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. 2022 Mar 30;53(1):e2035082. doi: 10.25100/cm.v53i1.5082
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Trends in long-term cancer survival in Cali, Colombia: 1998-2017

Tendencias en la supervivencia al cáncer a largo plazo en Cali, Colombia: 1998-2017

Luis Eduardo Bravo 1,2,3,✉, Luz Stella García 1, Paola Collazos 1, Jorge Holguín 4,5, Isabelle Soerjomataram 6, Adalberto Miranda-Filho 6
PMCID: PMC9688527  PMID: 36452118

Abstract

Background:

Population-based cancer survival is an indicator of the effectiveness of cancer services that reflects the survival of all cancer patients in the population, regardless of socioeconomic status and disease characteristics.

Aim:

Provision of an up-to-date survival estimate of patients recorded within Cali Population Cancer Registry (RPCC) in 1998-2017. As a second objective, results will be compared with those reported by the CONCORD study for cancers prioritized by the current Ten-Year Cancer Control Plan of Colombia, 2012-2021.

Methods:

Adult cancer cases (aged 15 to 99 years) for nine cancer types diagnosed between 1998 and 2017, with follow-up to 2018, were obtained from the RPCC. The 5-year age-standardized net survival estimates (NS) were estimated using the Pohar-Perme. The results for the period 1995- 2014 were compared with those reported by the CONCORD study for the following locations: stomach (C16), breast (C50), cervix (C53), prostate (C61), and lung (C33-34).

Results:

Five-year survival estimates for breast and prostate cancers improved ten percentage points through 2007 (70.8 to 81.1 for breast and 79.9 to 90.2 for prostate) and remained stable during 2008-2017. For cervical cancer, survival estimates has remained stable for the last two decades at 53%. For stomach cancer and lung cancer, five-year NS was lower than 25% over the study period. For colorectal cancer, survival estimates increased from 37.9% in 1998-2002 to 54.8% in 2013-2017. Compared to previous 5-year survival estimates of cases diagnosed in 2010-2014, the estimates in this study are significantly higher than those obtained by CONCORD. Survival estimates of patients diagnosed in 1995-2009 showed no difference to CONCORD study.

Conclusions:

Periodic update of vital status and date of last contact reduces bias in survival estimates in population-based cancer registries with passive follow-up.

Keywords: Cali; Cancer; Colombia; bias; net survival; epidemiology; cancer, led bias

Remark

1) Why was this study conducted?
To provide the most recent the age-standardized net survival for the main 9 cancers in the Population Cancer Registry of Cali (RPCC) diagnosed between 1998-2017 estimated using standard methodologies. To compare the updated survival estimates with those previously published by the RPCC and the CONCDORD study for cancers prioritized by the current Ten-Year Plan for Cancer Control in Colombia, 2011-2020.
2) What were the most relevant results of the study?
A significant advance in survival among patients with colorectal cancer and hematolymphoid neoplasms. On the other hand, survival has remained stable for cancers with screening activities (breast, prostate, and cervix). As for lung and stomach cancer survival was less than 25%. Survival estimates for the period 2010-2014 updated by the RPCC-IARC in 2021 were significantly higher than those obtained by CONCORD-3, whereas survival estimates through 1995-2009 had no difference.
3) What do these results contribute?
Survival indicators that can be used to monitor and evaluate national cancer control program including the current Ten-Year Plan for the Control of Colombian Cancer and other initiative such as the City Cancer Challenge initiative. Evidence of underestimation of survival in population-based cancer registries that have timely notification of mortality with insufficient passive follow-up.
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Introduction

The cancer burden in Colombia is rising. The most recent estimates show that 110,000 new cancer cases and 55,000 deaths from cancer are reported in 2020 1 . Over time we have seen that incidence for major cancer such as breast, prostate, colorectal, thyroid are increasing while for other such as lung, oral cavity, stomach and cervical are decreasing 2 - 4 . While incidence has been increasing, mortality from cancer has been stable or decreasing suggesting overall improvement in breast, prostate, colorectal and lung cancer. Yet in order to truly estimate the effectives of early diagnosis through cancer awareness, early detection through screening or cancer management through quality treatment, population based- cancer survival estimates are key.

Previous study showing international comparison of survival showed that Colombia has overall good survival in south America. For example, for breast cancer 5-year net survival in Cali was 71.1% as compared to 86.7% in Costa Rica and 39% in Cuenca, Ecuador which are the highest and the lowest survival estimates in the region. Another common cancer is Prostate, and Colombia ranked second with a survival estimate of 83.6% 5 .

Colombia has a Ten-year plan for cancer control and there has improvement in terms of access to early detection and treatment 6 . The cancer control program has prioritized the control of cervical, breast, colorectal, prostate, stomach, and childhood cancer and may therefore improve the survival for theses cancers. Yet a systematic assessment of cancer survival in the country is missing. The Cali Population-based Cancer registry has been operating since 1962 and collected data for patients follow-up since 1962, and can therefore provide a valuable information on the country’s effectiveness to care for cancer patients over time.

This collaborative work between the International Agency for Research on Cancer (IARC) and the RPCC has two objectives. The first one is to implement a standard method in the Cali Population Registry of Cancer to update the survival estimates for the period 1998-2017. The second objective is to compare the updated estimates with those previously disclosed by the RPCC and the CONCORD study for cancers prioritized by the current Ten-Year Plan for Cancer Control in Colombia, 2012-2021.

Methods

Population and registry area

Cali is the third city in Colombia, capital of the Valle del Cauca Province, with a population of 2.2 million inhabitants in 2018, 53.6% are women 7 . The coverage area of ​​the cancer registry is the municipality of Cali, with a density of 40.42 inhabitants/hectare 8 . There are 48 older adults (65 years and over) for every 100 children and youth (under 15 years) 7 . The cancer care network has 165 authorized cancer services, located in the urban area, where 95% of the population lives. Cancer care is fragmented; and only five hospitals offer integrated cancer services, one of them is a public (state) institution 9 .

Cancer cases extraction

Information on new cancer cases was obtained from the population-based database of the Cali Cancer Registry. New cases of cancer in permanent residents of the city are obtained continuously through active search and notification. Collection is continuous in diagnostic laboratories (pathology, cytology, flow cytometry), hospitals and clinics, both public and private; and in the Public Health Secretariat of Cali (death certificates and cancer notification systems). Procedures for updating information and including new cases in the database have been previously described 8 .

Case definition

Men and women of any age who reside in the urban area of ​​Cali, with a diagnosis of invasive malignant tumor for the first time (incident), of any anatomical location, independently that it has been confirmed or treated partially or totally. The basis for diagnosis can be either microscopic (fluid cytology, peripheral blood and bone marrow, histology of primary tumors, and autopsy), and non-microscopic (clinical, surgical and imaging diagnosis). It includes single or multiple primary malignant tumors, all tumors of the Central Nervous System (CNS) and in situ cancer of the breast and cervix. There are excluded benign tumors of uncertain behavior, malignant tumors of metastatic sites, and basal cell and squamous cell carcinoma of the skin (although they were included until 1986). Cases that have arrived in the city for treatment or diagnosis are not considered residents of Cali 8 .

Inclusion criteria

Individual data from adult men and women (15 to 99 years old) residing in Cali, Colombia, diagnosed with a first invasive malignancy were included.

Exclusion criteria

Tumors identified as in situ, benign or of uncertain behavior, cases with death certificate as the only evidence of cancer diagnosis (DCO) were excluded; and as well as cases with unknown age, unknown sex, date of diagnosis equal to date of last contact when it is DCO, and those with date of death prior to the date of incidence.

Update of survival estimates

The method for estimating survival was updated and unified for the period 1998-2017, with follow-up until 2018. The following 9 locations were included: stomach (C16), colorectal (C18-C20), lung (C34), breast in women (C50), cervix (C53), prostate (C61), thyroid (C73), and myeloid and lymphoid neoplasms. Following the guidelines of the CONCORD program 5 , 11 , the groups of solid tumors were defined by the anatomical site, and leukemias and lymphomas by their morphology. Topography and morphology were coded using the International Classification of Disease for Oncology, third edition (ICD-O-3) 12 . All hematopoietic malignancies were included according to the ICD-O-3 morphological code range, from 9590 to 9989.

Comparison of survival estimation methods

There were included the following cancers, which were prioritized in the PDCC, diagnosed between 1995 and 2014, and with follow-up until 2015: stomach (C16), breast (C50), cervix (C53), prostate (C61), and lung (C33-34). It was selected the same data set submitted by the RPCC to the CONCORD-3 study. The standardization, cleaning and construction of the quality indicators was done with the method used by IARC, which will be described in the following paragraphs. In previous publications, the RPCC estimated relative survival using the Ederer II method; and net survival using the Pohar-Perme method, with and without age standardization 3 .

In the year 2021, the date of last contact for the same data set was updated and constitutes the reference pattern for comparisons of survival estimates made by the CONCORD study and by the RPCC in previous publications.

Definition of event, start date, and end date

Death from any cause was considered a failure. The survival time of each case was determined by the time difference between the date of diagnosis and the date of death, the date of last contact, or the date of closure of follow-up (December 31, 2018 for the first objective and December 31, 2014 for the second objective) 10 .

Passive tracking

The RPCC does not establish any contact with patients, their relatives or their doctors in order to find out their vital status and date of last contact. The information is entirely and permanently extracted from local, regional and national databases.

Local and regional databases

Each case of cancer that enters the RPCC (incident or prevalent) is checked against the following databases: a) General mortality, which is periodically obtained from the individual death certificates notified to the Public Health Secretariat of Cali (560,000 records); b) Hospital discharges from medium and high complexity institutions (one million records); c) Pathology reports (700,000 records), d) national cancer notification systems (one million records); and e) public and private health insurers (six million records). From the set of dates obtained, the most recent is extracted; then, the vital status is verified through a set of rules to determine whether the case is still alive (or not).

National databases

When a publication is made or the data set is sent to CONCORD, the cancer cases that remain alive with incomplete follow-up (<5 years) are identified, and an individual search is made using the I.D. card in the unique database of members of the general system of social security in health (BDUA) that provides information for the recognition of periodic payments made to public and semi-private health insurers 13 . The last date on which the person has compensated in the social security system is obtained and assigned as the date of last contact and living vital status. In the event that the vital status is deceased, this value is assigned and as the date of last contact, the date of termination of affiliation in the system. If the person is not found, the National Registry of Civil Status of Colombia 14 is consulted; if the person is valid in the electoral roll, he/she is considered alive; and as the date of last contact, it is assigned the date of consultation to the database. In case the novelty is canceled due to death, the vital status is assigned as ‘dead’; and as date of last contact, the date of the novelty.

Full tracking

It was defined as people who died before, or on the same date as the deadline of follow-up; or people who die after the deadline of follow-up; or people who are alive and the date of last contact occurs later than the deadline of follow-up.

Incomplete tracking

It was defined as those people who are alive, and the date of last contact is less than the closing date of follow-up.

Standardization, cleaning, and quality indicators

Standardization was performed to facilitate unequivocal exclusion of cases from the study, and to provide a uniform coding format for mandatory variables.

The consistency of the variables required for survival analysis was evaluated using the tool DEPedits 15 . Errors and warnings in the data set were identified and corrected, and variables were generated for: 1) Quality control ENT#091;morphological verification (MV) and DCOENT#093;, 2) Identifying those under 15 years of age; 3) Determining follow-up times in years (<1, 1 to 3, 3 to <5, and 5+); 4) Identifying the cases included in the analysis (0 and 1); and 5) Identifying the cases with complete follow-up (0 and 1).

