人工全肩胛骨置换术治疗肩胛骨肿瘤的疗效研究

Abstract

Objective

To evaluate the effectiveness of total scapular arthroplasty after total scapulectomy for scapular tumors.

Methods

A clinical data of 17 patients with scapular tumors treated with total scapulectomy and total scapular arthroplasty between January 2010 and December 2017 were retrospectively reviewed. There were 9 males and 8 females with an average age of 34.4 years (range, 13-64 years). Seven patients were diagnosed with chondrosarcoma, 3 with osteosarcoma, 2 with Ewing’s sarcoma, 1 with high-grade sarcoma, 1 with polymorphic dedifferentiated sarcoma, 1 with fibrosarcoma, 1 with plasmacytoma, and 1 with bone giant cell tumor. According to the surgical staging system described by Enneking et al, 1 patient was rated as stage 3, 8 as stageⅠB, 8 as stageⅡB. According to the classifications of shoulder girdle resections of Malawer et al, 11 patients were type ⅢB, 5 were type ⅣB, 1 was type ⅥB. The disease duration ranged from 0.5 to 8.0 months (mean, 3.2 months) and tumor size ranged from 11.0 cm×7.5 cm×6.0 cm to 18.5 cm×18.0 cm×12.5 cm. The 1993 Musculoskeletal Tumor Society (MSTS) upper limb function scoring system and shoulder mobility were used to evaluate postoperative shoulder joint function. Tumor recurrence and metastases were monitored by radiograph.

Results

Poor superficial incision healing occurred in 1 patient, the rest incisions achieved healing by first intention. All patients were followed up 20-72 months (mean, 45.4 months). Two of the 17 patients died of multiple organ dysfunction syndrome caused by tumor metastases; 3 patients suffered from pulmonary metastases and were alive with disease. No local recurrence occurred in all patients. The overall survival rate was 88.2% (15/17) and the disease-free survival rate was 70.6% (12/17). Rib fracture after trauma, aseptic loosening, and atrophy of the deltoid muscle occurred in 1, 1, and 1 case, respectively. The other related complication was not observed. At last follow-up, the MSTS score was 26.1±1.4, and the flexion, extension, and abduction range of motion of shoulder joint were (70.0±7.5), (31.2±11.3), and (54.4 ±12.5) °, respectively.

Conclusion

Reconstruction with total scapular arthroplasty after total scapulectomy can obtain a satisfactory shoulder contour and an acceptable functional outcomes in patients with scapular tumors.

肩胛骨是骨与软组织肿瘤好发部位之一，此部位常见肿瘤类型为软骨肉瘤、骨肉瘤、尤文肉瘤、骨巨细胞瘤及转移瘤等^[1]。由于肩胛骨被丰富肌肉覆盖，相较于四肢其活动度较小，所以肩胛骨肿瘤早期可无特异性症状，当明确诊断时肿瘤往往已较大^[2-3]，常侵及胸壁、肩袖、肱骨近端和腋窝神经血管束，出现局部或全身症状。目前，在保证肿瘤外科原则前提下行保肢手术，已成为大部分肩胛骨肿瘤患者的首选治疗方式。

1864 年，Syme 初次报道了全肩胛骨切除术治疗肩胛骨恶性肿瘤。有学者报道了 10 例肩胛骨恶性肿瘤患者肩胛骨切除后的随访结果，其 5 年无进展生存率与肩胛胸壁间 1/4 肢体离断术接近^[4-5]。但是，保肢术后如何进行外科重建是骨肿瘤外科医师面临的挑战。目前，全肩胛骨切除后重建方式有多种，包括肩关节悬吊、同种异体肩胛骨置换、自体瘤骨灭活回植以及人工肩胛骨置换^[6-10]等。Tikhoff-Linberg 术是经典的肩关节悬吊术式^[11]，术后并发症较少，但是由于全肩胛骨切除后失去了肩袖固定，不能重建肩关节外展和上举功能，只能在前后极小范围内活动，术后患肩功能较差^[12]。同种异体肩胛骨置换虽能重建解剖结构，但存在来源局限、大小不匹配、排斥反应、骨折及吸收等问题^[2]。自 1987 年 Eckardt 尝试全肩胛骨切除+肩胛骨假体置换开始，随着外科技术以及材料学的发展，越来越多的骨肿瘤外科医师开始应用肩胛骨假体进行肩胛骨肿瘤切除后的外科重建。现回顾分析 2010 年 1 月—2017 年 12 月我们采用全肩胛骨切除联合人工全肩胛骨置换治疗的肩胛骨肿瘤患者临床资料，总结术后功能、并发症及中远期预后情况，探讨人工全肩胛骨置换术在重建肩关节功能及降低并发症方面的优势。报告如下。

