Abstract
目的
探讨面神经-舌下神经并联桥接吻合术治疗闭合性颞骨骨折后面神经损伤的疗效。
方法
2017年1月—2019年12月收治9例因头面部外伤导致闭合性颞骨骨折而出现面神经损伤的患者,其中5例采用面神经-舌下神经并联桥接吻合术修复治疗(手术组),4例选择神经营养药物治疗配合康复锻炼(保守组)。两组患者性别、年龄、侧别、致伤原因及术前面神经损伤持续时间、面神经损伤House-Brackmann分级(HB分级)等一般资料比较差异均无统计学意义(P>0.05)。治疗前后采用HB分级评估面神经功能改善情况;同时行面神经电生理检测,评估治疗前后面部肌肉产生的电活动;根据Martins等提出的舌功能量表,对神经吻合术后患者的舌功能及萎缩程度、舌偏移进行评估。
结果
两组患者均获随访,随访时间12~30个月,平均25个月。手术组5例患者术后均未出现舌肌萎缩、伸舌偏移、舌下神经功能障碍(主要包括吐字不清、喝水呛咳)或术后感染、出血,腓肠神经损伤后下肢肌肉萎缩或下肢运动功能障碍等症状。术后均出现外踝区皮肤感觉障碍,但逐渐恢复正常。随访期间手术组患者的面神经和舌下运动神经元均对瘫痪面肌进行了神经支配。末次随访时手术组5例患者HB分级从术前Ⅴ级2例、Ⅵ级3例改善至Ⅱ级3例、Ⅲ级1例、Ⅳ级1例;而对照组患者术前Ⅴ级1例、Ⅵ级3例,随访期间面部不对称情况持续存在,末次随访时仅2例从Ⅵ级改善至Ⅴ级;两组预后HB分级比较差异有统计学意义(t=5.693,P=0.001)。手术组患者术后F波的振幅和频率逐渐改善,面肌大力收缩时也可募集明显动作电位,而对照组治疗前后的神经电生理结果无明显差异。
结论
面神经-舌下神经并联桥接吻合术能有效保留面神经完整性,同时引入舌下神经对面神经的双重支配,适用于治疗闭合性骨折所致严重不完全性面神经损伤。
Keywords: 面神经损伤, 面神经-舌下神经并联桥接吻合术, 神经修复, 双重支配
Abstract
Objective
To investigate the effectiveness of facial nerve-sublingual nerve parallel bridge anastomosis for facial nerve injury resulting from closed temporal bone fractures.
Methods
Between January 2017 and December 2019, 9 patients with facial nerve injury resulting from closed temporal bone fracture caused by head and face trauma were treated. Among them, 5 patients were treated with facial nerve-sublingual nerve parallel bridge anastomosis (operation group), and 4 patients were treated with neurotrophic drugs combined with rehabilitation exercise (conservative group). There was no significant difference in gender, age, side, cause of injury, duration of facial nerve injury before surgery, House-brackmann grading (hereinafter referred to as HB grading) of facial nerve injury, and other general information between 2 groups (P>0.05). HB grading was used to evaluate the improvement of facial nerve function before and after treatment. At the same time, facial nerve neuroelectrophysiological test was performed to evaluate the electrical activity of facial muscles before and after treatment. Tongue function, atrophy, and tongue deviation were evaluated after nerve anastomosis according to the tongue function scale proposed by Martinset al.
