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. 2021 Sep 17;19:eAO5744. doi: 10.31744/einstein_journal/2021AO5744
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Impact of climate variability on exercise-induced bronchospasm in adolescents living in a semi-arid region

Edinely Michely de Alencar Nelo 1, Jânio Luiz Correia Júnior 1, Hamilton Felipe Andrade Santos 1, José Pereira de Lima Júnior 2, Jéssica Thayani Santos Brandão 2, José Fernando Vila Nova de Moraes 2, Marco Aurélio de Valois Correia Júnior 3, Ricardo de Freitas-Dias 3,
PMCID: PMC8448549  PMID: 34586155

ABSTRACT

Objective:

To examine the impact of climate variability on the occurrence of exercise-induced bronchospasm in the rainy and dry seasons of a Brazilian semi-arid region.

Methods:

This sample comprised 82 adolescents aged 15 to 18 years, who were submitted to exercise-induced bronchospasm assessment on a treadmill and outdoors, during the rainy and the dry season. Anthropometric variables, sexual maturity and forced expiratory volume in the first second were analyzed. Air temperature and humidity, decline in forced expiratory volume in the first second (%) and frequency of bronchospasm were compared between seasons using the independent Student’s t test, the Wilcoxon and McNemar tests, respectively. The level of significance was set at p<0.05.

Results:

The mean age was 15.65±0.82 years. Air temperature, air humidity and decline in forced expiratory volume in the first second (%) differed between seasons, with higher air temperature and humidity in the rainy season (29.6ºC±0.1 and 70.8%±0.6 versus 28.5ºC±0.2 and 48.5%±0.6; p<0.05). The decline in forced expiratory volume in the first second (%) was greater in the dry season (9.43%±9.97 versus 12.94%±15.65; p<0.05). The frequency of bronchospasm did not differ between seasons.

Conclusion:

The dry season had a negative impact on forced expiratory volume in the first second in adolescents, with greater decrease detected during this period. Findings of this study suggested bronchospasm tends to be more severe under low humidity conditions.

Keywords: Asthma exercise-induced, Humidity, Climate, Exercise, Adolescent

INTRODUCTION

Exercise-induced bronchospasm (EIB) is a transient bronchial constriction that happens after exercise, leading to a 10% or greater decrease in forced expiratory volume in the first second (VEF1) relative to baseline.(1) The triggering mechanism includes some factors, such as individual susceptibility,(2) exercise duration, and intensity and environment conditions, especially relative air humidity.(3)

The pathophysiology of EIB is directly related to exercise-induced hyperventilation and resultant low airway dehydration.(4) This process affects the osmotic gradient in the epithelium, and stimulates the release of mediators involved in bronchospasm by nerves, epithelial and inflammatory cells.(4)

Apart from this pathophysiological process, climates with low relative air humidity levels (<50%) are associated with higher rates of bronchospasm.(3) Hence, EIB tends to be more common in cold and dry (4,5) than in warm and humid climates.(3,4)

Most studies investigating EIB are conducted indoors (i.e., in controlled environments).(14) However, external environmental factors may affect to occurrence of EIB.(13) This study set out to elucidate the relation between climate variables (air temperature and relative humidity) and EIB, given the potential exposure of susceptible individuals to environmental conditions.(3,6)

OBJECTIVE

To examine the impact of climate variability (air temperature and relative humidity) on exercise-induced bronchospasm development in adolescents, in the dry and the wet season of a Brazilian semi-arid region.

METHODS

Participants

This convenience sample comprised adolescents with no respiratory symptoms, aged 15 to 18 years,(7) and living in a semi-arid region of Brazil. Adolescents with a history of respiratory infections in the 4 weeks before testing were excluded. Other exclusion criteria were pregnancy and self-reported cardiovascular, musculoskeletal or metabolic disorders. This study was conducted from March to April, and from August to November 2018, in the city of Petrolina (PE). Petrolina is located in the Brazilian Northeast and has a semi-arid climate (BSwh classification), with high temperatures (>22°C) and low rainfall (<250mm) in winter.(8) The assent and informed consent forms were signed by adolescents or their guardians. This study was approved by the Research Ethics Committee of Universidade de Pernambuco (UPE), Brazil (CAAE: 81537517.2.0000.5207, opinion no. 2.701.140).

Sample size calculation

Sample size was estimated by effect size calculation based on the primary endpoint and the percentage of EIB among adolescent students.(4) Post-hoc analysis was conducted as follows: effect size of 0.2, α error <0.05, and β error <0.95. The estimated sample size corresponded to 82 volunteers. Procedures were performed using WinPepi software, version 11.65 for Windows. Sample size was large enough to detect significant differences between experimental periods for the variables air temperature and relative humidity (effect size larger than r=0.50; large effect), and VEF1 decline (%) (effect size larger than r=0.10, small effect).

Study design

Volunteers were submitted first to self-assessment of sexual maturity,(9) then to anthropometric measurements, spirometry, and the EIB testing. Tests were carried out during the rainy (March and April) and dry (August to November) seasons of the year 2018. Seasons were defined according to climate data recorded at Bebedouro agrometeorological weather station and provided by Instituto Nacional de Meteorologia (INMET).(8,10) Air temperature and relative humidity were monitored during both experimental periods (Figure 1).

