MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding

Maja Jakob; Maik Backes; Christian Schaefer; Joerg Albert; Angela Geissler

doi:10.1055/a-1826-0049

. 2022 Jun 15;194(10):1119–1131. doi: 10.1055/a-1826-0049

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MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding

Maja Jakob ¹, Maik Backes ², Christian Schaefer ³, Joerg Albert ³, Angela Geissler ^2,^✉

PMCID: PMC9576345 PMID: 35705164

Abstract

Purpose

We compared contrast-enhanced MR enterography with diffusion-weighted sequences to evaluate the validity of diffusion-weighted sequences for activity assessment in Crohnʼs disease compared to endoscopy. In addition, we investigated a new color-coded image post-processing technique in comparison with standard sequences and endoscopy.

Materials and Methods

Included were 197 MR enterographies (2015–2017) performed by using standardized examination protocols. The intestine was divided into 7 segments, which were compared separately. The accuracy of the MR examinations with regard to disease activity was validated using the Seo and MaRIA score and endoscopy findings. In addition, the image data were post-processed using a color-coded evaluation method (DCE tool on OsiriX).

Results

The comparison between contrast-enhanced and diffusion-weighted sequences showed a highly significant correlation for all bowel sections with a mean Spearman correlation coefficient of 0.876 (0.809–0.928). The color-coded image post-processing showed a sensitivity of 83.2 % and a specificity of 70.5 % in comparison with the MaRIA score. In comparison to endoscopy, a sensitivity of 81.3 % and a specificity of 70.5 %. In comparison with endoscopy, the MaRIA score showed a sensitivity of 80.2 % and a specificity of 84.0 % at a cut-off of 7. The visual score according to Seo showed a sensitivity of 85.7 % with a specificity of 77.0 % in the contrast-weighted examination and a sensitivity of 87.9 % and a specificity of 71.8 % for diffusion weighted images.

Conclusion

Diffusion-weighted sequences are as good as contrast-weighted sequences for assessing inflammatory activity in Crohnʼs disease. Contrast is often helpful for assessing complications, but this was not the purpose of this study. Visual imaging using color-coded data sets was similarly good at detecting inflammation.

Key points:

MR enterography is possible without contrast using diffusion-weighted imaging with comparable high informative value.
Inflammatory activity in MR correlates sufficiently well with endoscopy
The MaRIA and Seo scores are comparable in their validity.
The colored representation of inflamed bowel sections is a promising technique.

Citation Format

Jakob M, Backes M, Schaefer C et al. MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding. Fortschr Röntgenstr 2022; 194: 1119 – 1131

Key words: MR enterography, MR-diffusion/perfusion, inflammation bowel, color coding, MaRia Score

Introduction

Magnetic resonance enterography has replaced small bowel double-contrast radiographic imaging for detection and assessment of disease activity in Crohnʼs disease ¹ ² ³ . For the detection of ileitis terminalis, MR enterography examination has comparable accuracy to ileocolonoscopy or capsule endoscopy ⁴ ⁵ . Endoscopic procedures achieve a higher sensitivity than MR enterography or computed tomography only in the detection of inflammatory changes of the upper small intestine ⁶ .

The value of diffusion-weighted MR enterography compared with contrast-enhanced MR enterography has not been conclusively established ⁷ ⁸ ; consequently optimal sequence selection and patient preparation, as well as comparison to endoscopic findings, is the subject of current research ⁹ ¹⁰ ¹¹ .

Patients with Crohnʼs disease usually need to be examined several times during their lives using cross-sectional imaging, preferably MRI due to the absence of radiation. However, the gadolinium-containing MRI contrast agent used for this purpose today may accumulate in body tissues ¹² ¹³ .

Furthermore, because the clinical relevance of these gadolinium deposits is currently unclear and contrast application represents a potentially eliminable cost factor, the aim of this study was to statistically compare diffusion-weighted (DWI) MR enterography and contrast-enhanced MR enterography with each other and with endoscopic findings.

We also investigated whether semiquantitative evaluation and integrated color-coded display of contrast-enhanced MR sequences could be used to facilitate assessment of disease activity. Integrated, color-coded display of contrast agent dynamics enables easier demonstration and discussion of findings in interdisciplinary exchange.

Materials and Methods

Patient Cohort

The Ethics committee of the University of Tübingen has informed us that no ethics vote is required for this retrospective study. The study was conducted in compliance with the Declaration of Helsinki.

The study population of this retrospective study included 197 patients with previously known or newly diagnosed Crohnʼs disease who underwent a complete MR enterography examination (including contrast-enhanced and diffusion-weighted sequences) between July 1, 2015 and December 31, 2017, at the Robert Bosch Hospital in Stuttgart, Germany, and who also underwent an endoscopic examination of the bowel within ± 30 days.

All MR enterography examinations were performed on a 1.5 Tesla MRI (Siemens Aera). The study included 197 MR examinations performed on 177 patients. Of these, 88 were women aged 17–76 years (mean 40.1) and 90 were men aged 17–75 years (mean 39.7 years) with 0 to 46 years of disease since initial diagnosis (mean 13.2 years). The jejunum, ileum, terminal ileum, ascending colon, transverse colon, descending colon, and sigmoid colon sections were assessed separately for each patient. Examinations included only those sections of bowel that were still present and sufficiently distended for diagnostic purposes and could be assessed.

Of all 177 patients studied, 54 % (n = 96) had undergone previous bowel surgery in the context of the underlying disease.

MR imaging revealed bowel stenosis in 37 % (n = 66) of examinations, abscesses were found in 12 % (n = 21), and fistulas were present (interenteric or perianal) in 25 % (n = 44).

MR Enterography

After oral administration of contrast with 1000 ml of 2.5 % mannitol solution mixed with 5 g of hydroxyethylcellulose, the examination was performed after intravenous administration of butylscopolamide (20 mg per 30 kg body weight) and the MR contrast agent gadotriol (0.2 ml per kg body weight). All study patients well tolerated both the orally and intravenously administered contrast agent.

Examination Sequences

Table 1 shows the MRI sequences used in the study.

Table 1. MR enterography sequence overview.

Sequence name	Description	Orientation	TR [ms]	TE [ms]	Slice thickness (mm)	Distance factor [%]	No. of slices	Flip angle
T1_fl2d_tra_mbh	T1-weighted	Transverse	131	4	6	20	30	70°
T2_haste_tra_mbh	T2-weighted	Transverse	1000	107	6	20	30	180°
T2_haste_tirm_cor_mbh	T2-weighted Fat saturation	Coronary	1000	94	6	20	28	180°
T2_trufi_cor_bh	Evidence of adhesions	Coronary	3.21	1.61	6	20	28	70°
Angio_3D_cor_bh 4 runs*	Sequences with i. v. contrast agent	Coronary	3.29	1.12	1.2	20	104	25°
T1_vibe_fs_cor	Thin-layered	Coronary	3.3	1.26	1.3	20	120	11°
T1_fl2d_fs_tra_mbh	Late venous phase	Transverse	122	2.34	6	20	30	80°
ep2d_diff_spair_b0_800_tra	Diffusion-weighted	Transverse	8200	75	6	20	30	According to b-value

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TE = echo time; TR = repetition time; i. v. = intravenous. *A total of 4 runs, the first native, the following 3 after intravenous contrast administration, each with 60 s interval.

Image Evaluation

MaRIA score

As described by Rimola et al. ¹⁴ , each bowel section was evaluated separately.

The MaRIA score was calculated using the following formula ¹⁴ :

(MaRIA(S) = 1.5*wall thickness + 0.02 × RCE + 5 × edema + 10 × ulceration)

According to the study by Rimola et al. ¹⁴ , acute inflammation is assumed from a value of MaRIA ≥ 7; we also used this value as a cut-off value for the diagnosis of acute inflammation.