With the obtained information, the following indicators were constructed: a) Number of cases; b) Number of children under 15 years of age; c) Percentage of cases with MV and DCO; d) Number and percentage of cases excluded from survival analysis (lack of follow-up (DCO) and other errors (cases with unknown age, unknown sex, or behavior other than malignant); e) Number and percentage of cases included in the analysis; f) Number of deaths; g) Percentage of complete follow-up; h) Observed survival at 1, 3 and 5 years; and i) Median follow-up in months.

Survival analysis

The outcome variable was the time elapsed between the diagnosis of cancer and death. The maximum observation time for each subject for failure to occur was five years. As censorship mechanisms, there were considered patients lost to follow-up, as well as those who remained alive at the end of the study (December 31, 2018 and December 31, 2014 according to the objectives) 10 .

The estimation of the 20-year survival analysis was made by combining the cohort analysis for the following five-year periods: 1998-2002, 2003-2007, 2008-2012; and 1995-1999, 2000-2004, 2005-2009; and the period analysis for the five-year periods 2013-2017 and 2010-2014, according to the first and second objectives, respectively.

Five-year net survival estimates were calculated using the Pohar-Perme estimator 16 . In order to build life tables for the survival study, reliable denominators based on censuses and population projections are required. The demographic structure of the population and general mortality by simple age, sex and calendar year were obtained from the National Department of Statistics of Colombia-DANE 7 . The life tables of the general population of Cali in simple ages, by sex and for each calendar year were made by the CONCORD-2 and 3 study 5 , 11 . To perform the standardization by age, the weights of the International Cancer Survival Standard (ICSS) were used 17 .

Results

Survival analysis (1998-2017)

Figure 1 and Supplementary Table 1S present the updated estimates of age-standardized 5-year net survival (5-year NS), for men and women during the period 1998-2017 for the selected tumors; and in Figure 2 and Supplementary Table 2S, the same estimates for both sexes.

Figure 1. Cali, Colombia. 5-year net survival standardized by age (NS%) in adults (15-99 years), according to sex and period.

Figure 1

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Figure 2. Cali, Colombia. 5-year net survival standardized by age (NS%) in adults (15-99 years), according to period. Both sexes.

Figure 2

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Stomach cancer

The 5-year NS remained stable in men; and in 2013-2017, it was 19.1%. Until 2007 there was no difference by sex; since then, it is higher in women. In the last decade, it increased seven percentage points, from 16.2% in 1998-2007 to 24.8% in 2013-2017.

Lung cancer

The NS at five years was the same for men and women, except in the period 2008-2012, when it was higher in women (Table 1S). The 5-year NS estimates for the 2013-2017 five-year period should be interpreted with caution, because the mortality:incidence ratio was greater than 1, which suggests underreporting of lung cancer during this period.

Breast cancer

The 5-year NS for women with breast cancer was 70.8% for the period 1998-2002; it increased 10.3 percentage points in the following five-year period and remained stable during the last 15 years. For the 2013-2017 period, it was 81.1% (95% CI: 78.7;83.3).

Cervical cancer

The 5-year NS remained stable during the two decades; for the five-year period 2013-2017, it was 53% (95% CI: 49.8; 56.2).

Prostate cancer

The 5-year NS remained stable during the last fifteen years. For 2013-2017, it was 90.1% (95% CI: 87.8;92.0). The 5-year NS was 10.2 percentage points higher than that estimated in the period (1998-2002).

Colorectal cancer

The 5-year NS was independent of sex; except in 2003-2007, when it was higher in women. The 5-year NS increased progressively in men and women; for the period 2013-2017, it was 54.8% (95% CI: 52.1; 57.4), an increase of 16.9 percentage points compared to the first five-year period (Table 1S).

Thyroid cancer

The 5-year NS increased 10 percentage points in both sexes, going from 84.6% (period 1998-2002) to 94.7% (period 2013-2017) (Table 2S). In women, SN-5 years was higher than in men, but the gap decreased from 14 percentage points in the first five years, to 5 percentage points in 2013-2017 (Table 1S).

Myeloid neoplasms

The 5-year NS was the same for men and women except in the first five years, when it was higher in women. The 5-year NS increased progressively in men and women during the two decades; for the period 2013-2017, it was 51.1% (95% CI: 45.4;56.5), an increase of 21.9 percentage points compared to that observed in 1998-2002 (Table 2S).

Lymphoid neoplasms

The survival estimate was similar to that in myeloid neoplasms; in 1998-2002, the SN-5 years was higher in women; then, it was independent of sex; for the period 2013-2017, it was 54.2% (95% CI: 50.9;57.4), an increase of 12 percentage points with respect to the first five-year period, Table 2S.

Comparison of survival estimates for the period 1995-2014

In previous publications, the RPCC estimated relative survival using the Ederer II method 18 - 20 ; and net survival with that of Pohar-Perme 3 . There was no standardization by age in the RPCC-2012 and RPCC-2014 publications 18 - 20 . The CONCORD-2-3 study determined net survival with the Pohar-Perme 5 , 11 ; and age standardization with the weights of the ICSS standard 17 . Table 1 shows the results of the comparisons of survival estimates for the period 1995-2014, with follow-up until 2015 and with the respective update dates of the date of last contact for each publication. The tumors included in the analysis correspond to the cancers prioritized by the current PDCC of Colombia, for the period 2012-2021.

Table 1. Cali, Colombia. Comparison of methods for estimating relative and net five-year survival.

Estimation method Net five-year survival (%) 95% CI Net five-year survival (%) 95% CI
Publication RPCC-2014 20 RPCC-2012 18 , 19 RPCC-2018 3 CONCORD-2 11 CONCORD-3 5 RPCC-IARC REFERENCE
End follow-up 2005 2005 2010 2011 2014 2015 2018
Last contact update date Mar-2014 Sep-2013 Aug-2015 Mar-2013 Oct-2016 Mar-2018 Aug-2021
Period              
Prostate
1995-1999 68 64-72 63 60-67 68.1 64.1-72.1 66.7 62.6-70.8 67.8 63.6-71.5 68.7 64.4-72.7
2000-2004 79 76-82 74 70-76 81.1 78.3-84.0 80.3 77.4-83.3 84.3 81.3-87.3 83.9 80.5-86.7 84.1 80.9-86.8
2005-2009 83.2 80.7-85.8 78.7 75.,4-82.0 87.8 85.4-90.3 86.5 83.3-89.1 88.9 86.1-91.1
  2010-2014                 80.3 77.6-83.1   87.2 84.6-89.4
Breast
1995-1999 62 59-65 62 59-65 65.7 61.3-70.1 65.7 61.0-70.3 63.6 60.6-66.5 67.0 62.2-71.4
2000-2004 68 66-71 69 66-71 69.7 ENT#091;6.4-73.1 69.2 65.7-72.7 71.6 68.2-75.1 70.9 68.6-73.2 72.4 68.8-75.6
2005-2009 74.4 71.1-77.6 73.1 69.2-77.1 79.8 76.7-83.0 76.8 73.1-80.0 81.8 78.6-84.6
  2010-2014                 71.1 67.9-74.3   78.5 75.4-81.1
Cervix uteri
1995-1999 50 47-54ENT#093; 50.5 46.5-54.5 50.5 46.3-54.6 52.8 49.1-56.4 51.5 47.3-55.6
2000-2004 60 56-63ENT#093; 56.9 53.2-60.7 57.1 53.3-61.0 56.1 52.3-59.9 60.1 56.6-63.5 55.1 51.4-58.7
2005-2009 57.7 54.0-61.5 59.2 54.8-63.5 56.4 52.8-60.0 59.1 55.1-62.9 58.2 54.6-61.6
  2010-2014                 46.0 42.1-49.8     53.0 49.5-56.4
Lung
1995-1999 5 4-7ENT#093; 6.6 4.7-8.6 6.1 4.2-8.0 6.6 4.9-8.7 6.8 5.1-8.9
2000-2004 7 5-9ENT#093; 9.0 6.8-11.1 8.9 6.7-11.1 9.4 7.2-11.5 9.3 7.4-11.6 11.5 9.3-13.9
2005-2009 9.6 7.6-11.7 9.0 6.6-11.4 10.5 8.5-12.5 10.2 8.4-12.2 12.0 10.1-14.2
  2010-2014                 8.7 6.7-10.6     14.4 11.9-17.1
Stomach
1995-1999 15 13-18ENT#093; 15.7 13.3-18.1 15.4 13.1-17.8 16.3 14.1-18.6 16.0 13.8-18.4
2000-2004 17 14-19ENT#093; 17.9 15.5-20.3 17.7 15.2-20.2 18.4 16.0-20.9 19.1 16.8-21.5 19.8 17.5-22.2
2005-2009 17.4 15.2-19.6 16.6 13.9-19.2 18.1 15.9-20.2 19.0 16.9-21.1 19.3 17.3-21.5
  2010-2014                 17.1 14.7-19.4     24.0 21.5-26.5
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Survival estimates with the IARC-RPCC standardized method are presented in the penultimate column of Table 1 with the date of last contact updated in May 2018. The reference pattern for making comparisons is shown in the last shaded column, and corresponds to the estimates of net survival at five years, obtained by the RPCC with the Pohar-Perme method, standardized by age with the international ICSS weights 17 . The shaded cells in Table 1 show survival estimates that are different from those obtained with the reference standard. The follow-up was maintained until 2015, and subsequent failures continued to be censored. The update of the date of last contact to August 2021 had the objective of reducing the number of people with incomplete follow-up during the period 1995-2014.

Survival estimates for cancers of the stomach, cervix, breast, prostate, colorectal, and stomach from the CONCORD-3 study are higher than those from CONCORD-2. The updated estimates of net survival made by the RPCC with the method implemented in the IARC are significantly higher than those published by CONCORD-3 for the period 2010-2014.

The survival estimates for the period 1995-2004 made by the RPCC in 2018 (without IARC methods) 3 and those of CONCORD-3 were similar to those obtained with the reference standard for all cancers, except for lung cancer.

Table 1 shows the comparison of the methods for estimating relative and net five-year survival for the main tumors: 1) Five-year relative survival performed by the RPCC for the main tumors; 2) Five-year net survival performed by the programs CONCORD 2 and CONCORD 3 for the main tumors; and 3) Five-year net survival estimated with the procedures standardized by RPCC-IARC, explained in the methodology.

The monitoring practices carried out by the RPCC for submitting data to the programs CONCORD 2 and CONCORD 3 are different, different monitoring methods are observed, showing better monitoring for the last group of data updated to 2014.

Those cases with survival time equal to zero were not included in the survival analysis, they are not DCO because they were already excluded in the standardization of the analysis base; probably, they are cases that were not followed up and are the cause of lack of follow-up.

In the quality indicators, it is observed that for the year 2014, in all the tumors there is a very high percentage of DCO compared to previous years, probably due to lack of screening.

Discussion

Updated estimates of net survival are presented here for 59,911 cancer patients from 9 locations that collectively represent 65.7% of all cases diagnosed in Cali between 1998 and 2017. The date of last contact was updated to August 2021; and net survival was estimated with the Pohar-Perme method with age standardization using the weights of the ICSS international standard 17 . For the period 1998-2012, cohort analysis was carried out; and for 2013-2017, period analysis. Updated net survival estimates for the Cali population were compared with those previously reported by the CONCORD study.

For several common cancers such as breast, cervical and colorectal cancer, organized population-based screening may improve early detection and therefore survival. However, Colombia does not have organized population screening programs; and early detection of cancer in adults has lost its vertical and centralized nature, and it is based on a set of opportunity screening activities carried out by health insurers and their service networks, which have fragmented care oncology 21 . As such we have seen diverse survival pattern over time for these cancer types amenable to screening. For example, cervical cancer survival has remained stable, whereas for breast and colorectal cancer slight improvement was observed, which may also be linked to better access to quality treatment. The current PDCC prioritizes the control of cervical, breast, prostate, colorectal and stomach cancers.

