Skip to main content
NCBI home page
Problems of Endocrinology logoLink to Problems of Endocrinology
. 2022 Apr 25;68(4):13–29. [Article in Russian] doi: 10.14341/probl12846

Диагностическая значимость компьютерной томографии в комплексном обследовании больных с адренокортикальным раком

Diagnostic value of ct in examination of patients with adrenal cancer

В Ф Русаков 1,✉, И Е Щербаков 2, И К Чинчук 3, Т В Савельева 4, Д В Реброва 5, О И Логинова 6, Т С Придвижкина 7, Р А Черников 8, Л М Краснов 9, Ю Н Федотов 10, Е А Федоров 11, И В Саблин 12, И В Слепцов 13, Ш Ш Шихмагомедов 14, Е А Згода 15
PMCID: PMC9762453  PMID: 36104962

Abstract

BACKGROUND

BACKGROUND: In most cases adrenal tumours are detected by accident while performing medical imaging tests for other diseases. These findings are treated as adrenal incidentaloma. Prevalence of incidentalomas detected on CT scans is up to 4%. According to different authors, 4–12% of all adrenal tumours are adrenocortical carcinomas. As for today, the most significant medical imaging technique is CT scan with bolus IV injection of contrast agent and assessment of tumour’s density. The analysis of the results of CT imaging in 67 patients with ACC was carried out according to a single protocol. The main signs characteristic of this disease are described. It is very important to evaluate typical signs of ACC on CT scans for risk assessment of ACC before surgical treatment. If malignant tumour is suspected during preoperative examination, it is extremely important to choose the right surgical treatment strategy.

AIM

AIM: To evaluate the significance of CT as the main method of preoperative diagnosis in patients with malignant tumors of the adrenal cortex. Studying CT semiotics of adrenocortical cancer in a large group of patients using a single standard imaging protocol. Find the main radiological symptoms characteristic of adrenocortical cancer

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS: Here are the results of retrospective study of CT scans performed on 67 patients with adrenocortical carcinoma who received treatment in the Department of Endocrine Surgery of Saint-Petersburg State University N.I. Pirogov Clinic of High Medical Technologies during 2012–2020. The diagnostic significance of CT in patients with ACC was assessed.

RESULTS

RESULTS: The most common features of ACC: tumour heterogeneity (84.3%), tumour’s size 3–9 cm (75%), signs of invasion into surrounding structures (10%), pre-contrast density above +30 HU (75%), absolute contrast washout less than 60% (68.8%), relative contrast washout less than 40% (64.6%)

CONCLUSION

CONCLUSION: CT scan with IV contrast was not able to show any definitive pathognomonic signs of ACC. Nevertheless, CT scan should be performed in all patients with suspected (or confirmed using other medical imaging technique) adrenal tumour according to standard protocol. Bolus injection of contrast agent should be performed in all patients with tumour’s pre-contrast density above +5 HU.

ОБОСНОВАНИЕ

Со времени первого анатомического описания надпочечников в XVI в. Бартоломео Эустахио или Евстахием (Eustachio Bartolomeo 1510–1574) [1] и новообразования надпочечника (F. Fränkel, 1886) [2] представления о распространенности иморфологической структуре этих опухолей к настоящему времени значительно расширились. Накопление знаний и технологический прогресс в медицине привели к «взрывному», экспоненциальному росту количества выявляемых опухолей надпочечников в последние десятилетия. Основная причина этого роста числа диагностируемых опухолей надпочечников — внедрение в клиническую практику современных визуализирующих методов диагностики: ультразвукового исследования (УЗИ), компьютерной томографии (КТ), магнитно-резонансной томографии (МРТ) [3–7]. Оказалось, что новообразования надпочечников не относятся к редкой патологии. Общепопуляционная статистика их выявления при выполнении КТ исследований приближается к 4%. Заболеваемость существенно увеличивается с возрастом [8–10]. Абсолютное большинство случаев выявления новообразований надпочечников происходит случайно, при проведении визуализирующих исследований по поводу других заболеваний (например, при УЗИ органов брюшной полости или при КТ органов грудной клетки). Подобные находки трактуются как инциденталомы надпочечников (от англ. incidental discovery of an adrenal mass — случайно выявленное новообразование надпочечника) [11]. При первичном выявлении инциденталомы надпочечника для выбора тактики дальнейшего ведения больного и, самое главное, прогноза, решающее значение имеют несколько факторов [7][12–18].