Seo score

A score was developed by Seo et al. (called “Seo score” in this paper see Table 2 ), which allowed comparison of diffusion-weighted (DWI) and contrast-enhanced MR sequences in Crohnʼs disease ¹⁵ . The Seo score is the closest to routine clinical evaluation of MR images and is one of the few scoring systems available for the assessment of DWI sequences.

Table 2. Overview of Seo score parameters ¹⁵ .

Parameter	Score = 0	Score = 1	Score = 2	Score = 3
Wall thickness in mm	1–3	> 3–5	> 5–7	> 7
Mural signal intensity in T2-weighted images	Equivalent to healthy bowel wall	Slight increase in signal intensity: bowel wall appears dark gray in fat-saturated images.	Moderate increase in signal intensity, in which the bowel wall appears as bright gray in fat-saturated images.	Strong increase in signal intensity: Bowel wall contains areas of high signal intensity, approaching that of the luminal content.
Perimural signal intensity in T2-weighted images	Equivalent to normal mesentery	Increased signal of mesentery, but no free fluid	Free fluid (≤ 2 mm)	Free fluid (> 2 mm)
Signal amplification in T1-weighted images (DCE only)	Equivalent to healthy bowel wall	Slight signal enhancement of the intestinal wall compared to the healthy one, but significantly weaker than nearby vascular structures.	Moderate increase in the signal intensity of the bowel wall, slightly lower than in nearby vascular structures.	Strong signal enhancement: Bowel wall signal intensity approaches that of nearby vascular structures.
Signal intensity in diffusion-weighted imaging (DWI)	No increased diffusion restriction	Increased DWI signal intensity, similar to but lower than that of lymph nodes.	Elevated DWI signal intensity indistinguishable from that of lymph nodes.	Increased DWI signal intensity, which is higher than that of the lymph nodes and spleen.

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DCE = dynamic contrast enhancement, this parameter is only used for the Seo score including contrast-enhanced imaging (Seo DCE). DWI = diffusion weighted imaging, this parameter is only used for the Seo score including diffusion-weighted imaging (Seo DWI). The sum of the values determined per parameter results in the Seo score of the corresponding intestinal segment. The first four values are relevant for the DCE Seo score, the first three values and the fifth value for the DWI Seo score.

Image post-processing (generation of integrated color-coded perfusion maps)

The plug-in “DCE Tool” developed by Kyung Sung was used for the DICOM Viewer OsiriX and enables the processing and evaluation of dynamic, contrast-enhanced sequences ¹⁶ . Originally programmed for cerebral applications, we first used the software to assess chronic inflammatory bowel disease.

The plug-in offers different options to create parametric maps; in the present work the colored representation of the integral value (the “area under the curve” parameter) was used. This is described in greater detail in the attached appendix. In this case the “jet” color scale was employed (see Fig. 1 ).

Fig. 1 — Contrast-enhanced image and parametric representation of the “area under the curve” with image subtraction. Below the colour gradient of the “Jet” colour scale.

The evaluation was performed with the DCE tool after subtracting the native sequences from the contrast-enhanced sequences (reduction of the color noise of the parametric evaluation) ( Fig. 16 ). The integrated color parameter maps were output for visual findings with a color scale width of 5 % to 50 %. This resulted in thoroughly improved visualization of severely inflamed intestinal section segments. Fig. 1 shows a typical semiquantitative representation of an inflamed intestinal section with small severely inflamed areas.

Fig. 16 — Left side: Parametric representation of the “area under the curve” without image subtraction. Right side: Parametric representation of the same structures after image subtraction.

Evaluation of integrated parametric perfusion maps

ROI determined an integral value in a representative section of the intestinal wall. An ROI was placed in the aorta of all patients as an external reference. The highest value measured in one patient was referenced to all other measured intestinal sections to ensure comparability of integral values.

Endoscopic examination

For comparison all endoscopic examinations performed in the period of ± 30 days relative to MRI were used.

In all, 169 colonoscopies were performed. The study included 137 examinations of the terminal and an additional 10 examinations down to the preterminal ileum. Push enteroscopy of the small intestine was performed in 12 patients.

A total of 525 intestinal segments were evaluated endoscopically, including: 162 small intestinal segments (including 142 terminal ileum) and 363 large intestinal segments.

A modified SES-CD (simple endoscopic score for Crohnʼs disease) was used based on the pathological changes mentioned in the findings ¹⁷ . To achieve better comparability of the endoscopy results, we classified the intestinal sections as either unremarkable (score 0) or inflamed (score 1), independent of the severity of inflammation subjectively documented by the examiner.

Image evaluation

All image data were evaluated in triplicate at 4-week intervals by a physician trained in this procedure. In the third run, the color parametric display was created. The procedure of the standardized evaluation can be seen in Fig. 2 .

Fig. 2 — Overview of the evaluation. * Absence of the native angio sequence; therefore no calculation of the MaRIA score possible. In another 2 cases, only the transverse colon could not be assessed, as this section of the intestine was outside the selected FOV. ** In 10 cases, one of the 4 required sequences (native or post-KM) was missing, whereby it was not possible to determine whether these were not measured or were lost during transfer to the archive; in 2 cases, the movement artefacts were too strong and the image overlay could not be evaluated; in 2 cases, the position of the FOV was changed during the angio images and an overlay or calculation of the parametric map was not possible.

Statistics

All recorded parameters and results were analyzed using the statistical software SPSS, IBM Statistics, version 20.0.0.

The values of the two Seo scores were plotted against each other in a scatterplot and presented in subtraction histograms ( Fig. 3 , 4 , 5 , 6 , 7 , 8 , 9 ).

Fig. 4 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the ileum. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Fig. 5 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the terminal ileum. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Fig. 6 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the ascending colon. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Fig. 7 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the transverse colon. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Fig. 8 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the descending colon. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Fig. 9 — Scatterplot and histogram of the evaluation for the intestinal segment of the sigma. Seo DCE = Seo score including contrast-enhanced imaging. Seo DWI = Seo score including diffusion-weighted imaging.

Evaluation of intestinal segments by Seo score was correlated using Spearmanʼs rank correlation ( Table 3 ).

Table 3. Correlations of individual intestinal sections.

Jejunum			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1	0.854**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	33	29
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.854**	1
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	29	29
Ileum			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1.000	0.822**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	151	140
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.822**	1.000
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	140	140
Terminal ileum			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1.000	0.928**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	184	172
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.928**	1.000
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	172	172
Transverse colon			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1.000	0.892**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	93	85
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.892**	1.000
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	85	87
Descending colon			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1.000	0.913**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	118	109
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.913**	1.000
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	109	109
Sigmoid			DCE Seo score	DWI Seo score
Spearman’s Rho	DCE Seo score	Correlation coefficient	1.000	0.913**
		Sig. (2-tailed)	.	.000
		N	80	78
	DWI Seo score	Correlation coefficient	0.913**	1.000
		Sig. (2-tailed)	.000	.
		N	78	78

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**. Correlation is significant at 0.01 (2-tailed). N = number; Sig. = significance; DCE Seo score = calculated Seo score including contrast-enhanced images; DWI Seo score = calculated Seo score including diffusion-weighted images.

In addition, the different evaluation methods of MR enterography using receiver operating characteristic curves (ROC curves) versus endoscopic results were presented, possible cut-off values and their sensitivity and specificity were shown, and the area under the curve is determined, which is another criterion for the discriminatory power of the various diagnostic methods.

Results

Comparison of Seo scores (DWI vs. contrast)

The scatterplots in Fig. 3 , 4 , 5 , 6 , 7 , 8 , 9 visually indicate a good correlation between diffusion-weighted and contrast-enhanced MRI with respect to the inflammatory expression of the intestinal segments, with a score 12 corresponding to the most severe inflammatory expression of an intestinal segment.