The benefits of screening may be overestimated by self-selection, waiting time, and disease duration bias 21 . In organized screening programs, participation is larger among people with a tendency to seek medical care, with healthy lifestyles, with greater self-care and adherence to treatment than non-participants; as such that the former has been reported of having longer life expectancy than non-participants linked to these factors, and not due to participation to screening. The waiting time (lead-time) is the artificial addition of an amount of survival time in advance in the diagnosis of the cases detected by screening.

Disease duration bias is related to biological behavior; and it is important. Slower-growing, indolent breast and prostate tumors tend to be less lethal, and they are more likely to be detected by programs. People with fast-growing lethal tumors of the esophagus, stomach, and pancreas may die during the interval period, and not being detected by screening. The extreme form of this bias is the overdiagnosis of tumors that would not have been treated had they not been detected. Some precancerous lesions (carcinoma in situ of the breast and cervix) would never have become invasive or given rise to symptoms in the absence of screening 22 .

The 5-years SN to cervical cancer in women from Cali was 53% (95% CI: 49.8;56.2); and it remained stable during the last 20 years despite the increase in the incidence rates of precancerous lesions and the mean annual decrease of 3.1% in incidence rates, and 3.5% in cancer mortality rates 4 . These findings suggest that current early detection methods (cervical-vaginal cytology) are insufficient for cancer control, and that there are few therapeutic advances for women with cervical cancer who are diagnosed with advanced disease. It is urgent to strengthen primary prevention through vaccination against high-risk genotypes of the HPV virus, and to implement the detection of high-risk HPV genotypes as a method of secondary prevention 23 .

During the last fifteen years, the 5-years SN remained stable in Cali in women with breast cancer (81.1% (95% CI: 78.7; 83.3) and in men with prostate cancer (90.1% (95% CI: 87.8; 92.0)). In contrast, incidence rates increased in the 1990s, coinciding with the implementation of opportunity screening tests (mammography, PSA, and digital rectal examination); and since 2005, there has been stabilization with a downward trend 3 . These findings suggest that patients with these cancers are being detected earlier and that there are therapeutic advances. There could be some degree of overestimation of survival due to earlier diagnosis related to early detection activities. Breast cancer biological sub staging allows for rationalization in the administration of neoadjuvant and adjuvant chemotherapy with endocrine (hormonal) therapies, chemotherapy, biologically targeted (antibody) therapy, and chemoprevention (tamoxifen). The efficacy of therapies against breast cancer depends on compliance with the full course of treatment 24 .

Unlike breast cancer, interpreting trends in prostate cancer is more challenging due to limitations in understanding risk factors, the natural history of the disease, and uncertainty about the efficacy of screening and treatment interventions. The implementation of population screening with PSA in the 1980s produced a period effect on prostate cancer incidence rates, characterized by initial exponential growth, followed by a slowdown, stabilization, and decline since the beginning of the 21st century. Coinciding with the increasing detection of cancer cases, radical prostatectomy increased for localized disease, and androgen deprivation therapy was implemented 25 .

The SN-5 years to colorectal cancer was similar for both men and women, and it increased progressively during the two decades evaluated. For the 2013-2017 period, it was 54.8% (95% CI: 52.1;57.4), an increase of 16.9 percentage points compared to the first five-year period. In contrast, there was a constant annual increase in incidence rates that was higher in men (2.2%) than in women (1.6%). The same trend was observed in mortality rates (1.7% vs. 0.6%) (Table 1S). In Cali, screening activities with occult blood and colonoscopy are minimal; and the increase in survival may be associated with advances in surgical and treatment approaches. Currently, patients with advanced disease have an increased use of adjuvant therapy, polychemotherapy for metastatic disease, and targeted biological agents. Separating the effects of prevention and treatment is challenging for interpreting survival in population-based studies. Overdiagnosis is well established in breast and prostate cancer screening, but its prevalence and effect in colorectal cancer remains unknown. The waiting time for CR has been estimated to be at least two years 26 .

A challenge in interpreting time trends for hematolymphoid neoplasms is distinguishing actual changes in disease occurrence from artifacts caused by changes in diagnosis and classification of these neoplasms over time.

The incidence rates of lymphomas in Cali showed a constant annual increase of approximately 1%. In contrast, mortality rates decreased by approximately 1.5% in women and 0.7% in men. Regarding leukemias, there was also a decrease in mortality rates, 1.1% in women and 0.7% in men. In contrast, the incidence rates of leukemias had constant annual changes with a divergent trend; in men they increased by approximately 0.8%, while in women they decreased by 0.7% 4 (4).

In hematolymphoid cancers, 5-years was similar by sex. For the five-year period 2013-2017, the SN-5 years in myeloid neoplasms was 51.1% (95% CI: 45.4;56.5); this represents an increase of 21.9 percentage points compared to that observed in 1998-2002. In lymphoid neoplasms, the behavior was similar, the 5-year SN in the 2013-2017 period was 54.2% (95% CI: 50.9; 57.4), an increase of 12 percentage points compared to the first five-year period.

Advances in cancer control in Cali are not enough because differences in clinical outcomes of cancer patients persist compared to high-income countries. Figure 3 shows survival in Cali and the United States for the nine main cancer sites during the 2008-2017 period. Cancer survival in Cali shows a gap when compared to the United States, and it reaches several percentage points in the cancers prioritized by the Ten-Year Plan for Cancer Control in Colombia: Prostate (7.0), breast (9.2), cervix (12.8) and colorectal (9.7). Increasing coverage and improving quality is a priority in four main areas: 1) basic oncology services; 2) management of cancer services; 3) quality of cancer care and 4) community access and integrated care 27 , 28 .

Figure 3. Comparison of 5-year cancer survival between Cali and the United States of America, periods 2008-2012 vs. 2013-2017.

Figure 3

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Impact of passive follow-up on survival

Differences in survival estimates may be due to differences in health services, as well as cancer registry practice and data quality. Periodic updating of vital status and date of last contact reduces bias in survival estimates in population-based cancer registries that perform passive follow-up.

Net survival estimates for the period 2000-2009 updated by the RPCC in 2021 were similar to those reported by the CONCORD-3 study 5 , the closing date to observe the failure was December 2009. These findings suggest that the periodic updating of the date of last contact has limits. In the case of Cali, the update was carried out in 2021, a decade after the end of the observation window to detect the failure (death) of the period 2000-2009; this update did not change previous estimates of survival for that period.

In contrast, net survival estimates from a more recent period, 2010-2014, updated by the RPCC in 2021, were significantly higher than those published by CONCORD-3 5 . Both estimates of net survival, those updated by the RPCC and those obtained by CONCORD-3 5 ; were significantly higher than those published by CONCORD-2 11 for the same group of cancer patients from Cali during the same period (Table 1). The closing date to observe the failure was December 2014. These findings suggest that the data submitted by the RPCC to the CONCORD study in 2011 and 2014 had insufficient passive follow-up from the date of last contact. Unlike other cancer registries, in Cali there is a timelier and more efficient update of vital status.

The three studies used the same life tables of the population of Cali, the Pohar-Perme estimator 16 , and the weights of the ICSS standard to standardize by age 17 . Therefore, the underestimation of net survival for the period 2010-2014 in CONCORD-3 5 is not attributable to the estimation method. What differs between the studies is updateable data, such as vital status, date of incidence, and date of last contact, which can be improved with the periodic passive follow-up carried out by the Cali cancer registry. Updating the information with an earlier date of incidence and/or a more recent date of last contact increases survival time.

To understand the origin of this bias, it is necessary to review the flow of mortality information and the passive follow-up method used by the RPCC to periodically update the vital status and date of last contact of cancer patients.

Periodic updating of vital status

The Municipal Public Health Secretariat of Cali and the RPCC have had a strategic alliance for 40 years to guarantee the integrity and evaluate the validity of the information on incidence and survival; and to timely update vital status. Figure 4 shows the information flow of the individual certificates of general mortality, with the description of the causes of death in text, and the basic cause coded with ICD-10 29 . In the RPCC, all causes of death are reviewed, cases with mention of cancer are extracted, the vital status of prevalent cases is updated, and there are identified new cases notified through the death certificate (DCN, for Death Certificate Notified).

Figure 4. Continuous notification of the information of the individual certificates of general mortality from the Ministry of Health to the RPCC. Retrospective follow-up of DCN cases is done in hospitals and pathology laboratories; its purpose is to update the date of incidence and the most valid basis for the diagnosis of cancer; and to exclude some cases that are not cancer. This process identifies new cancer cases by Death Certificate Initiate (DCI). The remainder are labeled as a case with only evidence of cancer on the death certificate: Death Certificate Only (DCO). Prospective follow-up: of new cancer cases aims to improve information about the person (date of birth), and the tumor (location and morphology); as well as updating vital status and date of last contact.

Figure 4

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Periodic update of the date of last contact

The RPCC performs passive follow-up, and the information is obtained through links without contact with the patients, their families, or doctors. In order to estimate survival, it uses the “reported or documented alive” method, which takes into account the reported date of death and the date of last living contact if no date of death is available. This method censors patients on the date of last live contact.

Periodic screening in hospitals and pathology laboratories improves the date of incidence for new cases of cancer notified by the death certificate. It also improves the date of last contact for all cases (prevalent and incident); and as a result, the survival time. This method underestimates survival when there is timely knowledge of vital status and insufficient tracking of the date of last contact.

One of the limitations in survival studies is the dependence on contact with the person to obtain up-to-date information; therefore, there may be “immortal” people, who are those who have not been contacted and are considered alive; survival is overestimated with this “presumed alive” passive follow-up method 30 .

Many Latin American cancer registries have barriers to access information from death certificates of cancer patients in their registry area; nor do they have access to regional and/or national office of vital statistics. In Colombia, these barriers are lower because current regulations allow access to sensitive data of cancer patients (identity and health status), in order to be used in public health surveillance 31 - 34 .

Table 2 shows the survival estimates published by CONCORD-3 5 for cancers prioritized by cancer control programs in Latin America. Cancer survival is higher in North America; and the gap with Latin American countries is highly variable. It is noteworthy that in some countries, the censorship figures are around zero, with high estimates of survival for various types of cancer. This overestimation of survival suggests that these countries follow passively with the “presumed alive” method. Patients whose cancer registry could not be linked to a death registry were considered alive.

Table 2. Quality indicators for selected cancer sites in some countries of the Americas.

Region / Country CR Five-year Net Survival (%) Censored ALL Lost Censored
C50 C53 C16 C18 C61 C50 C53 C16 C18 C61
America (Central and South)
Argentina 5 84.4 52.7 21.5 51.8 87.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.1 5.7 0.0 2.3
Brazil 6 75.2 60.3 20.6 48.3 91.6 0.9 0.1 0.0 0.0 0.2 10.6 22.9 0.3
Chile 4 75.5 56.7 16.7 43.9 82.0 26.2 19.3 4.9 15.9 21.6 12.0 0.0 13.6
Colombia 4 72.1 49.4 16.7 45.0 80.3 28.0 19.5 11.1 23.1 29.5 11.3 0.0 21.0
Costa Rica 1 86.7 78.0 17.1 60.1 93.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 13.0 0.0 0.0
Cuba 1 75.1 72.9 36.7 63.9 71.4 0.0 0.2 0.0 0.0 0.0 5.1 2.6 0.0
Ecuador 5 75.5 52.0 19.1 48.7 82.2 3.4 2.5 1.4 2.2 3.5 9.9 0.3 2.7
Puerto Rico 1 84.1 63.5 34.6 63.4 98.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 3.4 0.0 0.0
Uruguay 1 56.5 53.5 86.5 0.0 0.0 0.0 0.0 15.0 0.0 0.0
America (North)
Canada 9 88.2 66.6 29.6 67.0 93.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 5.5 0.0 0.0
United States 48 90.2 62.6 33.1 64.9 97.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 2.8 1.5 0.0
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Source: CONCORD-3 5

Methods to estimate survival

In survival studies, it is necessary to clearly define the start and end of follow-up, the event of interest, and the time unit to be used. The dependent variable is the time elapsed between the date of diagnosis and the development of the event (fault). These data may be modified upon receipt of new information. Survival time may be biased if passive follow-up is ineffective in updating vital status, date of last contact, or both.

