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. 2020 Aug 19;115(2):152–160. [Article in Portuguese] doi: 10.36660/abc.20190867
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Mortalidade por Doenças Cardiovasculares Segundo o Sistema de Informação sobre Mortalidade e as Estimativas do Estudo Carga Global de Doenças no Brasil, 2000-2017

Deborah Carvalho Malta 1, Renato Teixeira 2, Gláucia Maria Moraes de Oliveira 3, Antonio Luiz Pinho Ribeiro 4
PMCID: PMC8384283  PMID: 32696855

Resumo

Fundamentos

O Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM) é de vital importância no monitoramento das tendências das doenças cardiovasculares (DCV), tendo por objetivo apoiar as políticas públicas.

Objetivo

Comparar séries históricas de mortalidade por DCV tendo como fonte de dados o SIM com e sem correção e o estudo Carga Global de Doenças (GBD) 2017 no Brasil no período de 2000 a 2017.

Métodos

Análise da mortalidade por DCV no Brasil entre 2000 e 2017 por meio de comparações de três estimativas de mortalidade por DCV: SIM Bruto, SIM Corrigido e GBD 2017. Foram utilizados os números absolutos e as taxas padronizadas por idade para comparação das estimativas para o Brasil e as unidades da federação.

Resultados

No SIM, o total de óbitos por DCV variou de 261 mil, em 2000, a 359 mil, em 2017, e no GBD 2017, de 292 mil a 388 mil nos mesmos anos, respectivamente. Observou-se alta proporção de códigos garbage definidos pelo GBD 2017 nas causas de morte por DCV, chegando a 42% em 2017. As taxas de óbitos por 100 mil habitantes estimadas pelo GBD variaram de 248,8 (1990) a 178,0 (2017). As taxas do SIM Bruto e do SIM Corrigido também mostraram redução para toda a série analisada, sendo que o SIM Bruto apresentou taxas mais baixas, de 204,9 (1990) e 155,1 (2017) óbitos por 100 mil habitantes. Ao analisar por unidade da federação, as tendências do SIM Bruto se invertem, com aumento das taxas de mortalidade nos estados das regiões Norte e Nordeste.

Conclusão

O estudo aponta a diminuição das taxas de mortalidade por DCV no período analisado para o Brasil. Ao contrário, na análise por unidade da federação, a variação porcentual do SIM Bruto foi de aumento para os estados do Norte e Nordeste. O uso dos dados não ajustados do SIM pode resultar em erros na interpretação, indicando aumento das taxas decorrente do aumento na captação de óbitos e da melhoria na definição das causas básicas de morte na última década, em especial nas regiões Norte e Nordeste, o que justifica sempre utilizar dados corrigidos na análise de mortalidade. (Arq Bras Cardiol. 2020; 115(2):152-160)

Keywords: Doenças Cardiovasculares/mortalidade, Sistema de Informação em Saúde/tendências, Confiabilidade dos Dados/tendências, Epidemiologia

Introdução

Nos últimos anos, o Brasil organizou diferentes fontes de dados que constituem os sistemas de informação de morbimortalidade e os inquéritos de saúde periódicos, que possibilitam monitorar de forma contínua mortalidade, morbidade e fatores de risco por doenças cardiovasculares (DCV), assim como obter informação para o processo de tomada de decisão em políticas de saúde.1 , 2

O Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM) foi implantado no Brasil em 1975, sendo o primeiro sistema de informação epidemiológica do Ministério da Saúde com abrangência nacional.3 O documento base do SIM é a declaração de óbito (DO), que deve ser preenchida por profissional médico. O médico que assistiu a pessoa que faleceu é o principal responsável pelo documento; na sua ausência ou falta, porém, a DO deve ser preenchida pelo médico substituto, pelo médico do Serviço de Verificação de Óbito – nos casos de morte por causa natural –, ou pelo médico legista do Instituto Médico Legal – para os óbitos por causas externas.2 , 3

O SIM constitui uma das principais ferramentas para o monitoramento das estatísticas de mortalidade no país, uma vez que todos os municípios do território nacional devem registrar seus óbitos, o que leva a cerca de 1,3 milhão de registros de óbito ao ano. Ocorreu aumento da cobertura do SIM em todas as unidades da federação (UF), passando de 86% em 2000 para 98% em 2017, embora alguns estados do Norte e Nordeste ainda mantenham coberturas menores que 95%.1 - 3 Houve ainda redução no número das causas mal definidas de óbito, cujas proporções, no entanto, ainda são elevadas em algumas UF. Em função disso, as análises de situação de saúde com base em dados de mortalidade devem ser realizadas com metodologias de correção capazes de minimizar o viés causado pelas causas mal definidas, pelos códigos garbage (CG) e pelo sub-registro de óbitos informados.4 - 6

Desde 1990, o estudo GBD ( Global Burden of Disease ) vem fazendo grandes avanços e uma mudança de paradigma na análise epidemiológica de dados secundários, ao propor um enfoque integrado das doenças e mortes, com a adoção de metodologia robusta e padronizada de análise, que contempla a correção dos CG, das causas mal definidas e do sub-registro.7 Os dados gerados pelo estudo GBD fornecem informações de 249 causas de morte para cerca de 195 locais, contemplando países e alguns níveis subnacionais, como para o Brasil e suas 27 UF. No estudo GBD, as informações sobre causas de morte foram coletadas de sistemas vitais de registro, sistemas de vigilância de mortalidade, pesquisas, registros hospitalares, registros policiais e autópsias verbais. No Brasil e em suas 27 UF, a fonte de dados de mortalidade é o SIM.7 , 8 No estudo GBD, diversos modelos estatísticos são utilizados com o objetivo de se obter a melhor estimativa para o número de óbitos para cada causa de morte segundo sexo e idade. O estudo GBD permite a comparação entre países, regiões e dados subnacionais, uma vez que faz uma padronização na qualidade dos dados de mortalidade dos locais. Além disso, o estudo GBD possibilita analisar as tendências populacionais, na medida em que os dados das séries temporais são ajustados e padronizados, possibilitando comparabilidade ao longo do tempo.7 - 10

Assim, o estudo atual visa comparar as séries históricas de mortalidade por DCV tendo como fonte os dados do SIM, com e sem correção, e do estudo GBD 2017 para o Brasil.

