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. 2021 Jun 8;116(6):1213–1226. [Article in Portuguese] doi: 10.36660/abc.20210368
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Posicionamento sobre Avaliação Pré-participação Cardiológica após a Covid-19: Orientações para Retorno à Prática de Exercícios Físicos e Esportes – 2020

Cléa Simone Sabino de Souza Colombo 1,2,33, Marcelo Bichels Leitão 3,9,22,, Antônio Carlos Avanza Junior 4,5, Serafim Ferreira Borges 6,7,8,9, Anderson Donelli da Silveira 10,11, Fabrício Braga 12,13,14, Ana Cristina Camarozano 15, Daniel Arkader Kopiler 16,17, José Kawazoe Lazzoli 18,19,20,21,22, Odilon Gariglio Alvarenga de Freitas 23, Gabriel Blacher Grossman 24,25, Mauricio Milani 26, Mauricio B Nunes 27, Luiz Eduardo Fonteles Ritt 28,29, Carlos Alberto Cyrillo Sellera 30,31, Nabil Ghorayeb 32,33
PMCID: PMC8288531  PMID: 34133609

Posicionamento sobre Avaliação Pré-participação Cardiológica após a Covid-19: Orientações para Retorno à Prática de Exercícios Físicos e Esportes – 2020.

O relatório abaixo lista as declarações de interesse conforme relatadas à SBC pelos especialistas durante o período de desenvolvimento deste posicionamento, 2020.
Especialista Tipo de relacionamento com a indústria
Ana Cristina Camarozano Nada a ser declarado
Anderson Donelli da Silveira Nada a ser declarado
Antônio Carlos Avanza Junior Nada a ser declarado
Carlos Alberto Cyrillo Sellera Nada a ser declarado
Cléa Simone Sabino de Souza Colombo Nada a ser declarado
Daniel Arkader Kopiler Nada a ser declarado
Fabrício Braga Nada a ser declarado
Gabriel Blacher Grossman Nada a ser declarado
José Kawazoe Lazzoli Nada a ser declarado
Luiz Eduardo Fonteles Ritt Declaração financeira
A - Pagamento de qualquer espécie e desde que economicamente apreciáveis, feitos a (i) você, (ii) ao seu cônjuge/companheiro ou a qualquer outro membro que resida com você, (iii) a qualquer pessoa jurídica em que qualquer destes seja controlador, sócio, acionista ou participante, de forma direta ou indireta, recebimento por palestras, aulas, atuação como proctor de treinamentos, remunerações, honorários pagos por participações em conselhos consultivos, de investigadores, ou outros comitês, etc. provenientes da indústria farmacêutica, de órteses, próteses, equipamentos e implantes, brasileiras ou estrangeiras:
  • Pfizer: Amiloidose

Outros relacionamentos Possui qualquer outro interesse (financeiro ou a qualquer outro título) que deva ser declarado tendo em vista o cargo ocupado na sbc, ainda que não expressamente elencado anteriormente:
  • Consultor em projeto de pesquisa junto ao Cimatec, da empresa MDI Medical

Marcelo Bichels Leitão Nada a ser declarado
Mauricio B. Nunes Nada a ser declarado
Mauricio Milani Nada a ser declarado
Odilon Gariglio Alvarenga de Freitas Nada a ser declarado
Serafim Ferreira Borges Nada a ser declarado
Nabil Ghorayeb Nada a ser declarado

1. Introdução

Em 30 de janeiro de 2020, a Organização Mundial da Saúde (OMS) declarou que o surto da doença (COVID-19) causada pelo novo coronavírus (SARS-CoV-2) representava uma “Emergência de Saúde Pública de Importância Internacional” – o mais alto nível de alerta da organização, conforme previsto no Regulamento Sanitário Internacional. Comparado com o SARS-CoV que causou um surto de síndrome respiratória aguda grave (SARS) em 2003, o SARS-CoV-2 tem capacidade de transmissão mais alta. O rápido aumento de casos confirmados tornou a prevenção e o controle da COVID-19 extremamente importantes. O Ministério da Saúde recebeu a primeira notificação de um caso confirmado de COVID-19 no Brasil no dia 26 de fevereiro de 2020 e, em 11 de março de 2020, a doença foi caracterizada pela OMS como uma pandemia, o que trouxe uma necessidade emergencial de se buscar conhecimento, visando soluções o mais rápido possível, tanto para o tratamento quanto para a sua prevenção.1

A pandemia levou a medidas preventivas e restritivas em todo o mundo, e que foram diferentes nos países e continentes, dependendo da evolução da doença em cada região. Com o declínio das taxas de infecção, restrições menos rigorosas estão sendo implementadas para a prática de esportes e exercícios.

A COVID-19 tem sido associada a um número significativo de complicações cardiovasculares, atingindo cerca de 16% dos pacientes.2 No entanto, ainda não existem dados a longo prazo, muito menos em indivíduos ativos e atletas competitivos. Com base no conhecimento estabelecido sobre as miocardites virais em geral, é sabido que podem existir sequelas que afetam desde o desempenho físico desses indivíduos até a maior ocorrência de morte súbita (MS) durante o exercício, pois representam um substrato arritmogênico no miocárdio.3

O objetivo deste posicionamento consiste em alertar para o risco de comprometimento cardíaco e suas possíveis sequelas na COVID-19 e orientar sobre a necessidade de avaliação cardiológica após a doença antes do retorno à prática esportiva, propondo estratégias para a prevenção de MS através de uma avaliação pré-participação (APP) cardiológica direcionada.

2. Atividade Física e Pandemia

Frente à inexistência de tratamentos eficazes na eventualidade de uma infecção pelo SARS-CoV-2, a obtenção de medidas que reduzam o risco de contaminação é fundamental. Neste segmento, encontram-se as práticas amplamente difundidas de isolamento social, distanciamento, etiqueta respiratória, uso de máscaras e higienização frequente das mãos.

Contudo, busca-se identificar intervenções que melhorem a saúde da população, possibilitando uma diminuição do risco de infecção ou resposta clínica mais eficiente, de forma que o indivíduo apresente quadro clínico leve e com boa evolução, caso seja infectado pelo novo coronavírus. Modificações alimentares e suplementações com vitaminas estão entre as estratégias propostas. Entretanto, não há evidências consistentes em favor de qualquer uma dessas propostas profiláticas até o momento.4

Por ser uma doença nova, ainda não há dados disponíveis sobre como o exercício físico regular pode afetar a evolução da COVID-19.

Por outro lado, os benefícios da atividade física para a saúde estão bem estabelecidos. Indivíduos que fazem exercícios regulares, de modo geral, apresentam proteção contra viroses, com redução da incidência de infecções de vias aéreas superiores e melhor evolução clínica, com menos complicações.5 Essas evidências são documentadas em tipos distintos de infecções virais, inclusive em algumas causadas por rinovírus e alguns tipos de coronavírus.6 A prática regular de exercícios físicos em intensidade leve a moderada melhora a imunidade e pode colaborar como fator potencial para maior resistência a contrair a COVID-19 e a ter uma evolução mais favorável em uma eventual infecção.7,8

Dentre os benefícios mais importantes do exercício regular está a redução do risco cardiovascular através de diversos mecanismos, como redução da pressão arterial, dos níveis de lipídios sanguíneos, da glicemia, de marcadores inflamatórios e hemostáticos.9 A presença de doenças cardiovasculares e metabólicas está associada à maior mortalidade em pacientes infectados pelo SARS-CoV-2.

Outro fator relevante é a obesidade, que tem sido descrita como fator de risco importante para a gravidade da evolução da COVID-19, principalmente nos mais jovens. Estudos demonstram que os pacientes com índice de massa corporal (IMC) >30 kg/m2 evoluem mais frequentemente para ventilação mecânica invasiva, podendo ser um fator associado ao maior risco de óbito.1013

O período de quarentena, com a imposição do confinamento das pessoas, tem ocasionado aumento da compulsão alimentar e do sedentarismo, contribuindo para o aumento da obesidade e para o descontrole de doenças como hipertensão e diabetes melito.

Outro aspecto que tem sido documentado desde o início da pandemia da COVID-19 é o aumento na incidência de distúrbios psicológicos em decorrência do confinamento doméstico. Foram reportadas elevadas taxas de ansiedade e depressão em indivíduos mantidos em quarentena devido à pandemia, e tem se discutido um possível aumento de suicídios.14,15 Assim como para a obesidade, também há dados consistentes na literatura documentando os efeitos da atividade física regular na redução de depressão, ansiedade e outros distúrbios da saúde mental.16

Portanto, é necessário buscar continuamente a otimização no tratamento dessas doenças, e o exercício físico tem papel essencial nesse controle. Dessa maneira, recomenda-se adotar e manter um estilo de vida ativo com o objetivo de melhorar a saúde e bem-estar em diversos aspectos, incluindo redução de risco cardiovascular, metabólico e melhor equilíbrio mental.

Apesar das restrições impostas pelo risco de contaminação pelo coronavírus, primordialmente, devemos estimular os indivíduos a se manterem fisicamente ativos, seja em exercícios em casa ou ao ar livre, respeitando as normas de higiene e distanciamento locais.