When performing the survival analysis, censored data are presented where only the time to failure is known for a proportion of individuals, and only partial values ​​are known for the others. The main causes for data censorship are related to loss to follow-up; the study ends before the failure occurs; or another event occurs that prevents the occurrence of the event, usually death in population-based cancer registries 35 .

Cause-specific cancer survival is very difficult to obtain at population level; and it can only be estimated in controlled clinical trials and in hospital cancer registries. In these scenarios, other events such as relapse, appearance of metastases, abandonment of treatment, return to study or work, and resumption of sexual activity can also be analyzed. Cause-specific survival may be biased by misclassification of the cause of death, deaths related to cancer treatment, and information censorship 35 .

Strengths

The Cali Population Cancer Registry has been operating continuously since 1962, providing information on incidence, mortality, and survival for Cali, Colombia. Survival information has been published in the CONCORD-2 11 )- and CONCORD-3 5 studies. Cancer incidence information for Cali has been published in all eleven volumes of Cancer Incidence in Five Continents 36 - 46 .

The RPCC can identify the cases notified by the death certificate (DCN); and performs prospective and retrospective tracking to update the information of all cancer cases. Periodic screening in hospitals and pathology laboratories improves the date of incidence for new cases of cancer notified by the death certificate. It also improves the date of last contact for all cases (prevalent and incident); and as a result, the survival time. This method underestimates survival when there is timely knowledge of vital status and insufficient tracking of the date of last contact.

Limitations

Cali lacks a census of the migratory movements of its population. The RPCC updates vital status in a timely manner, but periodic passive follow-up requires more effort and may lead to underestimation of survival.

The mortality to incidence ratio is greater than one in cancers of the esophagus, pancreas, and lung, which suggests that there may be some degree of underreporting of information.

The follow-up practices carried out by the RPCC for submission of data to the programs CONCORD 2 and CONCORD were different, different follow-up methods are observed, showing a better follow-up of the date of last contact for the last group of data updated to 2014. Passive follow-up, there is no staging information, insufficient crossing with national databases, there are no studies to evaluate the specific impact of screening studies.

Conclusions

There are significant differences in cancer survival between high-income countries and low- and middle-income countries. This may be due to differences in access to care and delays in diagnosis and treatment, but may also be due to population-level factors.

Differences in estimation methods may be due to DCO, exclusions, and completeness of follow-up. Censorships are related to loss to follow-up; a limitation of these studies is obtaining the last contact; there may be not-contacted people who are considered alive. Appropriate life tables guarantee reliable estimates of SN.

Supplementary tables.

Table 1S. Cali, Colombia. Net survival at 5 years standardized by age (NS%) in adults (15-99 years), according to sex and period.

Period 1998-2002 2003-2007 2008-2012 2013-2017
Male Female Male Female Male Female Male Female
NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI NS (%) 95% CI
Stomach 17.2 14.3 - 20.4 16.2 13.1 -19.7 18.5 15.8 - 21.5 19.2 16.2 - 22.4 19.1 16.4 - 21.9 24.0 20.4 - 27.8 19.1 16.2 - 22.2 24.8 20.4 - 29.3
Colon and rectum 38.5 32.5 - 44.4 37.1 32.1 - 41.9 42.4 37.5 - 47.1 48.4 44.1 - 52.6 48.7 44.3 - 53.0 48.4 44.6 - 52.0 54.0 49.7 - 57.9 55.7 52.2 - 59.0
Lung 7.5 5.4 - 10.2 9.9 6.9 - 13.6 12.6 9.9 - 15.7 12.4 9.4 - 15.8 9.5 7.0 - 12.4 13.2 10.3 - 16.5 14.4 11.2 - 17.9 17.7 14.1 - 21.7
Cervix uteri 54.4 50.6 - 58.1 56.6 53.0 - 60.0 55.5 51.9 - 59.0 53.0 49.8 - 56.2
Breast     70.8 67.0 - 74.3     81.1 77.9 - 83.9     80.5 77.5 - 83.1     81.1 78.7 - 83.3
Prostate 79.9 76.3 - 83.0 90.2 87.3 - 92.5 87.5 85.0 - 89.6 90.1 87.8 - 92.0
Thyroid 73.1 57.3 - 83.8 87.1 79.9 - 91.8 81.4 65.2 - 90.5 88.9 82.3 - 93.1 91.6 77.7 - 97.0 96.6 90.8 - 98.8 90.7 78.0 - 96.3 95.7 91.6 - 97.8
Myeloid 15.9 9.3 - 24.1 12.5 7.4 - 19.0 29.9 21.4 - 38.8 32.6 25.1 - 40.4 51.8 42.8 - 60.1 41.8 35.0 - 48.4 52.7 44.3 - 60.3 49.8 41.9 - 57.2
Lymphoid 27.6 22.3 - 33.1 37.3 32.2 - 42.3 41.0 35.2 - 46.7 43.4 38.4 - 48.3 45.8 40.6 - 50.8 50.0 45.6 - 54.2 55.4 49.9 - 60.6 53.4 49.1 - 57.4
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Table 2S. Cali, Colombia. Age-standardized 5-year net survival (SN%) in adults (15-99 years), according to period. Both sexes.

Period 1998-2002 2003-2007 2008-2012 2013-2017
SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95%
Stomach 16.6 14.5 - 18.9 18.7 16.7 - 20.9 21.0 18.9 - 23.2 21.3 19.2 - 23.6
Colon and rectum 37.9 34.1 - 41.7 45.7 42.4 - 48.8 48.7 45.8 - 51.4 54.8 52.1 - 57.4
Lung 8.3 6.5 - 10.4 12.6 10.5 - 14.9 11.2 9.3 - 13.3 15.7 13.3 - 18.3
Cervix uteri 54.4 50.6 - 58.1 56.6 53.0 - 60.0 55.5 51.9 - 59.0 53.0 49.8 - 56.2
Breast 70.8 67.0 - 74.3 81.1 77.9 - 83.9 80.5 77.5 - 83.1 81.1 78.7 - 83.3
Prostate 79.9 76.3 - 83.0 90.2 87.3 - 92.5 87.5 85.0 - 89.6 90.1 87.8 - 92.0
Thyroid 84.6 78.4 - 89.2 87.4 81.7 - 91.4 95.6 90.8 - 97.9 94.7 90.9 - 96.9
Myeloid 14.3 9.9 - 19.4 31.4 25.7 - 37.2 45.8 40.3 - 51.0 51.1 45.4 - 56.5
Lymphoid 32.3 28.7 - 36.0 42.2 38.4 - 45.9 47.8 44.5 - 51.0 54.2 50.9 - 57.4
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NS: Net survival

Notes:

Financing: This research was financed and carried out by the Universidad del Valle. The following entities contributed partially: a) Univalle-Vandervilt University-NIH-USA Prime Award No. 2 P01 CA028842. Subaward No. VUMC3239; and b) Program UICC Technical Fellowship.

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Tendencias en la supervivencia al cáncer a largo plazo en Cali, Colombia: 1998-2017

Contribución del estudio

1) ¿Por qué se realizó este estudio?
Proporcionar la supervivencia neta estandarizada por edad más reciente para los 9 principales cánceres del Registro Poblacional de Cáncer de Cali (RPCC) diagnosticados entre 1998 y 2017 utilizando metodologías estándar. Comparar las estimaciones actualizadas de supervivencia con las divulgados previamente por el RPCC y el estudio CONCDORD para los cánceres priorizados por el actual Plan Decenal para el Control del Cáncer en Colombia, 2011-2020.
2) ¿Cuáles fueron los resultados más relevantes del estudio?
Avance significativo en la supervivencia de pacientes con cáncer colorrectal y neoplasias hematolinfoides. Por otro lado, la supervivencia se ha mantenido estable para los cánceres con actividades de tamización (mama, próstata y cuello uterino). La supervivencia al cáncer de pulmón y estómago fue inferior al 25%. Las estimaciones de supervivencia del periodo 2010-2014 actualizadas por el RPCC-IARC en 2021 fueron significativamente más altas que las obtenidas por CONCORD-3. Para la década 1995-2009 no hubo diferencia.
3¿Qué aportan estos resultados?
Indicadores de supervivencia que se pueden utilizar para monitorear y evaluar el programa nacional de control del cáncer, incluido el actual Plan Decenal para el Control del Cáncer de Colombia y otras iniciativas como la iniciativa City Cancer Challenge. Evidencia de subestimación de la supervivencia en los registros de cáncer de base poblacional que cuentan con notificación oportuna de mortalidad con seguimiento pasivo insuficiente.
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Introducción

La carga del cáncer en Colombia está aumentando. Las estimaciones más recientes muestran que en 2020 se reportan 110,000 nuevos casos de cáncer y 55,000 muertes por cáncer 1. Con el tiempo, hemos visto que la incidencia de los principales cánceres, como el de mama, próstata, colorrectal y tiroides, está aumentando, mientras que otros como el cáncer de pulmón, cavidad oral, estómago y cuello uterino están disminuyendo 2-4. Si bien la incidencia ha ido en aumento, la mortalidad por cáncer se ha mantenido estable o ha disminuido, lo que sugiere una mejora general en el cáncer de mama, próstata, colorrectal y pulmón. Sin embargo, para estimar verdaderamente la efectividad del diagnóstico temprano a través de la concientización sobre el cáncer, la detección temprana a través de exámenes de detección o el manejo del cáncer a través de un tratamiento de calidad, las estimaciones de supervivencia del cáncer basadas en la población son clave.

Un estudio previo mostró la comparación internacional de la supervivencia indicando que Colombia tiene una buena supervivencia en general en América del Sur. Por ejemplo, para el cáncer de mama, la supervivencia neta a 5 años en Cali fue de 71.1% en comparación con el 86.7% en Costa Rica y el 39% en Cuenca, Ecuador, que son las estimaciones de supervivencia más altas y bajas de la región. Otro cáncer común es el de Próstata, y Colombia ocupó el segundo lugar con una supervivencia estimada de 83.6% 5.

Colombia cuenta con un plan decenal para el control del cáncer y hay mejoras en cuanto al acceso a la detección y tratamiento tempranos 6. El programa de control del cáncer ha priorizado el control del cáncer de cuello uterino, mama, colorrectal, próstata, estómago e infantil, por lo tanto, puede mejorar la supervivencia de estos cánceres. Sin embargo, falta una evaluación sistemática de la supervivencia al cáncer en el país. El registro de cáncer de base poblacional de Cali funciona desde 1962 y recopila datos para el seguimiento de los pacientes desde 1962, por lo que puede proporcionar información valiosa sobre la efectividad del país para atender a los pacientes con cáncer a lo largo del tiempo.

Este trabajo colaborativo entre la International Agency for Research on Cancer (IARC) y el RPCC tiene dos objetivos. El primero es implementar un método estándar en el Registro Poblacional de Cáncer de Cali para actualizar las estimaciones de supervivencia del periodo 1998-2017. El segundo objetivo es comparar las estimaciones actualizadas con las divulgadas previamente por el RPCC y el estudio CONCORD para los cánceres priorizados por el actual Plan Decenal para el Control del Cáncer en Colombia, 2012-2021.