Métodos

Realizou-se análise da série histórica da mortalidade por DCV no Brasil entre 2000 e 2017. A fonte de dados para o estudo foi o SIM, que contém as principais informações sobre os óbitos ocorridos em todo o país. Inicialmente foram descritas as proporções de causas mal definidas do SIM ( Figura 1 ).

Figura 1. – Proporção de causas mal definidas do Sistema de Informação de Mortalidade (SIM), Brasil, 2000 a 2017. Fonte: SIM.

Figura 1

Realizou-se a comparação de três estimativas de mortalidade por DCV: SIM Bruto, SIM Corrigido e GBD 2017. As estimativas do SIM, denominado no presente estudo SIM Corrigido e SIM Bruto, dependendo se houve ou não correção, tiveram como definição de DCV os códigos do capítulo IX (doenças do aparelho circulatório - I00-I99) da 10ª Classificação Estatística Internacional de Doenças e Problemas Relacionados à Saúde (CID-10). Já a classificação do GBD considera, inicialmente, os seguintes códigos: B33.2, G45-G46.8, I01-I01.9, I02.0, I05-I09.9, I11-I11.9, I20-I25.9, I28-I28.8, I30-I31.1, I31.8-I37.8, I38-I41.9, I42.1-I42.8, I43-I43.9, I47-I48.9, I51.0-I51.4, I60-I63.9, I65-I66.9, I67.0-I67.3, I67.5-I67.6, I68.0-I68.2, I69.0-I69.3, I70.2-I70.8, I71-I73.9, I77-I83.9, I86-I89.0, I89.9, I98 e K75.1.

A Figura 2 mostra os métodos de correção de óbitos e população utilizados para estimar os números absolutos e taxas de mortalidade para o SIM Bruto e o SIM Corrigido e as estimativas do estudo GBD 2017. O numerador consiste nas DCV (I00-I99) registradas pelo SIM. As estimativas geradas pelo SIM Bruto foram padronizadas por idade, não tendo sido aplicadas outras correções. As estimativas geradas pelo SIM Corrigido foram padronizadas por idade e corrigidas: quanto ao sub-registro, utilizando-se a metodologia do GBD; quanto aos óbitos sem informação de idade e sexo, utilizando-se a redistribuição proporcional desses óbitos; e quanto às causas mal definidas, utilizando-se a redistribuição proporcional dessas causas entre os grupos de causas cardiovasculares e os demais capítulos.4 As estimativas do GBD 2017 foram extraídas da base de dados do Institute for Health Metrics and Evaluation (IHME) e submetidas às correções previamente descritas e detalhadas em publicações anteriores, entre as quais as correções para sub-registro, para CG e para causas mal definidas.7 , 8

Figura 2. - Fluxograma das estimativas do Sistema de Informação de Mortalidade Bruto e Corrigido e do estudo Carga Global de Doenças, métodos de correção e população utilizada, para números e taxas de mortalidade. DCV – Doença Cardiovascular; IBGE – Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística; SIM – Sistema de Informação sobre Mortalidade; GBD – Estudo Carga Global de Doenças; CMD – Causas Mal Definidas.

Figura 2

Os dados do SIM, brutos e corrigidos, foram comparados com as estimativas geradas pelo estudo GBD, que também tem como fonte os dados do SIM, tanto pela série histórica no período 2000 a 2017, segundo os óbitos totais e em números absolutos do capítulo de DCV , quanto pelas taxas padronizadas por idade das três estimativas. Tanto no SIM Bruto quanto no SIM Corrigido, as taxas foram calculadas tendo como denominador as estimativas populacionais mais atualizadas geradas pelo Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE).11 Porém, como essa estimativa do IBGE só apresenta dados a partir de 2010, aplicaram-se duas interpolações: uma com os dados do ano de 2000 da versão 2013 disponibilizada pelo IBGE12 e outra com os dados do ano de 2010 da atual versão disponibilizada em 2018.11 A população padrão utilizada para o ajuste das taxas padronizadas por idade, por uso do método direto, foi a população mundial do estudo GBD.7 Para o cálculo das taxas, o estudo GBD considera suas próprias estimativas populacionais (GBD Fonte). Todas as três estimativas foram analisadas para os códigos do conjunto das causas de morte cardiovasculares (I00-I99) nos anos de 2000 a 2017. A Figura 2 apresenta o fluxograma utilizado para comparação das três estimativas, segundo os números absolutos de óbitos e as taxas de mortalidade para o Brasil e as UF.

As análises foram realizadas empregando-se o Stata Statistical Software, versão 14 (College Station, TX: StataCorp LP) .

Resultados

A Figura 1 mostra a proporção das causas mal definidas em relação ao total de óbitos no Brasil de 2000 a 2017. Essa proporção foi de 14,3% em 2000, observando-se uma diminuição mais acentuada a partir de 2005, atingindo 5,5% em 2017.

A Tabela 1 mostra que grande parte dos óbitos com causas básicas definidas pelos códigos do capítulo IX da CID-10 constitui CG, usando-se a definição de CG do estudo GBD 2017, sendo a proporção de CG de 42,1% em 2017. Observa-se ainda que, com o passar dos anos, o número de CG diminuiu lentamente, indicando uma melhora na qualidade das definições das causas de morte do capítulo IX da CID-10. O estudo GBD redistribui os CG nas suas estimativas.

Tabela 1. – Número total de óbitos, números absolutos e porcentagens de óbitos por doenças cardiovasculares de acordo com o capítulo IX da CID-10 (I00-I99) e com as definições do GBD para doenças cardiovasculares, e ainda números absolutos e porcentagens de códigos garbage , no Brasil, de 2000 a 2017.

Ano Total I00-I99   Cardiovascular GBD Códigos garbage

n % n % n %
2000 946.685 260.603 27,5 129.883 49,8 126.803 48,7
2001 961.492 263.417 27,4 130.774 49,6 128.637 48,8
2002 982.807 267.496 27,2 133.160 49,8 130.362 48,7
2003 1.002.340 274.068 27,3 137.413 50,1 132.245 48,3
2004 1.024.073 285.543 27,9 143.811 50,4 137.096 48,0
2005 1.006.827 283.927 28,2 142.656 50,2 136.545 48,1
2006 1.031.691 302.817 29,4 152.017 50,2 145.977 48,2
2007 1.047.824 308.466 29,4 156.253 50,7 147.076 47,7
2008 1.077.007 317.797 29,5 163.255 51,4 149.058 46,9
2009 1.103.088 320.074 29,0 164.036 51,2 150.082 46,9
2010 1.136.947 326.371 28,7 167.974 51,5 152.326 46,7
2011 1.170.498 335.213 28,6 173.397 51,7 155.363 46,3
2012 1.181.166 333.295 28,2 174.750 52,4 152.276 45,7
2013 1.210.474 339.672 28,1 179.200 52,8 153.822 45,3
2014 1.227.039 340.284 27,7 181.223 53,3 152.421 44,8
2015 1.264.175 349.642 27,7 186.570 53,4 156.278 44,7
2016 1.309.774 362.091 27,6 194.987 53,9 159.779 44,1
2017 1.312.664 358.882 27,3 199.872 55,7 150.967 42,1

*Óbitos do capítulo de cardiovasculares não classificados como doenças cardiovasculares e códigos garbage não apresentados na tabela, média de 1,8%.