Results
Patients in both groups were followed up 12-30 months, with an average of 25 months. None of the 5 patients in the operation group showed symptoms such as tongue muscle atrophy, tongue extension deviation, hypoglossal nerve dysfunction (mainly including slurred speech, choking with water), postoperative infection, bleeding, lower limb muscle atrophy or lower limb motor dysfunction after sural nerve injury. Postoperative skin sensory disturbance in lateral malleolus area was found, but gradually recovered to normal. During the follow-up, facial nerve and sublingual motor neurons were innervated to paralyzed facial muscle in the operation group. At last follow-up, the HB grading of 5 patients in the operation group improved from preoperative grade Ⅴ in 2 cases, grade Ⅵ in 3 cases to grade Ⅱ in 3 cases, grade Ⅲ in 1 case, and grade Ⅳ in 1 case. And in the conservative group, there were 1 patient with grade Ⅴ and 3 patients with grade Ⅵ before operation, facial asymmetry continued during follow-up, and only 2 patients improved from grade Ⅵ to grade Ⅴ at last follow-up. There was significant difference in prognosis HB grading between the two groups (t=5.693, P=0.001). In the operation group, the amplitude and frequency of F wave were gradually improved, and obvious action potential could be collected when the facial muscle was vigorously contracted. On the contrary, there was no significant difference in neuroelectrophysiological results before and after treatment in the conservative group.
Conclusion
Facial nerve-sublingual nerve parallel bridge anastomosis can effectively retain the integrity of the facial nerve, while introducing the double innervation of the sublingual nerve opposite nerve, which is suitable for the treatment of severe incomplete facial nerve injury caused by closed fracture.
Keywords: Facial nerve injury, facial nerve-sublingual nerve parallel bridge anastomosis, nerve regeneration, double innervation
头面部外伤常导致闭合性颞骨骨折,骨折后最容易损伤的颅神经即面神经[1-2]。受累面神经往往可以保留完整解剖结构,伤后初期表现为不全性面神经损伤,可能会自身修复,部分或完全恢复面神经功能[3-4]。既往对于此类面神经损伤患者主要采用保守药物治疗或面神经减压治疗[5-7]等,然而对一些顽固性面神经损伤患者,上述传统方法效果仍不理想。对于持续性重度面神经损伤患者,即使已行神经减压治疗,也有必要采取有效的神经修复手段治疗。无张力端-端神经吻合是最理想的面神经修复方式之一[8],但由于颅骨内面神经的解剖特征,这种理想手术方式几乎不可能在颞骨骨折导致的面神经损伤患者中完成。因此,研究者们提出了应用神经重建方式对面神经进一步修复的理念,既往已有面神经-舌下神经、面神经-副神经端-端吻合进行面神经重建的报道[9]。但这些方式不适用于颞骨骨折后面神经解剖结构保留的不全面神经损伤患者。从解剖结构及生理功能方面考虑,解剖结构完整的面神经具有一定自身恢复可能性,如果强行离断面神经进行神经间端-端吻合,反而会完全破坏这种可能性。