Materiales y Métodos

Población y área del registro

Cali es la tercera ciudad de Colombia, capital del Departamento del Valle del Cauca con una población de 2.2 millones de habitantes en 2018, 53.6% son mujeres 7. El área de cobertura del registro de cáncer es el municipio de Cali, con una densidad de 40.42 habitantes/hectárea 8. Hay 48 adultos mayores (de 65 años y más) por cada 100 niños y jóvenes (menores de 15 años) 7. La red para la atención oncológica cuenta con 165 servicios oncológicos habilitados, ubicados en el área urbana, donde reside el 95% de la población, la atención oncológica esta fragmentada y solo cinco hospitales ofrecen servicios oncológicos integrados, uno es público 9.

Extracción de los casos de cáncer

La información de los casos nuevos de cáncer se obtuvo de la base de datos del Registro de cáncer de Cali de base poblacional. Los casos nuevos de cáncer en residentes permanentes de la ciudad se obtienen de manera continua mediante búsqueda activa y notificación. La recolección es continua en los laboratorios diagnósticos (patología, citología, citometría de flujo), hospitales y clínicas; públicas y privadas; y en la secretaria de Salud Pública de Cali (certificados de defunción y sistemas de notificación de cáncer). Los procedimientos para actualizar la información e incluir los casos nuevos en la base de datos se han descrito previamente 8.

Definición de caso

Hombres y mujeres de cualquier edad, residentes en el área urbana de Cali, con diagnóstico de tumor maligno invasivo por primera vez (incidente), de cualquier localización anatómica, independiente que haya sido confirmado o tratado en forma parcial o total. La base para el diagnóstico puede ser tanto microscópica (citología de líquidos, sangre periférica y médula ósea, histología de tumores primarios y autopsia); como no microscópica (diagnóstico clínico, quirúrgico e imagenológico). Se incluyen tumores malignos primarios únicos o múltiples, todos los tumores del Sistema Nervioso Central (SNC) y cáncer in situ de mama y cérvix. Se excluyen tumores benignos y de comportamiento incierto, tumores malignos de sitio metastásico y carcinoma basocelular y epidermoide de piel (fueron incluidos hasta el año 1986). Los casos que han llegado a la ciudad para fines de tratamiento o diagnóstico no son considerados residentes de Cali 8.

Criterios de inclusión

Se incluyeron los datos individuales de mujeres y hombres adultos (15 a 99 años) residentes en Cali, Colombia, con diagnóstico de un primer tumor maligno invasivo.

Criterios de exclusión

Se excluyeron los tumores identificados como in situ, benignos o de comportamiento incierto, los casos con certificado de defunción como única evidencia del diagnóstico de cáncer (DCO); y los casos que contenían edad desconocida, sexo desconocido, fecha de diagnóstico igual a fecha de último contacto cuando es DCO, y con fecha de muerte menor a la fecha de incidencia.

Actualización de las estimaciones de supervivencia

Se actualizó y unificó el método para estimación de la supervivencia para el periodo 1998-2017 con seguimiento hasta 2018. Se incluyeron las siguientes 9 localizaciones: estómago (C16), colorrectal (C18-C20), pulmón (C34), mama en mujeres (C50), cuello uterino (C53), próstata (C61), tiroides (C73), y neoplasias mieloides y linfoides. Siguiendo las guías del programa CONCORD 5,11, los grupos de tumores sólidos fueron definidos por el sitio anatómico y las leucemias y linfomas por su morfología. La codificación de la topografía y morfología se hizo con la Clasificación Internacional de Enfermedad para Oncología, tercera edición (CIE-O-3) 12. Se incluyeron todas las enfermedades malignas hematopoyéticas según el rango de códigos morfológicos de la CIE-O-3 desde 9590 hasta 9989.

Comparación de los métodos de estimación de la supervivencia

Se incluyeron los cánceres priorizados en el PDCC diagnosticados entre 1995 y 2014 con seguimiento hasta 2015: estómago (C16), mama (C50), cuello uterino (C53), próstata (C61), y pulmón (C33-34). Se seleccionó el mismo conjunto de datos remitido por el RPCC al estudio CONCORD-3. La estandarización, limpieza y construcción de los indicadores de calidad se hizo con el método utilizado por IARC que será descrito en párrafos siguientes. En publicaciones previas el RPCC estimó la supervivencia relativa con el método de Ederer II ; y la supervivencia neta con el método de Pohar-Perme con y sin estandarización por edad 3.

En el año 2021 se actualizó la fecha de último contacto para el mismo conjunto de datos y constituye el patrón de referencia para hacer las comparaciones de las estimaciones de supervivencia realizadas por el estudio CONCORD y por el RPCC en publicaciones previas.

Definición de evento, fecha inicial y final

La muerte por cualquier causa se consideró una falla. El tiempo de supervivencia de cada caso se determinó por la diferencia de tiempo entre la fecha de diagnóstico y la fecha de la muerte, la fecha del último contacto, o la fecha de cierre del seguimiento (31 de diciembre de 2018 para el primer objetivo y 31 de diciembre de 2014 para el segundo objetivo) 10.

Seguimiento pasivo

El RPCC no contacta al paciente, sus familiares o su médico para conocer su estado vital y fecha de último contacto. La información se consigue de manera permanente en bases de datos locales, regionales y nacionales sin establecer contacto con el paciente o su médico.

Bases de datos locales y regionales

Cada caso de cáncer que ingresa al RPCC (incidente o prevalente) se coteja con las siguientes bases de datos: a) Mortalidad general que se obtiene periódicamente a partir de los certificados individuales de defunción notificados a la Secretaría de Salud Pública de Cali (560 mil registros); b) Egresos hospitalarios de instituciones de mediana y alta complejidad (un millón de registros); c) Informes de patología (700 mil registros), d) sistemas nacionales de notificación de cáncer (un millón de registros); y e) aseguradoras de salud (públicas y privadas); seis millones de registros). Del conjunto de fechas obtenidas se extrae la más reciente y luego se verifica el estado vital mediante un conjunto de reglas para determinar si cambia de vivo a fallecido o se mantiene.

Bases de datos nacionales

Cuando se hace una publicación o se remite el conjunto de datos al CONCORD se identifica los casos de cáncer que permaneces vivos con seguimiento incompleto (<5 años) y se hace búsqueda individual por documento de identificación personal en la base de datos única de afiliados al sistema general de seguridad social en salud (BDUA) que suministra la información para el reconocimiento de los pagos periódicos que se les hace a las aseguradoras de salud públicas y semiprivadas 13. Se obtiene la última fecha en que la persona ha compensado en el sistema de seguridad social y se asigna como fecha de último contacto y estado vital vivo; en caso de que el estado vital sea fallecido se asigna este valor y como fecha de último contacto, la fecha de finalización de afiliación en el sistema. Si la persona no es encontrada, se consulta en la Registraduría Nacional del Estado Civil de Colombia 14, si la persona está vigente en el censo electoral se considera viva y como fecha de último contacto se asigna la fecha de consulta a la base de datos. En caso de que la novedad sea cancelada por muerte, se asigna estado vital muerto y fecha de último contacto la fecha de la novedad.

Seguimiento completo

Se definió como las personas que mueren antes o la misma fecha de cierre del seguimiento; o las personas que mueren después de la fecha de cierre del seguimiento; o las personas que están vivas y la fecha de último contacto es mayor a la fecha de cierre del seguimiento.

Seguimiento incompleto

Se definió como aquellas personas que están vivas y la fecha de último contacto es menor a la fecha de cierre del seguimiento.

Estandarización, limpieza e indicadores de calidad

Se realizó estandarización para facilitar una exclusión inequívoca de casos del estudio y para dar un formato de codificación uniforme para las variables obligatorias.

Se evaluó la consistencia de las variables requeridas para el análisis de supervivencia mediante la herramienta DEPedits 15. Se identificaron y corrigieron los errores y las advertencias del conjunto de datos) y se generaron variables para: 1) Control de calidad (verificación morfológica (VM) y DCO), 2) Identificar los menores de 15 años; 3) Determinar los tiempos de seguimiento en años (< 1, 1 a 3, 3 a <5, y 5+); 4) Identificar los casos incluidos en el análisis (0 y 1); y 5) Identificar los casos con seguimiento completo (0 y 1).

Con la información obtenida se construyeron los siguientes indicadores: a) Número de casos; b) Número de menores de 15 años; c) Porcentaje de casos con VM y DCO; d) Número y porcentaje de casos excluidos de análisis de supervivencia (falta de seguimiento (DCO) y otros errores (casos con edad desconocida, sexo desconocido, o comportamiento diferente a maligno); e) Número y porcentaje de caso incluidos en el análisis; f) Número de muertos; g) Porcentaje de seguimiento completo; h) Supervivencia observada a 1, 3 y 5 años; y i) Mediana de seguimiento en meses.

Análisis de supervivencia

La variable respuesta fue el tiempo transcurrido entre el diagnóstico de cáncer y la muerte de cada individuo. El tiempo máximo de observación para cada sujeto para que ocurra la falla fue cinco años. Como mecanismos de censura se consideraron los pacientes perdidos durante el seguimiento y aquellos que permanecieron vivos a la finalización del estudio (31 de diciembre de 2018 y 31 diciembre de 2014 de acuerdo con los objetivos) 10.

La estimación del análisis de supervivencia durante 20 años se realizó mediante la combinación del análisis de cohorte para los quinquenios 1998-2002, 2003-2007, 2008-2012; y 1995-1999, 2000-2004, 2005-2009, y el análisis de periodo para los quinquenios 2013-2017 y 2010-2014, de acuerdo con el primer y segundo objetivo, respectivamente.

Las estimaciones de supervivencia neta a cinco años fueron calculadas utilizando el estimador Pohar-Perme 16. Para construir las tablas de vida para el estudio de supervivencia, se requieren denominadores confiables basados en censos y proyecciones de población. La estructura demográfica de la población y la mortalidad general por edades simples, sexo y año calendario fueron obtenidas de Departamento Nacional de Estadística de Colombia-DANE 7. Las tablas de vida de la población general de Cali en edades simples, por sexo y para cada año calendario fueron hechas por el estudio CONCORD-2 y 3 5,11. Para realizar la estandarización por edad, se utilizaron los ponderadores de la Norma Internacional de la Supervivencia del Cáncer, International Cancer Survival Standard (ICSS) 17.

Resultados

Análisis de supervivencia (1998-2017)

En la Figura 1 y Tabla 1S se presenta las estimaciones actualizadas de supervivencia neta a cinco años estandarizada por edad (SN-5 años); para hombres y mujeres durante el periodo 1998-2017 para los tumores seleccionados; y en la Figura 2 y Tabla 2S las mismas estimaciones para ambos sexos.

Figura 1. Cali, Colombia. Supervivencia neta a 5 años estandarizada por edad (SN%) en adultos (15-99 años) según sexo y periodo.

Figura 1

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Figura 2. Cali, Colombia. Supervivencia neta a 5 años estandarizada por edad (SN%) en adultos (15-99 años) según periodo. Ambos sexos.

Figura 2

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Cáncer de estómago

La SN-5 años permaneción estable en los hombres y en 2013-2017 fue 19.1%. Hasta el 2007 no hubo diferencia por sexo y desde entonces es más alta en las mujeres. En la última década aumentó siete puntos porcentuales, pasó de 16.2% en 1998-2007 a 24.8% en 2013-2017.

Cáncer de pulmón.

La SN-5 años fue independiente del sexo, excepto en el 2008-2012 cuando fue más alta en las mujeres (Tabla 1S ). Las estimaciones de SN-5 años del quinquenio 2013-2017 deben interpretarse con precaución porque la razón mortalidad:incidencia fue mayor a 1, sugiriendo sub-registro del cáncer de pulmón durante este periodo.