Figure 1. Experimental design.

Figure 1

Instruments and data collection

Sexual maturity

The sexual maturity status of male and female adolescents in this sample was determined using the Tanner Pubertal Development Scale, in compliance with self-assessment guidelines.(9)

Anthropometric data

Anthropometric variables were measured by a single examiner, in compliance with the International Society for the Advancement of Kinanthropometry (ISAK) guidelines.(11) Total body mass and height were measured using a digital scale and stadiometer (W-200, Welmy, Brazil). Waist circumference was measured using a measuring tape (WCS, Mabbis, Brazil).(12,13) The body mass index (BMI) was determined using the Quetelet index equation: BMI = weight (kg) / (height (m))². This index was used for body fat categorization into percentiles (below the 5th percentile, underweight; 5th to 84th percentile, normal weight; 85th to 94th percentile, overweight; 95th percentile or over, obesity).(14)

Spirometry

Respiratory capacity was assessed using a portable spirometer (Sx 1000, KoKo, Longmont, CO, United States). A minimum of three spirometry maneuvers using a nose clip was performed. The highest forced vital capacity (FVC), FEV1, and Tiffeneau index values obtained were used in the analysis; reproducibility patterns were accounted for.(15) Volunteers were duly instructed about test day recommendations and test details, in compliance with American Thoracic Society (ATS) and Sociedade Brasileira de Pneumologia e Tisiologia (SBPT) guidelines.(16)

Exercise-induced bronchospasm testing

Exercise-induced bronchospasm testing was carried out on a treadmill (Master Super ATL, Inbramed, Porto Alegre, RS, Brazil), according to official ATS standards.(1) Volunteers were first submitted to a warm-up consisting of 1 minute of walking below 85% of maximum heart rate (HRmax). In the second minute, intensity was progressively increased in such a manner that adolescents reached an intensity higher than 85% of HRmax in the third minute. This intensity was then maintained for six minutes. Maximum heart rate was determined using the following equation: 208 - (age x 0.7).(16) Exercise intensity was determined according to heart rate (HR), which was monitored every 30 seconds using a heart rate monitor (V800, Polar, Brazil).

After test completion, spirometry was repeated four times, and FEV1 measured at 5, 10, 15, and 20 minutes. The FEV1% relative to baseline (pre-test) was then calculated using the following equation: [(%FEV1 = baseline FEV1 – post-test FEV1 x 100 / baseline FEV1)](1) to determine EIB positivity, defined as FEV1 decrease equal to or higher than 10% relative to baseline.(1,2) To detect the greater percentage of FEV1 decline across selected time points, the maximum FEV1 decline (QMFEV1) was calculated using the equation [(%QMFEV1 = baseline FEV1 – lowest post-test FEV1 X 100 / baseline FEV1)].(2) Exercise-induced bronchospasm was diagnosed whenever FEV1 declined by 10% or more after exercise, according to widely adopted guidelines.(1,2,1719)

Environmental variables

Air temperature and relative humidity in the rainy and the dry season were recorded at the time of testing using a digital thermo-hygrometer (Incoterm, São Paulo, SP, Brazil). Air temperature and relative humidity data provided by INMET were also used.(10)

Data analysis

Data were processed and analyzed using software SPSS, version 22.0 for Windows. Data were entered using double typing and checked. Data normality was investigated using the Kolmogorov-Smirnov test followed by descriptive and inferential analysis. Height, temperature, baseline FVC, and baseline FEV1 were normally distributed. Continuous variables were summarized as mean, standard deviation and 95% confidence interval.

Air temperature and relative humidity in the rainy and the dry season were compared using the independent Student’s t test. Forced expiratory volume in one second decline (%) and frequency of EIB were compared using the Wilcoxon and the McNemar tests, respectively. For normally distributed variables, Cohen d was used to estimate effect size, as follows: small effect (<0.20), moderate effect (0.20 to 0.50), large effect (0.50 to 1.0), and very large effect (>1.0).(20) For non-normally distributed variables, effect size was determined using Pearson’s r, as follows: small effect (r=0.10), medium effect (r=0.30) and large effect (r=0.50). The level of significance was set at 5% (p<0.05).

RESULTS

This sample comprised 82 adolescents, mean age of 15.65±0.82 years, 43 (52.4%) males and 39 (47.6%) females. As to sexual maturity, boys (41.9%) and girls (41%) were at stage T4 (pubescent) of the Tanner scale. Adolescents were categorized as normal weight based on anthropometric measurements and BMI percentiles (45.75±31.30) (Table 1).

Table 1. Anthropometric characteristics of adolescents.

Variables Mean± SD 95%CI
Weight, kg 59.57±10.61 57.24-61.90
Height, m 1.70±0.09 1.67-1.71
BMI, kg/m² 20.64±3.42 19.89-21.39
WC, cm 72.21±7.23 70.62-73.80

SD: standard deviation; 95%CI: 95% confidence interval; BMI: body mass index; WC: waist circumference.