A statistical comparison of diffusion-weighted and contrast-assisted MRI shows a significant Spearmanʼs correlation for each intestinal segment, see Table 3 . The jejunum showed a correlation coefficient of 0.854, the ileum 0.822, and the terminal ileum 0.928. For the colon, the value for the descending colon is 0.809, for the transverse colon 0.892, for the descending colon 0.913, and for the sigmoid colon likewise 0.913. The p-value for all intestinal segments is < 0.05.

Comparison of MaRIA score versus Seo score

These two scoring systems do not differ significantly in their accuracy. There were 284 positive, 427 negative and 87 absent values. Fig. 10 shows the receiver operating characteristic curve (hereafter ROC curve) with the corresponding evaluation.

Endoscopy Evaluation

In a total of 798 intestinal segments examined by MR enterography, a corresponding endoscopic finding was identified in 551 images. Of the missing 247 segments, 169 intestinal segments could not be reached endoscopically, in 17 a stenosis could not be passed, in 10 there was too much contamination, and in 51 segments endoscopy could not be performed because of poor patient preparation.

A total of 229 positive, i. e. inflamed, and 322 inflammation-free intestinal sections were evident.

Comparison of Seo score (contrast) versus endoscopy

In this observation, there were 227 positive (inflamed segments), 322 negative (non-inflamed segments) and 249 missing values (non-existent/non-evaluable segments).

A comparison of the endoscopically obtained findings with the contrast-enhanced MR images showed a good correlation ( Fig. 11 ). The area under the curve is 0.883 with a confidence interval of 0.853–0.912. Considering possible cut-off values with the corresponding values of sensitivity and specificity, the best ratio between sensitivity and specificity is found with a cut-off value of 3.5 (sensitivity 85.7 %, specificity 77.0 %).

Comparison of Seo score (DWI) versus endoscopy

In this observation, there were 218 positive (inflamed segments), 298 negative (non-inflamed segments) and 282 missing values (non-existent/non-evaluable segments). Taking into consideration the ROC curve in Fig. 12 and the calculated area under the curve results in a value of 0.871 with a confidence interval of 0.839–0.902. A cut-off value of 3.5 results in a sensitivity of 87.9 % and a specificity of 71.8 %. The optimal cut-off values are identical for contrast- and diffusion-weighted imaging.

Fig. 12 — ROC curve: Seo DWI vs. endoscopy.

Fig. 13 shows an interesting case in which diffusion-weighted imaging shows a contrary finding to endoscopy.

Comparison of MaRIA score versus endoscopy

A comparison with the result of the Seo score shows 215 positive (inflamed segments), 313 negative (non-inflamed segments) and 270 missing values (non-existent/non-evaluable segments).

This results in an area under the curve of 0.871 ( Fig. 14 ) with a confidence interval of 0.839–0.904.

The literature ¹⁴ suggests a cut-off value of 7 for a detected inflammation. A cut-off value of 7.0 results in a sensitivity of 80.2 % and a specificity of 84.0 %.

ROC correlation of color integral value with MaRIA score

Comparison of the integrated contrast-enhanced color-coded score with the MaRIA score showed good agreement. We defined evaluation-specific cut-off values in order to optimize sensitivity and specificity. Since sensitivity in the presence of known chronic bowel disease is more important for clinical course assessment, the cut-off was chosen with this in mind.

The area under the curve is 0.84 with a confidence interval of 0.795–0.888. A cut-off value of 21 245 results in a sensitivity of 83.2 % and a specificity of 70.5 %. With a cut-off value of 27 569, the specificity is 85.0 % with a significant loss of sensitivity (70.6 %).

ROC correlation of color integral value with endoscopy

There is a good correlation between the color-coded images and the endoscopy findings. The area under the curve is 0.82 with a confidence interval of 0.76–0.88. A cut-off value of 22 760 results in a sensitivity of 81.3 % and a specificity of 70.5 %. Fig. 15 shows the corresponding ROC curve.

Fig. 15 — ROC curve: colour integral vs. endoscopy.

Summary of the most important test results

Looking at the different evaluations of diffusion-weighted and contrast-enhanced imaging, we can summarize that the two do not differ significantly with respect to the assessment of the presence of inflammation of intestinal segments.

If this question alone is the issue, it is therefore possible to dispense with intravenous contrast agent application during MRI.

The method developed for this study for semiquantitative, color-parametric imaging of intestinal wall inflammation shows good sensitivity and specificity compared with the established MaRIA score and endoscopic examinations, even with few dynamic measurement time points.

Discussion

Comparison of MR scores versus endoscopy

Seo et al. ¹⁵ previously compared contrast-enhanced assisted with diffusion-weighted MR imaging. Averaged over all intestinal sections, a good correlation of 0.937 was found. However, the study was performed at 3 Tesla and mainly examined the terminal ileum.

In our study, we found a correlation coefficient of 0.854 in the jejunum, 0.822 for the ileum, and 0.928 for the terminal ileum; thus, our results are comparable to Seoʼs working group. Likewise, Cansuʼs study ⁷ demonstrated good agreement between DWI and contrast-enhanced MRI. The specificity was somewhat higher than in our study (97.9 %). However, the examination was performed at 3 Tesla and only involved the colon and terminal ileum ⁷ .

The MaRIA score described by Rimola ¹⁴ was developed for comparison with endoscopic findings and correlates well with them. For the MaRIA score, the specificity in our study was 84 % and sensitivity was 80 %. With a cut-off of 7, our data were slightly worse than in the publication by Rimola (sensitivity 88 %, specificity 82 %) ¹⁴ .

In our retrospective evaluation of endoscopy findings, we used a modified SES-CD score to achieve greater consistency of data ¹⁷ . In addition to colonoscopies, we also included both double balloon and capsule endoscopies for comparison, whereas in the other studies only the terminal ileum was included in the analysis. If only the terminal ileum from our study data is used for the evaluation, our results correspond approximately to the published results mentioned. Ulcerations are often difficult to detect at 1.5 Tesla, so we may have underestimated the severity of inflammation in this case. However, 1.5 Tesla devices continue to be widely used and reflect well the capabilities used in clinical practice.

We used the MaRIA score for comparison with Seo, as it showed the highest accuracy ¹⁸ ¹⁹ .

In a review article by Minordi et al. ²⁰ , a comparison of the different studies demonstrated a range of sensitivity compared to endoscopy between 87 % and 64 % and a specificity of 85 %–81 % similar to our study.

Comparatively, the specificity of DWI MRI in our study was 72 %, the sensitivity was about 88 %; for contrast-enhanced MRI the specificity was 77 % and sensitivity was 86 %. Integrated contrast-enhanced color-coded evaluation showed a specificity of 71 % and a sensitivity of 81 %.

Despite its less than ideal sensitivity and specificity, MR enterography is a valid method in clinical routine for the diagnosis and progress assessment of inflammatory bowel changes due to the complete visualization of the intestinal tract and lack of invasiveness, especially if the work of Lee et al. ²¹ is included. In this study evidence of inflammatory change on MRI was even associated with a worse prognosis despite unremarkable endoscopy ²¹ .

For the follow-up assessment of inflammatory bowel wall lesions, our study shows that omission of contrast agent administration is possible without significant loss of sensitivity. The detection of abscesses is also possible in a synopsis of all acquired native MRI sequences together with diffusion-weighted imaging, but was not the subject of the study.

In order to simplify the rapid visual evaluation of the MRI studies, we examined the value of a color representation using a color integral for the semi-quantitative assessment of the inflammatory activity. To our knowledge, we were the first to develop and employ this color parametric display for the evaluation of inflammatory bowel disease. It showed good sensitivity and specificity compared to the already established MaRIA score and also compared to endoscopic examinations. The investigators described the detection of pathological changes as easier. However, this means an increased amount of effort due to the currently necessary manual processing of the MRI datasets. Colored representation of inflammatory changes could certainly be simplified with the help of AI algorithms and would be advantageous for the progression assessment and presentation of inflammatory changes and their severity in everyday clinical practice.