Cáncer de mama

La SN-5 años para mujeres con cáncer de mama fue 70.8% para el período 1998-2002; aumentó 10.3 puntos porcentuales en el siguiente quinquenio y se mantuvo estable durante los últimos 15 años. Para el periodo 2013-2017 fue 81.1% (IC 95%: 78.7;83.3).

Cáncer de cuello uterino

La SN-5 años se mantuvo estable durante las dos décadas, para el quinquenio 2013-2017 fue 53% (IC 95%: 49.8;56.2).

Cáncer de próstata

La SN-5 años permaneció estable durante los últimos quince años. Para el 2013-2017 fue 90.1% (IC 95%: 87.8;92.0), La SN-5 fue 10.2 puntos porcentuales mas alta que la estimada en el periodo (1998-2002).

Cáncer colorrectal

La SN-5 años fue independiente del sexo, excepto en el 2003-2007 cuando fue mas alta en las mujeres. La SN-5 años aumentó progresivamente en hombres y mujeres, para el periodo 2013-2017 fue 54.8% (IC 95%: 52.1;57.4), un aumento de 16.9 puntos porcentuales en comparación con el primer quinquenio (Tabla 1S ).

Cáncer de tiroides

La SN-5 años aumentó 10 puntos porcentuales en ambos sexos, pasando de 84.6% (periodo 1998-2002) a 94.7% (periodo 2013-2017) (Tabla 2S). En las mujeres la SN-5 años fue más alta que en los hombres pero la brecha disminuyó de 14 puntos porcentuales en el primer quinquenio, a 5 puntos porcentuales en 2013-2017 (Tabla 1S ).

Neoplasias mieloides

La SN-5 años fue independiente del sexo, excepto en el primer quinquenio donde fue más alta en las mujeres. La SN-5 aumentó progresivamente en hombres y mujeres durante las dos décadas, para el periodo 2013-2017 fue 51.1% (IC 95%: 45.4;56.5); un aumento de 21.9 puntos porcentuales en comparación con la observada en 1998-2002 (Tabla 2S ).

Neoplasias linfoides

El comportamiento fue similar que en las neoplasias mieloides, en 1998-2002, la SN-5 años fue más alta en las mujeres y luego fue independiente del sexo, para el periodo 2013-2017 fue 54.2% (IC 95%: 50.9;57.4), un aumento de 12 puntos porcentuales con respecto al primer quinquenio (Tabla 2S ).

Comparación de las estimaciones de supervivencia del periodo 1995-2014.

En publicaciones previas el RPCC estimó la supervivencia relativa con el método de Ederer II 18-20; y la supervivencia neta con el de Pohar-Perme (3). No hubo estandarización por edad en las publicaciones RPCC-2012 y RPCC-2014 18-20. El estudio CONCORD-2-3 determinó la supervivencia neta con el estimador de Pohar-Perme 5,11 y la estandarización por edad con los ponderadores de la norma ICSS 17. La tabla 1 muestra el resultado de las comparaciones de las estimaciones de supervivencia del periodo 1995-2014, con seguimiento hasta 2015 y con las respectivas fechas de actualización de la fecha de último contacto para cada publicación. Los tumores incluidos en el análisis corresponden a los canceres priorizados por el actual PDCC de Colombia para el periodo 2012-2021.

Las estimaciones de supervivencia con el método estandarizado IARC-RPCC son presentadas en la penúltima columna de la Tabla 1 con actualización de la fecha de último contacto en mayo de 2018. El patrón de referencia para hacer las comparaciones se muestra en la última columna sombreada y corresponde a las estimaciones de supervivencia neta a cinco años, obtenidas por el RPCC con el método de Pohar-Perme, estandarizadas por edad con los ponderadores internacionales ICSS 17. Las celdas sombreadas de la Tabla 1 muestra las estimaciones de supervivencia que son diferentes a las obtenidas con el patrón de referencia. El seguimiento se mantuvo hasta el 2015 y las fallas posteriores continuaron censurados. La actualización de la fecha de último contacto a agosto de 2021 tuvo como objetivo disminuir el número de personas con seguimiento incompleto durante el periodo 1995-2014.

Tabla 1. Cali, Colombia. Comparación de métodos para estimación de supervivencia relativa y neta a cinco años.

Método de estimación Supervivencia relativa 5 años (%) IC 95% Supervivencia neta 5 años (%) IC 95%
Publicación RPCC-201420 RPCC-2012 18,19 RPCC-2018 3 CONCORD-2 11 CONCORD-3 5 RPCC-IARC Referencia
Final seguimiento 2005 2005 2010 2011 2014 2015 2018
Fecha actualización último contacto mar-14 sep-13 ago-15 mar-13 oct-16 mar-18 ago-21
  Periodo              
Próstata
  1995-1999 68 64-72 63 60-67 68.1 64.1-72.1 66.7 62.6-70.8     67.8 63.6-71.5 68.7 64.4-72.7
  2000-2004 79 76-82 74 70-76 81.1 78.3-84.0 80.3 77.4-83.3 84.3 81.3-87.3 83.9 80.5-86.7 84.1 80.9-86.8
  2005-2009         83.2 80.7-85.8 78.7 75.,4-82.0 87.8 85.4-90.3 86.5 83.3-89.1 88.9 86.1-91.1
  2010-2014                 80.3 77.6-83.1   87.2 84.6-89.4
Mama
  1995-1999 62 59-65 62 59-65 65.7 61.3-70.1 65.7 61.0-70.3     63.6 60.6-66.5 67.0 62.2-71.4
  2000-2004 68 66-71 69 66-71 69.7 66.4-73.1 69.2 65.7-72.7 71.6 68.2-75.1 70.9 68.6-73.2 72.4 68.8-75.6
  2005-2009         74.4 71.1-77.6 73.1 69.2-77.1 79.8 76.7-83.0 76.8 73.1-80.0 81.8 78.6-84.6
  2010-2014                 71.1 67.9-74.3   78.5 75.4-81.1
Cuello uterino
  1995-1999 50 47-54     50.5 46.5-54.5 50.5 46.3-54.6     52.8 49.1-56.4 51.5 47.3-55.6
  2000-2004 60 56-63     56.9 53.2-60.7 57.1 53.3-61.0 56.1 52.3-59.9 60.1 56.6-63.5 55.1 51.4-58.7
  2005-2009         57.7 54.0-61.5 59.2 54.8-63.5 56.4 52.8-60.0 59.1 55.1-62.9 58.2 54.6-61.6
  2010-2014                 46.0 42.1-49.8     53.0 49.5-56.4
Pulmón                            
  1995-1999 5 4-jul     6.6 4.7-8.6 6.1 4.2-8.0     6.6 4.9-8.7 6.8 5.1-8.9
  2000-2004 7 5-sep     9.0 6.8-11.1 8.9 6.7-11.1 9.4 7.2-11.5 9.3 7.4-11.6 11.5 9.3-13.9
  2005-2009         9.6 7.6-11.7 9.0 6.6-11.4 10.5 8.5-12.5 10.2 8.4-12.2 12.0 10.1-14.2
  2010-2014                 8.7 6.7-10.6     14.4 11.9-17.1
Estómago
  1995-1999 15 13-18     15.7 13.3-18.1 15.4 13.1-17.8     16.3 14.1-18.6 16.0 13.8-18.4
  2000-2004 17 14-19     17.9 15.5-20.3 17.7 15.2-20.2 18.4 16.0-20.9 19.1 16.8-21.5 19.8 17.5-22.2
  2005-2009         17.4 15.2-19.6 16.6 13.9-19.2 18.1 15.9-20.2 19.0 16.9-21.1 19.3 17.3-21.5
  2010-2014                 17.1 14.7-19.4     24.0 21.5-26.5
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Las estimaciones de supervivencia para los cánceres de estómago, cuello uterino, mama, próstata, colorrectal y estómago obtenidas por el estudio CONCORD-3 son más altas que las obtenidas en CONCORD-2. Las estimaciones actualizadas de supervivencia neta realizadas por el RPCC con el método implementado en la IARC son significativamente más altas que las divulgadas por el CONCORD-3 para el periodo 2010-2014.

Las estimaciones de supervivencia del periodo 1995-2004 realizadas por el RPCC en 2018 (sin métodos de IARC) 3 y las del CONCORD-3 fueron similares a las obtenidas con el patrón de referencia para todos los cánceres, excepto para el cáncer de pulmón.

En la Tabla 1 se presenta la comparación de los métodos para estimación de supervivencia relativa y neta a cinco años para los principales tumores: 1) Supervivencia relativa a cinco años realizadas por el RPCC para los principales tumores; 2) Supervivencia neta a cinco años realizadas por el programa CONCORD 2 y 3 para los principales tumores; y 3) Supervivencia neta a cinco años estimadas con los procedimientos estandarizados por RPCC-IARC, explicado en la metodología.

Las prácticas de seguimiento realizadas por el RPCC para el sometimiento de datos al programa CONCORD 2 y 3 son diferentes, se observa diferentes métodos de seguimiento, mostrando un mejor seguimiento para el último grupo de datos actualizado a 2014.

No se incluyeron en los análisis de supervivencia aquellos casos con tiempo de sobrevida igual a cero, no son DCO porque ya fueron excluidos en la estandarización de la base para análisis, probablemente sean casos que no fueron seguidos y ser causa de falta de seguimiento.

En los indicadores de calidad se observa que para el año 2014 en todos los tumores hay un porcentaje muy alto de DCO en comparación con los años anteriores, probablemente falta hacer rastreo.

Discusión

Se presenta las estimaciones actualizadas de supervivencia neta para 59,911 pacientes con cáncer de 9 ubicaciones que colectivamente representan el 65.7% de todos los casos diagnosticados en Cali entre 1998 y 2017. La fecha de último contacto se actualizó a agosto de 2021 y la supervivencia neta se estimó con el método de Pohar-Perme con estandarización por edad usando los ponderadores de la norma internacional ICSS 17. Para el periodo 1998-2012 se hizo análisis de cohorte y para el 2013-2017, análisis de periodo. Las estimaciones de supervivencia neta actualizadas para la población de Cali se compararon con las divulgadas previamente por el estudio CONCORD.

Para varios cánceres frecuentes en Colombia, como el cáncer de mama, cuello uterino y colorrectal, la detección organizada basada en la población puede mejorar la detección temprana y, por lo tanto, la supervivencia. Sin embargo, Colombia no tiene programas organizados de cribado poblacional y la detección temprana del cáncer en adultos ha perdido su carácter vertical y centralizado y se basa en un conjunto de actividades de tamización de oportunidad a cargo de las aseguradoras y sus redes de servicios que tienen fragmentada la atención oncológica 21. Como tal, hemos visto un patrón de supervivencia diverso a lo largo del tiempo para estos tipos de cáncer susceptibles de detección. Por ejemplo, la supervivencia del cáncer de cuello uterino se ha mantenido estable, mientras que para el cáncer de mama y colorrectal se observó una ligera mejora, que también puede estar relacionada con un mejor acceso a un tratamiento de calidad. El actual PDCC prioriza el control de los cánceres de cuello uterino, mama, próstata, cáncer colorrectal y estómago.

Los beneficios de la tamización pueden estar sobrestimados por la autoselección, el tiempo de espera y el sesgo de duración de la enfermedad 21. En los programas de tamizaje organizados, la participación es mayor entre las personas con tendencia a buscar atención médica, con estilo de vida saludables, con mayor autocuidado y adherencia a los tratamientos que los no participantes; por lo que se ha informado que los primeros tienen una mayor esperanza de vida que los no participantes vinculados a estos factores, y no debido a la participación en las pruebas de tamización. El tiempo de espera (lead-time) es la adición artificial de una cantidad de tiempo de supervivencia por adelanto en el diagnóstico de los casos detectados por tamización.