Наличие высокого онкологического риска, гормональной гиперпродукции определенной степени, инвазивный рост или сдавление соседних органов, предполагает в абсолютном большинстве случаев хирургическое лечение. В тоже время при отсутствии этих проявлений, возможно динамическое наблюдение либо медикаментозная коррекция гормональных нарушений.

Морфология и эмбриология опухолей

Морфологическая структура новообразований надпочечников чрезвычайно разнообразна. Спектр морфологической структуры всех новообразований надпочечников очень широк — они разделяются на следующие большие группы (18, 24).

Из всех методов визуализации надпочечников в настоящее время наиболее диагностически значимым, общепринято считать КТ исследование с болюсным введением контрастного вещества и стандартным расчётом рентгеновской денситометрической плотности опухоли в фиксированных по времени точках [18][19]. Вместе с тем, в клинической практике существует еще один современный метод визуализации надпочечников — МРТ. МРТ на сегодняшний день является более дорогим, менее доступным в практической работе, более продолжительным по времени исследованием (по сравнению с КТ) и, самое главное, по мнению некоторых авторов, при выполнении МРТ невозможно достоверно оценить предполагаемую морфологическую структуру опухоли и, соответственно, ее злокачественный потенциал [17][20][21]. Расширение технологических и финансовых возможностей привело к более широкому использованию методов ядерной медицины, прежде всего, позитронно-эмиссионной томографии с различными радиофармпрепаратами, но доступность ее остается недостаточной и применяется она только по ограниченным показаниям, как правило, после проведения КТ или МРТ [12][22].

Что касается значительно более дешевого и общедоступного ультразвукового исследования надпочечников, то для проведения исследований надпочечников оно категорически не рекомендуется в связи с низкой чувствительностью [4][20][23], и может использоваться после КТ или МРТ для подтверждения диагноза киста или липома [24].

Из множества возможных вариантов опухолевых поражений надпочечника в плане своевременности и максимальной точности дооперационной диагностики на выживаемость больного безусловно влияет раннее выявление адренокортикальной карциномы (син.: рак коркового слоя надпочечника, адренокортикальный рак (АКР)) [25–27].

АКР — редкая агрессивная опухоль, исходящая из коркового вещества надпочечников, которая чаще диагностируется поздно, с большой опухолевой массой, метастатическими поражениями регионарных лимфоузлов и отдаленными гематогенными метастазами. Распознавание типичных для АКР клинических, биохимических параметров и данных визуализации необходимо для своевременной диагностики, определения объема оперативного вмешательства и раннего применения соответствующей терапии [12].

В структуре всех новообразований надпочечников АКР, по данным разных авторов, составляет 4–12% [4][28–30]. Казалось бы, при современном развитии визуализации и технических возможностей взятия биопсии под непосредственным визуальным контролем, а также применения морфологических исследований с использованием современных окрасок и иммуногистохимических методов, проблемы установления точного морфологического диагноза до проведения оперативного вмешательства должны быть решены. Однако, это далеко не так, и при планировании биопсии возникают сложности, зачастую непреодолимые, — прежде всего связанные с анатомическими особенностями расположения опухоли. При этом большие опухоли могут значительно изменять топографию анатомической области. По мнению Soyer P et al. (1998), при проведении пункционной биопсии возможно повреждение капсулы новообразования и распространение ткани опухоли по ходу иглы [31]. П.С. Ветшев и соавт. (2005) и R. Kuruba et al. (2008) отмечают, что при проведении биопсии достаточно высок риск кровотечения и развития жизнеугрожающего осложнения — симпатоадреналового криза с синдромом неуправляемой гемодинамики при феохромоцитоме [32][33]. Также весьма часто встречаются серьезные трудности в интерпретации при оценке полученного морфологического материала.

Именно в связи с этим, исключительное значение для дооперационной верификации высокого риска АКР имеют неинвазивные визуализирующие методы исследования (КТ, МРТ), так как обоснованное подозрение на возможную злокачественность новообразования надпочечника при предоперационном обследовании крайне важно для выбора тактики хирургического лечения [34–36].