既往已有研究证明,在听神经瘤切除术后,面神经-舌下神经并联桥接吻合术可以使瘫痪的面肌获得功能性神经支配[10-11]。不同于以往的端-端吻合,此项神经吻合是将桥接神经(腓肠神经)作为桥接物分别端-侧连接于面神经和舌下神经上,这样既可以保留面神经原有的解剖完整性,保留面神经功能自身恢复的可能性,同时可以侧面引入舌下神经纤维,帮助面神经进一步应用异位神经修复其功能。作为桥接物的腓肠神经在术前1周需经过预变性处理,可以刺激雪旺细胞转化为修复细胞,从而为轴突再生提供更宽松的微环境[12-13]。本团队既往研究发现[10],应用预变性腓肠神经作为桥接物副作用较小,相对于同种异体神经移植物或神经材料移植物,患者接受度更高。
2017年1月—2019年12月,我们对5例因头面部外伤导致闭合性颞骨骨折而出现面神经损伤的患者进行了面神经-舌下神经并联桥接吻合术,与同期4例同样病因引起面神经损伤而未接受神经吻合术治疗的患者进行比较,探讨该神经吻合术的疗效。报告如下。
1. 临床资料
1.1. 患者选择标准
纳入标准:① 因创伤导致单侧闭合性颞骨骨折且无明显骨折移位;② 面神经损伤后颞骨骨折已愈合(X线片示骨折线模糊并且有连续性骨痂通过骨折线,无明显局部疼痛,无骨摩擦音及摩擦感),且无颅脑其他损伤后遗症;③ 面神经损伤后均度过一定恢复期(3~8个月),至就诊时面神经损伤House-Brackmann分级(HB分级)[14]仍为Ⅴ或Ⅵ级;④ 符合面神经-舌下神经并联桥接吻合术治疗面神经损伤的标准:面神经解剖结构完整、舌下神经功能无异常、自愿接受该项疗法治疗面神经损伤。排除标准:① 有其他基础疾病不宜行全身麻醉手术者;② 已对面神经损伤进行其他手术方法治疗者。
2017年1月—2019年12月共9例患者符合选择标准纳入研究,其中5例选择面神经-舌下神经并联桥接吻合术治疗(手术组),4例选择神经营养药物治疗配合康复锻炼(保守组)。
1.2. 一般资料
手术组:男4例,女1例;年龄26~46岁,平均32.0岁。左侧1例,右侧4例。致伤原因:交通事故伤3例,高处坠落伤1例,击打外伤1例。术前面神经损伤持续时间3~7个月,平均4.6个月。面神经损伤HB分级:Ⅴ级2例,Ⅵ级3例。神经电生理检测:轻度反应1例(病例1),其余无反应。HB分级为Ⅵ级者,神经电生理检测中均未发现F波和运动单位征象;Ⅴ级者发现无F波或偶尔怀疑有低幅度F波,与非常少量运动募集电位。
保守组:4例均为男性;年龄13~38岁,平均26.3岁。左侧2例,右侧2例。致伤原因:交通事故伤2例,高处坠落伤1例,挤压伤1例。面神经损伤持续时间4~8个月,平均5.8个月。面神经损伤HB分级:Ⅴ级1例,Ⅵ级3例。术前面神经电生理检测均无反应。
两组患者性别、年龄、侧别、致伤原因及术前面神经损伤持续时间、面神经损伤HB分级等一般资料比较差异均无统计学意义(P>0.05),具有可比性。两组患者临床资料详见表1。
表 1.
Clinical data of the patients in 2 groups
两组患者临床资料
| 组别
Group |
序号
No. |
年龄(岁)
Age (years) |
性别
Gender |
致伤原因
Cause of injury |
术前面神经损伤
持续时间(月) Preoperative duration of facial nerve injury (months) |
随访时间(月)
Follow-up time (months) |
面神经损伤HB分级
HB grade of facial nerve injury |
||
| 术前
Preoperative |
末次随访
Last follow-up |
改善
Improvement |
|||||||
| 手术组
Operation group | |||||||||
| 1 | 28 | 男 | 高处坠落伤 | 4 | 30 | Ⅴ | Ⅱ | 3 | |
| 2 | 46 | 男 | 交通事故伤 | 3 | 29 | Ⅵ | Ⅱ | 4 | |
| 3 | 32 | 男 | 击打外伤 | 7 | 27 | Ⅵ | Ⅳ | 2 | |
| 4 | 26 | 女 | 交通事故伤 | 3 | 26 | Ⅴ | Ⅱ | 3 | |
| 5 | 28 | 男 | 交通事故伤 | 6 | 12 | Ⅵ | Ⅲ | 3 | |
| 保守组
Conservative group | |||||||||
| 6 | 20 | 男 | 交通事故伤 | 4 | 30 | Ⅵ | Ⅴ | 1 | |
| 7 | 38 | 男 | 高处坠落伤 | 8 | 26 | Ⅴ | Ⅴ | 0 | |
| 8 | 13 | 男 | 挤压伤 | 6 | 28 | Ⅵ | Ⅴ | 1 | |
| 9 | 34 | 男 | 交通事故伤 | 5 | 17 | Ⅵ | Ⅵ | 0 | |
1.3. 手术方法
所有患者手术均由同一临床经验丰富的整形外科医生操作。
1.3.1. 腓肠神经预变性术
面神经-舌下神经并联桥接吻合术前1周,先行腓肠神经预变性术。患者取健侧卧位,2%利多卡因局部麻醉下,于面神经损伤同侧小腿外踝上10~15 cm处作长约2 cm切口,钝性分离深部肌肉组织至暴露腓肠神经。手术钳轻触该神经,患者自觉麻木起自踝部、止于同侧小趾;通过患者神经传导感觉及位置明确术区所见为腓肠神经后,持针器反复2次于同一位置钳夹该神经,可见神经纤维压榨性改变,但保留神经外膜完整性。采用4-0尼龙线结扎损伤部位,防止神经轴突的自我修复,并方便1周后行神经吻合术时寻找该段神经。采用4-0缝线常规缝合切口。见图1a。
图 1.