Foram analisados os números absolutos de óbitos e as taxas de mortalidade padronizadas para o SIM, Bruto e Corrigido, e para as estimativas do GBD 2017. A Figura 3 mostra os óbitos para as três estimativas em números absolutos, com aumento similar para todos os três métodos utilizados. Foram registrados aproximadamente 261 mil óbitos em 2000 no SIM, chegando a 359 mil óbitos no ano de 2017. Após as correções, os óbitos registrados no SIM Corrigido foram 324 mil e 397 mil, em 2000 e 2017, respectivamente. As estimativas GBD apresentaram crescimento de 292 mil óbitos para 388 mil óbitos nos mesmos anos analisados.

Figura 3. – Números absolutos de óbitos por doenças cardiovasculares no SIM, bruto e corrigido, e no GBD 2017. Brasil, 2000 a 2017. Fonte: SIM e GBD 2017.

Figura 3

As taxas de mortalidade por DCV mostraram redução no período analisado ( Figura 4 ). As do SIM Bruto variaram de 211,7 a 155,1 óbitos por 100 mil habitantes, enquanto, após a correção, as do SIM Corrigido foram de 263,9 a 172,0 óbitos por 100 mil habitantes. As taxas de mortalidade por DCV estimadas pelo GBD 2017 variaram entre 248,8 e 178,0 óbitos por 100 mil habitantes. É importante destacar que, de 2015 para 2017, observou-se, nas estimativas GBD, um aumento naquelas taxas, também observado no SIM Corrigido de 2015 a 2016.

Figura 4. – Taxa de mortalidade por doenças cardiovasculares padronizada para o SIM, bruto e corrigido, e para o GBD 2017. Brasil, 2000 a 2017. Fonte: SIM e GBD 2017.

Figura 4

Ao analisar as variações porcentuais entre as taxas de mortalidade padronizadas por DCV entre os anos de 2000 e 2017 por UF, observou-se uma diferença que se destaca nos dados brutos do SIM, com estabilização das taxas ou aumento de até 115% na maioria dos estados das regiões Norte e Nordeste do país. Esse padrão não ocorre no SIM Corrigido nem no GBD, que, ao contrário, apresentaram redução nas taxas em todas as UF ( Figura 5 , Tabela 2 ).

Figura 5. – Variação porcentual entre 2000 e 2017 das taxas de mortalidade padronizadas por doenças cardiovasculares. Fonte: SIM e GBD 2017.

Figura 5

Tabela 2. – Taxas de mortalidade padronizadas por doenças cardiovasculares para o Brasil e suas unidades da federação nos anos 2000 e 2017, assim como suas variações porcentuais no período.

Local SIM Bruto SIM Corrigido GBD 2017

2000 2017 Variação (%) 2000 2017 Variação (%) 2000 2017 Variação (%)
Acre 122,4 155,4 26,9 199,1 167,6 -15,8 203,9 158,5 -22,3
Alagoas 159,5 210,7 32,1 261,7 225,7 -13,8 253,6 211,9 -16,4
Amapá 149,7 136,1 -9,0 200,9 160,8 -20,0 242,7 157,2 -35,2
Amazonas 124,2 128,6 3,5 188,4 156,0 -17,2 177,5 147,0 -17,1
Bahia 134,8 137,6 2,1 235,6 173,8 -26,2 210,0 162,9 -22,4
Ceará 139,6 158,5 13,6 219,7 165,6 -24,6 194,1 152,4 -21,5
Distrito Federal 233,1 135,6 -41,8 251,2 142,1 -43,4 301,5 175,4 -41,8
Espírito Santo 220,4 156,0 -29,2 278,6 158,6 -43,1 275,8 165,8 -39,9
Goiás 215,5 161,4 -25,1 247,3 166,6 -32,6 252,3 163,9 -35,1
Maranhão 83,5 179,3 114,8 225,5 211,1 -6,4 190,3 184,6 -3,0
Mato Grosso 228,4 152,1 -33,4 258,1 163,7 -36,6 240,2 162,8 -32,2
Mato Grosso do Sul 240,1 165,1 -31,2 270,5 177,0 -34,6 274,6 198,6 -27,7
Minas Gerais 204,6 132,9 -35,1 242,6 146,3 -39,7 228,4 154,5 -32,4
Pará 132,1 156,0 18,1 223,9 182,4 -18,5 200,9 168,6 -16,1
Paraíba 98,2 168,7 71,7 233,3 188,3 -19,3 213,0 190,9 -10,4
Paraná 287,4 152,8 -46,8 306,6 167,8 -45,3 297,0 188,3 -36,6
Pernambuco 206,0 183,2 -11,1 282,0 205,6 -27,1 263,2 214,6 -18,5
Piauí 136,5 190,6 39,6 269,0 201,9 -24,9 227,8 175,1 -23,1
Rio de Janeiro 252,1 168,1 -33,3 292,7 194,9 -33,4 296,0 207,7 -29,8
Rio Grande do Norte 121,9 145,7 19,6 196,6 156,0 -20,7 185,9 159,2 -14,3
Rio Grande do Sul 263,4 138,6 -47,4 277,1 154,6 -44,2 266,2 177,2 -33,4
Rondônia 191,7 157,3 -17,9 251,2 180,3 -28,2 253,0 184,8 -26,9
Roraima 190,5 177,5 -6,8 221,3 187,6 -15,2 305,9 196,3 -35,8
Santa Catarina 237,3 138,6 -41,6 279,9 150,0 -46,4 277,6 170,2 -38,7
São Paulo 264,3 160,3 -39,3 285,6 172,7 -39,5 283,3 185,6 -34,5
Sergipe 141,7 154,0 8,7 234,8 170,2 -27,5 218,6 171,6 -21,5
Tocantins 155,5 186,2 19,8 259,4 193,2 -25,5 294,6 173,9 -41,0