Baseline (pre-exercise) spirometry measurements (FVC, FVC% of predicted, FEV1 and FEV1% of predicted) did not differ between the rainy and the dry season (Table 2).

Table 2. Baseline spirometry characteristics of male and female adolescents.

Variables Rainy Dry Rainy versus dry p value Cohen’s d
Baseline FVC, L 3.77±0.73 3.82±0.86 - 0.05 (-0.16-0.05) 0.299 0.06
FVC% predicted % 111.99±33.13 113.79±36.18 -1.80 (-5.05-1.45) 0.274 2.93
Baseline FEV1, L 3.42±0.68 3.43±0.78 - 0.01 (-0.12-0.09) 0.798 0.01
FEV1% predicted % 109.95±36.62 110.01±35.49 -0.06 (-3.91-3.79) 0.974 0.00

Results expressed as means±standard deviation and seasonal effects (difference between group means, adjusted for baseline values, with 95% confidence intervals).

p<0.05 – Dependent Student’s t test.

FVC: forced vital capacity; FEV1: forced expiratory volume in the first second; L: liters.

The mean HR during EIB testing in the rainy and the dry season was 172.69±3.29bpm and 177.90±5.09bpm (87% and 90% of HRmax), respectively. Therefore, the recommended test intensity was achieved in both seasons (Figure 2).

Figure 2. Exercise intensity variation during exercise-induced bronchospasm testing according to heart rate. The red dotted line represents the lower heart rate limit recommended for exercise intensities equivalent to 80% to 90% of maximum heart rate.

Figure 2

Air temperature and relative humidity recorded by INMET in selected months of the year ranged from 25.4°C to 33.4°C and 62% to 87% rainy season and from 23.8°C to 33.5°C and 37% to 72% dry season (Figure 3A). Comparative analysis of air temperature and relative humidity between the rainy and the dry season revealed differences (Figures 3B and 3C).

Figure 3. Intra-annual variability in air temperature and relative humidity in the year of 2017. A) Climate variability over the course of twelve months; B) Air temperature, comparisons between rainy and dry season; C) Relative humidity, comparisons between rainy and dry season.

Figure 3

As to EIB, the lowest post-test FEV1% predicted was 92.04%±29.45 and 96.70%±37.13 (rainy and dry season, respectively). The greatest decline in post-test FEV1 (%) relative to baseline differed between seasons, with greater percent decrease in the dry season and a small effect size (r=0.13) (Figure 4).

Figure 4. Comparison of forced expiratory volume decrease in the first second between seasons.

Figure 4

DISCUSSION

This study examined the occurrence of EIB in adolescents living in a semi-arid region with a hot, dry climate, and low levels of relative air humidity throughout the year(8,10) a factor associated with higher risk of EIB.(3) The greater decline in FEV1 (%) occurred in the dry season, when air temperature and relative humidity were lower relative to the rainy season (in particular relative air humidity, with greater mean differences across seasons). According to current EIB assessment standards, the induction test in this study was effective, and climate variables (air temperature and relative humidity) were associated with FEV1 decline in adolescents in this sample. Findings of this study suggest EIB tends to be more severe in low relative air humidity conditions.

Methods of EIB identification and assessment are vital for accurate diagnosis. However, consensus regarding the ideal scenario for EIB testing(6) and the gold standard for diagnosis in adolescents(21) are lacking. To date, the only recommendation is the use of standardized induction tests. In this study, exercise testing was selected since it is thought to be an effective method to assess EIB.(21)

Exercise intensity control is an important aspect of exercise test standardization.(1,3) In this study, the HR used to control test intensity reached the recommended zone of 80% to 90% of the predicted HRmax, or HR greater than 170bpm.(1)

In EIB (primary outcome) assessed according to FEV1, this spirometry variable is even more commonly used,(6,22) and a percent decline in FEV1 ≥10% is thought to be sensitive enough for EIB assessment.(1,23) Sensitivity may be enhanced in exercise testing conducted under low air temperature and relative humidity conditions,(24) as in this study.

In a study examining climate variability and EIB, Johansson et al.,(25) detected a similar percent decline in FEV1 in adolescents submitted to induction in dry air conditions (FEV1 decline, 18.7%±7.9). In a study by Park et al.,(26) FEV1 decline was explained by a significant relation between air temperature and relative humidity (temperature: 9.9°C±1.2 versus 16.4°C±1.8; relative air humidity: 44.9%±1.4 versus 52.1%±2.4) and EIB positivity (61.4% versus 18.9%; p<0.05). In that study, EIB was more frequent in the cold, dry season.