El sesgo de duración de la enfermedad tiene relación con el comportamiento biológico y es importante. Los tumores indolentes de próstata y mama con crecimiento más lento suelen ser menos letales y tienen mayor probabilidad de ser detectados por los programas. Las personas con tumores letales de esófago, estómago y páncreas con rápido crecimiento pueden morir durante el periodo de intervalo y no son detectados por la tamización. La forma extrema de este sesgo es el sobrediagnóstico de tumores que no habrían sido tratados, si, no hubiesen sido detectados. Algunas lesiones precancerosas (carcinoma in situ de mama y cuello uterino) nunca se habrían vuelto invasivos o dado lugar a síntomas en ausencia de cribado 22.

La SN-5 años al cáncer de cuello uterino en las mujeres de Cali fue 53% (IC 95%: 49.8;56.2) y permaneció estable durante los últimos 20 años a pesar del aumento de las tasas de incidencia de las lesiones precancerosas y la disminución media anual del 3.1% en las tasas de incidencia, y 3.5% en las tasas de mortalidad por cáncer 4. Estos hallazgos sugieren que los actuales métodos de detección temprana (citología cervico-vaginal) son insuficientes para el control del cáncer y que hay pocos avances terapéuticos para las mujeres con cáncer de cuello uterino que son diagnosticadas con enfermedad avanzada. Es urgente fortalecer la prevención primaria mediante la vacunación contra los genotipos de alto riesgo del virus del VPH e implementar la detección de genotipos de VPH de alto riesgo como método de prevención secundaria 23.

Durante los últimos quince años permaneció estable en Cali la SN-5 años en las mujeres con cáncer de mama (81.1% (IC 95%: 78.7;83.3) y en los hombres con cáncer de próstata (90.1% (IC 95%: 87.8;92.0)). En contraste, las tasas de incidencia aumentaron en los noventa del siglo pasado coincidiendo con la implementación de las pruebas de tamización de oportunidad (mamografía, PSA y tacto rectal). Desde el 2005 hay estabilización con tendencia al descenso 3. Estos hallazgos sugieren que los pacientes con estos cánceres se detectan más temprano y que hay avances terapéuticos. Podría haber algún grado de sobrestimación de la supervivencia por adelanto en el diagnóstico relacionado con las actividades de detección temprana. La subtificación biológica del cáncer de mama permite racionalizar la administración de quimioterapia neoadyuvante y adyuvante con terapias endocrinas (hormonales), quimioterapia, terapia biología dirigida (anticuerpo) y quimioprevención (tamoxifeno). La eficacia de las terapias contra el cáncer de mama depende del cumplimiento del ciclo de tratamiento completo 24.

A diferencia del cáncer de mama, la interpretación de las tendencias del cáncer de próstata tiene más desafíos por las limitaciones en la comprensión de los factores de riesgo, la historia natural de la enfermedad y la incertidumbre sobre la eficacia de las intervenciones de detección y tratamiento. La implementación del cribado población con PSA en los ochenta del siglo pasado produjo un efecto de periodo en las tasas de incidencia de cáncer de próstata caracterizado por crecimiento exponencial inicial, seguido de desaceleración, estabilización y descenso desde principios del siglo XXI. Coincidiendo con la mayor detección de casos de cáncer aumentó la prostatectomía radical para en enfermedad localizada y se implementó la terapia de deprivación androgénica 25.

La SN-5 años al cáncer colorrectal fue similar para hombres y mujeres, y aumentó progresivamente durante las dos décadas evaluadas. Para el periodo 2013-2017 fue 54.8% (IC 95%: 52.1-57.4), un aumento de 16.9 puntos porcentuales en comparación con el primer quinquenio. En contraste, hubo aumento anual constante en las tasas de incidencia que fue mayor en los hombres (2.2%) que en las mujeres (1.6%); igual tendencia se observó en las tasas de mortalidad (1.7% vs 0.6%), tabla 1S. En Cali, las actividades de tamización con sangre oculta y colonoscopia son mínimas y el aumento en la supervivencia puede estar asociada con los avances en los enfoques quirúrgicos y de tratamiento. Actualmente, los pacientes con enfermedad avanzada tienen mayor uso de terapia adyuvante, poliquimioterapia para la enfermedad metastásica y agentes biológicos dirigidos. Separar los efectos de la prevención y el tratamiento es un reto para interpretar la supervivencia en los estudios de base poblacional. El sobrediagnóstico está bien establecido en el cribado del cáncer de mama y de próstata, pero aún se desconoce su prevalencia y efecto en el cáncer colorrectal. El tiempo de espera para CR se ha estimado en al menos de dos años 26.

Un desafío en la interpretación de las tendencias temporales de las neoplasias hematolinfoides es distinguir los cambios reales en la ocurrencia de la enfermedad de los artefactos causados por los cambios en el diagnóstico y la clasificación de estas neoplasias a lo largo del tiempo.

Las tasas de incidencia de los linfomas en Cali mostraron aumento anual constante de aproximadamente 1%. En contraste, las tasas de mortalidad disminuyeron aproximadamente 1.5% en las mujeres y 0.7% en los hombres. En las leucemias también hubo disminución de las tasas de mortalidad, 1.1% en las mujeres y 0.7% en los hombres. En contraste, las tasas de incidencia de las leucemias tuvieron cambios anuales constantes con tendencia divergente; en los hombres aumentaron aproximadamente 0.8% y en las mujeres disminuyeron 0.7% 4.

En los cánceres hematolinfoides la SN-5 años fue similar por sexo. Para el quinquenio 2013-2017, la SN-5 años en las neoplasias mieloides fue 51.1% (IC 95%: 45.4;56.5); representa un aumento de 21.9 puntos porcentuales en comparación con la observada en 1998-2002. En las neoplasias linfoides el comportamiento fue similar, la SN-5 años en el periodo 2013-2017 fue 54.2% (IC 95%: 50.9;57.4) un aumento de 12 puntos porcentuales con respecto al primer quinquenio.

Los avances en el control del cáncer en Cali no son suficientes porque persisten las diferencias en los resultados clínicos de los pacientes con cáncer en comparación con los países de altos ingresos. La Figura 3 muestra la supervivencia en Cali y Estados Unidos para las nueve principales localizaciones de cáncer durante el periodo 2008-2017. La supervivencia al cáncer en Cali muestra una brecha cuando se compara con Estados Unidos y alcanza varios puntos porcentuales en los cánceres priorizados por el plan Decenal para el Control del Cáncer en Colombia: Próstata (7.0), mama (9.2), cuello uterino (12.8) y colorrectal (9.7). Es prioritario aumentar la cobertura y mejorar la calidad en cuatro áreas principales: 1) servicios oncológicos básicos; 2) gestión de servicios oncológicos; 3) calidad de la atención del cáncer y 4) acceso a la comunidad y atención integrada 27,28.

Figura 3. Comparación de la supervivencia al cáncer a 5 años entre Cali y Estados Unidos de América periodos 2008-2012 vs 2013-2017.

Figura 3

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Impacto del seguimiento pasivo en la supervivencia

Las diferencias en las estimaciones de supervivencia pueden deberse a diferencias en los servicios de salud y en la práctica de registro del cáncer y a la calidad de los datos. La actualización periódica del estado vital y la fecha del último contacto reduce el sesgo en las estimaciones de supervivencia en los registros de cáncer basados ​​en la población que realizan un seguimiento pasivo.

Las estimaciones de supervivencia neta del periodo 2000-2009 actualizadas por el RPCC en el 2021 fueron similares a las divulgadas por el estudio CONCORD-3 5, la fecha de cierre para observar la falla fue diciembre, 2009. Estos hallazgos sugieren que la actualización periódica de la fecha de último contacto tiene límites. En el caso de Cali, la actualización realizada en el 2021, una década después de finalizada la ventana de observación para detectar la falla (muerte) del periodo 2000-2009; no modificó las estimaciones previas de supervivencia para ese periodo.

En contraste, las estimaciones de supervivencia neta de un periodo más reciente, 2010-2014; actualizadas por el RPCC en el 2021, fueron significativamente más altas que las publicadas por CONCORD-3 5. Ambas estimaciones de supervivencia neta; las actualizadas por el RPCC y las obtenidas por CONCORD-3 5; fueron significativamente más altas que las publicadas por CONCORD-2 11 para el mismo grupo de pacientes con cáncer de Cali durante el mismo periodo (Tabla 1). La fecha de cierre para observar la falla fue diciembre, 2014. Estos hallazgos sugieren que los datos remitidos por el RPCC al estudio CONCORD en 2011 y 2014 tenían seguimiento pasivo insuficiente de la fecha de último contacto. A diferencia de otros registros de cáncer, en Cali hay actualización más oportuna y eficiente del estado vital.

Los tres estudios utilizaron las mismas tablas de vida de la población de Cali, el estimador de Pohar-Perme 16 y los ponderadores de la norma ICSS para estandarizar por edad 17. Por tanto, la subestimación de la supervivencia neta del periodo 2010-2014 en el CONCORD-3 5 no es atribuible al método de estimación. Lo que difiere entre los estudios son los datos actualizables como el estado vital, la fecha de incidencia y la fecha del último contacto que pueden mejorarse con el seguimiento pasivo periódico que hace el registro de cáncer de Cali. La actualización de la información con una fecha de incidencia más antigua y/o una fecha de último contacto más reciente aumenta el tiempo de supervivencia.

Para comprender el origen de este sesgo es necesario revisar el flujo de la información de mortalidad y el método de seguimiento pasivo que utiliza el RPCC para la actualización periódica del estado vital y la fecha de último contacto de los pacientes con cáncer.

Actualización periódica del estado vital

La Secretaría de Salud Pública Municipal de Cali y el RPCC tienen alianza estratégica desde hace 40 años para para garantizar la integridad y evaluar la validez de la información de incidencia y supervivencia; y para actualizar oportunamente el estado vital. La Figura 4 muestra el flujo de información de los certificados individuales de la mortalidad general con la descripción de las causas de muerte en texto y la causa básica codificada con CIE-10 29. En el RPCC se revisan todas las causas de muerte, se extraen los casos con mención de cáncer, se actualiza el estado vital a los casos prevalentes y se identifican los casos nuevos notificados mediante el certificado de defunción (DCN, por su sigla en inglés Death Certificate Notified).

Figura 4. Notificación continua de la información de los certificados individuales de la mortalidad general desde la Secretaría de Salud al RPCC. El seguimiento retrospectivo de los casos DCN se hace en los hospitales y laboratorios de patología y tiene como propósito actualizar la fecha de incidencia y la base más válida para el diagnóstico de cáncer; y excluir algunos casos que no son cáncer. Este proceso identifica los casos nuevos de cáncer iniciados mediante el certificado de defunción (DCI, por su sigla en inglés Death Certificate Initiated). El remanente se rotula como caso con única evidencia de cáncer en el certificado de defunción (DCO, por su sigla en inglés Death Certificate Only). El seguimiento prospectivo: de los casos nuevos de cáncer tiene como objetivo mejorar la información de la persona (fecha de nacimiento) y del tumor (localización y morfología); y actualizar el estado vital y la fecha de último contacto.

Figura 4

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Actualización periódica de la fecha de último contacto

El RPCC hace seguimiento pasivo y la información se consigue a través de vínculos sin contacto con el paciente, su familia o su médico. Para estimar la supervivencia utiliza el método de “reportado o documentado vivo”, que usa la fecha reportada de muerte y la fecha del último contacto vivo si no hay fecha de muerte disponible. Este método censura a los pacientes en la fecha del último contacto vivo.

El rastreo periódico en los hospitales y en los laboratorios de patología mejora la fecha de incidencia para los casos nuevos de cáncer notificados por el certificado de defunción. También mejora la fecha de último contacto para todos los casos (prevalente e incidentes) y como resultado el tiempo de supervivencia. Este método subestima la supervivencia cuando hay conocimiento oportuno del estado vital y rastreo insuficiente de la fecha de último contacto.