Brasil 211,7 155,1 -26,7 263,9 172,0 -34,8 248,8 178,0 -28,5

Discussão

O estudo compara três diferentes métodos para estimar as séries históricas de mortalidade por DCV no Brasil entre 2000 e 2017. Em todo o período, ocorreu declínio das taxas de mortalidade por DCV, exceto após 2015, quando houve aumento nas estimativas das taxas no GBD e estabilidade delas no SIM Corrigido. As estimativas do SIM Corrigido e do GBD mostram-se semelhantes, em especial após 2006, quando houve melhora na qualidade do SIM. As taxas brutas, não corrigidas, apresentaram aumento para estados das regiões Norte e Nordeste, enquanto, nos demais métodos, todas as UF apontaram redução no período.

As DCV constituem a primeira causa de morte no mundo13 e no Brasil,5 , 14 correspondendo a um terço do total de óbitos. Todas as regiões apresentaram declínio da mortalidade por doenças crônicas não transmissíveis (DCNT). As DCV e suas complicações têm impacto elevado na perda de produtividade no trabalho e na redução da renda familiar, resultando em um déficit de US$ 4,18 bilhões na economia brasileira entre 2006 e 2015.15 Estudos realizados em vários países têm apontado redução na incidência e na mortalidade por DCV desde a década de 1960.16 , 17 No Brasil, esse declínio ocorreu mais tardiamente, na década de 1990.5 , 14

Ao longo dos anos, o SIM foi sendo aprimorado com vistas ao aumento da cobertura e à melhoria da qualidade do registro das causas básicas de morte na DO. Esses avanços resultaram de esforços do Ministério da Saúde em parcerias com as UF e os municípios para melhorar a captação dos óbitos pelo SIM, como o Projeto de Redução das Causas Mal Definidas no ano de 2005 e os Projeto de Redução das Desigualdades Regionais e de Redução da Mortalidade Infantil nos estados da região Nordeste e Amazônia Legal.18 Destaca-se ainda o Projeto de Busca Ativa do Óbito, que possibilitou definir metodologias para redistribuição de óbitos sub-registrados.19 , 20 Essas correções são essenciais para a correta interpretação e a comparabilidade das séries históricas nas diferentes regiões do país.

Destaca-se a redução importante do porcentual de causas mal definidas do SIM, refletindo a melhoria da qualidade dos serviços de assistência à saúde e o aumento da cobertura assistencial, em especial a expansão das equipes de saúde da família no interior do país.5

As diferenças entre o SIM corrigido e o GBD 2017 são também explicadas pelo porcentual de códigos de causas pouco úteis ou causas inespecíficas, também denominados na literatura internacional de CG.8 Enquanto as taxas apresentadas pelo SIM Corrigido não foram corrigidas pela redistribuição dos CG, ao contrário, o GBD utilizou em todas as estimativas a correção do sub-registro e a redistribuição de causas mal definidas e de CG ou causas inespecíficas. Assim, as estimativas do GBD apresentam taxas diferentes daquelas dos demais métodos que não usam a redistribuição dos CG. São exemplos de CG causas como septicemia, parada cardíaca, desidratação, insuficiência cardíaca congestiva, que fazem parte da cadeia de eventos que levaram ao óbito, mas não consistem na causa básica de morte.8 Para a redistribuição dos CG, o GBD utiliza algoritmos que se baseiam em evidências da literatura médica, múltiplas fontes, opiniões de especialistas, análise de causas múltiplas e, principalmente, em técnicas de modelagem estatística para definir o peso de designação de cada CG para as causas básicas mais prováveis de morte, chamadas de target. 6 , 8

O SIM é um sistema consolidado, para o qual o Ministério da Saúde vem buscando aperfeiçoamento ao longo dos anos, como, por exemplo, processos de validação de inconsistências internas e melhoria na notificação de óbitos. Entretanto, há que se avançar no refinamento da classificação, em especial na redução dos CG. Ao se comparar as estimativas de mortalidade do GBD com os dados do SIM Bruto, as diferenças observadas devem-se às inconsistências de idade e sexo relacionadas a causas de óbito, sub-registro e redistribuição dos CG . Essa última consiste na etapa que mais tem influência na alteração das estimativas corrigidas em relação às brutas. Os CG de nível 1 e 2, aqueles com pouca especificação da real causa de morte, correspondem a cerca de 12% dos registros do SIM. Quando se consideram os níveis 3 e 4 a serem redistribuídos dentro do mesmo grupo de causas, ou seja, com melhor especificação da causa de morte, os CG podem somar até 40%, o que pode resultar em diferenças nas estimativas entre SIM e GBD.6 , 8

O estudo aponta que as análises do SIM Bruto têm vieses, principalmente para estados das regiões Norte e Nordeste, não sendo recomendada sua adoção, em especial para a definição de políticas regionais, pois as taxas estão sujeitas a erros de estimativas, como sub-registro e alta proporção de causas mal definidas. São necessários ajustes metodológicos para cobertura e redistribuição de causas mal definidas, ainda mais em se tratando de análises das séries históricas em época em que a qualidade do SIM era mais comprometida.

Em 2015, a Assembleia das Nações Unidas aprovou os 17 Objetivos de Desenvolvimento Sustentável, dentre os quais figuram assegurar uma vida saudável e promover o bem-estar para todos, em todas as idades. Foi incluído o indicador “redução da probabilidade de morte prematura por DCNT em 30% até 2030”, que envolve no seu cálculo a redução das DCV. Cumprir as metas de redução de DCNT e DCV é um desafio global.21 - 23

Para atingir as metas de redução de DCNT, a Organização Mundial da Saúde divulgou um conjunto de evidências que aponta a importância das ações de promoção à saúde, implementando políticas públicas intra- e intersetoriais que facilitem práticas saudáveis, como alimentação adequada, redução do sal nos alimentos, disponibilização de espaços públicos para apoiar a atividade física, ambientes livres de fumo, regulamentação da propaganda de álcool e outras.24 Além disso, cabe o investimento na atenção básica e no acesso às tecnologias de média e alta complexidade, quando necessário, visando ao cuidado integral dos portadores de DCNT.25 23

O estudo aponta que, nos anos posteriores a 2015, ocorreu aumento das taxas de mortalidade por DCV (GBD 2017) ou sua estabilidade (SIM Corrigido). Esses dados devem ser revistos frente ao pequeno número de anos analisados. Entretanto, outros estudos já apontaram a piora dos indicadores em saúde no país, o que tem sido atribuído à crise econômica, ao aumento da pobreza, aos cortes em saúde e políticas sociais produzidos pela Emenda Constitucional no95 e pelo congelamento dos recursos da saúde por 20 anos.22 - 25

Dentre as limitações do estudo, o uso de bases secundárias pode agregar vieses como o sub-registro e as inconsistências no preenchimento das causas de morte. As estimativas populacionais no país também podem estar sujeitas a erros, dado que o último censo no Brasil data de 2010. As estimativas do GBD também podem apresentar limitações devido às suas fontes, aos ajustes e aos algoritmos empregados.

