leur attitude a fortement évolué au cours des dernières années avec une réelle prise de conscience de ce risque et la volonté de mettre en place des outils et des démarches pour mieux le maîtriser. Par ailleurs, pour donner suite aux résultats du plan de surveillance de 2017 et à la constatation d’un manque de maîtrise du risque par les acteurs de la filière, la DGAL a mis à jour l’instruction technique sur la maîtrise du risque parasitaire dans les produits de la mer et d’eau douce [58].

Déclaration de liens d’intérêts

Les auteurs déclarent ne pas avoir de liens d’intérêts.