3. COVID-19

Os indivíduos acometidos pela COVID-19 apresentam sintomatologia muito variável, sendo que a maioria desenvolve quadro clínico leve a moderado, geralmente com sintomas gripais como tosse seca, dor de garganta, cefaleia e febre, tendo sido descritos também diarreia, rush cutâneo, perda de olfato e paladar. Uma proporção pequena dos doentes evolui com quadro mais grave, podendo apresentar falta de ar, dor torácica e perda de movimentos, necessitando hospitalização e suporte intensivo.17

A progressão da doença ao longo do tempo é dividida em três fases patológicas: uma fase inicial de infecção, uma fase pulmonar e uma grave fase de hiperinflamação. A fase inicial da infecção é caracterizada por infiltração e replicação viral. A doença progride para a fase pulmonar, caracterizada por comprometimento respiratório e alteração em exames de imagem pulmonar. A resposta inflamatória exagerada, impulsionada pela imunidade do hospedeiro, define a fase de hiperinflamação. Marcadores inflamatórios estão elevados neste estágio, e danos nos órgãos secundários se tornam aparentes.18,19

Embora as manifestações clínicas da COVID-19 sejam dominadas por sintomas respiratórios, alguns pacientes apresentam comprometimento cardiovascular grave.20 Além disso, alguns pacientes com doenças cardiovasculares (DCV) subjacentes podem ter aumento do risco de morte.21 Portanto, entender os danos causados pelo SARS-CoV-2 no sistema cardiovascular e os mecanismos subjacentes são da maior importância para que o tratamento desses pacientes possa ser oportuno e efetivo, com redução da mortalidade e de complicações tardias.

3.1. COVID-19 e Coração

Com base em dados de países como a China, onde a pandemia se originou, e de outros países com grande número de casos de COVID-19, como os EUA e a Itália, bem como metanálise sobre a doença, a lesão cardíaca parece ser uma característica proeminente da doença, ocorrendo em 20% a 30% dos pacientes hospitalizados e contribuindo para até 40% das mortes.22 Foram descritas complicações cardiovasculares, como lesão miocárdica (20% dos casos), arritmias (16%), miocardite (10%), além de insuficiência cardíaca congestiva (ICC) e choque (até 5% dos casos).23,24 Em um estudo que avaliou 138 pacientes internados por COVID-19, 16,7% desenvolveram arritmia e 7,2% apresentaram lesão cardíaca aguda (anormalidades eletrocardiográficas ou ecocardiográficas), sendo que quase 12% dos pacientes sem DCV conhecida previamente apresentaram níveis elevados de troponina T ultrassensível (Tnt) ou parada cardíaca durante a hospitalização.25,26 Notavelmente, a Tnt foi superior ao percentil 99, limite de referência em 46% dos não sobreviventes, em oposição a 1% dos sobreviventes.27 Seu aumento associou-se com outros biomarcadores inflamatórios (dímero D, ferritina, interleucina-6, lactato desidrogenase), aumentando a possibilidade de que isso reflita uma “tempestade de citocinas” ou linfo-histiocitose hemofagocítica secundária, mais do que lesão miocárdica isolada.27 Não se sabe se esse fenômeno é a principal causa de miocardite fulminante, se a resposta é puramente relacionada com inflamação, autoimunidade ou combinação de ambos, como observado em outros tipos de miocardite viral.28

Por outro lado, há relatos de pacientes que apresentam sintomas cardíacos predominantes que sugerem um padrão diferente, como cardiomiopatia por estresse e síndrome coronariana aguda, em que a fisiopatologia não está clara, mas que pode estar relacionada a um estado pró-trombótico associado à doença, como em indivíduos que apresentaram embolia pulmonar e acidente vascular cerebral (AVC).15,24,2931 A fisiopatologia exata nos quadros graves de COVID-19 ainda é obscura e acredita-se que a lesão cardíaca pode resultar por mecanismos diretos ou indiretos (Quadro 1).21,29,32

Quadro 1. Mecanismos propostos para lesão cardíaca na COVID-19.

Quadro 1

O envolvimento do coração com outras apresentações, tais como choque cardiogênico e insuficiência cardíaca, provavelmente teria o mesmo mecanismo fisiopatológico implicado.

4. Avaliação Pré-participação Esportiva

A APP cardiológica é a principal ferramenta para a prevenção de MS no esporte. A Diretriz em Cardiologia do Esporte e Exercício da Sociedade Brasileira de Cardiologia e da Sociedade de Medicina do Exercício e Esporte recomenda que todo indivíduo passe por uma avaliação médica antes de iniciar a prática de exercícios.33 Considerando-se que a maioria das pessoas parou ou reduziu seu treinamento físico durante a pandemia, é recomendável que, antes de retomá-lo, sejam submetidas à nova APP.

É de conhecimento geral que exercícios vigorosos podem levar à MS em indivíduos considerados suscetíveis, ou seja, que apresentam doença cardíaca subjacente geralmente não diagnosticada.34 Habitualmente, a APP tem o objetivo de identificar estes indivíduos, buscando as chamadas doenças cardiovasculares genéticas, relativamente incomuns, mas que representam as principais causas de MS no esporte, como cardiomiopatia hipertrófica, displasia arritmogênica ventricular, origem anômala de coronárias, aneurisma de aorta relacionado com síndrome de Marfan, síndrome do QT longo, síndrome de Brugada, entre outras. Entre as doenças adquiridas que podem levar à MS, destacam-se a doença arterial coronariana obstrutiva e a miocardite, esta principalmente em jovens. No contexto atual, atenção especial deve ser dada à possibilidade de agressão ao miocárdio e pericárdio pelo SARS-CoV-2. Como a COVID-19 é uma nova doença e o conhecimento a seu respeito ainda é limitado, deve ser feita uma avaliação criteriosa com o objetivo de afastar a presença e/ou sequela de miopericardite, mesmo nos indivíduos assintomáticos que testaram positivo.

Sendo assim, recomendamos que todos aqueles que tiveram COVID-19, assintomáticos ou não, passem por avaliação médica, preferencialmente cardiológica, incluindo pelo menos anamnese, exame físico e ECG de repouso de 12 derivações. Como o maior risco de MS está relacionado com maior intensidade do exercício, as recomendações de exames complementares na APP são diferentes conforme a prática esportiva. Neste documento, fizemos uma subdivisão do grupo chamado “esportista” em recreativos e competitivos, pois consideramos que há um número crescente de indivíduos que competem de forma amadora e sem vínculo profissional, mas que estão expostos a alto volume e intensidade de treino, aproximando-se dos chamados “atletas”. A definição desses grupos e de alguns conceitos importantes para sua compreensão encontram-se nos Quadros 2 e 3.33,35

Quadro 2. Conceitos de movimento. Fonte: Pescatello L et al.35 .

Quadro 2

Quadro 3. Definição dos grupos de praticantes de atividades físicas e esportes. Modifidado de: Ghorayeb N et al.33 .

Quadro 3

Da mesma maneira, a indicação dos exames também pode variar de acordo com a gravidade do quadro clínico da doença. De acordo com a classificação atual proposta na literatura para os estágios da COVID-19, os doentes podem ser divididos em quadro clínico leve, moderado e grave, conforme o histórico apresentado (Figura 1).36

Figura 1. Definição de indivíduos com quadro clínico (QC) leve, moderado e grave de COVID-19. Adaptado de: Siddiqi HK & Mehra MR.36 .

Figura 1

Devido à escassez de informações sobre a COVID-19 em crianças e adolescentes, e por apresentarem características diferentes, este documento não abordará esse grupo, sendo as recomendações sugeridas voltadas para a população em idade adulta.

Como critério de testagem positiva para a COVID-19, consideramos a existência prévia de exame de RT-PCR (identificação do RNA do vírus) associado a sintomas suspeitos ou de sorologia (identificação de IgG) positivos para SARS-CoV-2.37 Ainda não está bem estabelecido o significado da manutenção de exame de RT-PCR positivo em indivíduos assintomáticos após a resolução do quadro clínico. Dados recentes demonstraram que alguns indivíduos podem apresentar resquícios do RNA do SARS-CoV-2 até 12 semanas após o quadro infeccioso, porém sem replicação viral, não apresentando potencial de infecção.38 Sendo assim, não há indicação para se repetir o exame de RT-PCR após 3 a 4 dias da resolução dos sintomas, não sendo necessária a documentação de RT-PCR negativa para o término da quarentena, nem para o retorno à prática esportiva, sendo o critério de liberação baseado em dados clínicos.

Deve-se ressaltar que indivíduos em fase aguda da doença e/ou sintomáticos não podem reiniciar a prática de atividades físicas. Portanto, a APP deve ser realizada, no mínimo, após 14 dias do diagnóstico nos assintomáticos, ou 14 dias após a resolução do quadro clínico naqueles sintomáticos.