Footnotes

Conflict of Interest The authors declare that they have no conflict of interest.

Clinical Relevance of the Study.

We were able to demonstrate a good correlation between contrast-enhanced and DWI MRI sequences for inflammatory changes in Crohnʼs disease.
Contrast-free DWI MRI is particularly suitable for progress assessments.
The established MaRIA and Seo scores correlate well with endoscopy.
The Seo score is easier to use in clinical routine since it offers a visual classification.
The integrated, contrast-enhanced, color-coded evaluation of the MRI studies, which we used for the first time, showed a good correlation with the established methods and is a promising new method for the semi-quantitative evaluation of MR enterographies.

Erratum.

Erratum to Jakob M, Backes M, Schaefer C et al. MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding. Fortschr Röntgenstr 2022; DOI 10.1055/a-1826-0049

The first sentence of the figure legend of figure 1 was changed on 27.09.2022. Correct: Contrast-enhanced image and parametric representation of the “area under the curve” with image subtraction.

Supplement

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Ergänzendes Material

Supplementary material

Literatur

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Rofo. 2022 Jun 15;194(10):1119–1131. [Article in German]

MR-Enterografie bei Morbus Crohn: Vergleich der Kontrastbildgebung mit diffusionsgewichteter Bildgebung und einer besonderen Form der Farbcodierung

Zusammenfassung

Ziel

Vergleich der entzündlichen Aktivität verschiedener Darmabschnitte in der kontrastmittelgestützten MR-Enterografie mit diffusionsgewichteten Sequenzen und dem endoskopischen Befund. Eine neue farbcodierte Bildnachverarbeitung wurde im Vergleich zu den Standardsequenzen und der Endoskopie untersucht.

Material und Methoden

Eingeschlossen wurden 197 MR-Enterografien aus den Jahren 2015–2017. Der Darm wurde in 7 Segmente unterteilt, die separat verglichen wurden. Die Treffsicherheit der MR-Untersuchungen bezüglich entzündlicher Darmwandveränderungen wurde mittels Endoskopie sowie Seo- und MaRIA-Scores validiert. Zusätzlich wurden die Bilddaten mithilfe eines farbcodierten Auswerteverfahrens (DCE-Tool auf OsiriX) nachverarbeitet.

Ergebnisse

Der Vergleich zwischen kontrastgestützten und diffusionsgewichteten Sequenzen ergab für alle Darmabschnitte eine hochsignifikante Korrelation mit einem mittleren Korrelationskoeffizienten nach Spearman von 0,876 (0,809–0,928). Die farbcodierte Bildnachverarbeitung zeigte im Vergleich mit dem MaRIA-Score eine Sensitivität von 83,2 % und eine Spezifität von 70,5 %. Im Vergleich zur Endoskopie fand sich eine Sensitivität von 81,3 % und eine Spezifität von 70,5 %. Der MaRIA-Score zeigte im Vergleich mit der Endoskopie beim Cut-Off von 7 eine Sensitivität von 80,2 % bei einer Spezifität von 84,0 %. Der visuelle Score nach Seo zeigte bei der kontrastgestützten Untersuchung eine Sensitivität 85,7 % bei einer Spezifität von 77,0 %, bei der diffusionsgewichteten Sequenz eine Sensitivität von 87,9 % und einer Spezifität von 71,8 %.

Schlussfolgerung

Diffusionsgewichtete Sequenzen sind zur Beurteilung der Entzündungsaktivität bei Morbus Crohn ebenso gut geeignet wie kontrastgestützte Sequenzen. Zur Beurteilung von Komplikationen ist eine Kontrastmittelgabe oft hilfreich. Die Darstellung mittels farbcodierter Datensätze konnte Entzündungen ähnlich gut nachweisen und könnte die Befunddemonstration in der interdisziplinären Zusammenarbeit verbessern helfen.

Kernaussagen:

Die MR-Enterografie ist auch ohne Kontrastmittel mittels diffusionsgewichteter Bildgebung mit vergleichbar hoher Aussagekraft möglich.
Die Entzündungsaktivität in der MRT korreliert ausreichend gut mit dem endoskopischen Befund.
Die verwendeten Scores MaRIA und Seo sind in ihrer Aussage vergleichbar.
Die farbige Darstellung entzündeter Darmabschnitte kann eine rasche Einschätzung der regionären Verteilung einer Crohn-Manifestation ‚auf einen Blick‘ erleichtern und könnte die Befunddemonstration in der interdisziplinären Zusammenarbeit verbessern.

Zitierweise

Jakob M, Backes M, Schaefer C et al. MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding. Fortschr Röntgenstr 2022; 194: 1119 – 1131

Key words: MR enterography, MR-diffusion/perfusion, inflammation bowel, color coding, MaRia Score

Einleitung

Die Magnetresonanz-Enterografie hat die Dünndarm-Doppelkontrastuntersuchung mittels Röntgenbildgebung zur Detektion und Beurteilung der Krankheitsaktivität bei Morbus Crohn abgelöst ¹ ² ³ . Bezüglich des Nachweises einer Ileitis terminalis besitzt die MR-Enterografie-Untersuchung eine vergleichbare Genauigkeit wie die Ileokoloskopie oder die Kapselendoskopie ⁴ ⁵ . Lediglich bei der Detektion von entzündlichen Veränderungen des oberen Dünndarms erreichen die endoskopischen Verfahren eine höhere Sensitivität als die MR-Enterografie oder die Computertomografie ⁶ .

Die Wertigkeit der diffusionsgewichteten MR-Enterografie im Vergleich zur kontrastmittelunterstützten MR-Enterografie ist nicht abschließend geklärt ⁷ ⁸ und die optimale Sequenzauswahl und Vorbereitung des Patienten sowie der Vergleich zum endoskopischen Befund ist Gegenstand der derzeitigen Forschung ⁹ ¹⁰ ¹¹ .

Patienten mit Morbus Crohn müssen in ihrem Leben meist mehrfach mittels Schnittbilddiagnostik, aufgrund der Strahlungsfreiheit vorzugsweise MRT, untersucht werden. Das hierzu heute verwendete, gadoliniumhaltige MRT-Kontrastmittel kann jedoch in Körpergeweben akkumulieren ¹² ¹³ .

Auch weil die klinische Relevanz dieser Gadolinium-Ablagerungen derzeit noch unklar ist und die KM-Anwendung einen möglicherweise eliminierbaren Kostenfaktor darstellt, war es Ziel dieser Untersuchung, die diffusionsgewichtete (DWI) MR-Enterografie und die kontrastmittelunterstützte (KM) MR-Enterografie statistisch miteinander sowie mit endoskopischen Befunden zu vergleichen.

Wir untersuchten außerdem, ob eine semiquantitative Auswertung sowie eine integrierte, farbcodierte Darstellung der KM-unterstützten MR-Sequenzen zur einfacheren Beurteilung der Krankheitsaktivität herangezogen werden kann. Die integrierte, farbcodierte Darstellung der KM-Dynamik ermöglicht eine einfachere Befunddemonstration und -diskussion im interdisziplinären Austausch.

Material und Methoden

Patientenkollektiv

Durch die Ethikkommission der Universität Tübingen wurde uns mitgeteilt, dass für die vorliegende, retrospektive Studie kein Ethikvotum benötigt wird. Die Studie wurde unter Einhaltung der Deklaration von Helsinki durchgeführt.