Schematic diagram of operation
手术示意图
a. 腓肠神经预变性术;b. 面神经-舌下神经并联吻合术
a. Sural nerve pre-degeneration; b. Facial nerve-hypoglossal nerve parallel anastomosis
1.3.2. 面神经-舌下神经并联桥接吻合术
患者于全身麻醉下取仰卧位,头部向健侧方向旋转。于面神经损伤侧耳后作S形切口,根据解剖位置及术中神经电生理检测,在手术显微镜下寻找舌下神经和面神经。将术前完成预变性的腓肠神经作为神经移植物,端-侧吻合于面神经与舌下神经之间。对一侧舌下神经的一半进行半切损伤后与神经移植物进行端-侧吻合。桥接神经的终末端采用“开窗”方式(即面神经一侧仅破坏神经外膜,神经纤维尽量保持其解剖结构完整,桥接神经以神经外膜与外膜对接缝合)吻合于面神经主干。桥接神经的每个横截面需用10-0缝线缝合6~8针。神经吻合后逐层缝合手术部位,切口放置引流管。见图1b[15]。
1.4. 术后处理
术后48 h去除引流管。手术组患者术后2周待切口愈合后,每天进行面部康复训练,保守组患者就诊后即进行面部康复训练。面部康复训练主要包括镜前行闭眼、鼓腮、示齿和提眉等被动面部运动,每天3次以上,每次10 min,以防止发生肌肉萎缩。
1.5. 疗效评价指标
术前及术后每3个月,均对患者进行面部静息状态和运动状态下的拍照及录像,采用HB分级评估面神经功能改善情况;同时行面神经电生理检测,评估治疗前后面部肌肉产生的电活动。根据Martins等[16]提出的舌功能量表,对神经吻合术后患者的舌功能及萎缩程度、舌偏移进行评估。术前及术后评估由2名整形外科医生分别完成。
神经电生理检测中,失神经支配的肌肉会产生自发的电活动,被称为纤维性颤动;相反,受支配的肌肉在主动收缩时产生一组动作电位,其速率和振幅各不相同,被称为运动募集电位。患者在静息时可检测到瘫痪的面部肌肉颤动,并在自发肌肉收缩时记录运动募集电位;经皮电刺激乳突区面神经和下颌角区舌下神经时,分别在眼轮匝肌和口轮匝肌记录动作电位;同时记录F波,F波在完整肌肉中的持续性通常为80%~100%(或至少超过50%),是运动神经元对神经干超大刺激产生的逆向激活晚期反应之一,表明神经冲动从运动神经元细胞体传导至运动终板[17]。
1.6. 统计学方法
采用GraphPad Prism 8.0统计软件进行分析。计量资料组间比较采用独立样本t检验,计数资料组间比较采用χ2检验,等级资料组间比较采用秩和检验;检验水准α=0.05。
2. 结果
两组患者均获随访,随访时间12~30个月,平均25个月。手术组5例患者术后均未出现舌肌萎缩、伸舌偏移、舌下神经功能障碍(主要包括吐字不清、喝水呛咳)或术后感染、出血,腓肠神经损伤后下肢肌肉萎缩或下肢运动功能障碍等症状。术后均出现外踝区皮肤感觉障碍,但术后6个月该感觉障碍范围逐步缩小,直至感觉恢复正常。随访期间手术组患者的面神经和舌下神经均对瘫痪面肌进行了神经支配。观察显示,除患者面部自发肌肉收缩动作外,当舌向上腭部顶起时也会引起面部肌肉收缩,并且肌肉收缩强度随时间推移而改善,也会随顶上颚力量的变化而变化,表明面神经轴突和舌下运动神经元的自发神经支配水平不同。随访期间患者在进食、饮水或说话时,无明显的联动作用影响日常正常活动。
手术组面神经功能改善最早出现于术后3个月(病例1),病例3为术后6个月出现轻微改善,末次随访时HB分级改善至Ⅱ级3例、Ⅲ级1例、Ⅳ级1例;而对照组患者面部不对称情况在随访期间持续存在,末次随访时仅2例从Ⅵ级改善至Ⅴ级;两组比较差异具有统计学(t=5.693,P=0.001)。见图2、3。
图 2.