4.1. Exames Complementares

4.1.1. Eletrocardiograma de 12 Derivações

O ECG de 12 derivações em repouso é recomendado na APP de esportistas e atletas em nossa Diretriz Brasileira de Cardiologia do Esporte, com o objetivo de identificar possíveis alterações que se correlacionem às doenças incipientes previamente citadas como causas mais comuns de MS.39 Particularmente nos indivíduos após a COVID-19, devemos estar atentos às alterações que podem estar relacionadas com pericardite ou miocardite. As mais comuns são:

  • Alterações do segmento ST (geralmente depressão do segmento ST);

  • Inversão da onda T;

  • Distúrbios da condução, principalmente bloqueio completo do ramo esquerdo e bloqueio atrioventricular avançado;

  • Arritmias supraventriculares e ventriculares complexas.40

Um estudo italiano em pacientes hospitalizados por COVID-19 associada à pneumonia demonstrou que 26% deles apresentaram novas alterações eletrocardiográficas até 51 dias (média de 20 a 30 dias) após o início dos sintomas, quando comparadas com o ECG de admissão. Os achados mais frequentes foram síndrome braditaquicardia (2%), fibrilação atrial (6%) e alterações ST persistentes (14%), sendo que em 38% desses pacientes foram identificados níveis alterados de Tnt associado. As alterações não se correlacionaram com a gravidade do quadro pulmonar, aparecendo às vezes na véspera da alta hospitalar e após novo teste de RT-PCR negativo.41

É importante ressaltar que indivíduos bem treinados e atletas geralmente apresentam um padrão eletrocardiográfico diferente da população geral, devido às adaptações fisiológicas cardíacas secundárias ao exercício. Portanto, a sua interpretação deve seguir as atuais “Recomendações internacionais para interpretação do ECG do atleta”, e ser preferencialmente realizada por cardiologista com experiência na área de esporte ou médico do esporte com experiência em cardiologia.42 Além disso, é de extrema utilidade a comparação do ECG pós-COVID-19 com um ECG anterior do esportista ou atleta, devendo ser considerado suspeito e passível de investigação adicional o surgimento de quaisquer novas alterações.

4.1.2. Troponina T Ultrassensível

A troponina T ultrassensível (Tnt) é um importante marcador de lesão miocárdica, sendo a sua dosagem utilizada para auxílio diagnóstico em determinadas cardiopatias. A associação de elevação de seus níveis com alterações sugestivas de miocardite na ressonância magnética cardíaca (RMC) já está bem estabelecida e é há muito tempo conhecida. Apesar de a Tnt elevada durante a internação de pacientes com COVID-19 ter se mostrado um importante marcador prognóstico, ainda não temos uma correlação direta estabelecida entre esses dois achados nessa doença.4346

Dados iniciais sobre pacientes em fase subaguda de COVID-19 com alterações compatíveis com miocardite na RMC demostraram elevação significativa dos níveis de Tnt (>9,3pg/mL), mas é interessante observar que 71% dos pacientes recuperados de COVID-19 apresentaram níveis de Tnt “detectável” (>3,0pg/mL).47 Até o presente momento, esta é a melhor informação que se tem de uma eventual associação de Tnt elevada com miocardite na COVID-19.

Sendo assim, consideramos que a dosagem ambulatorial de Tnt também na fase subaguda da doença pode ser uma ferramenta importante não só na estratificação de risco, como no rastreio de pacientes que deverão realizar RMC para melhor investigação diagnóstica.

4.1.3. Teste Ergométrico

A realização do teste ergométrico (TE) tem várias indicações no âmbito da prática esportiva, desde avaliação da capacidade funcional (CF) até a identificação precoce de doenças cardiovasculares, arritmias e prognóstico. Nos esportistas após COVID-19, destaca-se a importância da presença de alterações do segmento ST e de arritmias durante ou após o esforço, bem como a quantificação da CF atingida. Entretanto, no caso da CF, o teste cardiopulmonar de exercício (TCPE) seria preferencial para uma avaliação mais precisa. Do mesmo modo que no ECG de repouso, a comparação com exames anteriores do mesmo paciente é de grande importância na interpretação dos achados do TE.

4.1.4. Teste Cardiopulmonar

O teste cardiopulmonar de exercício (TCPE) é o padrão-ouro na avaliação da capacidade funcional máxima pela medida direta do consumo de oxigênio. Apresenta vantagens importantes em relação ao TE convencional por realizar medida mais acurada da CF, fornecer medidas prognósticas de eficiência ventilatória, auxiliar no diagnóstico diferencial da dispneia e conter critérios objetivos de maximalidade.48 O TCPE, em muitos casos, é capaz de esclarecer o mecanismo fisiopatológico principal da limitação ao exercício, auxiliando no diagnóstico e na conduta terapêutica apropriada. É um exame importante na diferenciação da gênese da dispneia sugerindo limitação pulmonar, cardiovascular ou por descondicionamento físico, conforme seus resultados.

Pouco se sabe sobre o papel do TCPE em pacientes pós-infecção pelo novo coronavírus. Até o momento, não dispomos de estudos em pacientes pós-COVID-19 publicados. Em um estudo realizado em pacientes com SARS, de amostra pequena, 75% dos indivíduos apresentavam exame alterado, 43% por descondicionamento, 19% por limitação cardiovascular e 6% por limitação pulmonar.49

Muitos atletas estão retornando às suas atividades e estarão eventualmente menos condicionados. No atual contexto, em que há a possibilidade de atletas que contraíram a COVID-19, mesmo em sua forma leve, apresentarem complicações cardiorrespiratórias tardias, a disponibilidade de um método que ajude a diferenciar baixo condicionamento de ineficiência cardiorrespiratória pode auxiliar na tomada de conduta desses atletas.

O TCPE fornece diversas informações sobre a eficiência ventilatória, sendo que a mais utilizada em pacientes com ICC é a inclinação da razão entre a ventilação e a produção de CO2 (VE/VCO2 slope).50,51 Existem trabalhos mostrando que o VE/VCO2 slope em atletas não se modifica, mesmo quando há variações significativas na CF máxima.52,53

Por seu potencial papel prognóstico adicional, pela possibilidade de auxílio no diagnóstico diferencial de dispneia e pela disponibilização de informações de eficiência ventilatória independentes da CF máxima, recomendamos o TCPE, quando disponível, para todos os indivíduos pós COVID-19 com dispneia a esclarecer, formas moderadas ou graves da doença e para todos os atletas competitivos.

4.1.5. Holter 24h

O exame de holter 24h é útil na identificação de arritmias, sintomáticas ou não, e estará indicado em casos específicos quando há suspeita de lesão miocárdica com sequelas. A presença de arritmias é um dos critérios de avaliação prognóstica e de elegibilidade para retorno à prática esportiva em pacientes com diagnóstico de miocardite.54

4.1.6. Ecodopplercardiograma

A realização do ecodopplercardiograma (ECO) é de grande utilidade na prática esportiva, por avaliar dados a respeito da fisiologia adaptativa do coração do atleta. Sua indicação está na identificação de alterações estruturais cardíacas que muitas vezes são responsáveis por MS nesses indivíduos. Por isso, a aplicação do ECO na triagem de atletas de alta performance é de grande importância para prevenir desfechos trágicos, uma vez que o método tem alta sensibilidade e especificidade em identificar essas alterações.55

O protocolo de APP da Sociedade Europeia de Cardiologia enfatiza três pontos principais: a história pessoal e familiar, o exame clínico e o ECG.56 No entanto, algumas doenças estruturais como cardiomiopatia incipiente e origem anômala de artérias coronárias podem passar despercebidas ao exame clínico e ao eletrocardiograma, mas seriam identificadas ao ECO. É fundamental o conhecimento das características e dos valores de normalidade das medidas realizadas no ECO de atletas, que diferem da população geral, para uma interpretação adequada do exame.57

Particularmente, nos indivíduos após a COVID-19, devemos estar atentos às alterações cardíacas sugestivas de miopericardite. Essas alterações podem estar presentes mais frequentemente nos indivíduos que cursam com as formas moderadas ou graves da doença, mas, eventualmente, também naqueles que cursam com a forma leve e apresentam sintomas como dor torácica e palpitação ou sinais de dispneia e intolerância ao esforço. Nesses casos, o ECO torna-se fundamental antes do retorno ao exercício, para avaliar função cardíaca e possíveis alterações residuais.58 Se houver a possibilidade de comparação com ECO prévio, qualquer nova alteração deve ser considerada anormal. Entretanto, alterações na contratilidade global ou segmentar do ventrículo esquerdo (VE) ou ventrículo direito (VD) (fração de ejeção [FEVE] ≤ 50% ou TAPSE ≤ 17mm), dilatação de câmaras cardíacas, presença de trombos cavitários e derrame pericárdico são achados que podem estar relacionados com miopericardite.57,59

Além disso, a avaliação cardíaca através de novas tecnologias oferecidas pelo ECO, como o strain bidimensional (ou speckle tracking) longitudinal, que é um marcador sensível de deformidade miocárdica capaz de avaliar a contratilidade de modo objetivo, quantitativo e precoce, demonstra um padrão de alteração contrátil predominantemente basal do VE afetado por miocardite pós-COVID-19, diferentemente da miocardite convencional; o strain bidimensional longitudinal do VD demonstrou ser capaz de prever maior mortalidade nos indivíduos acometidos pela COVID-19, estratificando aqueles de maior risco e de menor sobrevida, quando o strain do VD torna-se ≤ 20,5%, sendo esta uma análise que também é importante ser realizada e pode ser de grande auxílio, quando disponível.60,61 O ótimo valor de cut-off na análise funcional do VD foi de –23%, com sensibilidade de 94,4% e especificidade de 64,7%, sendo um parâmetro superior ao TAPSE no valor prognóstico.56 Por fim, o ECO deve checar se há dilatação do VD, especialmente ao “corte” apical de quatro câmaras, considerando o diâmetro diastólico basal do VD maior que 41mm, ou se a relação diâmetro VD/VE está ≥0,9. A hipocinesia/acinesia da parede livre do VD e a regurgitação tricúspide são mais prevalentes na vigência de dilatação desta câmara, e esses achados estão presentes em um terço dos pacientes mecanicamente ventilados ou naqueles com tromboembolismo pulmonar. O mecanismo de dilatação do VD ainda não está completamente esclarecido e parece ser multifatorial, incluindo evento trombótico, hipoxemia, vasoconstrição e dano viral direto, mas a presença de dilatação do VD está fortemente associada com mortalidade hospitalar.62

4.1.7. Ressonância Magnética Cardíaca

A RMC tem se destacado como um método importante de avaliação de lesão miocárdica. A associação das técnicas de mapeamento T1 e T2 e de investigação de realce tardio após a injeção de gadolínio propicia a identificação de sinais de edema, inflamação e fibrose miocárdica, bem como a diferenciação entre etiologia isquêmica ou não. Em pacientes com suspeita de miocardite, é considerada o padrão-ouro para diagnóstico não invasivo.63

Apesar de percentual significativo dos pacientes hospitalizados com COVID-19 ter apresentado elevação dos níveis de Tnt, a utilização de RMC para investigação de miocardite na fase aguda foi restrita devido ao risco de contaminação de staff. Entretanto, dados iniciais com RMC após a recuperação clínica dos pacientes sugerem que a lesão miocárdica pode persistir fora da fase aguda e independente da gravidade da manifestação clínica da doença na fase aguda.