Una de las limitaciones en los estudios de supervivencia es la dependencia del contacto con la persona para obtener la información actualizable, por lo tanto, puede haber personas “inmortales” que son los que no se han contactado y se consideran vivos; con este método de seguimiento pasivo de “presunta vida” se sobrestima la supervivencia 30.

Muchos registros de cáncer latinoamericanos tienen barreras para acceder a la información de los certificados de defunción de los pacientes con cáncer en su área de registro y tampoco tienen acceso a la oficina regional y/o nacional de estadísticas vitales. En Colombia estas barreras son menores porque la normatividad vigente permite el acceso a datos sensibles de los pacientes con cáncer (identidad y estado salud) para ser usados en la vigilancia de la salud pública 31-34.

La Tabla 2, muestra las estimaciones de supervivencia publicadas por el CONCORD-3 5 para los cánceres priorizados por los programas de control del cáncer en América Latina. La supervivencia al cáncer es mayor en América del Norte y la brecha con los países latinoamericanos muy variable. Llama la atención que en algunos países las cifras de censura están alrededor de cero con estimaciones altas de supervivencia para varios tipos de cáncer. Esta sobrestimación de la supervivencia sugiere que estos países hacen seguimiento pasivo con el método de “presunción de vida”. Los pacientes cuyo registro de cáncer no se pudo vincular a un registro de defunción se consideraron vivos.

Tabla 2. Indicadores de calidad para localizaciones de cáncer seleccionadas en algunos países de América.

Región / País CR Supervivencia neta a 5 años (%) Censurado Perdido Censurado
C50 C53 C16 C18 C61 C50 C53 C16 C18 C61 ALL
                             
América (Central y Sur)
Argentina 5 84.4 52.7 21.5 51.8 87.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.1 5.7 0.0 2.3
Brasil 6 75.2 60.3 20.6 48.3 91.6 0.9 0.1 0.0 0.0 0.2 10.6 22.9 0.3
Chile 4 75.5 56.7 16.7 43.9 82.0 26.2 19.3 4.9 15.9 21.6 12.0 0.0 13.6
Colombia 4 72.1 49.4 16.7 45.0 80.3 28.0 19.5 11.1 23.1 29.5 11.3 0.0 21.0
Costa Rica 1 86.7 78.0 17.1 60.1 93.2 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 13.0 0.0 0.0
Cuba 1 75.1 72.9 36.7 63.9 71.4 0.0 0.2 0.0 0.0 0.0 5.1 2.6 0.0
Ecuador 5 75.5 52.0 19.1 48.7 82.2 3.4 2.5 1.4 2.2 3.5 9.9 0.3 2.7
Puerto Rico 1 84.1 63.5 34.6 63.4 98.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 3.4 0.0 0.0
Uruguay 1   56.5   53.5 86.5   0.0 0.0 0.0 0.0 15.0 0.0 0.0
América (Norte)
Canadá 9 88.2 66.6 29.6 67.0 93.6 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 5.5 0.0 0.0
Estados Unidos 48 90.2 62.6 33.1 64.9 97.4 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 2.8 1.5 0.0
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Fuente: CONCORD-3 5

Métodos para estimar la supervivencia

En los estudios de supervivencia es necesario definir con claridad el inicio y la finalización del seguimiento, el evento de interés y la unidad de tiempo a utilizar. La variable dependiente es el tiempo transcurrido entre la fecha de diagnóstico y el desarrollo del evento (falla). Estos datos pueden modificarse al recibir nueva información. El tiempo de supervivencia puede estar sesgado si el seguimiento pasivo es ineficaz para actualizar el estado vital, la fecha de último contacto, o ambos .

Al realizar el análisis de supervivencia se presentan datos censurados en donde solo se conoce el tiempo de falla para una proporción de individuos y en los demás solo se conoce valores parciales. Las principales causas para la censura de datos están relacionadas con la perdida en el seguimiento, el estudio finaliza antes de que se produzca la falla o se produce otro evento que impide la ocurrencia del evento; usualmente la muerte en los registros de cáncer de base poblacional 35.

La Supervivencia por causa específica de cáncer es muy difícil de obtener a nivel poblacional y solo es estimable en ensayos clínicos controlados y en los registros de cáncer hospitalarios. En estos escenarios también se puede analizar otros eventos como recaída, aparición de metástasis, abandono del tratamiento, retorno al estudio o al trabajo, reinicio de actividad sexual. La supervivencia por causa específica puede estar sesgada por mala clasificación de la causa de defunción, muertes relacionadas con el tratamiento oncológico y por censuras informativas 35.

Fortalezas

El Registro Poblacional de Cáncer de Cali opera de manera continua desde 1962 brindando información de la incidencia, mortalidad y supervivencia para Cali, Colombia. La información de supervivencia ha sido publicada en los estudios CONCORD-2 (11) y CONCORD-3 5. La información de incidencia de cáncer para Cali se ha publicado en todos los once volúmenes de Cancer Incidence in Five Continents 36-46.

El RPCC puede identificar los casos notificados por el certificado de defunción (DCN) y hace rastreo prospectivo y retrospectivo para actualizar la información de todos los casos de cáncer. El rastreo periódico en los hospitales y en los laboratorios de patología mejora la fecha de incidencia para los casos nuevos de cáncer notificados por el certificado de defunción. También mejora la fecha de último contacto para todos los casos (prevalente e incidentes) y como resultado el tiempo de supervivencia. Este método subestima la supervivencia cuando hay conocimiento oportuno del estado vital y rastreo insuficiente de la fecha de último contacto.

Limitaciones

Cali no realiza censo a los movimientos migratorios de la población. El RPCC actualiza de manera oportuna el estado vital, pero el seguimiento pasivo periódico exige mayor esfuerzo y puedo ocasionar subestimación de la supervivencia.

La razón mortalidad incidencia es mayor a uno en los cánceres de esófago, páncreas y pulmón sugiriendo que puede haber algún grado de subregistro de la información.

Las prácticas de seguimiento realizadas por el RPCC para el sometimiento de datos al programa CONCORD 2 y 3 fueron diferentes, se observa diferentes métodos de seguimiento, mostrando un mejor seguimiento de la fecha de último contacto para el último grupo de datos actualizado a 2014. Seguimiento pasivo, no hay información de estadiaje, insuficiente cruce con bases nacionales, no hay estudios para evaluar impacto especifico de los estudios de tamización.

Conclusiones

Hay diferencias significativas en la supervivencia al cáncer entre los países de ingresos altos y países de ingresos bajos y medianos. Esto puede deberse a diferencias en el acceso a la atención y retrasos en el diagnóstico y el tratamiento, pero también puede deberse a factores a nivel de la población.

Diferencias en métodos de estimación pueden darse por DCO, exclusiones y completitud del seguimiento. Las censuras se relacionan con pérdidas en el seguimiento, una limitación de estos estudios es la obtención del último contacto, puede haber personas no contactadas y considerarlas vivas. Adecuadas tablas de vida garantizan estimaciones fiables de SN.

Tablas suplementarias.

Tabla 1S. Cali, Colombia. Supervivencia neta a 5 años estandarizada por edad (SN%) en adultos (15-99 años) según sexo y periodo.

Periodo de diagnóstico 1998-2002 2003-2007 2008-2012 2013-2017
Hombre Mujer Hombre Mujer Hombre Mujer Hombre Mujer
SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95%
Estómago 17.2 14.3 - 20.4 16.2 13.1 -19.7 18.5 15.8 - 21.5 19.2 16.2 - 22.4 19.1 16.4 - 21.9 24.0 20.4 - 27.8 19.1 16.2 - 22.2 24.8 20.4 - 29.3
Colorrectal 38.5 32.5 - 44.4 37.1 32.1 - 41.9 42.4 37.5 - 47.1 48.4 44.1 - 52.6 48.7 44.3 - 53.0 48.4 44.6 - 52.0 54.0 49.7 - 57.9 55.7 52.2 - 59.0
Pulmón 7.5 5.4 - 10.2 9.9 6.9 - 13.6 12.6 9.9 - 15.7 12.4 9.4 - 15.8 9.5 7.0 - 12.4 13.2 10.3 - 16.5 14.4 11.2 - 17.9 17.7 14.1 - 21.7
Cuello uterino   54.4 50.6 - 58.1     56.6 53.0 - 60.0     55.5 51.9 - 59.0     53.0 49.8 - 56.2
Mama     70.8 67.0 - 74.3     81.1 77.9 - 83.9     80.5 77.5 - 83.1     81.1 78.7 - 83.3
Próstata 79.9 76.3 - 83.0     90.2 87.3 - 92.5     87.5 85.0 - 89.6     90.1 87.8 - 92.0    
Tiroides 73.1 57.3 - 83.8 87.1 79.9 - 91.8 81.4 65.2 - 90.5 88.9 82.3 - 93.1 91.6 77.7 - 97.0 96.6 90.8 - 98.8 90.7 78.0 - 96.3 95.7 91.6 - 97.8
Mieloides 15.9 9.3 - 24.1 12.5 7.4 - 19.0 29.9 21.4 - 38.8 32.6 25.1 - 40.4 51.8 42.8 - 60.1 41.8 35.0 - 48.4 52.7 44.3 - 60.3 49.8 41.9 - 57.2
Linfoides 27.6 22.3 - 33.1 37.3 32.2 - 42.3 41.0 35.2 - 46.7 43.4 38.4 - 48.3 45.8 40.6 - 50.8 50.0 45.6 - 54.2 55.4 49.9 - 60.6 53.4 49.1 - 57.4
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SN: Supervivencia neta

Tabla 2S. Cali, Colombia. Supervivencia neta a 5 años estandarizada por edad (SN%) en adultos (15-99 años) según periodo. Ambos sexos.

Periodo de diagnóstico 1998-2002 2003-2007 2008-2012 2013-2017
SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95% SN (%) IC 95%
Estómago 16.6 14.5 - 18.9 18.7 16.7 - 20.9 21.0 18.9 - 23.2 21.3 19.2 - 23.6
Colorrectal 37.9 34.1 - 41.7 45.7 42.4 - 48.8 48.7 45.8 - 51.4 54.8 52.1 - 57.4
Pulmón 8.3 6.5 - 10.4 12.6 10.5 - 14.9 11.2 9.3 - 13.3 15.7 13.3 - 18.3
Cuello uterino 54.4 50.6 - 58.1 56.6 53.0 - 60.0 55.5 51.9 - 59.0 53.0 49.8 - 56.2
Mama 70.8 67.0 - 74.3 81.1 77.9 - 83.9 80.5 77.5 - 83.1 81.1 78.7 - 83.3
Próstata 79.9 76.3 - 83.0 90.2 87.3 - 92.5 87.5 85.0 - 89.6 90.1 87.8 - 92.0
Tiroides 84.6 78.4 - 89.2 87.4 81.7 - 91.4 95.6 90.8 - 97.9 94.7 90.9 - 96.9
Mieloides 14.3 9.9 - 19.4 31.4 25.7 - 37.2 45.8 40.3 - 51.0 51.1 45.4 - 56.5
Linfoides 32.3 28.7 - 36.0 42.2 38.4 - 45.9 47.8 44.5 - 51.0 54.2 50.9 - 57.4
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SN: Supervivencia neta

Notas:

Financiación: Esta investigación fue financiada y realizada por la Universidad del Valle. Contribuyeron de manera parcial las siguientes entidades: a) Univalle-Universidad de Vandervilt- NIH-USA Prime Award No. 2 P01 CA028842. Subaward No. VUMC3239; y b) Program UICC Technical Fellowship.

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