Appearance of case 2 in the operation group
手术组病例2外观
从左至右依次为静态面容、闭眼、示齿 a. 术前;b. 术后29个月
From left to right for static face, eyes closed, and teeth showing, respectively a. Before operation; b. At 29 months after operation

图 3.
Appearance of case 4 in the operation group
手术组病例4外观
从左至右依次为静态面容、闭眼、示齿 a. 术前;b. 术后27个月
From left to right for static face, eyes closed, and teeth showing, respectively a. Before operation; b. At 27 months after operation

除病例3外,手术组患者术后3~4个月电刺激乳突区及下颌角区时均出现较低幅度的动作电位,眼轮匝肌和/或口轮匝肌周围检测到振幅低、频率低的F波。随着康复时间延长,面神经功能逐步改善,F波的振幅和频率也逐渐改善。末次随访时,病例1、2、4双侧面神经F波振幅和频率接近,静息状态下肌肉的纤维颤动基本消失。见图4、5。但对照组患者随访期间电生理检测结果均无明显改善。
图 4.
Neuroelectrophysiological test of facial muscles in case 1 in the operation group showed that the amplitude and frequency of F wave (in the red box) increased gradually with the extension of postoperative time
手术组病例1面肌神经电生理检测示随术后时间延长,患者F波的振幅和频率逐步增加(红色框)
图 5.
The recruitment potential of orbicularis oris muscle (left) and orbicularis oculi muscle (right) in case 1 in the operation group was detected by neuroelectrophysiological test of facial muscle before and after operation
手术组病例1手术前后面肌神经电生理检测中口轮匝肌(左)和眼轮匝肌(右)的运动募集电位情况
a. 术前;b. 术后18个月;c. 术后30个月
a. Preoperative; b. At 18 months after operation; c. At 30 months after operation
3. 讨论
舌下神经轴突在神经移植中的再支配是治疗面神经损伤的前提,研究发现舌下神经轴突可以经移植神经进入面神经再生[10,18-19]。尽管其机制尚待进一步明确,但我们认为,在移植神经中可生成大量的支持性雪旺细胞、神经营养因子和细胞外基质,在引导和促进轴突再生中起着重要作用。研究表明,雪旺细胞在损伤神经的残端增殖并转化为修复细胞,伴有多种生长因子快速表达[20-22]。Angelov研究小组对面神经损伤进行了大量研究,发现NGF、脑源性神经营养因子或其受体酪氨酸激酶B、IGF-1等神经营养因子在促进轴突再生和功能恢复方面发挥了重要作用[23-24]。这些结果表明,如果神经移植的微环境存在诸如神经营养素3等有利因素,更多半切后舌下神经残端轴突会通过神经移植重新生长至面神经内。重要的是,雪旺细胞、神经营养因子及细胞外基质等存在于舌下神经远侧的缝合部位。然而,预变性神经移植物的原始轴突(神经横切面)完全变性,而舌下神经远端(神经的半切面)仅部分变性,这可能导致在移植神经两侧均有不同程度的雪旺细胞增殖。在这种情况下,极有可能有少数舌下神经轴突重新生长到它们原来的外周靶区。此外,少数面神经轴突也可通过桥接神经移植到受损的半舌肌中再生。但这部分神经由于面神经的外膜相对完整,所以数量非常少,不会对舌下神经引起反向影响。