Um estudo alemão realizou RMC em 100 indivíduos com pelo menos 15 dias de resolução dos sintomas de COVID-19 (média de 71 dias) e RT-PCR negativo, e observou que 78% dos pacientes apresentaram achados anormais, 71% tinham níveis de Tnt detectável e 5% com elevação significativa (acima do percentil 99). Entre os pacientes estudados, apenas 33% haviam necessitado de internação hospitalar, sendo que 18% foram assintomáticos.47

Desta forma, acreditamos que a RMC tenha papel importante na investigação complementar durante a APP de determinados esportistas e atletas. Entretanto, devemos considerar que ainda é um exame de acesso limitado e de alto custo, nem sempre acessível a nossa população.

As situações em que sugerimos a realização da RMC em indivíduos após a fase aguda da COVID-19 estão descritas no Quadro 4.

Quadro 4. Situações em que há recomendação de realização de ressonância magnética cardíaca.

Quadro 4

* Que não possam ser atribuídos a outras causas; **Associados ao início das doenças ou que não haja certeza da sua presença antes da COVID-19.

AV: atrioventricular; D: direito; E: esquerdo; FE: fração de ejeção; IV: intraventricular; TAPSE: excursão sistólica do anel tricúspide.

5. Recomendações para APP em Esportistas Recreativos

A APP é fundamental para segurança dos indivíduos que praticam exercícios. Os esportistas recreativos correspondem a um percentual significativo da população e pertencem às mais diversas faixas etárias. Com essa nova realidade que vivemos, é necessária uma adaptação da APP aos esportistas contaminados com COVID-19.

5.1. Grupo com Quadro Clínico Leve ou Assintomático

Os indivíduos que apresentaram quadro clínico leve, após permanecerem 14 dias assintomáticos, devem passar por uma avaliação médica com anamnese, exame físico e ECG, devendo ser considerada a possibilidade de realização de dosagem de Tnt. Com base nas informações que temos até o momento, devemos assumir que a presença de qualquer nível detectável de Tnt é um achado anormal, que pode estar associado a uma lesão miopericárdica tardia, identificada fora da fase aguda da doença.

Se a avaliação for normal, pelo menos após 14 dias de resolução dos sintomas, esses indivíduos estão liberados para reiniciar atividades físicas leves, com progressão gradual de intensidade e treinamento.

Caso seja detectada alguma alteração, deve-se progredir na investigação, seguindo a sequência sugerida para quadro clínico moderado.

5.2. Grupo com Quadro Clínico Moderado

Os indivíduos que apresentaram quadro clínico moderado devem realizar, após pelo menos 14 dias da resolução da doença, além da anamnese, exame físico e ECG, ECO, Tnt e TE ou TCPE, se disponível. Preferencialmente, o ECO deve ser realizado primeiro, pois, caso haja sinais de disfunção ventricular ou pericardite, o esforço máximo estaria contraindicado no momento. Se os exames forem normais, as atividades físicas podem ser retomadas de forma gradual, com monitoramento dos sintomas. Como a evolução da COVID-19 ainda não é bem conhecida, e aparentemente algumas alterações no coração podem ocorrer de forma tardia ou até mesmo se perpetuar, sugerimos uma reavaliação médica em 60 dias.

Caso apareçam anormalidades, deve-se prosseguir a investigação com RMC e, havendo sinais sugestivos de miocardite, realização de holter de 24h e demais exames necessários, conforme as diretrizes para orientação em casos de miocardite.54

5.3. Grupo com Quadro Clínico Grave

Os indivíduos que tiveram quadro clínico grave de COVID-19 devem realizar protocolo semelhante aos de quadro clínico moderado; no entanto, é importante considerar a realização de RMC mesmo se todos os exames forem normais. Há descrição de casos que não apresentam alterações ao ECG ou ECO, mas apresentaram áreas de realce tardio na RMC quando submetidos à investigação adicional, especialmente naqueles que cursaram com quadro clínico grave da doença, em que o acometimento cardíaco é relativamente frequente. Se houver alteração nos exames, devem seguir com investigação conforme orientação nas diretrizes de miocardite, incluindo holter de 24h, com retorno à prática esportiva conforme os critérios específicos de elegibilidade. O mesmo valendo quando for identificada alguma arritmia na avaliação inicial ou na prova funcional.

No final da avaliação, se estiver tudo normal, deve-se aguardar duas semanas sem sintomas para reiniciar atividades físicas, monitorando reaparecimento de sintomas após o retorno. Neste grupo, pode haver a necessidade de retorno mais gradativo e até reabilitação cardíaca, dependendo do grau de comprometimento cardíaco na fase aguda e suas possíveis sequelas (Figura 2).

Figura 2. Fluxograma de avaliação para esportistas recreativos.

Figura 2

* RT-PCR ou teste imunológico; ** Aguardar no mínimo 3 meses para aqueles com diagnóstico de miocardite na fase aguda; *** Seguir critérios de avaliação do ECG do atleta/comparar com exame prévio; **** Se disponível, realizar teste cardiopulmonar de exercício. ECG: eletrocardiograma; RMC: ressonância magnética cardíaca.

6. Recomendações para APP em Esportistas Competitivos e Atletas

Neste grupo, encontram-se indivíduos que habitualmente treinam em alta intensidade, incluindo atletas profissionais, sendo que, no momento, alguns já têm reiniciado seus treinamentos e até competições. Com o retorno de alguns clubes de futebol em algumas regiões do nosso país, a testagem sorológica tem sido feita de rotina como triagem, mesmo naqueles sem histórico de doença prévia. Há relatos isolados de indivíduos que se recuperam da COVID-19 e desenvolvem complicações cardiovasculares mesmo na ausência de doença cardiovascular subjacente e também MS em indivíduos positivos para COVID-19 não hospitalizados, mesmo com sintomas leves.64 Portanto, devemos submetê-los a protocolos rigorosos para uma volta segura aos esportes competitivos. Vários modelos de protocolo têm sido propostos recentemente, nacional e internacionalmente, com o intuito de se chegar a um consenso de qual seria a melhor abordagem para APP desses atletas, e serviram de referência para a proposta deste documento.6567

Nosso objetivo é orientar o retorno com segurança aos atletas e staff médico/técnico, na tentativa da reintegração e proteção de sequelas que tornariam este atleta inelegível para continuar em sua carreira competitiva ou mesmo sob o risco de sofrer MS.

Em atletas competitivos, manter as suas habilidades e aptidão, retomando treinamento intenso para atingir o nível exigido para a competição em curto período de tempo, gera maior desgaste físico e emocional, com grande ansiedade.66 O suporte médico adequado é importante para minimizar o impacto dessas condições.

Neste grupo, devido ao histórico de treinamento intenso, pode ser difícil diferenciar as alterações habituais do ECG do atleta de outras patologias. Portanto, é de extrema relevância a comparação com ECG prévio do atleta, bem como avaliação complementar com outros exames, mesmo nos casos mais leves.

6.1. Grupo com Quadro Clínico Leve ou Assintomático

Após permanecerem pelo menos 14 dias assintomáticos, todos devem ser submetidos à avaliação médica com anamnese, exame físico, ECG e dosagem de Tnt. Se não houver anormalidades, recomenda-se a realização de TE ou TCPE, se disponível. Sendo o teste normal, considera-se o atleta apto para retomar exercícios de baixos volume e intensidade, progredindo conforme protocolo funcional da modalidade. Exames de laboratórios protocolares de cada instituição em modelo de início de temporada podem ser adicionados.

Caso haja anormalidades, a investigação deve prosseguir como naqueles que apresentaram quadro clínico moderado, antes do retorno às atividades físicas.