Small temperature variation between experimental periods in this study may explain the smaller decline in FEV1. Although air temperature and relative humidity may impact EIB severity, this study revealed a greater decline in FEV1 in the dry season, when relative air humidity was lower, despite similar temperature ranges. High relative air humidity in the rainy season may also have prevented higher airway dehydration during exercise, since warm and humid environments are associated with lower risk of bronchial response.(4)

Literature data suggest relative air humidity plays a more significant role in bronchial responsiveness than air temperature.(14) Dry climate is thought to induce more robust osmotic effects in response to more severe post-exercise airway dehydration in susceptible individuals.(1,2,4) Such climate conditions have also been associated with higher incidence of EIB in individuals with no respiratory symptoms,(1,2) given air conditioning (warming and humidification) capacity is lower during exercise due to enhanced ventilation.(3,4)

The impact of air temperature, and in particular of relative air humidity, on bronchial response is widely recognized. During high-intensity exercise, ventilation increases up to 30-fold relative to baseline, precluding appropriate conditioning of inhaled room air.(1,2) This study was conducted in a semi-arid region, with warm, dry climate. Although cold, dry air is thought to trigger EIB. Rundell et al.,(27) reported similar responses in room temperatures, and in cold, dry air conditions, suggesting inhaled air dryness is a more significant factor for EIB than air temperature.(1,2,28) Furthermore, warm, humid environments may reduce or even prevent EIB development.(29,30)

According to ATS(1,2) recommendations, bronchoprovocation tests should be conducted in environments with air temperature between 20°C to 25°C, and humidity below 50%. Important as these guidelines may be for test standardization purposes, they may preclude the assessment of individual or collective characteristics, which may be more appropriately investigated during activities undertaken in realistic environments. In this regard, this study makes significant contributions to outdoor assessment and simulates air temperature and humidity conditions experienced by adolescents in their routine activities. It also provides a seasonal assessment of post-exercise pulmonary function and explores typical air temperature and humidity conditions of the region.

Comparison of temperature variation between experimental periods limits potential comparison of findings with regions with low temperatures, in the rainy season, and is a limitation of this study. Future studies including factors associated with air quality (air pollutants) are warranted, given these factors may also impact EIB development.(3)

CONCLUSION

Air temperature and relative humidity conditions in the dry season had a negative impact on forced expiratory volume in the first second in adolescents. The percent decline in forced expiratory volume in the first second was greater after physical exercise in the dry season of the semi-arid climate. Outdoor assessment contributed to the understanding of exercise-induced bronchospasm characteristics under climate conditions which more faithfully reflect those faced during games and playful activities, following bronchoprovocation tests conducted in a region with semi-arid climate.

ACKNOWLEDGEMNTS

Introduction to Scientific Research grant from the Universidade de Pernambuco, Institutional Program of Introduction to Scientific Research Grant, of the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), number 123399/2018-1/800291/2018-2, given to the author Edinely Michely de Alencar Nelo. This study was partly financed by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brazil (CAPES) - Finance Code 001.

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Einstein (Sao Paulo). 2021 Sep 17;19:eAO5744. [Article in Portuguese]

Influência de alterações climáticas sobre a ocorrência do broncoespasmo induzido por exercício em adolescentes de uma região semiárida

Edinely Michely de Alencar Nelo 1, Jânio Luiz Correia Júnior 1, Hamilton Felipe Andrade Santos 1, José Pereira de Lima Júnior 2, Jéssica Thayani Santos Brandão 2, José Fernando Vila Nova de Moraes 2, Marco Aurélio de Valois Correia Júnior 3, Ricardo de Freitas-Dias 3,

RESUMO

Objetivo:

Verificar a influência das alterações climáticas sobre o broncoespasmo induzido por exercício, nos períodos chuvoso e seco de uma região do semiárido brasileiro.

Métodos:

Foram submetidos à avaliação do broncoespasmo em esteira ergométrica, em ambiente externo, nos períodos chuvoso e seco, 82 adolescentes, com idades de 15 a 18 anos. Foram avaliadas as variáveis antropométricas, a maturação sexual e o volume expiratório forçado no primeiro segundo. Para comparação da temperatura e umidade, queda do volume expiratório forçado no primeiro segundo (%) e frequência do broncoespasmo entre os períodos, foram utilizados o teste t de Student independente, o teste de Wilcoxon e o teste de McNemar, respectivamente. O nível de significância adotado foi p<0,05.

Resultados:

A média de idade foi 15,65±0,82 anos. A temperatura, a umidade e a queda do volume expiratório forçado no primeiro segundo (%) diferiram entre os períodos, com valores de temperatura e umidade maiores no período chuvoso (29,6ºC±0,1 e 70,8%±0,6 versus 28,5ºC±0,2 e 48,4%±0,6; p<0,05). A queda do volume expiratório forçado no primeiro segundo (%) foi maior no período seco (9,43%±9,97 versus 12,94%±15,65; p<0,05), e não foi encontrada diferença da frequência do broncoespasmo entre os períodos.

Conclusão:

O período seco influenciou negativamente no volume expiratório forçado no primeiro segundo de adolescentes, observando maior percentual de queda dessa variável nesse período. De acordo com os achados, propõe-se uma maior gravidade do broncoespasmo induzido por exercício em condições de baixa umidade.