Conclusão

Este estudo aponta a diminuição das taxas de mortalidade por DCV no período analisado, exceto nos dois últimos anos. As estimativas comparadas apontam semelhanças entre o SIM Corrigido e o GBD 2017. Não se recomenda o uso dos dados brutos do SIM, em especial para análises subnacionais, pois pode resultar em erros na interpretação, com o aumento das taxas podendo decorrer não apenas do aumento na captação de óbitos como também da melhoria na definição das causas básicas de morte na última década, em especial nas regiões Norte e Nordeste. Isso justifica que sempre se utilizem dados corrigidos na análise de mortalidade.

Funding Statement

Fontes de financiamento

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Fontes de financiamento

Ministério da Saúde - Fundo Nacional de Saúde - TED 148/2018. O Dr. Ribeiro foi parcialmente financiado pelo CNPq (Bolsa de pesquisa em pesquisa, 310679/2016-8 e IATS, projeto: 465518 / 2014-1) e pela FAPEMIG (Programa Pesquisador Mineiro, PPM-00428-17). Dr. Malta DC foi parcialmente financiado pelo CNPq (Bolsa de Pesquisa em Pesquisa) e pela FAPEMIG (Programa Pesquisador Mineiro).

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Arq Bras Cardiol. 2020 Aug 19;115(2):152–160. [Article in English]

Cardiovascular Disease Mortality According to the Brazilian Information System on Mortality and the Global Burden of Disease Study Estimates in Brazil, 2000-2017

Deborah Carvalho Malta 1, Renato Teixeira 2, Gláucia Maria Moraes de Oliveira 3, Antonio Luiz Pinho Ribeiro 4

Abstract

Background

The Brazilian Information System on Mortality (SIM) is of vital importance in monitoring the trends of cardiovascular diseases (CVDs) and is aimed at supporting public policies.

Objective

To compare historical series of CVD mortality based on data from the SIM, with and without correction, and from the Brazil Global Burden of Disease (GBD) Study 2017, in the 2000-2017 period.

Methods

Analysis of CVD mortality in Brazil between 2000 and 2017. Three CVD mortality estimates were compared: Crude SIM, Corrected SIM, and GBD 2017. Absolute numbers and age-standardized rates were used to compare the estimates for Brazil, its states and the Federal District.

Results

In the SIM, the total of deaths ranged from 261,000, in 2000, to 359,000, in 2017. In the GBD 2017, the total of deaths ranged from 292,000 to 388,000, for the same years, respectively. A high proportion of the causes of death from CVD corresponded to garbage codes, classified according to the GBD 2017, reaching 42% in 2017. The rates estimated by GBD ranged from 248.8 (1990) to 178.0 (2017) deaths per 100,000 inhabitants. The rates of the Crude SIM and Corrected SIM also showed a reduction for the whole series analyzed, the Crude SIM showing lower rates: 204.9 (1990) and 155.1 (2017) deaths per 100 thousand inhabitants. When analyzing by the states and Federal District, the Crude SIM trends reversed, with an increase in mortality rates in the Northern and Northeastern states.

Conclusion

This study shows the decrease in CVD mortality rates in Brazil in the period analyzed. Conversely, when analyzing by the states and Federal District, the Crude SIM showed an increase in those rates for the Northern and Northeastern states. The use of crude data from the SIM can result in interpretation errors, indicating an increase in rates, due to the increase in death data capture and the improvement in the definition of the underlying causes of death in the past decade, especially in the Northern and Northeastern regions, justifying the use of corrected data in mortality analyses. (Arq Bras Cardiol. 2020; 115(2):152-160)

Keywords: Cardiovascular Diseases/mortality, Data Accuracy/trends, Health Information System/trends, Epidemiology

Introduction

In past years, Brazil has compiled different data sources that constitute the information system on morbidity and mortality and periodic health inquiries, which enable the continuous monitoring of data on mortality, morbidity, and risk factors for cardiovascular diseases (CVDs), and support decision-making processes in health policies.1 , 2

The Brazilian Information System on Mortality (SIM), which provides data to identify and address death record information, was implanted in 1975, being the first nationwide epidemiological database of the Brazilian Health Ministry.3 The cornerstone of SIM is the death certificate, which should be completed by the physician caring for the deceased patient. In the absence of that professional, however, the death certificate can be completed by: the substitute physician; the physician from the Death Verification Service – for natural causes of death; or the coroner – for deaths by external causes.2 , 3

All Brazilian municipalities must register their deaths, which results in around 1.3 million deaths reported per year, making SIM one of the major tools to monitor the mortality statistics in Brazil. The SIM coverage has increased in all Brazilian states and Federal District, passing from 86% in 2000 to 98% in 2017; however, some Northern and Northeastern states maintain coverages lower than 95%.1 - 3 In addition, the number of ill-defined causes of death in Brazil has decreased, although it still remains high in some states. Therefore, the analyses of health status based on mortality records should be carried out with corrective methodologies that can minimize the bias caused by ill-defined causes of death, garbage codes (GC), and death underreporting.4 - 6

Since 1990, the Global Burden of Disease (GBD) Study has adopted a methodology that consists in large advances and in a paradigm change in the epidemiological analysis of secondary data, by proposing an integrated focus on diseases and deaths, with robust and standardized methodology of analysis that contemplates the correction of GC, ill-defined causes of death, and death underreporting.7 The GBD Study provides comprehensive information on 249 causes of death in 195 locations, contemplating countries and some subnational levels, such as Brazil and its 26 states and Federal District. In the GBD Study, the information on causes of death has been collected from vital record systems, mortality surveillance systems, research, hospital records, police records, and verbal autopsies. For Brazil and its 26 states and Federal District, the SIM is the data source on mortality.7 , 8 In the GBD Study, several statistical models are used to best estimate the number of deaths per each cause of death according to sex and age. The GBD Study enables comparisons between countries, regions, and subnational data, because the quality of the local mortality data is standardized. In addition, the GBD Study enables the analysis of population trends, because the temporal series data are corrected and standardized, making comparison over time possible.7 - 10

This study was aimed at comparing historical series of CVD mortality based on data from the SIM, with and without correction, and the Brazil GBD Study 2017 estimates.