1. 临床资料

1.1. 患者选择标准

纳入标准：① 因原发性骨与软组织肿瘤侵犯肩胛骨或单发于肩胛骨的血液系统肿瘤，行全肩胛骨切除+人工全肩胛骨置换；② 肿瘤病理学诊断均为术前活检获得，并由术后病理切片证实；③ Enneking 外科分期均不超过ⅡB 期^[13]。排除标准：① 肿瘤侵犯胸壁、腋窝重要神经血管束；② 肿瘤体积较大，切除时难以达满意外科边界；③ 肿瘤对新辅助化疗不敏感，生长迅速，保肢术后复发风险高；④ 曾于外院接受不恰当术前活检或手术治疗后肿瘤复发；⑤ 除肩胛骨外，存在 1 处或以上病灶，处于 Enneking Ⅲ期。2010 年 1 月—2017 年 12 月，共 17 例患者符合选择标准纳入研究。

1.2. 一般资料

本组男 9 例，女 8 例；年龄 13～64 岁，平均 34.4 岁。软骨肉瘤 7 例、骨肉瘤 3 例、尤文肉瘤 2 例、高级别肉瘤 1 例、多形性未分化肉瘤 1 例、纤维肉瘤 1 例、浆细胞瘤 1 例、骨巨细胞瘤 1 例。Enneking 外科分期：3 期 1 例，ⅠB 期 8 例，ⅡB 期 8 例。Malawer 分型：ⅢB 型 11 例，ⅣB 型 5 例，ⅥB 型 1 例。肿瘤体积 11.0 cm×7.5 cm×6.0 cm～18.5 cm×18.0 cm×12.5 cm。病程 0.5～8.0 个月，平均 3.2 个月。

1.3. 手术方法

全麻后，患者取健侧卧位。采用前后联合入路，切口起自锁骨中外 1/3，向后经肩胛冈沿肩胛骨外缘向下止于肩胛下角，同时距正常皮肤 2～3 cm 梭形切除活检通道。手术切除范围根据术前 MRI T1WI 显示肿瘤范围评定，四周切除范围距肿瘤边缘 3 cm 以上^[14-15]。为了实现良好的外科边界，需部分或全部切除肩袖或三角肌；同时腹侧部分或全部切除肩胛下肌及前锯肌，背侧部分或全部切除冈上肌、冈下肌、小圆肌和大圆肌。切除过程中，注意保护腋神经、副神经、旋肱后动脉，游离并结扎肩胛上动、静脉。手术过程中，用缝线标记肩袖、喙肱肌、肱二头肌长头腱等，以便于肿瘤切除后的软组织重建。肿瘤完整切除后，大量无菌生理盐水冲洗术区，根据正常肩胛骨位置放置肩胛骨假体（北京春立正达医疗器械股份有限公司），并根据患者情况作适当调整；肱骨近端假体采用骨水泥固定。缝合肩袖过程中，保持肩关节外展约 60°；5 例残存肩袖组织较多，直接利用不可吸收缝线缝合；12 例残存肩袖组织较少，利用 LARS 人工韧带重建关节囊，并将三角肌缝合至人工韧带。为了促进软组织愈合，将人工韧带覆盖部分肩胛骨假体体部，然后将肩胛提肌、上后锯肌、大小菱形肌、前锯肌、背阔肌等缝合在人工韧带上。留置引流管后，逐层缝合切口。

