Abstract
目的
评估旋转成形术治疗儿童股骨远端骨肉瘤的临床疗效。
方法
回顾性分析 2014 年 3 月—2016 年 6 月采用旋转成形术治疗的 10 例股骨远端骨肉瘤患儿临床资料。男 7 例，女 3 例；年龄 4～10 岁，平均 6.7 岁。病理类型：骨母细胞型骨肉瘤 4 例，混合型骨肉瘤 4 例，软骨母细胞型骨肉瘤 2 例。Enneking 分期均为ⅡB 期。病程 3.5～6.0 个月，平均 4.6 个月。术后应用 1993 年美国骨与软组织肿瘤协会（MSTS93）评分、多伦多下肢功能量表（TESS）评分及膝关节活动度评估患肢功能，影像学检查评估肿瘤复发及转移情况。
结果
术后 1 例出现切口延期愈合，经换药后愈合；其余患儿切口均Ⅰ期愈合。10 例患儿均获随访，随访时间 24～72 个月，平均 52.6 个月。随访期间均无局部复发；3 例出现远处转移后死亡 1 例、无瘤生存 1 例、带瘤生存 1 例。2 例术后 2 年足跟部出现胼胝和溃疡，均经处理后好转。骨连接端愈合时间 2.5～5.0 个月，平均 3.5 个月。术后 4 个月患儿均能独立行走。末次随访时，MSTS93 评分为 19～25 分，平均 22 分；TESS 评分为 87～93 分，平均 90 分。佩戴假肢后膝关节活动度伸 0°～10°，平均 5°；屈 85°～95°，平均 90.5°。
结论
对于保肢困难的股骨远端骨肉瘤患儿，采用旋转成形术治疗能有效保留患肢功能，改善生活质量，可以作为截肢的备选术式。
Keywords: 旋转成形术, 股骨远端, 骨肉瘤, 保肢术, 儿童
Abstract
Objective
To investigate the effectiveness of rotationplasty in treating osteosarcoma of distal femur in children.
Methods
A clinical data of 10 children with osteosarcoma of distal femur treated with rotationplasty between March 2014 and June 2016 was retrospectively analyzed. There were 7 boys and 3 girls with an average age of 6.7 years (range, 4-10 years). There were 4 cases of osteoblastic osteosarcoma, 4 cases of mixed osteosarcoma, and 2 cases of chondroblastic osteosarcoma. All children were staged as Enneking stage ⅡB. The disease duration ranged from 3.5 to 6.0 months (mean, 4.6 months). The lower limb functional scoring system of 1993 Musculoskeletal Tumor Society (MSTS93), Toronto Extremity Salvage Score (TESS), and knee mobility were used to evaluate postoperative function. Tumor recurrence and metastases were monitored by radiograph.
Results
Poor superficial incision healing occurred in 1 patient, and healed after dressing change. The other incisions healed by first intention. All children were followed up 24-72 months (mean, 52.6 months). No local recurrence was observed during follow-up. Three of the ten patients suffered from metastases including 1 dying of multiple organ dysfunction syndrome, 1 alive with tumor, and 1 tumor free survival. Painful callosities and ulcers which related to prosthetic wear occurred in 2 patients and turned up after optimizing prosthetic fit and physiotherapy. The fracture healing time was 2.5-5.0 months (mean, 3.5 months). All children could walk independently at 4 months postoperatively. At last follow-up, the MSTS93 score was 19-25 (mean, 22) and the TESS score was 87-93 (mean, 90). The extension of knee joint mobility with artificial limbs was 0°-10° (mean, 5°), and the flexion of knee joint mobility with artificial limbs was 85°-95° (mean, 90.5°).
Conclusion
Rotationplasty in treating osteosarcoma of distal femur in children with limb salvage difficulties can effectively preserve the limb function and improve the quality of life, and it can be used as an alternative to amputation.