Das Studienkollektiv dieser retrospektiven Studie umfasste 197 Patienten mit vorbekanntem oder neu diagnostiziertem Morbus Crohn, welche zwischen dem 01.07.2015 und dem 31.12.2017 im Robert-Bosch-Krankenhaus in Stuttgart eine komplette MR-Enterografie-Untersuchung (inkl. kontrastmittelunterstützten und diffusionsgewichteten Sequenzen) und im zeitlichen Zusammenhang von ± 30 Tagen außerdem eine endoskopische Untersuchung des Darmes erhielten.

Alle MR-Enterografie-Untersuchungen wurden an einem 1,5 Tesla MRT (Siemens Aera) durchgeführt. Eingeschlossen wurden 197 MR-Untersuchungen an 177 Patienten. Hiervon waren 88 Frauen im Alter von 17–76 Jahren (Mittelwert 40,1) und 90 Männer im Alter von 17–75 Jahren (Mittelwert 39,7 Jahre) mit 0 bis 46 Erkrankungsjahren seit der Erstdiagnose (Mittelwert 13,2 Jahre). Pro Patient wurden jeweils getrennt die Darmabschnitte Jejunum, Ileum, terminales Ileum, Colon ascendens, Colon transversum, Colon descendens und Sigma beurteilt. Es wurden nur die noch vorhandenen und zur Diagnostik ausreichend distendierten, beurteilbaren Darmabschnitte begutachtet.

Von allen 177 untersuchten Patienten waren 54 % (n = 96) bereits im Rahmen der Grunderkrankung am Darm voroperiert. In der MR-Bildgebung ließ sich bei 37 % (n = 66) der Untersuchungen eine Darmstenose feststellen, bei 12 % (n = 21) fand sich ein Abszess und bei 25 % (n = 44) lagen Fisteln vor (interenterisch oder perianal).

MR-Enterografie

Nach oraler Kontrastierung mit 1000 ml 2,5 %-iger Mannitollösung vermischt mit 5 g Hydroxyethylcellulose erfolgte die Untersuchung nach intravenöser Gabe von Butylscopolamid (20 mg je 30 kg Körpergewicht) und dem MR-Kontrastmittel Gadotriol (0,2 ml pro kg Körpergewicht). Das oral applizierte Kontrastmittel wurde, ebenso wie das intravenös applizierte Kontrastmittel, von allen Studienpatienten gut vertragen.

Untersuchungssequenzen

Die verwendeten MRT-Sequenzen können der Tab. 1 entnommen werden.

Tab. 1. Sequenzübersicht MR-Enterografie.

Sequenz-name	Beschreibung	Orien-tierung	TR [ms]	TE [ms]	Schicht-dicke [mm]	Distanz-faktor [%]	Schicht-anzahl	Flip-angle
T1_fl2d_tra_mbh	T1- gewichtet	transversal	131	4	6	20	30	70°
T2_haste_tra_mbh	T2- gewichtet	transversal	1000	107	6	20	30	180°
T2_haste_tirm_cor_mbh	T2- gewichtet, Fettsättigung	coronal	1000	94	6	20	28	180°
T2_trufi_cor_bh	Nachweis von Adhärenzen	coronal	3,21	1,61	6	20	28	70°
Angio_3D_cor_bh 4 Durchläufe*	Sequenzen mit i. v. Kontrastmittel	coronal	3,29	1,12	1,2	20	104	25°
T1_vibe_fs_cor	dünnschichtig	coronal	3,3	1,26	1,3	20	120	11°
T1_fl2d_fs_tra_mbh	Spätvenöse Phase	transversal	122	2,34	6	20	30	80°
ep2d_diff_spair_b0_800_tra	Diffusions-gewichtet	transversal	8200	75	6	20	30	Je nach b-Wert

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TE = Echozeit; TR = Repetitionszeit; i. v. = intravenös. *insgesamt 4 Durchläufe, der erste nativ, die folgenden 3 nach intravenöser Kontrastmittelgabe, mit jeweils 60 s Abstand.

Bildauswertung

MaRIA-Score

Wie von Rimola et al. ¹⁴ beschrieben, wurde jeder Darmabschnitt separat ausgewertet. Der MaRIA-Score wurde mittels folgender Formel berechnet ¹⁴ :

MaRIA = 1,5 × Wanddicke in mm + 0,02 × RCE + 5 × Ödem + 10 × Ulzeration

Ab einem Wert von MaRIA> = 7 wird in der Studie von Rimola et al. ¹⁴ von einer akuten Entzündung ausgegangen; dieser Wert wurde auch von uns als Cut-Off-Wert für die Diagnose einer akuten Entzündung herangezogen.

Seo-Score

Von Seo et al. wurde ein Score entwickelt (in dieser Arbeit „Seo-Score“ genannt siehe Tab. 2 ), welcher einen Vergleich von diffusionsgewichteten (DWI) und kontrastmittelgestützten MR-Sequenzen bei Morbus Crohn gestattet ¹⁵ . Der Seo-Score kommt der klinischen Routineauswertung von MR-Bildern am nächsten und ist einer der wenigen verfügbaren Scoring-Systeme für die Beurteilung von DWI-Sequenzen.

Tab. 2. Übersicht über die Parameter des Seo-Scores ¹⁵ .

Parameter	Score = 0	Score = 1	Score = 2	Score = 3
Wanddicke in mm	1–3	> 3–5	> 5–7	> 7
Murale Signalintensität in T2-gewichteten Bildern	Äquivalent zur gesunden Darmwand	Leichte Erhöhung der Signalintensität: Darmwand erscheint dunkelgrau auf fett-gesättigten Aufnahmen.	Moderate Erhöhung der Signalintensität, bei der die Darmwand hellgrau auf fett-gesättigten Aufnahmen erscheint.	Starke Erhöhung der Signalintensität, bei der Areale der Darmwand die des Darmlumens erreichen.
Perimurale Signalintensität in T2-gewichteten Bildern	Äquivalent zu normalem Mesenterium	Erhöhtes Signal des Mesenteriums, aber keine freie Flüssigkeit	freie Flüssigkeit (< = 2 mm)	freie Flüssigkeit (> 2 mm)
Signalverstärkung in T1-gewichteten Bildern (nur DCE)	Äquivalent zur gesunden Darmwand	Leichte Signalverstärkung der Darmwand im Vergleich zur gesunden, aber deutlich schwächer als nahegelegene Gefäßstrukturen	Moderate Erhöhung der Signalintensität der Darmwand, dezent geringer als bei nahen Gefäßstrukturen.	Starke Erhöhung der Signalintensität der Darmwand, ähnlich die der nahen Gefäßstrukturen.
Signalintensität in diffusionsgewichteter Bildgebung (DWI)	Keine erhöhte Diffusionsrestriktion	Erhöhte DWI-Signalintensität, die ähnlich, aber geringer ist als die der Lymphknoten.	Erhöhte DWI-Signalintensität, welche nicht von der der Lymphknoten zu unterscheiden ist.	Erhöhte DWI-Signalintensität, welche höher als die der Lymphknoten und der Milz ist.

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DCE = dynamic contrast enhancement, dieser Parameter wird nur für den Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung verwendet (Seo DCE) DWI = diffusion weighted imaging, dieser Parameter findet nur für den Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung Verwendung (Seo DWI) Die Summe der pro Parameter ermittelten Werte ergibt den Seo-Score des entsprechenden Darmabschnittes. Für den Seo-Score DCE sind die ersten 4 Werte, für den Seo-Score DWI die ersten 3 Werte und der fünfte Wert relevant.

Bildnachverarbeitung (Generierung integrierter farbcodierter Perfusionskarten)

Das von Kyung Sung entwickelte Plug-in „DCE Tool“ wurde für den DICOM Viewer OsiriX entwickelt und ermöglicht die Verarbeitung und Auswertung dynamischer, kontrastmittelunterstützter Sequenzen ¹⁶ . Die ursprünglich für zerebrale Anwendungen programmierte Software wurde von uns erstmals zur Beurteilung von chronisch-entzündlichen Darmerkrankungen genutzt.