Descritores: Asma induzida por exercício, Umidade, Clima, Exercício físico, Adolescente

INTRODUÇÃO

O broncoespasmo induzido por exercício (BIE) consiste em uma obstrução brônquica temporária após o exercício físico, caracterizada por redução maior ou igual a 10% do volume expiratório forçado no primeiro segundo (VEF1), comparado ao valor basal.(1) Seu mecanismo de evocação compreende fatores relacionados à suscetibilidade individual,(2) à intensidade e duração do exercício e a fatores ambientais, destacando-se entre estes a umidade relativa do ar.(3)

A fisiopatologia do BIE está diretamente ligada à hi­perventilação provocada pelo exercício físico, a qual gera a desidratação das vias aéreas inferiores.(4) Esse processo ocasiona alteração do gradiente osmótico em relação ao epitélio, produzindo um estímulo para as células epiteliais, inflamatórias e fibras nervosas liberarem mediadores que podem estimular o broncoespasmo.(4)

Associado a esse processo fisiopatológico é reconhecido que, em condições climáticas com baixos valo­res percentuais de umidade relativa do ar (<50%), existe maior ocorrência de tal resposta brônquica.(3) Diante disso, regiões com clima frio e seco apresentam risco maior de desencadeamento do BIE,(4,5) enquanto em climas quente e úmido o risco é menor.(3,4)

Tendo em vista que grande parte dos estudos que avaliaram o BIE são realizados em ambientes internos (controlados)(14) e as variações climáticas do ambiente externo podem influenciar na sua ocorrência,(13) este estudo se faz necessário para esclarecer a relação entre as variáveis climáticas (temperatura e umidade relativa do ar) e o BIE, reconhecendo que indivíduos suscetíveis podem viver expostos a tais condições ambientais.(3,6)

OBJETIVO

Verificar a influência das alterações climáticas (temperatura e umidade relativa do ar) na ocorrência do broncoespasmo induzido por exercício em adolescentes, nos períodos climáticos chuvosos e seco de uma região do semiárido brasileiro.

MÉTODOS

Participantes

A amostra, por conveniência, foi composta de adolescentes com idades de 15 a 18 anos,(7) assintomáticos respiratórios, de uma região semiárida do território brasileiro. Foram excluídos aqueles que apresentaram qualquer infecção respiratória nas 4 semanas anteriores ao teste; gravidez; história de doença cardiovascular e musculoesquelética ou distúrbios metabólicos autorreferidos. A pesquisa foi realizada no período de março a abril e agosto a novembro do ano de 2018, na cidade de Petrolina (PE), situada no nordeste brasileiro, a qual apresenta clima do tipo BSwh, que corresponde a um clima semiárido, com temperaturas altas (>22°C) e chuvas escassas no inverno (<250mm).(8) Os termos de assentimento e consentimento foram entregues aos adolescentes e assinados por eles e por seus responsáveis. Esta pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade de Pernambuco (UPE), Brasil (CAAE: 81537517.2.0000.5207, parecer 2.701.140).

Cálculo amostral

O tamanho da amostra foi estimado pelo cálculo do tamanho de efeito, considerando o desfecho principal e o percentual de BIE em adolescentes escolares.(4) Foi realizada análise post-hoc, no qual o tamanho de efeito foi 0,2, o erro α <0,05 e o erro β <0,95, resultando no total de 82 voluntários. Para todos os procedimentos, foi utilizado o software WinPepi, versão 11.65 para Windows. O tamanho da amostra foi suficiente para detectar diferenças significativas entre períodos experimentais para as variáveis de temperatura e umidade relativa do ar, com tamanho de efeito maior que r=0,50 (efeito grande) e para a queda do VEF1(%), tamanho de efeito maior que r=0,10 (efeito pequeno).

Delineamento do estudo

Inicialmente, todos os voluntários foram submetidos ao autoexame do estágio maturacional,(9) seguido das mensurações das medidas antropométricas e da realização do teste de espirometria e do teste indutor do BIE. Todos os testes foram realizados nos períodos climáticos chuvoso (março e abril) e seco (agosto a novembro) do ano de 2018, sendo esses períodos definidos conforme os dados climáticos da estação agrometeorológica do Bebedouro, disponibilizados pelo Instituto Nacional de Meteorologia (INMET).(8,10) Em ambos os períodos experimentais, a temperatura e a umidade relativa do ar foram monitoradas (Figura 1).

Figura 1. Desenho experimental.

Figura 1

Instrumentos e coleta de dados

Estágio maturacional

Para avaliar a o estágio maturacional dos adolescentes de ambos os sexos, foi utilizada a escala de autoclassificação maturacional do Estágio de Tanner, seguindo as recomendações para o autoexame individualizado.(9)

Antropometria

As variáveis antropométricas foram mensuradas por um único avaliador, seguindo as recomendações da International Society for the Advancement of Kinanthropometry (ISAK).(11) A massa corporal total e a estatura foram medidas utilizando balança digital e estadiômetro (W-200, Welmy, Brasil). A circunferência da cintura foi mensurada utilizando uma fita métrica (modelo WCS, Mabbis, Brasil).(12,13) O índice de massa corporal (IMC) foi determinado pela equação do índice de Quetelet em kg/m²: IMC (kg) = peso (kg) / (estatura (m))². Esse índice foi utilizado para classificação de gordura corporal por meio dos percentis (percentis abaixo do 5° para baixo peso, do percentil 5° ao 84° para a eutrofia, do percentil 85° ao 94° para sobrepeso e do percentil 95° em diante para obesidade).(14)