1.4. 围术期处理及随访

为降低局部复发率、提高患者远期生存率，骨肉瘤、尤文肉瘤、多形性未分化肉瘤及高级别肉瘤患者均接受新辅助化疗；术后根据病理结果判断化疗敏感性，选择采用原方案或更换新方案。其余患者未接受化疗，所有患者均未接受放疗。待 24 h 引流量<20 mL 时拔除切口引流管。鼓励患者高蛋白饮食，严密监测蛋白水平，预防低蛋白血症。为促进软组织愈合、改善术后功能，采用肩关节外展支架固定肩关节于外展 60°、前屈 60° 3～4 周。术后早期鼓励患者进行手、腕及肘部主、被动活动。拆除外展支架后，鼓励患者进行肩关节主、被动康复训练。

术后 3 个月内患者每个月复查 1 次，3 个月～1 年每 3 个月复查 1 次，2～3 年每半年复查 1 次，之后每年复查 1 次。B 超、X 线片及 MRI 检查有无肿瘤复发、假体松动发生，胸部 CT、ECT 及 PET-CT 观察肿瘤有无转移。采用 1993 年美国骨与软组织肿瘤协会上肢功能评分系统（MSTS 评分）及肩关节活动度，评价肩关节功能恢复情况^{[5, 16]}。

1.5. 统计学方法

采用 SPSS 统计软件进行分析。数据以均数±标准差表示；根据软组织重建方法将患者进行分组，组间比较采用独立样本 t 检验；检验水准 α=0.05。

2. 结果

术后 1 例局部切口愈合不佳，经定期换药 4 周后愈合；其余患者切口均Ⅰ期愈合。术后均无出血、假体脱位等并发症发生。所有患者均获随访，随访时间 20～72 个月，平均 45.4 个月。其中 2 例因肿瘤转移导致多器官功能衰竭，分别于术后 20、34 个月死亡；3 例分别于术后 14.6、43.5、43.8 个月发生肺部转移，荷瘤生存。所有患者均未出现局部复发。本组总生存率为 88.2%（15/17），无瘤生存率为 70.6%（12/17），Kaplan-Meier 生存曲线见图 1。

图 1.

Overall survival rate and disease-free survival rate of patients

患者总生存率和无瘤生存率

术后 1 例因外伤导致肋骨骨折，经局部制动后康复。1 例出现假体无菌性松动，考虑与过多体力劳动有关，患者未诉疼痛不适，未予处理，继续随访观察。1 例三角肌萎缩变薄，考虑与术后长期失用性萎缩有关，为预防假体外露及假体周围感染等并发症，行背阔肌皮瓣移位修复术。其余患者无相关并发症发生。

末次随访时，MSTS 评分为（26.1±1.4）分，肩关节前屈、后伸、外展活动度分别为（70.0±7.5）、（31.2±11.3）、（54.4±12.5）°。5 例软组织直接缝合重建患者 MSTS 评分为（25.8±0.7）分，12 例人工韧带重建患者为（26.2±1.6）分，差异无统计学意义（t=0.468，P=0.646）。见图 2。

图 2.

A 34-year-old male patient with left scapular high-grade sarcoma

患者，男，34 岁，左肩胛骨高级别肉瘤

a. 术前 X 线片；b、c. 术前 CT 三维重建；d. 新辅助化疗前 MRI；e. 新辅助化疗后 MRI；f. 术中彻底切除肿瘤；g. 术后 1 周 X 线片；h. 术后 48 个月 X 线片；i. 术后 48 个月肩关节功能

a. X-ray film before operation; b, c. CT three-dimensional reconstruction before operation; d. MRI before neoadjuvant chemotherapy; e. MRI after neoadjuvant chemotherapy; f. The tumor was resected completely; g. X-ray film at 1 week after operation; h. X-ray film at 48 months after operation; i. Shoulder joint function at 48 months after operation