Das Plug-in bietet verschiedene Möglichkeiten parametrische Karten zu erstellen, in der vorliegenden Arbeit wurde die farbige Darstellung des Integralwertes (Parameter „area under the curve“) verwendet. Dies wird in dem beigefügten Appendix genauer geschrieben. Im vorliegenden Fall wurde die Farbskala „jet“ (s. Abb. 1 ) gewählt.

Abb. 1 — KM Aufnahme und parametrische Darstellung der „area under the curve“ mit erfolgter Bildersubtraktion. Darunter der Farbverlauf der Farbskala „Jet“.

Nach Subtraktion der nativen von den kontrastmittelunterstützten Sequenzen (Reduktion des Farbrauschens der parametrischen Auswertung) ( Abb. 16 ), erfolgte die Auswertung mit dem „DCE Tool“. Die integrierten Farbparameterkarten wurden zur visuellen Befundung mit einer Farbskalabreite von 5 % bis 50 % ausgespielt. Hierdurch gelang eine durchgängige bessere Visualisierung stark entzündeter Darmsegmente. Abb. 1 zeigt exemplarisch die semiquantitative Darstellung eines entzündeten Darmabschnitts mit kleinen stark entzündeten Arealen.

Abb. 16 — Links parametrische Darstellung der „area under the curve“ ohne Bildersubtraktion. Rechts parametrische Darstellung derselben Strukturen nach erfolgter Bildersubtraktion.

Auswertung der integrierten, parametrischen Perfusionskarten

In einem repräsentativen Abschnitt der Darmwand wurde mittels ROI ein Integralwert bestimmt. Als externe Referenz wurde bei allen Patienten eine ROI in die Aorta gelegt. Auf den höchsten bei einem Patienten gemessenen Wert wurden alle anderen gemessenen Darmabschnitte referenziert, um die Vergleichbarkeit der Integralwerte zu gewährleisten.

Endoskopische Untersuchung

Alle im Zeitraum von ± 30 Tage im Bezug zur MRT durchgeführten endoskopischen Untersuchungen wurden zum Vergleich herangezogen.

Es wurden insgesamt 169 Koloskopien durchgeführt. 137 Untersuchungen des terminalen und zusätzlich 10 Untersuchungen bis in das präterminale Ileum wurden eingeschlossen. Bei 12 Patienten wurde eine Push-Enteroskopie des Dünndarms durchgeführt.

Insgesamt wurden 525 Darmsegmente endoskopisch beurteilt. 162 Dünndarmsegmente (davon 142 terminales Ileum) und 363 Dickdarmsegmente.

Es wurde anhand der im Befund erwähnten pathologischen Veränderungen ein modifizierter SES-CD (simple endoscopic score for Crohnʼs disease) verwendet ¹⁷ . Um eine bessere Vergleichbarkeit der Endoskopie-Ergebnisse untereinander zu erreichen, klassifizierten wir die Darmabschnitte entweder als unauffällig (Score 0) oder entzündet (Score 1), unabhängig vom durch den Untersucher subjektiv dokumentierten Schweregrad der Entzündung.

Bildauswertung

Alle Bilddaten wurden 3-fach im Abstand von 4 Wochen von einer hierin trainierten Ärztin ausgewertet. Im dritten Durchlauf erfolgte die farbige, parametrische Darstellung. Der Ablauf der standarisierten Auswertung ist in Abb. 2 zu sehen.

Abb. 2 — Übersicht über die erfolgte Auswertung. * Fehlen der nativen Angio-Sequenz; daher keine Berechnung des MaRIA-Scores möglich. In weiteren 2 Fällen konnte lediglich das Colon transversum nicht mitbeurteilt werden, da dieser Darmabschnitt außerhalb des gewählten FOV lag. ** In 10 Fällen Fehlen einer der 4 benötigten Sequenzen (nativ oder post-KM), wobei nicht eruierbar war, ob diese nicht gemessen wurden oder beim Übertrag ins Archiv verloren gingen; in 2 Fällen waren die Bewegungsartefakte zu stark und die Bilderüberlagerung nicht auswertbar; bei 2 Fällen wurde während den Angio-Aufnahmen die Position des FOV verändert und eine Überlagerung bzw. Berechnung der parametrischen Karte war nicht möglich.

Statistik

Alle erfassten Parameter und Ergebnisse wurden mithilfe der Statistik-Software SPSS, IBM Statistics, Version 20.0.0 ausgewertet.

Die Werte der beiden Seo-Scores wurden in einem Scatterplot gegeneinander aufgetragen und in Subtraktionshistogrammen dargestellt ( Abb. 3 , 4 , 5 , 6 , 7 , 8 , 9 ).

Abb. 4 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt Ileum. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Abb. 5 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt terminales Ileum. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Abb. 6 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt Colon ascendens. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Abb. 7 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt Colon transversum. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Abb. 8 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt Colon descendens. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Abb. 9 — Scatterplot und Histogramm der Auswertung für den Darmabschnitt Sigma. Seo DCE = Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Bildgebung. Seo DWI = Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Bildgebung.

Die Auswertung der Darmsegmente mittels Seo-Score wurde mittels der Rangkorrelation nach Spearman korreliert ( Tab. 3 ).

Tab. 3. Korrelationen der einzelnen Darmabschnitte.

Jejunum			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman- Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1	0,854**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	33	29
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,854**	1
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	29	29
Ileum			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman- Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1,000	0,822**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	151	140
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,822**	1,000
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	140	140
Terminales Ileum			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman- Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1,000	0,928**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	184	172
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,928**	1,000
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	172	172
Colon transversum			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman- Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1,000	0,892**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	93	85
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,892**	1,000
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	85	87
Colon descendens			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman-Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1,000	0,913**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	118	109
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,913**	1,000
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	109	109
Sigma			Seo-Score DCE	Seo-Score DWI
Spearman-Rho	Seo-Score DCE	Korrelations-koeffizient	1,000	0,913**
		Sig. (2-seitig)	.	,000
		N	80	78
	Seo-Score DWI	Korrelations-koeffizient	0,913**	1,000
		Sig. (2-seitig)	,000	.
		N	78	78

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**. Korrelation ist signifikant bei 0,01 (2-seitig) N = Anzahl; Sig. = Signifikanz; Seo-Score DCE = errechneter Seo-Score inklusive kontrastmittelgestützter Aufnahmen; Seo-Score DWI = errechneter Seo-Score inklusive diffusionsgewichteter Aufnahmen

Außerdem wurden die verschiedenen Auswertungsmethoden der MR-Enterografie mithilfe von Receiver Operating Characteristic Kurven (ROC-Kurven) gegenüber den endoskopischen Ergebnissen dargestellt, mögliche Cut-Off-Werte und deren Sensitivität und Spezifität dargestellt sowie die Fläche unter der Kurve bestimmt, die ein weiteres Kriterium für die Trennschärfe der verschiedenen Diagnoseverfahren ist.

Ergebnisse

Vergleich Seo-Scores (DWI vs. Kontrastmittel)

Die Scatterplots in Abb. 3 , 4 , 5 , 6 , 7 , 8 , 9 zeigen visuell eine gute Korrelation zwischen diffusionsgewichteter und KM-unterstützter MRT im Hinblick auf die Entzündungsausprägung der Darmsegmente, wobei der Score 12 der schwersten Entzündungsausprägung eines Darmsegmentes entspricht.

Vergleicht man diffusionsgewichtete und KM-unterstützte MRT statistisch, so ergibt sich für jedes Darmsegment eine signifikante Korrelation nach Spearman, siehe Tab. 3 . Das Jejunum zeigt einen Korrelationskoeffizienten von 0,854, das Ileum 0,822 und das terminale Ileum 0,928. Für den Dickdarm ergeben sich für das Colon descendens ein Wert von 0,809, für das Colon transversum 0,892, für das Colon descendens 0,913 und für das Sigma ebenfalls 0,913. Der p-Wert ist für alle Darmsegmente < 0,05.