Teste espirométrico

Para a avaliação da capacidade respiratória, foi utilizado um espirômetro portátil (Modelo Sx 1000, KoKo, Longmont, CO, Estados Unidos), sendo realizadas, no mínimo, três manobras espirométricas, com uso de um clipe nasal. Para a análise dos parâmetros, foi escolhida a manobra que apresentou os maiores valores para as variáveis de capacidade vital forçada (CVF), VEF1 e índice de Tiffeneau, observando os padrões de reprodutibilidade.(15) Os voluntários foram instruídos quanto às recomendações para o dia do teste, e o mesmo foi explicado previamente à realização, seguindo os procedimentos recomendados pela American Thoracic So­ciety (ATS) e pela Sociedade Brasileira de Pneumologia e Tisiologia (SBPT).(16)

Teste indutor do broncoespasmo induzido por exercício

O teste indutor do BIE foi realizado na esteira ergométrica (modelo Master Super ATL, Inbramed, Porto Alegre, RS, Brasil), seguindo a padronização oficial da ATS.(1) Inicialmente, os voluntários realizaram um aquecimento, que consistiu em caminhada por 1 minuto em intensidade inferior a 85% da frequência cardíaca máxima (FCmáx). No segundo minuto, a intensidade foi aumentada gradualmente, até que, no terceiro minuto, alcançasse a intensidade superior a 85% FCmáx, a qual foi mantida por seis minutos. A FCmáx foi determinada pela equação: 208 - (idade x 0,7),(16) e a intensidade do exercício foi avaliada com base na frequência cardíaca (FC), a qual foi monitorada a cada 30 segundos, por meio de cardiofrequencímetros (modelo V800, Polar, Brasil).

Ao término do teste indutor do BIE, foram realizados quatro novos testes espirométricos, nos quais a variá­vel VEF1 foi mensurada nos intervalos de tempo de 5, 10, 15 e 20 minutos. Em seguida, calculou-se o percentual do VEF1 em relação ao valor pré-teste, utilizando a equação [(%VEF1 = VEF1 pré-teste - VEF1 pós-teste x 100 / VEF1 pré-teste)](1) para detecção da positividade do BIE, definido como redução do VEF1 igual ou superior a 10% do valor basal (pré-teste).(1,2) Também foi calculada a queda máxima de VEF1 (QMVEF1) por meio da equação [(%QMVEF1 = VEF1 pré-teste - menor VEF1 pós-teste X 100 / VEF1 pré-teste)],(2) para detecção do maior percentual de redução do VEF1 nos tempos avaliados. Para a classificação do diagnóstico do BIE, adotou-se queda maior ou igual a 10% no VEF1 após exercício, conforme as recomen­dações das dire­trizes mundialmente aceitas.(1,2,1719)

Registo das variáveis ambientais

As variáveis climáticas de temperatura e umidade relativa do ar dos períodos chuvoso e seco foram registradas no momento dos testes, por meio de um termo-higrômetro digital (marca Incoterm, São Paulo, SP, Brasil). Também foram utilizados os dados de temperatura e umidade relativa do ar fornecidos pelo INMET.(10)

Análises dos dados

Os dados foram processados e analisados no software SPSS, versão 22.0, para Windows, tendo sido inseridos por meio de digitação dupla com checagem posterior. Foi avaliada a normalidade, pelo teste de Kolmogorov- Smirnov, seguida de análise descritiva e inferencial. A estatura, a temperatura, a CVF pré e o VEF1 pré apresentaram normalidade dos dados. As variáveis contínuas foram resumidas em média, desvio-padrão e intervalo de confiança de 95%.

Para comparação das variáveis climáticas de temperatura e umidade relativa do ar entre os períodos chuvoso e seco foi realizado o teste t de Student independente; para a queda do VEF1(%), o teste de Wilcoxon e, para a frequência do BIE, o teste de McNemar. Adicionalmente, para estimar o tamanho de efeito, foi utilizado o d de Cohen para as variáveis com distribuição normal, com as seguintes classificações: efeito pequeno (<0,20), efeito moderado (0,20 a 0,50), efeito grande (0,50 a 1,0) e efeito muito grande (>1,0).(20) Já para estimar o tamanho de efeito das variáveis de distribuição não normal, foi considerado o r de Pearson, com as classificações: efeito pequeno (r=0,10), efeito médio (r=0,30) e efeito grande (r=0,50). O nível de significância estabelecida foi de 5% (p<0,05).

RESULTADOS

Participaram da pesquisa 82 adolescentes, com média de idade de 15,65±0,82 anos, sendo 43 (52,4%) do sexo masculino e 39 (47,6%) do sexo feminino. Referente à maturação sexual, tanto meninos (41,9%) quanto meninas (41%) encontravam-se ao estágio T4 (pubescente) da escala de Tanner. Os adolescentes foram classificados como eutróficos conforme os resultados antropométricos e a classificação do IMC por percentil (45,75±31,30) (Tabela 1).

Tabela 1. Características antropométricas de adolescentes.