Keywords: Rotationplasty, distal femur, osteosarcoma, limb salvage, child
骨肉瘤是儿童和青少年最常见的恶性骨肿瘤，传统外科治疗以截肢为主，但 5 年存活率仅为 20% 左右[1]；随着新辅助化疗的发展，患者 5 年存活率已提高至约 70%，保肢率已达 90% 以上[2]。目前，在保证肿瘤外科治疗原则下行保肢手术已成为大部分骨肉瘤患者的首选治疗方案，但对于肿瘤过大、累及伸膝装置、侵犯主干血管及生长潜力较大的儿童，保肢手术较困难，常面临截肢，但截肢术并未增加其存活率[3]。
旋转成形术是膝下截肢代替膝上截肢的术式，切除肿瘤肢段后将残余远端肢体旋转 180°，利用踝关节佩戴特制假肢发挥膝关节的作用。Winklemann[4]将旋转成形术分为 A、B 两型，A 型是将踝关节替代膝关节，B 型是将膝关节替代髋关节、踝关节替代膝关节。Lozano 等[5]研究表明与假体置换术相比，旋转成形术不影响患肢正常活动，可获得相似下肢功能，且耐用性更好。为探讨该术式在治疗儿童股骨远端骨肉瘤功能重建与远期预后方面的优势，现对我院采用旋转成形术治疗的股骨远端骨肉瘤患儿临床资料进行回顾分析。报告如下。
1. 临床资料
1.1. 患者选择标准
纳入标准：① 经术前活检与术后病理检查证实为股骨远端骨肉瘤，且行旋转成形术；② 年龄<14 岁。排除标准：① 除股骨远端外，存在 1 处或以上病灶且处于 Enneking Ⅲ期[6]；② 临床资料不完善，术后随访未达 24 个月。2014 年 3 月—2016 年 6 月，共有 10 例患儿符合选择标准纳入研究。
1.2. 一般资料
本组男 7 例，女 3 例；年龄 4～10 岁，平均 6.7 岁。病理类型：骨母细胞型骨肉瘤 4 例，混合型骨肉瘤 4 例，软骨母细胞型骨肉瘤 2 例。Enneking 分期均为ⅡB 期。病程 3.5～6.0 个月，平均 4.6 个月。选择旋转成形术原因：肿瘤累及伸膝装置 6 例，其中 1 例累及腘血管；不当活检致肿瘤大范围污染、难以切除 1 例；病理性骨折后行内固定术致肿瘤种植合并切口感染 1 例；患儿年龄小，髓腔直径过小无可用肿瘤假体 2 例。依据 Winkelmann 分型，10 例均采用 AⅠ型旋转成形术。术前查体坐骨神经、小腿三头肌及足底感觉功能均正常。
1.3. 术前处理
术前患儿均接受 3～4 个周期大剂量同步联合化疗。化疗方案具体为异环磷酰胺（2 g/m2，D1-D5）、甲氨蝶呤（8 g/m2，D3）、阿霉素（100 mg/m2，D5），每个周期化疗结束后复查下肢 X 线片，并结合临床表现与检测指标评估化疗效果。化疗前及化疗中均采用水化、碱化治疗，化疗结束后患儿白细胞均低于 3.0×109 /L，给予粒细胞集落刺激因子治疗。两个化疗周期间隔 3 周。
根据术前 X 线片及 MRI 检查结果，设计切除范围为肿瘤侵犯髓腔最近端以上 3～5 cm[7]。对血管受累者，将血管与肿瘤一并切除后行血管吻合。根据中国人手腕骨发育标准-中华 05（RUS-CHN 法）[8]对患儿生长发育进行预测，在肿瘤切除允许范围内进行下肢长度调整，本组术前设计膝关节较健侧延长 3～7 cm，平均 4.8 cm。