Публикации, посвященные КТ-семиотике АКР, немногочисленны (табл. 1), а анализируемые в них случаи, как правило, единичны [3][5][12][20][22][29][35][37].

Таблица 1. Публикации, посвященные лучевой диагностике АКРTable 1. Publications on radiodiagnosis of adrenocortical cancer

Автор Год публикации исследования Число наблюдений АКР
М. Eghrari, et al. 1980 3
S. Hussain, et al. 1985 7
Т.Н. Трофимова и соавт. 2004 14
J.M.A. Slattery, et al. 2006 7
М.Е. Белошицкий и соавт. 2007 25
Т.В. Солдатова 2011 12
S. Petersenn, et al. 2015 51
Н.А. Майстренко и соавт. 2016 16
Шингареева Л.А. и соавт. 2018 3
N. Yilmaz, et al. 2020 11
Open in a new tab

Так, число случаев АКР, подвергнутых анализу в этих работах, в среднем составляет 10–15 наблюдений. Исключение составляет работа S. Petersenn et al. (2015) — 51 случай АКР, в которой, правда, изучались клинические наблюдения из разных медицинских центров с различными протоколами визуализации [38].

По мнению многих авторов, такие признаки как большие размеры опухоли, многоузловое строение, неоднородность структуры, нечеткие контуры, наличие кальцинатов, инфильтративный рост и наличие метастазов, могут уверенно свидетельствовать о злокачественности опухоли надпочечника [3][12][13][36][39]. Вместе с тем при некоторых АКР многие из указанных признаков при КТ или МРТ не выявляются [13][20][40–42].

Преобладающая часть авторов указывают на высокий онкологический потенциал опухолей надпочечников размером более 4 см [12][15][43][44]. Однако встречаются публикации, где в исследованиях выявлены адренокортикальные злокачественные опухоли размерами исключительно более 5–6 см. Авторы полагают, что именно такой размер является критерием малигнизации опухоли надпочечника при проведении КТ исследования [20][14][45]. Необходимо учитывать, что именно размер в сочетании с гистологическими особенностями опухоли при АКР является основным фактором неблагоприятного прогноза. Вместе с тем встречаются работы, где исследователи выявили весьма небольшие АКР размерами 3,25 см [40], 2,8 см [13] и даже 2 см [38][46]. В частности, А.В. Араблинский и соавт. (2011) высказывают следующее соображение относительно связи размеров опухоли и ее возможной злокачественности: объемное образование диаметром более 3 см в 90–95% случаев является злокачественным, а менее 3 см в 78–87% — доброкачественным [47]. По данным большинства авторов, при КТ-исследовании АКР представляет собой образование с неровными нечеткими контурами [12][20][22][36][48][49]. Форма образования может определяться, как овальная, так и неправильная или многоузловая [22][23][44][50]. Важным индикатором злокачественности опухоли коркового слоя надпочечников является наличие неоднородности (гетерогенности) опухолевой массы, выявляемой при КТ-исследовании [44][49][51], особенно в сочетании с большими размерами новообразования [15]. Так, по данным Т.Н. Трофимовой и соавт. и E.K. Fishman et al., гетерогенность опухоли у больных АКР была выявлена в 100% наблюдений [23][51], тогда как в аденомах гетерогенность выявляется в 50% наблюдений [38]. Гетерогенность, как правило, связана с наличием тех или иных «включений» в опухолевую ткань, определяющихся на КТ. Речь идет о кальцификатах, некрозах, кистах и кровоизлияниях. Именно такие признаки некоторые исследователи отмечают, как дополнительный критерий АКР [12][14][15][22][44]. Кальцификаты, как микро (до 3 мм), так и макро (более 3 мм) встречаются в 28–30% наблюдений [7][12][39][45][52]. Как правило, они располагаются в центре раковой опухоли. Е.К. Fishman et al. (1987) отмечают, что некроз опухоли неизменно присутствовал в анализируемой им группе наблюдений в случае размеров злокачественной опухоли более 6 см [51]. Одновременно N. Schieda et al. (2017) опубликовали сообщение о крупных доброкачественных аденомах надпочечника (более 5 см в диаметре), у которых также выявлялись некрозы, кальцинаты и кровоизлияния, что имитировало КТ картину злокачественности процесса [41]. По мнению некоторых авторов (Fishman Е.К. et al., 1987), индикатором АКР является наличие тонкой опухолевой капсулы, выявляемой при рентгеноконтрастном исследовании в 30–50% случаев [51], а по некоторым данным — в 81% [22]. По данным же других исследователей, капсула у злокачественных адренокортикальных опухолей встречается редко [20]. Немаловажным критерием для диагностики АКР является инфильтративный рост в окружающие органы и сосудистые структуры (прежде всего, в печень и поджелудочную железу) и наличие метастазов в регионарные лимфатические узлы, что может указывать на злокачественность опухоли надпочечника [7][22]. По данным N. Bharwani et al., 2011, вовлечение почечной вены (до 20% наблюдений) чаще встречается при опухоли правого надпочечника и проявляется распространением опухоли в просвете этой вены [5]. Многие авторы в своих наблюдениях отметили, что характерный симптом АКР — это поражение нижней полой вены, проявляющийся в виде опухолевого тромба, и он выявляется в 15% наблюдений [44][53][54]. Н.В. Молашенко и соавт. (2010) отмечают, что чаще такая картина диагностируется при правосторонней локализации АКР (в80% наблюдений) [49]. Вместе с тем, встречаются публикации, где указано, что инвазивным ростом обладает не только АКР, но и другие новообразования надпочечника. Так, С. Cuevas et al., 2006 [42] выявили, что поражение нижней полой вены было связано с лейомиосаркомой надпочечников.