Methods

This study assessed the historical series of CVD mortality in Brazil from 2000 to 2017. The data source for this study was the SIM, which contains the major information on death records in the whole country. Initially, the proportions of ill-defined causes of death in the SIM were described ( Figure 1 ).

Figure 1. – Proportion of ill-defined causes of death in the Brazilian Information System on Mortality (SIM), Brazil, 2000 - 2017. Source: SIM.

Figure 1

Three estimates of CVD mortality were compared: Crude SIM, Corrected SIM, and Brazil GBD Study 2017. The estimates deriving from the SIM, with and without correction, named Corrected SIM and Crude SIM, respectively, used the definition of CVDs in accordance with the 10thRevision of the International Statistical Classification of Diseases and Related Health Problems (ICD-10) chapter IX codes (diseases of the circulatory system - I00-I99). The GBD classification considered initially the following codes: B33.2, G45-G46.8, I01-I01.9, I02.0, I05-I09.9, I11-I11.9, I20-I25.9, I28-I28.8, I30-I31.1, I31.8-I37.8, I38-I41.9, I42.1-I42.8, I43-I43.9, I47-I48.9, I51.0-I51.4, I60-I63.9, I65-I66.9, I67.0-I67.3, I67.5-I67.6, I68.0-I68.2, I69.0-I69.3, I70.2-I70.8, I71-I73.9, I77-I83.9, I86-I89.0, I89.9, I98, and K75.1.

Figure 2 shows the methods for correcting death and population data used to estimate the absolute numbers and mortality rates for the Crude SIM and Corrected SIM, as well as the GBD Study 2017 estimates. The numerator corresponds to the CVDs (I00-I99) registered by the SIM. The estimates generated by the Crude SIM were age-standardized, no other correction being applied. The estimates generated by the Corrected SIM were age-standardized and corrected as follows: for underreporting, by using the GBD methodology; for the deaths lacking information on age and sex, by using the proportional redistribution of these deaths; and for the ill-defined causes of death, by using the proportional redistribution of these causes in the groups of cardiovascular causes and the other ICD-10 chapters.4 The GBD 2017 estimates were extracted from the Institute for Health Metrics and Evaluation (IHME) database, underwent the previously described corrections, such as for underreporting, GC, and ill-defined causes of death, and were detailed in previous publications.7 , 8 , 10

Figure 2. Flowchart of the estimates of the Crude and Corrected Information System on Mortality and the Global Burden of Diseases Study, methods for correction and population used, for absolute numbers and mortality rates. CVD: Cardiovascular Diseases; IBGE: Brazilian Institute of Geography and Statistics; SIM: Brazilian Information System on Mortality; GBD: Global Burden of Diseases Study; IDCD: Ill-Defined Causes of Death.

Figure 2

Data from the Crude SIM and Corrected SIM were compared with the estimates of the GBD Study 2017, which also uses SIM data as a source, both by using the 2000-2017 historical series of the total of deaths and absolute numbers of the diseases listed in the ICD-10 IX chapter , and the age-standardized rates of the three estimates. To calculate the rates in the Crude SIM and the Corrected SIM, the updated population estimates generated by the Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE) were used as denominator.11 However, that IBGE estimate only provides data from 2010 onwards; thus, two interpolations were applied: one with data from the year 2000 of the 2013 version made available by IBGE,12 and another interpolation with data from the year 2010 of the current version made available in 2018.11 The standard population used to adjust the age-standardized rates, through the direct method, was the world population of the GBD Study.7 To calculate the rates, the GBD Study considers its own population estimates (Source GBD). All three estimates were analyzed for the ICD-10 chapter IX codes (diseases of the circulatory system - I00-I99) from 2000 to 2017. Figure 2 shows the flowchart used to compare the three estimates, regarding the absolute numbers of deaths and mortality rates for Brazil, its states, and Federal District.

The analyses were performed using Stata Statistical Software: Release 14. College Station, TX: StataCorp LP.

Results

Figure 1 shows the proportion of ill-defined causes of death in relation to the total number of deaths in Brazil from 2000 to 2017. That proportion was 14.3% in 2000 and decreased over time, more abruptly from 2005 onward, reaching 5.5% in 2017.

Table 1 shows that a large number of deaths with underlying causes classified as ICD-10 chapter IX codes constituted GC, as by the definition of GC in the GBD Study 2017, and that proportion was 42.1% in 2017. In addition, Table 1 shows that the number of GC decreased slowly over the years, indicating an improvement in the quality of the definition of the ICD-10 chapter IX causes of death. The GBD Study redistributes the GC in its estimates.

Table 1. – Total of deaths, absolute numbers and percentages of deaths due to cardiovascular diseases according to the ICD-10 IX chapter codes (I00-I99) and to the definitions of GBD for cardiovascular diseases, and absolute numbers and percentages of garbage codes, in Brazil, 2000 to 2017.

Year Total I00-I99   Cardiovascular GBD Garbage codes

n % n % n %
2000 946,685 260,603 27.5 129,883 49.8 126,803 48.7
2001 961,492 263,417 27.4 130,774 49.6 128,637 48.8
2002 982,807 267,496 27.2 133,160 49.8 130,362 48.7
2003 1,002,340 274,068 27.3 137,413 50.1 132,245 48.3
2004 1,024,073 285,543 27.9 143,811 50.4 137,096 48.0
2005 1,006,827 283,927 28.2 142,656 50.2 136,545 48.1
2006 1,031,691 302,817 29.4 152,017 50.2 145,977 48.2
2007 1,047,824 308,466 29.4 156,253 50.7 147,076 47.7
2008 1,077,007 317,797 29.5 163,255 51.4 149,058 46.9
2009 1,103,088 320,074 29.0 164,036 51.2 150,082 46.9
2010 1,136,947 326,371 28.7 167,974 51.5 152,326 46.7
2011 1,170,498 335,213 28.6 173,397 51.7 155,363 46.3
2012 1,181,166 333,295 28.2 174,750 52.4 152,276 45.7
2013 1,210,474 339,672 28.1 179,200 52.8 153,822 45.3
2014 1,227,039 340,284 27.7 181,223 53.3 152,421 44.8
2015 1,264,175 349,642 27.7 186,570 53.4 156,278 44.7
2016 1,309,774 362,091 27.6 194,987 53.9 159,779 44.1
2017 1,312,664 358,882 27.3 199,872 55.7 150,967 42.1

*Deaths of the cardiovascular chapter not classified as cardiovascular diseases, and garbage codes not presented in the table, mean of 1.8%.