1.4. 手术方法
全麻后，患儿取漂浮体位，采用双横形切口加三角皮瓣切口。在远端切口外侧进行探查，于股二头肌肌腱内侧探查并游离腓总神经，远端游离至腓骨截骨平面，游离探查坐骨神经至股骨截骨平面。于大腿内侧股内侧肌下方探查股血管，进一步游离。保留腓肠肌血管分支，以保留踝关节屈曲功能。注意保护游离的血管神经，防止过度牵拉和损伤。在股骨髁后方距离腓肠肌止点远端 1～2 cm 处切断腓肠肌止点，保留腓肠肌营养血管，根据术前设计切断胫前肌肉在胫骨和腓骨上的止点，在胫骨后侧游离腘肌和比目鱼肌起点，保护胫后血管。对于腘血管受累者，在受累段上、下 3 cm 处切断，并行血管吻合。在股骨截骨平面切断股四头肌，在后方切断腘绳肌。离断上述肌肉后按照术前设计完成截骨，分别在股骨及胫骨截骨平面切断剩余的连接软组织，完成瘤段切除。本组切除瘤段长度为 12～20 cm，平均 16.2 cm。瘤段切除后将踝关节旋转 180°，残余胫骨截骨端与股骨截骨端对合，选用下肢加压或锁定加压钢板固定。取 6～8 cm 腓骨进行髓内植骨，截除的胫骨正常骨组织进行髓外植骨。彻底冲洗切口，将神经血管盘绕在内侧，以缝匠肌、股薄肌与腓骨肌肉缝合覆盖。在踝关节跖屈位行腓肠肌和股四头肌缝合，并尽可能将腓肠肌断端向近端缝合，保持小腿三头肌张力下将腘绳肌与小腿前外侧肌群缝合。术毕，常规留置引流管后关闭切口。
1.5. 术后处理及疗效评价指标
术后抬高患肢，术中行血管吻合者采用支具固定患肢于伸直位 2 周。术后 24 h 内切口引流量<20 mL 时拔除引流管。术后 2 周鼓励患者开始膝关节主、被动功能锻炼。术后 3 个月复查 X 线片评估骨连接端愈合情况，待骨连接端愈合后佩戴定制假肢，扶拐开始部分负重锻炼，并逐渐增加负重和运动量。
术后 3 个月内每个月随访 1 次，术后 3 个月～3 年间每 3 个月随访 1 次，此后每半年随访 1 次。随访内容：B 超、X 线片及 MRI 检查评估有无肿瘤复发和骨连接端愈合情况，胸部 CT、ECT 及 PET-CT 观察肿瘤有无转移；应用 1993 年美国骨与软组织肿瘤协会（MSTS93）评分、多伦多下肢功能量表（TESS）评分及膝关节活动度评估患肢功能。
2. 结果
术后 1 例出现切口延期愈合，经换药 1 个月后愈合；其余患儿切口均Ⅰ期愈合。本组均无切口感染、神经损伤等并发症发生。10 例患儿均获随访，随访时间 24～72 个月，平均 52.6 个月。随访期间均无幻肢痛，无局部复发。3 例出现远处转移，其中 1 例为术后 10 个月肺转移，术后 24 个月因肿瘤转移致多功能脏器衰竭死亡；1 例为术后 18 个月肺转移，行手术切除，无瘤生存；1 例为术后 24 个月肺转移，带瘤生存。2 例术后 2 年足跟部出现胼胝和溃疡，通过理疗、调整假肢，1 个月后均好转。影像学检查显示骨连接端均愈合，愈合时间 2.5～5.0 个月，平均 3.5 个月。术后 4 个月患儿均能独立行走。末次随访时，MSTS93 评分为 19～25 分，平均 22 分；TESS 评分为 87～93 分，平均 90 分。佩戴假肢后膝关节活动度伸 0°～10°，平均 5°；屈 85°～95°，平均 90.5°。见表 1。
表 1.