Variáveis Média±DP IC95%
Peso, kg 59,57±10,61 57,24-61,90
Estatura, m 1,70±0,09 1,67-1,71
IMC, kg/m² 20,64±3,42 19,89-21,39
CC, cm 72,21±7,23 70,62-73,80

DP: desvio-padrão; IC95%: intervalo de confiança de 95%; IMC: índice de massa corporal; CC: circunferência da cintura.

Sobre as variáveis espirométricas (CVF, CVF% do predito, VEF1 e VEF1% do predito), os valores basais (pré-exercício) foram semelhantes entre os períodos climáticos chuvoso e seco (Tabela 2).

Tabela 2. Características espirométricas basais de adolescentes de ambos os sexos.

Variáveis Chuvoso Seco Chuvoso versus seco Valor de p Cohen’s d
CVF pré, L 3,77±0,73 3,82±0,86 - 0,05 (-0,16-0,05) 0,299 0,06
CVF% predito, % 111,99±33,13 113,79±36,18 -1,80 (-5,05-1,45) 0,274 2,93
VEF1 pré, L 3,42±0,68 3,43±0,78 - 0,01 (-0,12-0,09) 0,798 0,01
VEF1% predito, % 109,95±36,62 110,01±35,49 -0,06 (-3,91-3,79) 0,974 0,00

Resultados expressos como médias±desvio-padrão e efeitos dos períodos climáticos (diferença de médias entre os grupos, ajustados para os valores basais, com intervalos de confiança de 95%).

p<0,05 – Teste t de Student dependente.

CVF: capacidade vital forçada; VEF1: volume expiratório forçado no primeiro segundo; L: litros.

A FC média alcançada no teste de indução do BIE foi de 172,69±3,29bpm no período chuvoso e de 177,90±5,09bpm no período seco, equivalentes a 87% e 90% FCmáx, respectivamente, o que confirma que a intensidade requerida no teste foi alcançada em ambos os períodos (Figura 2).

Figura 2. Variação da intensidade do exercício do teste de indução do broncoespasmo induzido por exercício, avaliada por meio da frequência cardíaca. A linha tracejada em vermelho representa o limite inferior da frequência cardíaca recomendada para o exercício em intensidade de 80% a 90% da frequência cardíaca máxima.

Figura 2

A variação da temperatura e da umidade relativa do ar registrada pelo INMET durante os meses do ano foi de 25,4°C a 33,4°C e 62% a 87% no período chuvoso e de 23,8°C a 33,5°C e 37% a 72% no seco (Figura 3A). Quando se comparam a temperatura e a umidade relativa do ar entre os períodos chuvoso e seco dos dias do teste de indução, verificam-se diferenças entre as variáveis climáticas (temperatura e umidade relativa do ar) (Figura 3B e 3C).

Figura 3. Variação intra-anual de temperatura e umidade para o ano de 2017. A) Variações meteorológicas ao longo de doze meses; B) Comparação da temperatura durante o período chuvoso e seco do ano; C) Comparação da umidade relativa durante o período chuvoso e seco do ano.

Figura 3

Referente ao BIE, o percentual do predito do menor VEF1 pós-teste de indução foi de 92,04%±29,45 no período chuvoso e 96,70%±37,13 no seco. Observou-se diferença quanto a maior queda do VEF1(%) em relação ao basal entre os períodos climáticos, sendo encontrado maior percentual de queda para o período seco com um tamanho de efeito pequeno (r=0,13) (Figura 4).

Figura 4. Comparação da queda do volume expiratório forçado no primeiro segundo entre os períodos climáticos.

Figura 4

DISCUSSÃO

Este estudo avaliou o BIE em adolescentes residentes em uma região de clima semiárido quente e seco, na qual há a peculiaridade climática regional de baixos percentuais de umidade relativa do ar durante o ano,(8,10) sendo esse um fator relacionado a um maior risco de ocorrência do BIE.(3) Observa-se maior percentual de queda do VEF1 no período seco, época do ano na qual a temperatura e a umidade relativa do ar foram menores em relação ao período chuvoso - em especial a umidade relativa do ar, que apresentou maior diferença de média entre os períodos. Conforme a presente padronização para a avaliação do BIE, foi possível considerar que o teste de indução utilizado foi efetivo e as variá­veis climáticas de temperatura e umidade relativa do ar influenciaram na queda do VEF1 nos adolescentes avaliados. Esta pesquisa proporciona o entendimento de uma maior gravidade do BIE em condições de baixa umidade relativa do ar.

Os métodos de identificação e avaliação do BIE são fundamentais para que se estabeleça um diagnóstico preciso, porém, ainda não existe consenso sobre o cenário ideal para a realização do teste de indução(6) e nem sobre o padrão-ouro para o diagnóstico em adolescentes.(21) Até o presente momento, é preconizado apenas que seja feita a padronização do teste de indução, tendo sido empregada, neste estudo, a indução do BIE por exercício, pelo fato de ser um método efetivo para avaliação do BIE.(21)

Um aspecto importante da padronização do teste de indução por exercício diz respeito ao controle da intensidade na qual o exercício é realizado.(1,3) No presente estudo, a FC utilizada para o controle da intensidade no teste de indução alcançou o percentual recomendado de 80% a 90% da FCmáx prevista, que corresponde a uma FC superior a 170bpm.(1)

Tratando-se do desfecho primário do BIE, avaliado por meio do VEF1, essa variável espirométrica ainda é a mais utilizada,(6,22) e o percentual de queda do VEF1 ≥10% é tido como suficiente para fornecer a sensibilidade necessária à avaliação do BIE.(1,23) Tal sensibilidade pode ser aumentada quando usada à indução por exercício e em condições de baixa temperatura e umidade relativa do ar,(24) conforme avaliado no presente estudo.