The absolute numbers of deaths due to CVD and standardized mortality rates of the Crude SIM, the Corrected SIM, and the GBD Study 2017 estimates were analyzed. Figure 3 depicts the absolute number of deaths due to CVD for the three estimates, with a similar increase for all three methods. The SIM registered approximately 261,000 deaths in 2000, reaching 359,000 deaths in 2017. After data correction, the SIM records ranged from 324,000 in 2000 to 397,000 in 2017. The GBD 2017 estimates increased from 292,000 deaths to 388,000 deaths in those same years.

Figure 3. – Absolute numbers of cardiovascular disease deaths according to the Crude and Corrected SIM and the GBD Study 2017. Brazil, 2000 to 2017. Sources: SIM and Brazil GBD Study 2017.

Figure 3

The CVD mortality rates decreased in the period analyzed ( Figure 4 ). The Crude SIM rates decreased from 211.7 to 155.1 deaths per 100,000 inhabitants, while the Corrected SIM rates decreased from 263.9 to 172.0 deaths per 100,000 inhabitants. The GBD 2017 estimated rates decreased from 248.8 to 178,0 deaths per 100,000 inhabitants. However, it is worth noting that, from 2015 to 2017, the GBD estimated rates increased, and this increase was also observed in the Corrected SIM rates from 2015 to 2016.

Figure 4. – Standardized cardiovascular disease mortality rates according to the Crude and Corrected SIM and the GBD Study 2017. Brazil, 2000 to 2017. Sources: SIM and Brazil GBD Study 2017.

Figure 4

When assessing the percentage variations in the standardized CVD mortality rates from 2000 to 2017 by each state and the Federal District, there was a difference in the Crude SIM data, with stabilization in the rates or their increase (of as much as 115%) in most Northern and Northeastern states. That pattern is observed neither in the Corrected SIM data nor in the GBD Study data, whose rates showed a reduction in all Brazilian states and the Federal District ( Figure 5 , Table 2 ).

Figure 5. – Percentage variation of standardized cardiovascular mortality rates from 2000 to 2017. Sources: SIM and Brazil GBD Study 2017.

Figure 5

Table 2. – Standardized cardiovascular disease mortality rates for Brazil, its states and Federal District, in the years 2000 and 2017, as well as their percentage variations in the period.

Location Crude SIM Corrected SIM GBD 2017

2000 2017 Variation (%) 2000 2017 Variation (%) 2000 2017 Variation (%)
Acre 122.4 155.4 26.9 199.1 167.6 -15.8 203.9 158.5 -22.3
Alagoas 159.5 210.7 32.1 261.7 225.7 -13.8 253.6 211.9 -16.4
Amapá 149.7 136.1 -9.0 200.9 160.8 -20.0 242.7 157.2 -35.2
Amazonas 124.2 128.6 3.5 188.4 156.0 -17.2 177.5 147.0 -17.1
Bahia 134.8 137.6 2.1 235.6 173.8 -26.2 210.0 162.9 -22.4
Ceará 139.6 158.5 13.6 219.7 165.6 -24.6 194.1 152.4 -21.5
Federal District 233.1 135.6 -41.8 251.2 142.1 -43.4 301.5 175.4 -41.8
Espírito Santo 220.4 156.0 -29.2 278.6 158.6 -43.1 275.8 165.8 -39.9
Goiás 215.5 161.4 -25.1 247.3 166.6 -32.6 252.3 163.9 -35.1
Maranhão 83.5 179.3 114.8 225.5 211.1 -6.4 190.3 184.6 -3.0
Mato Grosso 228.4 152.1 -33.4 258.1 163.7 -36.6 240.2 162.8 -32.2
Mato Grosso do Sul 240.1 165.1 -31.2 270.5 177.0 -34.6 274.6 198.6 -27.7
Minas Gerais 204.6 132.9 -35.1 242.6 146.3 -39.7 228.4 154.5 -32.4
Pará 132.1 156.0 18.1 223.9 182.4 -18.5 200.9 168.6 -16.1
Paraíba 98.2 168.7 71.7 233.3 188.3 -19.3 213.0 190.9 -10.4
Paraná 287.4 152.8 -46.8 306.6 167.8 -45.3 297.0 188.3 -36.6
Pernambuco 206.0 183.2 -11.1 282.0 205.6 -27.1 263.2 214.6 -18.5
Piauí 136.5 190.6 39.6 269.0 201.9 -24.9 227.8 175.1 -23.1
Rio de Janeiro 252.1 168.1 -33.3 292.7 194.9 -33.4 296.0 207.7 -29.8
Rio Grande do Norte 121.9 145.7 19.6 196.6 156.0 -20.7 185.9 159.2 -14.3
Rio Grande do Sul 263.4 138.6 -47.4 277.1 154.6 -44.2 266.2 177.2 -33.4
Rondônia 191.7 157.3 -17.9 251.2 180.3 -28.2 253.0 184.8 -26.9
Roraima 190.5 177.5 -6.8 221.3 187.6 -15.2 305.9 196.3 -35.8
Santa Catarina 237.3 138.6 -41.6 279.9 150.0 -46.4 277.6 170.2 -38.7
São Paulo 264.3 160.3 -39.3 285.6 172.7 -39.5 283.3 185.6 -34.5
Sergipe 141.7 154.0 8.7 234.8 170.2 -27.5 218.6 171.6 -21.5
Tocantins 155.5 186.2 19.8 259.4 193.2 -25.5 294.6 173.9 -41.0

Brazil 211.7 155.1 -26.7 263.9 172.0 -34.8 248.8 178.0 -28.5

Discussion

This study compares three different methods to estimate the historical series of CVD mortality in Brazil from 2000 to 2017, which decreased, except for the period from 2015 onwards, when there was an increase in the GBD estimated rates and stability in the Corrected SIM rates. The estimates of the Corrected SIM and GBD were similar, especially after 2006, when the quality of the SIM improved. The Crude SIM showed an increase in the rates of the Northern and Northeastern states, while the Corrected SIM and GBD showed a reduction in the rates of all states and the Federal District in the period.