Vergleich MaRIA-Score versus Seo-Score

Die beiden verwendeten Scoring-Systeme unterscheiden sich in ihrer Treffsicherheit nicht signifikant. Es ergaben sich 284 positive, 427 negative und 87 fehlende Werte. Abb. 10 zeigt hierzu die Grenzwertoptimierungskurve (im Folgenden ROC-Kurve genannt) mit entsprechender Auswertung.

Abb. 10 — Fläche unter der Kurve ROC-Wert: Seo-Score DCE gegen MaRIA.

Auswertung der Endoskopien

Bei insgesamt 798 mittels MR-Enterografie untersuchten Darmsegmenten konnte bei 551 ein korrespondierender endoskopischer Befund ermittelt werden. Bei den fehlenden 247 Segmenten waren 169 Darmsegmente endoskopisch nicht erreichbar, bei 17 ließ sich eine Stenose nicht passieren, bei 10 lag eine zu starke Verschmutzung vor und bei 51 Segmenten konnte eine Endoskopie wegen schlechter Patientenvorbereitung nicht durchgeführt werden.

Insgesamt zeigten sich 229 positive, also entzündete, und 322 entzündungsfreie Darmabschnitte.

Vergleich Seo-Score (Kontrastmittel) versus Endoskopie

In dieser Betrachtung ergaben sich 227 positive (entzündete Segmente), 322 negative (nicht entzündete Segmente) und 249 fehlende Werte (nicht vorhandene/nicht auswertbare Segmente).

Im Vergleich der endoskopisch erhobenen Befunde mit den kontrastmittelunterstützten MR-Aufnahmen zeigte sich eine gute Korrelation ( Abb. 11 ). Die Fläche unter der Kurve beträgt 0,883 mit einem Konfidenzintervall von 0,853–0,912. Betrachtet man hier mögliche Cut-Off-Werte mit den dazugehörigen Werten der Sensitivität und Spezifität, so findet sich bei einem Cut-Off-Wert von 3,5 das beste Verhältnis zwischen Sensitivität und Spezifität (Sensitivität 85,7 %, Spezifität 77,0 %).

Vergleich Seo-Score (DWI) versus Endoskopie

Es ergaben sich 218 positive (entzündete Segmente), 298 negative (nicht entzündete Segmente) und 282 fehlende Werte (nicht vorhandene/nicht auswertbare Segmente). Betrachtet man die ROC-Kurve in Abb. 12 und die errechnete Fläche unter der Kurve, dann zeigt diese einen Wert von 0,871 bei einem Konfidenzintervall von 0,839–0,902. Bei einem Cut-Off-Wert von 3,5 ergeben sich eine Sensitivität von 87,9 % und eine Spezifität von 71,8 %. Die optimalen Cut-Off-Werte sind bei KM- und diffusionsgewichteter Bildgebung identisch.

Abb. 12 — ROC-Kurve: Seo DWI gegen Endoskopie.

Abb. 13 zeigt einen spannenden Fall, in welchem die diffusionsgewichtete Bildgebung einen gegensätzlichen Befund zur Endoskopie zeigt.

Vergleich MaRIA-Score versus Endoskopie

Für den Vergleich mit dem Ergebnis des MaRIA-Scores ergeben sich 215 positive (entzündete Segmente) und 313 negative (nicht entzündete Segmente), sowie 270 fehlende Werte (nicht vorhandene/auswertbare Segmente).

Es ergibt sich eine Fläche unter der Kurve von 0,871 ( Abb. 14 ) mit einem Konfidenzintervall von 0,839–0,904.

In der Literatur ¹⁴ wird ein Cut-Off-Wert von 7 für eine vorhandene Entzündung vorgeschlagen. In dieser Studie ergibt sich bei einem Cut-Off-Wert von 7,0 eine Sensitivität von 80,2 % und eine Spezifität von 84,0 %.

ROC-Korrelation des Farbintegralwertes mit dem MaRIA-Score

Der Vergleich der integrierten kontrastmittelunterstützten, farbcodierten Auswertung mit dem MaRIA-Score ergab eine gute Übereinstimmung. Zur Optimierung der Sensitivität und Spezifität definierten wir auswertungsspezifische Cut-Off-Werte. Da für die klinische Verlaufsbeurteilung die Sensitivität bei bekannter chronischer Darmerkrankung wichtiger ist, wurde der Cut-Off im Hinblick auf diese gewählt.

Die Fläche unter der Kurve beträgt 0,84. Das Konfidenzintervall liegt bei 0,795–0,888. Der gewählte Cut-Off-Wert von 21 245 erreicht eine Sensitivität von 83,2 %, und eine Spezifität von 70,5 %. Bei einem Cut-Off-Wert von 27 569 beträgt die Spezifität 85,0 % bei einem deutlichen Verlust der Sensitivität (70,6 %).

ROC-Korrelation des Farbintegralwertes mit der Endoskopie

Es zeigt sich eine gute Korrelation zwischen den farbcodierten Bildern und den Endoskopiebefunden. Die Fläche unter der Kurve beträgt 0,82. Das Konfidenzintervall liegt bei 0,76–0,88. Die Sensitivität beträgt bei einem Cut-Off-Wert von 22 760 81,3 % bei einer Spezifität von 70,5 %. Abb. 15 zeigt die entsprechende ROC-Kurve.

Abb. 15 — ROC-Kurve: Farbintegral gegen Endoskopie.

Zusammenfassung der wichtigsten Studienergebnisse

Betrachtet man die verschiedenen Auswertungen der diffusionsgewichteten und kontrastmittelgestützten Bildgebung, so lässt sich zusammenfassend sagen, dass sich beide hinsichtlich der Beurteilung des Vorhandenseins einer Entzündung von Darmabschnitten nicht wesentlich unterscheiden. Geht es allein um diese Fragestellung, ist es also möglich, auf eine intravenöse Kontrastmittelapplikation bei der MRT zu verzichten.

Die für diese Studie entwickelte Methode zur semiquantitativen, farbparametrischen Darstellung der Darmwandentzündung zeigt, auch bei wenigen dynamischen Messzeitpunkten, eine gute Sensitivität und Spezifität verglichen mit dem etablierten MaRIA-Score und den endoskopischen Untersuchungen.

Diskussion

Vergleich MR-Scores versus Endoskopie

Seo et al. ¹⁵ verglichen bereits die KM-unterstützte mit der diffusionsgewichteten MR-Bildgebung. Über alle Darmabschnitte gemittelt fand sich hier eine gute Korrelation von 0,937. Allerdings wurde die Untersuchung mit 3 Tesla durchgeführt und vor allem das terminale Ileum untersucht.

Wir fanden in unserer Studie im Jejunum einen Korrelationskoeffizienten von 0,854, für das Ileum von 0,822 und für das terminale Ileum von 0,928. Damit sind unsere Ergebnisse mit der Arbeitsgruppe von Seo vergleichbar. Die Studie von Cansu ⁷ zeigte ebenfalls eine gute Übereinstimmung von DWI und KM-unterstützter MRT. Die Spezifität lag dort etwas höher als in unserer Studie (97,9 %), allerdings wurde die Untersuchung mit 3 Tesla durchgeführt und es wurden lediglich Kolon und das terminale Ileum untersucht ⁷ .

Der von Rimola beschriebene MaRIA-Score ¹⁴ wurde zum Vergleich mit endoskopischen Befunden entwickelt und korreliert gut mit diesen. Für den MaRIA-Score betrug die Spezifität in unserer Studie 84 % und die Sensitivität 80 %. Bei einem Cut-Off von 7 waren unsere Daten etwas schlechter als in der Publikation von Rimola (Sensitivität 88 %, Spezifität 82 %) ¹⁴ .