Clinical data of children
患儿临床资料
| 病例
Case |
性别
Gender |
年龄
（岁） Age (years) |
病程
（月） Disease duration (months) |
病理类型
Pathological type |
切除瘤段
长度（cm） Tumor resection length (cm) |
膝关节延长
长度（cm） Extended length of the knee (cm) |
骨连接端
愈合时间 （月） Bone junction healing time (months) |
并发症
Complications |
随访时间
（月） Follow-up time (months) |
MSTS93
评分 MSTS93 score |
TESS
评分 TESS score |
膝关节
活动度 (°) Knee range of motion (°) |
| 1 | 男 | 4 | 4.2 | 骨母细胞型 | 14 | 6 | 3.5 | 胼胝及溃疡 | 72 | 22 | 88 | 伸0-屈90 |
| 2 | 男 | 6 | 5.0 | 混合型 | 19 | 4 | 3.0 | 无 | 56 | 25 | 93 | 伸5-屈95 |
| 3 | 女 | 7 | 3.5 | 骨母细胞型 | 16 | 4 | 4.0 | 无 | 60 | 23 | 90 | 伸5-屈90 |
| 4 | 男 | 6 | 4.5 | 骨母细胞型 | 18 | 5 | 2.5 | 无 | 48 | 23 | 92 | 伸5-屈90 |
| 5 | 男 | 10 | 3.8 | 混合型 | 20 | 3 | 3.0 | 切口延期愈合 | 66 | 19 | 89 | 伸5-屈85 |
| 6 | 女 | 8 | 5.2 | 软骨母细胞型 | 17 | 5 | 4.0 | 无 | 58 | 21 | 92 | 伸10-屈95 |
| 7 | 男 | 7 | 4.3 | 混合型 | 15 | 4 | 3.0 | 无 | 40 | 22 | 87 | 伸5-屈90 |
| 8 | 男 | 5 | 4.8 | 骨母细胞型 | 14 | 7 | 3.0 | 无 | 48 | 24 | 90 | 伸5-屈90 |
| 9 | 女 | 5 | 5.0 | 软骨母细胞型 | 12 | 5 | 5.0 | 胼胝及溃疡 | 54 | 20 | 91 | 伸0-屈90 |
| 10 | 男 | 9 | 6.0 | 混合型 | 17 | 5 | 4.0 | 无 | 24 | 21 | 89 | 伸10-屈90 |
3. 典型病例
患儿 男，6 岁。因右膝疼痛伴活动受限 5 月余入院，病理检查为混合型骨肉瘤。术前查体：右膝关节活动受限，右大腿远端前外侧明显肿胀，皮温高，可触及一 7 cm×8 cm 肿块，质地硬，不易推动，压痛、叩击痛阳性。拟行旋转成形术，术前按骨肉瘤化疗方案行 4 个周期新辅助化疗。术前完善下肢全长 X 线片及 MRI 检查，测量下肢长度，评估手术切除范围，根据 RUS-CHN 法预测膝关节较健侧延长约 4 cm。根据皮下及软组织受累范围设计手术切口为双横形切口加三角皮瓣切口，术中切除瘤段长度 19 cm，评估坐骨神经、胫神经和腓总神经功能完好，腘血管、坐骨神经未受累，小腿三头肌、足底感觉正常。采用 AⅠ型旋转成形术治疗。术后 3 个月复查下肢 X 线片，骨连接端愈合良好。术后获随访 56 个月，患肢功能良好，MSTS93 评分 25 分，TESS 评分 93 分，膝关节活动度伸 5°-屈 95°。见图 1。
图 1.