Cardiovascular diseases are the number one cause of death globally13 and in Brazil,5 , 14 corresponding to one third of all deaths. All regions showed a decline in mortality due to chronic non communicable diseases (CNCDs). The CVDs and their complications have a high impact on the loss of productivity in the workplace and in the family income, resulting in a US$ 4.18 billion deficit in the Brazilian economy from 2006 to 2015.15 Studies conducted in several countries have shown a reduction in the incidence of CVDs and in CVD mortality since the 1960s.16 , 17 In Brazil, that reduction occurred later, in the 1990s.5 , 14

Over the years, SIM has been improved, having its coverage increased and the quality of the reports of underlying causes of death in death certificates refined. These advances have resulted from the efforts of the Brazilian Ministry of Health in partnership with states and municipalities to improve death data collection by the SIM. Some examples are the 2005 Project to Reduce Ill-Defined Causes and the Projects to Reduce Regional Inequalities and Child Mortality in the Northeastern states and the ‘Legal Amazonia’ region.18 It is worth noting the Project of Active Search for Death Data, which enabled the definition of methodologies to redistribute underreported deaths.19 , 20 Those corrections are essential for the accurate interpretation and comparability of historical series in different regions of Brazil.

It is worth noting the important reduction in the percentage of ill-defined causes of death in the SIM, which results from the improvement in the quality of healthcare services and the increase in healthcare coverage, especially the advance of the family healthcare team to inner areas of the country.5

In addition, the differences between the Corrected SIM and the GBD Study 2017 can be explained by the percentage of the codes of unspecific causes, named ‘garbage code’ in the international literature.8 Although the rates provided by the Corrected SIM were not corrected by the redistribution of GC, all GBD Study estimates were corrected for death underreporting and redistribution of ill-defined causes and of GC. Thus, the GBD estimated rates differ from those of the other methods that do not use GC redistribution. Some examples of GC causes are as follows: septicemia; cardiac arrest; dehydration; congestive heart failure. They are part of the train of events leading to death, but are not the underlying cause of death.8 For the GC redistribution, the GBD Study uses algorithms based on medical literature evidence, multiple sources, expert opinions, analysis of multiple causes, and mainly on statistical modelling techniques to define the weight of assigning each GC to the most probable underlying cause of death, called target . 6 , 8

The SIM is a consolidated system, which the Brazilian Ministry of Health has been perfecting via processes of validation of internal inconsistencies and improvement in death reporting. However, the classification requires refinement, especially regarding the reduction in GC. When comparing the mortality estimates of the GBD Study with the Crude SIM data, the differences observed are due to age and sex inconsistencies related to causes of death, underreporting, and GC redistribution . The GC redistribution has the greatest influence on the difference between corrected estimates and crude ones. Level 1 and level 2 GC, those with little specification of the real cause of death, correspond to 12% of the SIM records. When level 3 and level 4 GC are considered to be redistributed in the same group of causes, that is, with better specification of the cause of death, the GC can reach 40%, which can lead to differences in the estimates between the SIM and the GBD.6 , 8

This study indicates that the Crude SIM analyses are biased, especially for the Northern and Northeastern states. Therefore, its adoption is not recommended, especially for the definition of regional policies, because the rates are subject to estimation errors, such as those due to underreporting and excessive proportion of ill-defined causes. Methodological adjustments to coverage and redistribution of ill-defined causes are necessary, even more when it comes to the analysis of historical series, involving a period in which the quality of SIM was impaired.

In 2015, the United Nations Assembly approved the Sustainable Development Goals, representing 17 global challenges to achieve a better and more sustainable future for all. One of the goals is to ensure good health and well-being for all, at all ages. It includes the indicator “a 30% reduction in premature mortality from CNCDs by 2030”, whose calculation involves a reduction in CVDs. Reducing CNCDs and CVDs is a global challenge.21 - 23

To meet the goal to prevent and control CNCDs, the World Health Organization has issued a document recommending the adoption of interventions for health promotion, with the implementation of public policies within and across sectors that promote healthy practices, such as healthy diets, low-sodium food products, open public spaces and adequate infrastructure to support physical activity, smoke-free environments, and alcohol advertising regulation.24 In addition, it is worth noting the importance of investing in primary care and access to medium and high complexity technologies, when necessary, aimed at the whole care of patients with CNCDs.25

This study shows an increase (GBD 2017) or stability (Corrected SIM) in the mortality rates due the CVD from 2015 onwards. These data need to be revised because of the short period analyzed. However, other studies have reported worsening of health indicators in Brazil, which has been attributed to the economic crisis, the increase in poverty, and the cuts in health and social policies resulting from the Constitutional Amendment 95/2016 and the freeze on public expenses, health included, for 20 years.22 - 25

This study has limitations. The use of secondary databases can add biases, such as underreporting and inconsistencies in death certificate completion. In addition, the Brazilian population estimates may be subject to errors, as the last available census in Brazil dates back to 2010. Moreover, the GBD estimates might have limitations because of its sources, adjustments, and algorithms used.

Conclusion

This study shows the decline in the CVD mortality rates in the period analyzed, except for the last two years. The comparison of the estimates shows similarities between the Corrected SIM and the GBD Study 2017. However, the use of the Crude SIM data is not recommended, especially for subnational analyses, because it can result in interpretation errors. In this study, the increase in mortality rates might have reflected the improvement in death data capture and in the definition of the underlying causes of death in the past decade, especially in the Northern and Northeastern regions. This justifies the recommendation to always use corrected data for mortality analyses.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Sources of Funding

Ministerio da Saúde – Fundo Nacional de Saúde – TED 148/2018. Dr. Ribeiro was supported in part by CNPq (Bolsa de produtividade em pesquisa, 310679/2016-8 and IATS, project: 465518/2014-1) and by FAPEMIG (Programa Pesquisador Mineiro, PPM-00428-17). Malta DC was supported in part by CNPq (Bolsa de produtividade em pesquisa) and by FAPEMIG (Programa Pesquisador Mineiro).


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