3. 讨论

传统保肢重建方式存在诸多局限性。其中，经典或改良 Tikhoff-Linberg 术^{[5, 11]}是在全肩胛骨切除后悬吊肱骨或将肱骨头周围关节囊缝合至胸壁筋膜，该术式虽能获得满意外科边界，但由于未重建关节囊及肩袖等周围软组织结构，肱骨与躯干仅依靠软组织连接，不仅肩关节外观及功能较差，血管神经束长期牵拉还会引发肢体麻木、肌肉萎缩等问题。自体肩胛骨灭活回植或同种异体肩胛骨移植也是全肩胛骨切除术后重建方法之一^{[7-8, 17-18]}。自体肩胛骨灭活回植虽然无免疫排斥反应，且存在肿瘤热休克蛋白介导的肿瘤免疫作用^[19-20]，但因难以严格把控术中灭活温度、高渗盐水浓度等因素，肿瘤坏死率往往难以保证，增加了肿瘤局部复发潜在风险；同时，术中灭活瘤骨使得手术时间延长，提高了术后感染发生风险。同种异体肩胛骨移植存在来源有限、大小不匹配、排斥反应、骨折及吸收等问题^[2]。

Pritsch 等^[21]比较了肩胛骨假体置换和肱骨头悬吊的随访结果，发现假体置换患者的 MSTS 评分明显优于肱骨头悬吊。Tang 等^[9]随访了 10 例应用限制型肩胛骨假体进行重建患者，MSTS 评分平均 23.2 分，明显高于 Xu 等^[6]报道的肱骨头悬吊患者的平均 16.3 分，表明在能够重建肩关节骨性结构情况下，人工全肩胛骨置换重建肩关节功能明显优于肱骨头悬吊。目前，临床关于肩胛骨假体重建肩关节的相关研究在病例数量、随访时间、并发症以及术后功能评价等方面存在较大差异^[22]，大多数研究病例少、随访时间短，其结论缺少参考价值。为此，本研究旨在观察患者中远期临床效果，进一步探讨全肩胛骨切除联合人工全肩胛骨置换术在重建肩关节功能及降低并发症方面的优势。

本研究结果显示患者术后肩关节功能恢复较好，而且与 Savvidou 等^[23]的研究相比，延长随访时间后，并发症发生率无明显提高，未发生假体外露及感染等情况，提示应用人工全肩胛骨置换术是肩胛骨肿瘤切除后可靠的功能重建方式之一。1 例患者随访过程中出现三角肌萎缩变薄，为预防假体外露及感染等并发症，行背阔肌皮瓣移位修复术，提示术后规律随访和及时处理是降低并发症发生率的有效途径。与 Schwab 等^[24]和 Tang 等^[9]的研究不同，本研究所有患者术后均未出现假体脱位，除了选择的限制型肩胛骨假体具有反肩关节设计外，还与假体周围软组织重建密切相关，因为良好的软组织重建以及有功能的三角肌是降低假体脱位风险、提升术后功能的关键^[9]。此外，研究表明通过 MRI T1WI 确定肿瘤切除范围有利于术中获得满意的外科边界^[14]，本组采用该方法判断肿瘤切除范围，术后患者均未发生局部复发，提示 MRI 在肩胛骨等扁骨或不规则骨肿瘤切除范围判断方面具有优势。但值得注意的是，翻修手术是假体置换术后远期必然面临的重要问题，因此翻修术后肩关节功能重建尚需要进一步研究。

综上述，人工全肩胛骨置换术治疗肩胛骨肿瘤可获得较好肩关节外观及功能。但本研究为回顾性研究，缺少与其他重建方式的对照；肩胛骨肿瘤发病率较低以及相对严格的患者选择标准，使得纳入研究的病例较少；MSTS 评分系统较粗略，缺乏精细对比。因此，本研究结论有待进一步研究明确。

作者贡献：李健雄、毕竟优参与研究构思、整体设计和论文撰写；赵雪林、姚鹏、刘亚涛负责随访、数据整理和分析；毕文志负责研究设计、手术方案设计与实施、文章审核质控。

利益冲突：所有作者声明，在课题研究和文章撰写过程中不存在利益冲突；课题经费支持没有影响文章观点和对研究数据客观结果的统计分析及其报道。

机构伦理问题：研究方案经中国人民解放军总医院医学伦理委员会批准。

Funding Statement

国家自然科学基金资助项目（81472513）；军队保健专项科研课题（18BJZ29）