6.2. Grupo com Quadro Clínico Moderado Risco

A avaliação dos atletas com quadro clínico classificado como moderado deve incluir anamnese, exame físico, ECG, Tnt, ECO e TE, preferencialmente TCPE (sempre, no mínimo, 14 dias após a resolução da doença). Havendo alteração dos níveis de Tnt, mesmo em vigência de ECO normal, sugerimos complementar investigação com RMC. Caso haja sinais sugestivos de miocardite, a avaliação deve continuar conforme as orientações vigentes para a doença, que inclui holter 24h e outros exames para estratificação de risco e elegibilidade para retorno às atividades físicas.54

Se a avaliação for normal, considera-se o atleta apto para retomar exercícios de baixos volume e intensidade 14 dias após resolução do quadro clínico, com retorno gradual à intensidade maior e treinamento específico, devendo ser monitorado o aparecimento de sintomas. Sugere-se uma reavaliação médica após 30 dias da APP inicial, visto que podem ocorrer manifestações cardíacas de forma tardia e novas alterações eletrocardiográficas em indivíduos que tiveram COVID-19 com pneumonia e necessitaram de hospitalização (classificados neste grupo).41

6.3. Grupo com Quadro Clínico Grave

Para atletas que apresentaram quadro clínico classificado como grave, sugerimos APP abrangente, incluindo RMC mesmo com todos os demais exames normais. Em caso de alterações suspeitas de miocardite, esses atletas seguem as recomendações para investigação, estratificação de risco e elegibilidade já estabelecidas para a doença.54

É importante ressaltar que os indivíduos que tiveram diagnóstico de miocardite confirmado durante a fase aguda da doença devem se manter afastados de atividades físicas por um período mínimo de 3 meses antes de serem submetidos a esta APP inicial, seguindo as recomendações previamente citadas.

Se todos os exames durante a APP estiverem normais, considera-se o atleta apto para o retorno às atividades no mínimo 14 dias após resolução da doença, com retorno gradual à intensidade maior e treinamento específico, com monitoramento cuidadoso do aparecimento de sintomas ou alteração de performance. Sugere-se uma reavaliação médica com ECG após 30 dias da APP inicial. Mesmo entre os atletas, pode haver indivíduos que necessitem ser encaminhados para a reabilitação cardíaca antes do retorno às atividades habituais, considerando a magnitude das lesões e sequelas miocárdicas possíveis neste grupo de alta gravidade (Figura 3).

Figura 3. Fluxograma de avaliação para esportistas competitivos e atletas.

Figura 3

* RT-PCR ou teste imunológico; ** Aguardar no mínimo 3 meses para aqueles com diagnóstico de miocardite na fase aguda; *** Seguir critérios de avaliação do ECG do atleta/comparar com exame prévio; **** Se disponível, realizar teste cardiopulmonar de exercício; ***** Ver texto. ECG: eletrocardiograma; RMC: ressonância magnética cardíaca.

7. Conclusão

Apesar de ainda não sabermos o real significado dos achados relatados até o momento, a possibilidade de comprometimento cardíaco como sequela da COVID-19, especialmente a miocardite, deve ser considerada e investigada antes do retorno à prática esportiva, visto que pode representar um substrato arritmogênico durante o esforço, aumentando o risco de morte súbita em esportistas e atletas.

Consideramos essencial a realização de uma avaliação pré-participação cardiológica após a resolução do quadro clínico, que inclui anamnese, exame físico e ECG para todos, podendo ser necessária a complementação com dosagem de Tnt e realização de TE ou TCPE, ECO e RMC, especialmente em atletas e esportistas competitivos. Indivíduos com diagnóstico de miocardite estabelecido na fase aguda da doença devem esperar, no mínimo, 3 meses para realizar APP e avaliar a possibilidade de retomar exercícios.

Além disso, sugerimos que os indivíduos que cursaram com COVID-19 e se recuperaram sem sequelas aparentes, especialmente os atletas, além da APP inicial, devam ser avaliados a médio e longo prazo para a elegibilidade plena para a prática de esportes competitivos e de alta intensidade, visto o pouco conhecimento ainda sobre a evolução tardia desta doença.

Finalizando, ficam as sugestões aqui colocadas com as informações que temos até o momento, mesmo que sem grandes evidências, por se tratar de doença ainda em descobertas e aprendizado. Ressaltamos que tais recomendações podem ser temporárias e sofrer alterações à luz do conhecimento futuro sobre a COVID-19.

Footnotes

Realização: Grupo de Estudos de Cardiologia do Esporte (GECESP), Departamento de Ergometria, Exercício, Cardiologia Nuclear e Reabilitação Cardiovascular (DERC) da Sociedade Brasileira de Cardiologia (SBC) e Sociedade Brasileira de Medicina do Exercício e Esporte (SBMEE)

Conselho de Normatizações e Diretrizes (2020-2021): Brivaldo Markman Filho, Antonio Carlos Sobral Sousa, Aurora Felice Castro Issa, Bruno Ramos Nascimento, Harry Correa Filho, Marcelo Luiz Campos Vieira

Coordenador de Normatizações e Diretrizes (2020-2021): Brivaldo Markman Filho

Coordenadora do Posicionamento: Cléa Simone Sabino de Souza Colombo

Nota: Estes posicionamentos se prestam a informar e não a substituir o julgamento clínico do médico que, em última análise, deve determinar o tratamento apropriado para seus pacientes.

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Position Statement on Post-COVID-19 Cardiovascular Preparticipation Screening: Guidance for Returning to Physical Exercise and Sports – 2020

Cléa Simone Sabino de Souza Colombo 1,2,33, Marcelo Bichels Leitão 3,9,22,, Antônio Carlos Avanza Junior 4,5, Serafim Ferreira Borges 6,7,8,9, Anderson Donelli da Silveira 10,11, Fabrício Braga 12,13,14, Ana Cristina Camarozano 15, Daniel Arkader Kopiler 16,17, José Kawazoe Lazzoli 18,19,20,21,22, Odilon Gariglio Alvarenga de Freitas 23, Gabriel Blacher Grossman 24,25, Mauricio Milani 26, Mauricio B Nunes 27, Luiz Eduardo Fonteles Ritt 28,29, Carlos Alberto Cyrillo Sellera 30,31, Nabil Ghorayeb 32,33

Position Statement on Post-COVID-19 Cardiovascular Preparticipation Screening: Guidance for Returning to Physical Exercise and Sports – 2020.

The report below lists declarations of interest as reported to the SBC by the experts during the period of the development of these statement, 2020.
Expert Type of relationship with industry
Ana Cristina Camarozano Nothing to be declared
Anderson Donelli da Silveira Nothing to be declared
Antônio Carlos Avanza Junior Nothing to be declared
Carlos Alberto Cyrillo Sellera Nothing to be declared
Cléa Simone Sabino de Souza Colombo Nothing to be declared
Daniel Arkader Kopiler Nothing to be declared
Fabrício Braga Nothing to be declared
Gabriel Blacher Grossman Nothing to be declared
José Kawazoe Lazzoli Nothing to be declared
Luiz Eduardo Fonteles Ritt Financial declaration
A - Economically relevant payments of any kind made to (i) you, (ii) your spouse/partner or any other person living with you, (iii) any legal person in which any of these is either a direct or indirect controlling owner, business partner, shareholder or participant; any payments received for lectures, lessons, training instruction, compensation, fees paid for participation in advisory boards, investigative boards or other committees, etc. from the brazilian or international pharmaceutical, orthosis, prosthesis, equipment and implants industry:
  • Pfizer: Amiloidose

Other relationships
Any other interest — financial or other — that should be declared considering the position taken in sbc that has not been expressly listed above:
  • Consultor em projeto de pesquisa junto ao Cimatec, da empresa MDI Medical

Marcelo Bichels Leitão Nothing to be declared
Mauricio B. Nunes Nothing to be declared
Mauricio Milani Nothing to be declared
Odilon Gariglio Alvarenga de Freitas Nothing to be declared
Serafim Ferreira Borges Nothing to be declared
Nabil Ghorayeb Nothing to be declared

1. Introduction

On January 30, 2020, the World Health Organization (WHO) stated that the outbreak of coronavirus disease 2019 (COVID-19) caused by the new coronavirus (SARS-CoV-2) constituted a “public health emergency of international concern” — the highest-level alert issued by the organization, as provided for in the International Health Regulations. Compared to SARS-CoV, which caused an outbreak of severe acute respiratory syndrome (SARS) in 2003, SARS-CoV-2 has greater transmission potential. The rapid increase in confirmed cases has made COVID-19 prevention and control extremely important. The Brazilian Ministry of Health received the first report of a confirmed case of COVID-19 in Brazil on February 26, 2020; on March 11, 2020, WHO declared the disease a pandemic, leading to an urgent need to seek knowledge and solutions as quickly as possible for both treatment and prevention.1

The pandemic led to preventive and restrictive measures worldwide, which were different across countries and continents depending on COVID-19 outcomes in each region. As infection rates decline, less strict restrictions are being implemented for sports and exercise.

COVID-19 has been associated with a significant number of cardiovascular complications, reaching approximately 16% of patients.2 However, there is a lack of long-term data, especially on active individuals and competitive athletes. Based on the established knowledge about common viral myocarditis, it is known that there may be sequelae affecting physical performance and leading to greater occurrence of sudden death (SCD) during exercise, as they constitute an arrhythmogenic substrate in the myocardium.3

This position statement aims to warn against the risk of cardiac impairment and its possible sequelae in patients with COVID-19 as well as to provide guidance on the need for post-disease cardiological evaluation before returning to sports, including proposed strategies for SCD prevention using targeted cardiovascular preparticipation screening (PPS).

2. Physical Activity and the Pandemic

In view of the lack of effective treatments in the event of a SARS-CoV-2 infection, obtaining measures that reduce the risk of contamination is essential. These include the widespread practices of social isolation, distancing, respiratory etiquette, wearing masks, and frequent hand hygiene.

However, interventions that improve the health of the population and thus allow a reduction in the risk of infection or a more efficient clinical response are also required, so that individuals have mild symptoms and good outcomes if infected with the new coronavirus. Dietary changes and vitamin supplements are among the proposed strategies. However, there is no consistent evidence in favor of any of those prophylactic measures to date.4

As this is a new disease, there is a lack of data on how regular exercise may affect the course of COVID-19.