A typical case
典型病例
a. 术前下肢全长 X 线片及 MRI；b. 术前切口设计；c. 术中完整切除肿瘤并膝关节重建；d. 术后 7 d 下肢全长 X 线片；e. 术后 1 个月膝关节功能；f. 术后 56 个月下肢全长 X 线片；g. 术后 56 个月下肢功能
a. Preoperative X-ray film of lower extremity and MRI; b. Preoperative incision design; c. Extended resection and knee reconstruction during operation; d. X-ray film of lower extremity at 7 days after operation; e. The knee function at 1 month after operation; f. X-ray film of lower extremity at 56 months after operation; g. Function of lower extremity at 56 months after operation
4. 讨论
旋转成形术是 20 世纪 30 年代由 Borggreve 首次提出并应用于结核导致股骨缺损的治疗，80 年代 Salzer 和 Winklemann 开始将其用于下肢恶性肿瘤的切除重建，取得良好临床疗效。旋转成形术通过将瘤段肢体切除，将远端肢体旋转 180° 与近端肢体连接，以踝关节代替膝关节，其实质是将膝上截肢转变为膝下截肢，保留了更长的肢体，增加髋关节活动力臂，使行走更加省力，通过功能锻炼的踝关节可以一定程度上替代膝关节，而且足跟部的皮肤坚韧耐磨，更适合假肢接受腔，因此功能远远优于大腿截肢[9]。旋转成形术在骨肿瘤领域的应用，特别在传统临床评估需要截肢的患儿中，优势尤其明显，主要体现在不受假体型号限制（一些骨骼较小的儿童没有合适假体）、无需二次手术、实现肿瘤广泛切除同时最大限度地保留了肢体功能等。但旋转成形术在国内骨肿瘤中心并没有广泛应用和系统报道。
4.1. 旋转成形术的适应证与禁忌证
旋转成形术适用于下肢恶性骨肿瘤（特别是生长潜力较大的 10 岁以下患儿）、肿瘤累及伸膝装置或者难以保肢以及其他保肢治疗失败者，如肿瘤假体感染或松动等。绝对禁忌证包括坐骨神经失用、坐骨神经邻近或包裹于肿瘤中必须切除、踝关节僵直或病变切除导致踝关节动力系统丧失。相对禁忌证包括难以接受术后外观以及术后严重的心理问题[10]。对肿瘤累及伸膝装置、肿瘤完整切除后膝关节无良好软组织覆盖者，使用传统保肢术式，如肿瘤假体置换术、大块同种异体骨移植术、肿瘤骨灭活再植术、骨搬移术[11]等，可能会增加肿瘤复发、伸膝装置功能不良、无菌性松动、感染等风险。Benedetti 等[12]与 Brigman 等[13]分别对假体置换术后肿瘤局部复发、保肢失败的患者行旋转成形术治疗，并取得良好疗效。儿童下肢髓腔径过小（<9 mm）时难以安装合适的髓内针，且髓内针过细容易出现松动及断裂，增加翻修和保肢失败的风险。因此，大部分符合截肢但坐骨神经完整的患者均可选择旋转成形术，实现保肢。
4.2. 应用体会
4.2.1. 术前设计
术前根据下肢全长 X 线片、CT、MRI 及 PET-CT 等，详细测量下肢长度，评估手术切除病变范围。如患者为儿童，则应根据 RUS-CHN 法对其生长进行预测，在肿瘤切除可允许的范围内进行下肢长度的调整。术前计划时尽可能使术后膝关节所在位置对应为预期成人的健侧膝关节位置，也可以粗略认为 4～8 岁儿童可以延长 4～6 cm（最多可以延长 10 cm），10～12 岁儿童可以延长 2 cm。如果患儿年龄<4 岁，则建议截肢。本组患儿年龄平均 6.7 岁，瘤段切除长度 12～20 cm，延长膝关节长度 3～7 cm。
4.2.2. 手术技术