完整的神经解剖结构可以保护残存的轴突和/或潜在的自发神经支配。本研究中,我们对手术组患者进行了面神经-舌下神经并联桥接吻合术,以期为失神经的面肌提供补充来源的神经轴突。临床观察和神经电生理检测均表明,手术组5例患者的舌下神经和面神经轴突均获得神经支配,在面部自主运动和舌肌强收缩过程中均可诱发恢复的面肌收缩,当患者主动收缩面部肌肉或强烈地将舌头向上腭部顶起时,也可诱导出眼轮匝肌和/或口轮匝肌的运动募集电位。这一结果也说明面部的目标肌肉接受了舌下神经与面神经的双重支配。对照组在保守治疗后也出现了一些自发的神经支配,但面神经功能仅稍有改善,病例6和8的HB分级由术前Ⅵ级改善至Ⅴ级,病例7和9仍维持在Ⅴ级和Ⅵ级。因此,接受神经吻合术治疗的患者获得了更明显的效果,而对照组疗效非常有限。以上结果与舌下神经运动神经元的神经支配可以恢复静息面容的对称性、张力和面肌力量性活动的想法一致,在舌下神经运动神经元和面神经核运动神经元的双重支配后,患者的面神经轴突自发神经支配恢复更显著。重要的是,舌下运动神经元对瘫痪面肌的神经支配是异位神经支配。这说明中枢可塑性是存在的,这些舌下运动神经元在神经吻合术后展现出的新功能,可能在临床有更广阔的发展前景[25-26]。同时,强效持久的面部康复运动可以促进这种中枢功能的重组[27]。
面神经-舌下神经并联桥接吻合术在保证异位神经生长的基础上最大程度保留原位神经功能,端-侧吻合技术也是临床相对成熟手术技术,广泛应用于各类神经重建手术中。该术式可避免损伤残留的面神经轴突,并保留面神经潜在的自发神经支配。当面神经损伤后残留的面神经轴突和/或随后的自发神经支配不足或缺失时,舌下运动神经元的神经支配可以补偿或补充支配面神经功能的神经轴突。但是,当随后的自发神经支配足够或完全可以满足面神经功能时,这种神经再支配可以被忽略。在充分的自发神经支配情况下,舌下神经轴突的加入可能只有促进面神经恢复的作用,而无明显副作用,因为舌下神经的一半缺损不会导致任何明显功能缺陷。精细的神经吻合技术可以大大减少对受损面神经的不利改变和预防面部肌肉萎缩,并允许轴突在支持物质丰富的微环境中再生[28-29]。因此,我们建议对于因闭合性颞骨骨折导致面神经严重损伤的患者,面神经损伤后缺乏自发神经支配,可以尽早进行面神经-舌下神经并联桥接吻合术。
综上述,面神经-舌下神经并联桥接吻合术可有效治疗外伤所致闭合性颞骨骨折导致的面神经损伤,该方法不会损伤面神经解剖结构的完整性,因此可在面神经损伤后尽早实施,从而使面神经轴突在更有利的环境中再生。
利益冲突 所有作者声明,在课题研究和文章撰写过程中不存在利益冲突;课题经费支持没有影响文章观点和对研究数据客观结果的统计分析及其报道
伦理声明 研究方案经大连大学附属新华医院医学伦理委员会批准(2021-058-01)
作者贡献声明 苏迪娅参与研究设计、实施、数据收集、统计分析及文章撰写;王洁晴参与研究设计、对文章的知识性内容进行编辑及修改;张晨参与研究设计、对文章的知识性内容作批评性审阅
Funding Statement
2021年大连市高层次人才青年科技之星支持计划(2021RQ021);大连大学2020年度校博士启动项目(2020QL010)
Dalian High-level Talents Young Science and Technology Star Support Program in 2021 (2021RQ021); Dalian University 2020 Annual Doctoral Program (2020QL010)
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