Conversely, the health benefits of physical activity are well established. Overall, individuals who exercise regularly are protected against viruses, with reduced incidence of upper airway infections and better clinical outcomes with fewer complications.5 Such evidence has been documented in different types of viral infections, including some caused by rhinovirus and some types of coronavirus.6 Regular light-to-moderate intensity exercise improves immunity and may contribute as a potential factor for having greater resistance to develop COVID-19 and for having more favorable outcomes in an occasional infection.7,8

The most important benefits of regular exercise include reduced cardiovascular risk through several mechanisms, such as reduced levels of blood pressure, blood lipids, blood glucose, and inflammatory and hemostatic markers.9 The presence of cardiovascular and metabolic diseases is associated with higher mortality in SARS-CoV-2-infected patients.

Another relevant factor is obesity, which has been described as an important risk factor for the severity of COVID-19 symptoms, especially in the young. Studies show that patients with body mass index (BMI) > 30 kg/m2 require invasive mechanical ventilation more frequently, which may be a factor associated with a higher risk of death.1013

The quarantine period, with the imposition of people’s confinement, has caused an increase in binge eating and sedentary lifestyle, contributing to an increased prevalence of obesity and a loss of control over diseases such as hypertension and diabetes mellitus.

Another feature that has been documented since the beginning of the COVID-19 pandemic is the increased incidence of psychological disorders due to home confinement. High rates of anxiety and depression have been reported in quarantined individuals because of the pandemic, and a possible increase in suicides has been discussed.14,15 As is the case with obesity, there is also consistent literature documenting the effects of regular physical activity on reducing depression, anxiety, and other mental health disorders.16

Therefore, treatment of those diseases must be continuously optimized, and exercise plays an essential role in control measures. Thus, adopting and maintaining an active lifestyle is recommended to improve several aspects of health and well-being, including reduced cardiovascular and metabolic risk and improved mental balance.

Despite the restrictions imposed by the risk of coronavirus contamination, we should primarily encourage individuals to remain physically active, regardless of whether they exercise at home or outdoors, respecting local hygiene and distancing rules.

3. COVID-19

Individuals with COVID-19 have a wide range of symptoms, with the majority showing mild-to-moderate manifestations, especially flu-like symptoms such as dry cough, sore throat, headache, and fever, as well as diarrhea, skin rash, and loss of smell and taste. A small proportion of patients develops more severe symptoms and may experience shortness of breath, chest pain, and loss of movements, requiring hospitalization and intensive support.17

The progression of the disease over time is divided into three pathological stages: an early infection stage, a pulmonary stage, and a severe hyperinflammation stage. The early infection stage is characterized by viral infiltration and replication. The disease then progresses to the pulmonary stage, characterized by respiratory impairment and changes in pulmonary imaging tests. An exaggerated inflammatory response, driven by host immunity, defines the hyperinflammation stage. Inflammatory markers are elevated at this stage, and damage to secondary organs becomes apparent.18,19

Although clinical manifestations of COVID-19 are dominated by respiratory symptoms, some patients have severe cardiovascular impairment.20 Some patients with underlying cardiovascular disease (CVD) may also be at an increased risk of death.21 Therefore, understanding the damage caused by SARS-CoV-2 to the cardiovascular system and the underlying mechanisms is of utmost importance so that the treatment of those patients can be timely and effective, with reduced mortality and late complications.

3.1. COVID-19 and the Heart

Based on data from countries such as China, where the pandemic began, from other countries with a large number of COVID-19 cases, such as the United States (US) and Italy, and from a meta-analysis on the disease, cardiac injury appears to be a prominent feature, affecting 20% to 30% of hospitalized patients and contributing to 40% of deaths.22 Cardiovascular complications have been described, including myocardial injury (20% of cases), arrhythmia (16%), myocarditis (10%), and congestive heart failure (CHF) and shock (up to 5%).23,24 In a study evaluating 138 patients hospitalized with COVID-19, 16.7% developed arrhythmia and 7.2% had acute cardiac injury (electrocardiographic or echocardiographic abnormalities). Almost 12% of patients without any previously known CVD had elevated levels of high-sensitivity troponin T (TnT) or cardiac arrest during hospitalization.25,26 Notably, TnT was above the 99th percentile upper reference limit in 46% of nonsurvivors as opposed to 1% of survivors.27 Its elevation was associated with other inflammatory biomarkers (D-dimer, ferritin, interleukin-6, lactate dehydrogenase), increasing the possibility that this reflects a “cytokine storm” or secondary hemophagocytic lymphohistiocytosis rather than myocardial injury alone.27 It is unknown whether this phenomenon is the main cause of fulminant myocarditis and whether the response is purely related to inflammation, autoimmunity, or a combination of both, as seen in other types of viral myocarditis.28

Conversely, there are reports of patients with predominant cardiac symptoms that suggest a different pattern, such as stress cardiomyopathy and acute coronary syndrome, in which pathophysiology is unclear but may be related to a prothrombotic state associated with the disease, as seen in individuals who had pulmonary embolism and stroke.15,24,2931 The exact pathophysiology in severe cases of COVID-19 remains unclear, and cardiac injury is believed to result from direct or indirect mechanisms (Chart 1).21,29,32

Chart 1. Proposed mechanisms for cardiac injury in COVID-19.

Chart 1

Cardiac involvement with other presentations, such as cardiogenic shock and heart failure, would probably entail the same pathophysiological mechanism.

4. Cardiovascular Preparticipation Screening

Cardiovascular PPS is the main tool for SCD prevention in sports. The Guidelines for Exercise and Sports Cardiology, published by the Brazilian Society of Cardiology and the Brazilian Society of Exercise and Sports Medicine, recommend that all individuals undergo a medical evaluation before beginning to exercise.33 Considering that most people stopped or reduced their physical training during the pandemic, it is recommended that, before resuming it, they undergo a new PPS evaluation.

It is well known that vigorous exercise may lead to SCD in susceptible individuals, ie, those who have underlying, usually undiagnosed heart disease.34 Overall, PPS aims to identify such individuals, searching for so-called genetic cardiovascular diseases, which are relatively uncommon but represent the main causes of SCD in sports, such as hypertrophic cardiomyopathy, arrhythmogenic ventricular dysplasia, anomalous origin of coronary arteries, aortic aneurysm related to Marfan syndrome, long QT syndrome, Brugada syndrome, among others. Acquired diseases that may lead to SCD include obstructive coronary artery disease and myocarditis, especially in the young. In the current context, special attention should be given to a possible aggression to the myocardium and pericardium by SARS-CoV-2. Because COVID-19 is a new disease and relevant knowledge remains limited, a careful evaluation should be conducted to rule out the presence and/or sequela of myopericarditis, even in asymptomatic individuals who tested positive.

Therefore, we recommend that all those who had COVID-19, asymptomatic or not, undergo a medical assessment, including at least medical history and physical examination, and resting 12-lead electrocardiogram (ECG). As a higher risk of SCD is related to greater exercise intensity, the recommendations for additional PPS tests are different according to sports practice. In this document, we divided the amateur athletes into recreational and competitive, as we believe that there is an increasing number of individuals who compete as amateurs and have no professional relationships but who are exposed to high volume and intensity training, similar to the so-called professional “athletes.” How those groups are defined and some important concepts for understanding them are shown in Charts 2 and 3.33,35

Chart 2. Concepts of movement. Source: Pescatello L et al.35 .

Chart 2

Chart 3. Definition of groups engaging in physical activities and sports. Modified from: Ghorayeb N et al.33 .

Chart 3

Likewise, indication for tests may also vary according to the severity of COVID-19 ilness. In the current classification proposal for COVID-19 stages, patients can be divided into mild, moderate and severe, according to the clinical presentation (Figure 1).36

Figure 1. Definition of mild, moderate and severe clinical presentation of COVID-19 ilness. Adapted from: Siddiqi HK & Mehra MR.36 .

Figure 1

Because information about COVID-19 in children and adolescents is limited and because they have different characteristics, this document will not address this group. The suggested recommendations are focused on the adult population.

As a criterion for positive COVID-19 testing, we considered the existence of previous reverse-transcription polymerase chain reaction (RT-PCR) (viral RNA identification) associated with suspicious symptoms or serology (IgG identification) positive for SARS-CoV-2.37 The reason why some asymptomatic individuals remain positive on RT-PCR after clinical resolution is not well established. Recent data have shown that some individuals may have traces of SARS-CoV-2 RNA for up to 12 weeks after the infection but no viral replication, with no potential for infection.38 Hence, repeating the RT-PCR test 3 to 4 days after symptom resolution is not indicated, and there is no need for negative RT-PCR documentation to end quarantine or to return to sports, as clearance criteria are based on clinical data.

It is worth noting that individuals who are in the acute phase and/or symptomatic cannot resume physical activity. Therefore, PPS should be conducted at least 14 days after diagnosis in asymptomatic patients or 14 days after clinical resolution in symptomatic patients.