① 体位选择：术中可取仰卧位或漂浮体位，根据术者的经验和操作习惯决定。我院常采用可塑形体位垫固定的漂浮体位，这样可以为辨别和游离腘窝后侧血管神经提供更好的显露和操作空间。② 切口的选择：旋转成形术一般多采用鱼嘴形切口、双菱形切口等，总体原则是在保证肿瘤外科切缘前提下，完成软组织无张力闭合。我院主要采用双横形切口加三角皮瓣切口，术前测量股骨与胫骨截骨段皮肤周径设计合适的三角皮瓣，在切口缝合时将三角皮瓣插入切口远端，其优点是在一定程度上减少了切口远端的皮肤张力，同时外形更美观、术后并发症较少。③ 术中血管、神经显露和保护：于腘窝作纵切口将远、近端切口连接显露腘窝结构，尤其对肿瘤紧贴血管和神经者，该操作能充分显露血管、神经，探查时连同血管外膜或神经鞘膜一并切除，达到理想外科边界，实现肿瘤的广泛切除。④ 瘤段肢体切除与膝关节重建：根据术前设计，在股骨、胫骨截骨平面切断附着肌肉，并在股骨截骨平面近端 5 cm、胫骨截骨平面远端 5 cm 打入 2 枚平行克氏针，瘤段切除后将远端肢体旋转 180°，用 4.5 mm 下肢加压或锁定加压钢板固定。取 6～8 cm 腓骨作为髓内植骨，一方面可以增加骨折端骨量，另一方面有利于减少锁紧螺钉导致的截骨断端横向移位。同时将截除的胫骨正常骨组织，切取片状自体骨进行截骨端髓外植骨，有效避免骨连接端不愈合及旋转对线移位[14]。将神经血管盘绕在内侧，以缝匠肌、股薄肌与腓骨肌肉缝合覆盖，在踝关节跖屈位进行腓肠肌和股四头肌的缝合，腘绳肌与小腿前外侧肌群缝合。
4.3. 临床疗效与术后康复
Bacci 等[15]回顾性分析下肢骨肉瘤患者临床资料，发现达到广泛切除者局部复发率为 0，未广泛切除者局部复发率达 55%。根据我院经验，恶性骨肿瘤的局部复发与外科切缘、肿瘤类型及分期，以及肿瘤对化疗的敏感性密切相关。旋转成形术是将肿瘤段肢体截除达到理想外科边界，实现肿瘤广泛切除。本组患儿均完成肿瘤广泛切除，且术后未影响化疗周期，治疗后均无局部复发，与 Kotz 等[16]研究结果一致。Hillmann 等[17]研究发现旋转成形术后健侧髋关节和膝关节活动度与患侧相等，患肢腿部肌肉的肌电活动与健侧相当。本组采用旋转成形术将膝关节完全切除，功能和稳定性丧失，通过将残余胫骨旋转 180° 与股骨截骨端连接，以旋转后的踝关节代替膝关节，完成膝关节的结构重建，通过修复周围肌肉重建膝关节功能。术后 14 d 开始膝关节主被动功能锻炼，术后 3 个月左右截骨端愈合、软组织消肿后，由康复专家指导患儿佩戴定制假肢，扶拐开始部分负重，并逐渐增加负重和运动量。末次随访时，MSTS93 评分、TESS 评分以及佩戴假肢后膝关节活动度评价提示膝关节功能恢复良好，与 Rota 等[18]研究结果相似。
但是旋转成形术是一个需要多学科合作的手术[19]，需心理学专家提高患者对手术的接受度，假肢制作专家帮助患者定期定制合适的假肢。Benedetti 等[12]研究发现旋转成形术后患者步态不稳，在崎岖的道路上跌倒风险高，这要求康复医师不仅指导术后膝关节功能锻炼，还需专注患者对躯体的控制训练。
综上述，旋转成形术具有良好的肿瘤学结果，术后患者下肢功能与步态超过了截肢术，并且属于生物重建，具有良好的远期预后，可以作为截肢手术的备选术式。但完整的多学科团队是获得良好术后功能的前提，也是该术式难以推广的障碍，今后将努力完善多学科合作团队、加强合作，以降低截肢率及挽救肢体功能。
作者贡献：赵雪林负责研究构思、整体设计，查阅部分文献，采集、分析数据，论文撰写；刘亚涛、李健雄、毕竟优负责部分文献查阅、随访、数据整理与分析；许猛负责研究设计，手术方案设计与实施，对文章内容审阅和指导。
利益冲突：所有作者声明，在课题研究和文章撰写过程中不存在利益冲突。经费支持没有影响文章观点和对研究数据客观结果的统计分析及其报道。
机构伦理问题：研究方案经中国人民解放军总医院医学伦理委员会批准。
Funding Statement
国家自然科学基金资助项目（81972901）；基础加强计划技术领域基金项目（2019-JCJQ-JJ-147）；基础计划加强重点基础研究项目（2019-JCJQ-ZD-120-40）
National Natural Science Foundation of China (81972901); Fund Projects in the Technical Field of the Fundation Strengthening Plan (2019-JCJQ-JJ-147); Basic Plan to Strengthen Key Basic Research Projects (2019-JCJQ-ZD-120-40)
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