Analisando as variações climáticas e o BIE, Johansson et al.,(25) encontraram resultados similares do percentual de queda do VEF1 em adolescentes submetidos à indução em ar seco (queda do VEF1 de 18,7%±7,9). Já em estudo de Park et al.,(26) a queda do VEF1 foi explicada por uma relação significativa entre a temperatura e a umidade relativa do ar (temperatura: 9,9°C±1,2 versus 16,4°C±1,8, e umidade relativa do ar: 44,9%±1,4 versus 52,1%±2,4) e a positividade do BIE (61,4% versus 18,9%; p<0,05), sendo possível observar que a maior ocorrência do BIE foi encontrada no período em que o clima era mais frio e seco.

No presente estudo, a pequena variação de temperatura entre os períodos experimentais pode ter influenciado na menor queda do VEF1. Quanto à gravidade do BIE, embora seja observado que tanto a temperatura quanto a umidade relativa do ar podem ser fatores influenciadores, neste estudo foi encontrada maior queda do VEF1 no período seco, quando a umidade relativa do ar foi menor na mesma faixa de temperatura. Além disso, no período chuvoso, a umidade relativa do ar elevada pode ter prevenido maior desidratação das vias aéreas durante o exercício, visto também ser reconhecido que o ambiente quente e úmido está associado a menor risco de ocorrência da resposta brônquica.(4)

A literatura aponta a criticidade da umidade relativa do ar em detrimento da temperatura sobre o grau de responsividade brônquica,(14) sendo reconhecido que o clima seco pode contribuir com maiores efeitos osmóticos, em resposta a maior desidratação da via aérea após o exercício em indivíduos mais suscetíveis.(1,2,4) Também nessa condição climática, pode-se detectar maior incidência de BIE em assintomáticos respiratórios,(1,2) pois, durante a prática do exercício, há redução da capaci­dade de condicionamento (aquecimento e umidifi­cação) do ar pelo aumento da ventilação.(3,4)

A influência da temperatura e, especialmente, da umidade relativa do ar é fator bem conhecido na resposta brônquica, uma vez que, durante o exercício intenso, ocorre aumento da ventilação de até 30 vezes os níveis basais, o que impede o condicionamento do ar inspirado do ambiente de forma adequada.(1,2) O clima da região estudada é classificado como semiárido, quente e seco. Embora tenha sido sugerido que o ar frio e seco é um gatilho para o BIE, Rundell et al.,(27) observaram respostas semelhantes em temperatura ambiente e em ar seco e frio, indicando que a secura do ar inalado, e não a temperatura, é o componente que mais contribui para tal resposta.(1,2,28) Além disso, ambientes quentes e úmidos podem reduzir e praticamente bloquear o BIE.(29,30)

A ATS(1,2) recomenda que o teste de broncoprovocação seja realizado em local com temperatura entre 20°C e 25°C e umidade inferior a 50%. Essas diretrizes são importantes para padronizar o exame, mas podem deixar de lado alguma característica individual ou coletiva, que seja melhor observada quando as atividades e brincadeiras do indivíduo sejam avaliadas o mais próximo da realidade possível. Nesse sentido, a atual pesquisa acrescenta conhecimento no que se refere à avaliação em campo aberto e simula as condições de temperatura e umidade às quais os adolescentes estão expostos em suas práticas corriqueiras, além de avaliar os efeitos da função pulmonar pós-exercício sazonalmente, explorando condições de temperatura e umidade bem característicos da região.

A limitação deste estudo é que a comparação da variação da temperatura entre os períodos experimentais limita as possíveis comparações dos nossos achados com outras regiões com condição climática de baixas temperaturas no período chuvoso. Também, sugere-se que estudos futuros incluam a análise de outros fatores relacionados à qualidade do ar (agentes poluentes), visto que também podem exercer influência na ocorrência do BIE.(3)

CONCLUSÃO

As condições climáticas de temperatura e umidade relativa do ar do período seco influenciaram negativamente no volume expiratório forçado no primeiro segundo em adolescentes. Houve maior percentual de queda do volume expiratório forçado no primeiro segundo após a prática do exercício físico no período seco do clima semiárido. A avaliação em campo aberto possibilitou maior entendimento das características do broncoespasmo induzido por exercício em condições climáticas mais próximas da realidade em jogos e brincadeiras, após teste de broncoprovocação em uma região de clima semiárido.

AGRADECIMENTOS

Bolsa de Iniciação Científica da Universidade de Pernambuco, Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), número 123399/2018-1/800291/2018-2, recebida pela autora Edinely Michely de Alencar Nelo. Este estudo foi parcialmente financiado pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código Financeiro 001.


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