4.1. Additional Tests

4.1.1. 12-Lead Electrocardiogram

Resting 12-lead ECG is recommended in PPS of amateur and professional athletes in the Brazilian Guidelines for Sports Cardiology to identify possible changes that correlate with incipient diseases that were previously mentioned as the most common causes of SCD.39 Particularly in individuals post COVID-19, we must be aware of changes that may be related to pericarditis or myocarditis. The most common ones are:

  • ST-segment changes (usually ST-segment depression);

  • T-wave inversion;

  • Conduction abnormalities, especially complete left bundle branch block and atrioventricular blocks;

  • Complex supraventricular and ventricular arrhythmias.40

An Italian study of patients hospitalized with COVID-19 associated with pneumonia showed that 26% had new electrocardiographic changes within 51 days (mean, 20 to 30 days) of symptom onset when compared to admission ECG. The most frequent findings were bradycardia (2%), atrial fibrillation (6%), and persistent ST changes (14%); in 38% of patients, increased levels of associated TnT were identified. The changes did not correlate with severity of pulmonary symptoms, sometimes appearing on the eve of hospital discharge and after a new negative RT-PCR test.41

It is important to point out that well-trained individuals and athletes usually have an electrocardiographic pattern different from that of the general population due to physiological cardiac adaptations secondary to exercise. Therefore, interpretation should be done preferably by a cardiologist with experience in sports or a sports medicine physician with experience in cardiology, following the current Ïnternational recommendations for electrocardiographic interpretation in athletes.42 Additionally, comparing a post-COVID-19 ECG with a previous ECG of the athlete is extremely useful, and any new changes should be considered suspect and subject to further investigation.

4.1.2. High-Sensitivity Troponin T

High-sensitivity TnT is an important marker of myocardial injury, and its assay is used to help in the diagnosis of some heart diseases. The association of elevated levels with changes suggestive of myocarditis on cardiac magnetic resonance imaging (MRI) is well established and has long been known. Although elevated TnT during hospitalization of patients with COVID-19 has proved to be an important prognostic marker, a direct correlation between those two findings has not been established in this disease.4346

Initial data on patients at the subacute stage of COVID-19 presenting cardiac MRI changes compatible with myocarditis showed a significant increase in TnT levels (> 9.3 pg/mL), but interestingly, 71% of recovered patients had “detectable” TnT levels (> 3.0 pg/mL).47 To date, this is the best available information on a possible association of elevated TnT with myocarditis in COVID-19.

Hence, we consider that outpatient TnT levels dosage also in the subacute stage of disease can be an important tool not only for stratifying risk but also for screening patients who should undergo cardiac MRI for further diagnostic investigation.

4.1.3. Exercise Testing

Exercise testing (ExT) has several indications in the sports field, including assessment of functional capacity (FC) and early identification and prognosis of cardiovascular diseases and arrhythmias. In athletes post COVID-19, it is important to note the occurrence of ST segment changes and arrhythmias during or after exercise, and FC assessment at the peak exercise, as well. However, in the case of FC, a cardiopulmonary exercise test (CPET) is preferable for a more accurate assessment. As in resting ECG, comparing new and previous tests of the same patient is of great importance in the interpretation of ExT findings.

4.1.4. Cardiopulmonary Exercise Testing

CPET is the gold standard for assessment of maximal FC using direct measurement of oxygen uptake. It has important advantages over conventional ExT, including measuring FC more accurately, providing prognostic measures of ventilatory efficiency, assisting in differential diagnosis of dyspnea, and using objective criteria for maximality.48 CPET, in many cases, is able to elucidate the main pathophysiological mechanism of exercise limitation, helping in diagnosis and appropriate therapeutic approach. It is an important test for identifying the genesis of dyspnea suggesting pulmonary, cardiovascular, or physical deconditioning limitations, depending on results.

Little is known about the role of CPET in patients post new coronavirus infection. To date, there are no published studies on patients post COVID-19. In a study of a small sample of patients with SARS, 75% had abnormal tests — 43% due to deconditioning, 19% due to cardiovascular limitation, and 6% due to pulmonary limitation.49

Many athletes are returning to their activities and will occasionally be less conditioned. In the current context, as there is the possibility that athletes who contracted COVID-19, even in its mild presentation, have late cardiorespiratory complications, an available method that helps differentiate low conditioning from cardiorespiratory inefficiency can assist in the approach for those athletes.

CPET provides a range of information about ventilatory efficiency, and the relationship between minute ventilation and carbon dioxide production (VE/VCO2 slope) is the most used parameter in patients with CHF.50,51 There are studies showing that VE/VCO2 slope in athletes does not change, even when there are significant variations in maximal FC.52,53

Because of the potential additional prognostic role, the possibility of assisting in differential diagnosis of dyspnea, and the availability of information on ventilatory efficiency regardless of maximal FC, we recommend CPET, if available, for all individuals post COVID-19 with dyspnea who had severe or moderate clinical presentation and for all competitive athletes.

4.1.5. 24-Hour Holter Monitoring

A 24-hour Holter test is useful for identifying arrhythmias, either symptomatic or not, and will be indicated for specific cases when myocardial injury with sequelae is suspected. The presence of arrhythmias is one of the criteria for prognostic evaluation and for eligibility to return to sports in patients diagnosed with myocarditis.54

4.1.6. Echocardiography

Echocardiography (Echo) is particularly useful in sports for evaluating data regarding adaptive physiology of athlete’s heart. Echo is indicated for identification of cardiac structural changes that are often responsible for SCD in those individuals. Therefore, the use of Echo for screening high-performance athletes is of great importance to prevent tragic outcomes, since the method has high sensitivity and specificity for identifying those changes.55

The European Society of Cardiology PPS protocol highlights three main points: personal and family history, clinical examination, and ECG.56 However, some structural diseases such as incipient cardiomyopathy and anomalous origin of coronary arteries may be missed by clinical examination and ECG but will be identified on Echo. It is essential to know the characteristics and normal values of athletes’ Echo measures, which differ from those of the general population, for adequate test interpretation.57

Particularly in individuals post COVID-19, we must be aware of cardiac changes suggestive of myopericarditis. Those changes may be more frequently present in individuals who have moderate or severe illness but, occasionally, also in those who have mild illness presenting symptoms such as chest pain and palpitation or signs of dyspnea and effort intolerance. In such cases, Echo becomes essential before returning to exercise to assess cardiac function and possible residual changes.58 If there is a possibility of comparing new and previous Echo tests, any new change should be considered abnormal. However, changes in global or segmental contractility of the left ventricle (LV) or right ventricle (RV) (ejection fraction [EF] ≤ 50% or tricuspid annular plane systolic excursion [TAPSE] ≤ 17 mm), dilation of cardiac chambers, presence of intracardiac thrombi, and pericardial effusion are findings that may be related to myopericarditis.57,59

Moreover, cardiac assessment using new Echo technologies, such as two-dimensional longitudinal strain (or speckle tracking), which is a sensitive marker of myocardial deformation capable of assessing contractility in an objective, quantitative, and early manner, demonstrates a pattern of predominantly basal contractile change in the LV affected by post-COVID-19 myocarditis, which is different from conventional myocarditis. Two-dimensional longitudinal strain of the RV was able to predict higher mortality in individuals with COVID-19, stratifying those at greater risk and shorter survival, when RV strain became ≤ 20.5%; thus, this is another important analysis that can be of great help when available.60,61 The optimal cut-off value in RV function analysis was –23%, with 94.4% sensitivity and 64.7% specificity, thus being a parameter superior to TAPSE in terms of prognostic value.56 Finally, Echo must check if there is RV dilation, especially on the apical 4-chamber view, considering a baseline RV diastolic diameter greater than 41 mm, or if RV/LV diameter ratio is ≥ 0.9. Hypokinesia/akinesia of the RV free wall and tricuspid regurgitation are more prevalent in the presence of chamber dilation, and they are found in one third of mechanically ventilated patients or in those with pulmonary thromboembolism. The RV dilation mechanism is not completely understood and appears to be multifactorial, including thrombotic event, hypoxemia, vasoconstriction, and direct viral damage, but the presence of RV dilation is strongly associated with hospital mortality.62

4.1.7. Cardiac Magnetic Resonance Imaging

Cardiac MRI has emerged as an important method for assessing myocardial injury. The association of T1 and T2 mapping and late gadolinium enhancement provides the identification of signs of edema, inflammation, and myocardial fibrosis, as well as the differentiation between ischemic and nonischemic etiology. In patients with suspected myocarditis, cardiac MRI is the gold standard for noninvasive diagnosis.63

Although a significant percentage of patients hospitalized with COVID-19 showed increased TnT levels, the use of cardiac MRI for investigating myocarditis in the acute phase was limited because of the risk of staff contamination. However, initial cardiac MRI data on clinically recovered patients suggests that myocardial injury may persist after the acute phase and regardless of severity of clinical manifestations in the acute phase.

A German study used cardiac MRI in 100 participants with at least 15 days of COVID-19 symptom resolution (mean, 71 days) and negative RT-PCR tests, and reported that 78% of patients had abnormal findings, 71% had detectable TnT levels, and 5% had significant elevation (above the 99th percentile). Among the study patients, only 33% had required hospitalization and 18% had been asymptomatic.47

Therefore, we believe that cardiac MRI has an important role in additional PPS investigation of some athletes. However, we should consider that this is a test of limited access and high cost, not always accessible to our population.

Our indications for using cardiac MRI in individuals post acute phase of COVID-19 are described in Chart 4.

Chart 4. When we recommend using cardiac magnetic resonance imaging.

Chart 4

* Which cannot be attributed to other causes; ** Associated with the onset of diseases or whose presence is uncertain before COVID-19. L: left; R: right; EF: ejection fraction; TAPSE: tricuspid annular plane systolic excursion; AV: atrioventricular; IV: intraventricular.