In unserer retrospektiven Auswertung der Endoskopiebefunde nutzten wir einen abgewandelten SES-CD-Score, um eine größere Konsistenz der Daten zu erreichen ¹⁷ . Zusätzlich zu den Koloskopien zogen wir auch Doppelballonendoskopien und Kapselendoskopien zum Vergleich heran, während in den anderen Studien nur das terminale Ileum in die Auswertung einfloss. Zieht man aus unseren Studiendaten nur das terminale Ileum zur Auswertung heran, entsprächen unsere Ergebnisse in etwa den genannten publizierten Ergebnissen. Bei 1,5 Tesla sind Ulzerationen oft schwierig zu erkennen, sodass wir hier die Entzündungsschwere vielleicht unterschätzt haben. 1,5 Tesla-Geräte sind allerdings weiterhin weit verbreitet und spiegeln die im klinischen Alltag genutzten Möglichkeiten gut wider.

Wir verwendeten den MaRIA-Score zum Vergleich mit Seo, da dieser die höchste Treffsicherheit aufwies ¹⁸ ¹⁹ .

In einem Reviewartikel von Minordi et al. ²⁰ fand sich, beim Vergleich der verschiedenen Studien, eine Bandbreite der Sensitivität im Vergleich zur Endoskopie zwischen 87 % und 64 % und einer Spezifität von 85 % – 81 % ähnlich wie in unserer Untersuchung.

Vergleichsweise lag die Spezifität der DWI-MRT in unserer Studie bei 72 %, die Sensitivität bei etwa 88 %, für die kontrastmittelunterstützte MRT betrug die Spezifität 77 %, die Sensitivität 86 %. Die integrierte kontrastmittelunterstützte, farbcodierte Auswertung zeigte eine Spezifität von 71 % und eine Sensitivität von 81 %.

Trotz der nicht ganz idealen Sensitivität und Spezifität ist die MR-Enterografie aufgrund der kompletten Darstellung des Intestinaltraktes sowie der fehlenden Invasivität in der klinischen Routine für die Diagnostik und Verlaufsbeurteilung von entzündlichen Darmveränderungen eine valide Methode. Insbesondere wenn man die Arbeit von Lee et al. ²¹ heranzieht. Hier war der Nachweis von entzündlichen Veränderung in der MRT bei unauffälliger Endoskopie sogar mit einer schlechteren Prognose verbunden ²¹ .

Für die Verlaufsbeurteilung entzündlicher Darmwandveränderungen zeigt unsere Studie, dass der Verzicht auf die Kontrastmittelgabe ohne wesentlichen Verlust der Sensitivität möglich ist. Die Detektion von Abszessen ist in Zusammenschau aller akquirierten nativen MRT-Sequenzen zusammen mit der diffusionsgewichteten Bildgebung ebenfalls möglich, war jedoch nicht Gegenstand der Studie.

Um die eine schnelle visuelle Auswertung der MRT-Studien zu vereinfachen, untersuchten wir die Wertigkeit einer Farbdarstellung mithilfe eines Farbintegrals zur semiquantitativen Beurteilung der Entzündungsaktivität. Diese farbparametrische Darstellung wurde unserer Kenntnis nach von uns zum ersten Mal zur Beurteilung von chronisch-entzündlichen Darmerkrankungen entwickelt und genutzt. Es zeigte sich eine gute Sensitivität und Spezifität verglichen mit dem schon etablierten MaRIA-Score und auch verglichen mit den endoskopischen Untersuchungen. Die Detektion von pathologischen Veränderungen wurde von den Untersuchern als einfacher beschrieben. Allerdings bedeutet dies einen erhöhten Arbeitsaufwand aufgrund der aktuell noch notwendigen, manuellen Bearbeitung der MRT-Datensätze. Die farbige Darstellung von entzündlichen Veränderungen könnte mithilfe von KI-Algorithmen sicher vereinfacht werden und wäre für die Verlaufsbeurteilung und Präsentation entzündlicher Veränderungen und deren Schwere im klinischen Alltag von Vorteil.

Klinische Relevanz der Studie.

Wir konnten für entzündliche Veränderungen bei M. Crohn eine gute Korrelation zwischen KM- und DWI-MRT-Sequenzen nachweisen.
Die kontrastmittelfreie DWI-MRT ist besonders für Verlaufsbeurteilungen geeignet.
Die etablierten MaRIA- und Seo-Scores und die Endoskopie korrelieren gut.
Der Seo-Score ist in der klinischen Routine einfacher nutzbar, da dort eine visuelle Klassifikation erfolgt.
Die von uns erstmals eingesetzte integrierte, kontrastmittelunterstützte, farbcodierte Auswertung der MRT-Studien zeigte eine gute Korrelation mit den etablierten Verfahren und ist eine vielversprechende neue Methode zur semiquantitativen Auswertung von MR-Enterografien.

Erratum.

Erratum zu Jakob M, Backes M, Schaefer C et al. MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding. Fortschr Röntgenstr 2022; DOI 10.1055/a-1826-0049

Der erste Satz der Abbildungslegende zu Abbildung 1 wurde am 27.09.2022 geändert. Richtig ist: KM Aufnahme und parametrische Darstellung der „area under the curve“ mit erfolgter Bildersubtraktion.

Associated Data

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Ergänzendes Material

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PERMALINK

MR Enterography in Crohnʼs Disease: Comparison of Contrast Imaging with Diffusion-weighted Imaging and a special Form of Color Coding

MR-Enterografie bei Morbus Crohn: Vergleich der Kontrastbildgebung mit diffusionsgewichteter Bildgebung und einer besonderen Form der Farbcodierung

Maja Jakob

Maik Backes

Christian Schaefer

Joerg Albert

Angela Geissler

Abstract

Purpose

Materials and Methods

Results

Conclusion

Key points:

Citation Format

Introduction

Materials and Methods

Patient Cohort

MR Enterography

Examination Sequences

Table 1. MR enterography sequence overview.

Image Evaluation

MaRIA score

Seo score

Table 2. Overview of Seo score parameters 15 .

Image post-processing (generation of integrated color-coded perfusion maps)

Fig. 1.

Fig. 16.

Evaluation of integrated parametric perfusion maps

Endoscopic examination

Image evaluation

Fig. 2.

Statistics

Fig. 3.

Fig. 4.

Fig. 5.

Fig. 6.

Fig. 7.

Fig. 8.

Fig. 9.

Table 3. Correlations of individual intestinal sections.

Results

Comparison of Seo scores (DWI vs. contrast)

Comparison of MaRIA score versus Seo score

Fig. 10.

Endoscopy Evaluation

Comparison of Seo score (contrast) versus endoscopy

Fig. 11.

Comparison of Seo score (DWI) versus endoscopy

Fig. 12.

Fig. 13.

Comparison of MaRIA score versus endoscopy

Fig. 14.

ROC correlation of color integral value with MaRIA score

ROC correlation of color integral value with endoscopy

Fig. 15.

Summary of the most important test results

Discussion

Comparison of MR scores versus endoscopy

Footnotes

Clinical Relevance of the Study.

Erratum.

Supplement

Supplement

Literatur

MR-Enterografie bei Morbus Crohn: Vergleich der Kontrastbildgebung mit diffusionsgewichteter Bildgebung und einer besonderen Form der Farbcodierung

Zusammenfassung

Ziel

Material und Methoden

Ergebnisse

Schlussfolgerung

Kernaussagen:

Zitierweise

Einleitung

Material und Methoden

Patientenkollektiv

MR-Enterografie

Untersuchungssequenzen

Tab. 1. Sequenzübersicht MR-Enterografie.

Bildauswertung

Table 2. Overview of Seo score parameters ¹⁵ .

Tab. 2. Übersicht über die Parameter des Seo-Scores ¹⁵ .