5. Recommendations for PPS in Recreational Amateur Athletes

PPS is essential for practicing exercise safely. Recreational amateur athletes account for a significant percentage of the population and belong to a wide range of age groups. In this new reality that we are living in, PPS must be adapted to amateur athletes contaminated with COVID-19.

5.1. Mild Clinical Presentation

Individuals who had mild ilness, after remaining asymptomatic for 14 days, should undergo a medical evaluation that includes medical history, physical examination, and ECG, and the possibility of measuring TnT should be considered. Based on the information we have to date, we should assume that the presence of any detectable TnT level is an abnormal finding, which may be associated with late myopericardial injury identified out of the acute phase.

If the evaluation is normal, individuals must wait at least 14 days after symptom resolution and then are free to resume light physical activities with gradual progression of intensity and training.

If any changes are detected, additional investigation should be made based on the suggested sequence for moderate ilness.

5.2. Moderate Clinical Presentation

Individuals who had moderate clinical presentation should undergo, at least 14 days after disease resolution, Echo, TnT, and ExT or CPET, if available, in addition to medical history, physical examination, and ECG. Preferably, Echo should be performed first because, if there are signs of ventricular dysfunction or pericarditis, maximal effort is contraindicated. If the tests are normal, physical activities can be resumed gradually, with monitoring of symptoms. As the course of COVID-19 remains not well known, and apparently some changes in the heart may occur late or even persist, we suggest a medical reevaluation in 60 days.

If abnormalities appear, investigation should continue with cardiac MRI and, in the case that myocarditis is suspected, 24-hour Holter monitoring and other required tests, according to the guidelines for cases of myocarditis.54

5.3. Severe Clinical Presentation

Individuals who had severe COVID-19 clinical presentation should undergo a protocol similar to that of the moderate ones; however, cardiac MRI should be considered even if all tests are normal. There have been descriptions of cases that had no changes on ECG or Echo but showed areas of late enhancement on cardiac MRI during additional investigation, especially in those who had severe ilness, in which cardiac involvement is relatively frequent. If there are changes in the tests, investigation should continue according to myocarditis guidelines, including a 24-hour Holter test, following the specific elegibility criteria to return to sports practice. The same applies to when an arrhythmia is identified on initial evaluation or functional test.

At the end of the evaluation, if results are all normal, individuals should wait two weeks without symptoms before resuming physical activities, and reappearance of symptoms should be monitored after the return. In this group, there may be a need for a more gradual return and even cardiac rehabilitation, depending on the degree of cardiac involvement in the acute phase and possible sequelae (Figure 2).

Figure 2. Flowchart for evaluation of recreational amateur athletes.

Figure 2

* RT-PCR or immunologic test; ** Wait at least 3 months for those diagnosed with myocarditis in the acute phase; *** Follow athlete’s ECG evaluation criteria/compare with a previous test; **** If available, perform a cardiopulmonary exercise test. ECG: electrocardiogram; TnT: troponin T; MRI: magnetic resonance imaging.

6. Recommendations for PPS in Competitive Amateur Athletes and Professional Athetes

In this group, there are individuals who usually do high-intensity training, and, at the moment, some have already resumed training and even competitions. With the return of some football clubs in some Brazilian regions, serological testing has been routinely used for screening, even in those with no history of previous disease. There are isolated reports of individuals recovering from COVID-19 and developing cardiovascular complications even in the absence of underlying cardiovascular disease as well as nonhospitalized COVID-19-positive individuals having SCD, even with mild symptoms.64 Therefore, they must undergo strict protocols for a safe return to competitive sports. Several protocol models have recently been proposed, both nationally and internationally, in order to reach a consensus on what the best approach for athletes’ PPS is, and served as a reference for the proposal of this document.6567

Our aim is to guide a safe return for athletes and medical/technical staff, in an attempt to reintegrate these athletes and protect them from sequelae that would make them ineligible to continue their competitive career or even put the athlete at risk of SCD.

In competitive athletes, maintaining their skills and fitness by resuming intense training to reach the level required for competition in a short period of time generates greater physical and emotional stress, with increased anxiety.66 Adequate medical support is important to minimize the impact of those conditions.

In this group of athletes, because of the history of intense training, it may be difficult to differentiate usual ECG changes from other diseases. Therefore, comparing new and previous ECGs and conducting additional tests, even in the mildest cases, are extremely important.

6.1. Mild Clinical Presentation

After remaining at least 14 days asymptomatic, all patients must undergo medical evaluation that includes medical history, physical examination, ECG, and TnT dosage. If there are no abnormalities, ExT or CPET are recommended, if available. If the test is normal, the athlete is considered fit to resume low volume and intensity exercises, progressing according to the functional protocol of each modality. Protocol laboratory examinations of each institution in an early season model can be added.

In case of abnormalities, the investigation should continue as in moderate ilness before they return to physical activities.

6.2. Moderate Clinical Presentation

The evaluation of athletes who had moderate clinical presentation should include medical history, physical examination, ECG, TnT, Echo, and ExT, preferably CPET (always at least 14 days after disease resolution). If there are changes in TnT levels, even when Echo is normal, we suggest additional investigation with cardiac MRI. If there are signs suggestive of myocarditis, the evaluation should continue according to current myocarditis guidelines, which includes a 24-hour Holter test and other tests for risk stratification and eligibility to return to physical activities.54

If the evaluation is normal, the athlete is considered fit to resume low volume and intensity exercises 14 days after symptom resolution, with gradual return to greater intensity and specific training, and appearance of symptoms should be monitored. A medical reevaluation is suggested after 30 days of the initial PPS, since late cardiac manifestations may occur and new electrocardiographic changes may appear in individuals who had COVID-19 associated with pneumonia requiring hospitalization (classified in this group).41

6.3. Severe Clinical Presentation

For athletes who were severe clinical presentation, we suggest a comprehensive PPS evaluation, including cardiac MRI even if all other tests are normal. In case of suspected myocarditis changes, these athletes should follow the established recommendations for investigation, risk stratification, and eligibility.54

It is worth noting that individuals who were diagnosed with confirmed myocarditis during the acute phase must stay away from physical activities for at least 3 months before undergoing an initial PPS evaluation, following the previously mentioned recommendations.

If all tests during PPS are normal, the athlete is considered fit to return to activities at least 14 days after disease resolution, with gradual return to greater intensity and specific training as well as careful monitoring for symptoms or changes in performance. A medical reevaluation with ECG is suggested 30 days after the initial PPS evaluation. Even among athletes, there may be those who need to be referred to cardiac rehabilitation before returning to their usual activities because of the magnitude of injuries and possible myocardial sequelae in this high-severity group (Figure 3).

Figure 3. Flowchart for evaluation of competitive: amateur and profissional athletes.

Figure 3

* RT-PCR or immunologic test; ** Wait at least 3 months for those diagnosed with myocarditis in the acute phase; *** Follow athlete’s ECG evaluation criteria/compare with a previous test; **** If available, perform a cardiopulmonary exercise test; ***** See text. ECG: electrocardiogram; TnT: troponin T; MRI: magnetic resonance imaging.

7. Conclusion

Although we still do not know the real meaning of the findings reported to date, the possibility of cardiac involvement as a COVID-19 sequela, especially myocarditis, should be considered and investigated before individuals return to sports practice, since it may constitute an arrhythmogenic substrate during effort, thus increasing the risk of SCD in athletes.

We believe that cardiovascular PPS after full recovery from COVID-19 is very important, which includes medical history, physical examination, and ECG for all patients. Further investigation such as TnT dosage, ExT or CPET, ECHO and cardiac MRI may be necessary, especially in competitive amateur and professional athletes. Individuals diagnosed with myocarditis in the acute phase must wait at least 3 months before undergoing PPS and considering the possibility of resuming exercise.

Moreover, we suggest that individuals who had COVID-19 and recovered without apparent sequelae, especially athletes, in addition to undergoing an initial PPS evaluation, should be evaluated in the medium and long term for full eligibility to compete in high-intensity sports, given the limited amount of knowledge about the late course of the disease.

Finally, the suggestions made herein are based on the information we have to date, even if there is a lack of strong evidences, since learning and discovery are still emerging about this disease. We highlight that such recommendations may be temporary and may change in the light of future knowledge about COVID-19.

Footnotes

Development: Sports Cardiology Study Group (Grupo de Estudos de Cardiologia do Esporte – GECESP), Department of Ergometry, Exercise, Nuclear Cardiology, and Cardiovascular Rehabilitation (Departamento de Ergometria, Exercício, Cardiologia Nuclear e Reabilitação Cardiovascular – DERC) of the Brazilian Society of Cardiology (Sociedade Brasileira de Cardiologia – SBC) and the Brazilian Society of Exercise and Sports Medicine (Sociedade Brasileira de Medicina do Exercício e Esporte – SBMEE)

Norms and Guidelines Council (2020-2021): Brivaldo Markman Filho, Antonio Carlos Sobral Sousa, Aurora Felice Castro Issa, Bruno Ramos Nascimento, Harry Correa Filho, Marcelo Luiz Campos Vieira

Norms and Guidelines Coordinator (2020-2021): Brivaldo Markman Filho

Note: These statements are for information purposes and should not replace the clinical judgment of a physician, who must ultimately determine the appropriate treatment for each patient.


Articles from Arquivos Brasileiros de Cardiologia are provided here courtesy of Sociedade Brasileira de Cardiologia

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