Важным диагностическим критерием для верификации АКР является нативная денситометрическая плотность и характеристики вымывания контрастного препарата из ткани надпочечника. Для оценки последних специалисты лучевой диагностики [8][52][55] используют показатели абсолютного и относительного вымывания контрастного препарата, рассчитанные по следующим формулам:

Абсолютное вымывание=(HU венозная фаза) - (HU отсроченное) / (HU венозная фаза) - (HU нативная фаза)] x 100%;

Относительное вымывание контраста=(HU венозная фаза) - (HU отсроченное) / (HU венозная фаза) x 100%;

где HU — значение денситометрической плотности в единицах Хаунсфильда.

Совокупные данные, полученные для идентификации аденом надпочечников, показывают, что AКР редко имеют значение нативной денситометрической плотности менее +10 HU [12]. Одновременно характерными показателями нативной денситометрической плотности для АКР многие исследователи считают диапазон от +25 HU до +45 HU [7][13][20][22]. Точно так же АКР сохраняют внутривенный контрастный материал и имеют абсолютный и относительный процент вымывания менее 60% и менее 40%, соответственно, через 15 минут после введения контраста [15][56][57] или менее 50% и менее 40%, соответственно, через 10 минут [52][57][58]. Вместе с тем M.J. Sangwaiya et al. [55] указывают на низкую чувствительность методики, где оценка контрастирования проводится через 10 минут, отмечая ее низкую чувствительность (76,8%) и специфичность (93,7%). По мнению же T. Pamela et al. (2009), большой размер и неоднородность являются более надежными показателями диагноза, чем значения вымывания [15].

В целом при анализе литературы, посвященной лучевой семиотике АКР, обращает на себя внимание тот факт, что публикации на эту тему редки, порой противоречивы, а анализируемые в них показатели нестандартны по протоколу визуализации.

ЦЕЛЬ ИССЛЕДОВАНИЯ

Цели исследования

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Место и время проведения исследования

Место проведения. Отделение эндокринной хирургии Клиники высоких медицинских технологий им. Н.И. Пирогова Санкт-Петербургского государственного университета (КВМТ СПбГУ).

Время исследования. Исследование проводилось в период с 2012 по 2020 г.

Изучаемые популяции (одна или несколько)

Основная группа — больные АКР.

Контрольная группа — больные с аденомами коркового слоя надпочечника.

Критерии включения в основную группу: все пациенты с АКР вне зависимости от пола, старше 18 лет.

Критерии исключения из основной группы: рецидив АКР, метастаз в надпочечник раковых опухолей иных локализаций, феохромоцитома.

Критерии включения в контрольную группу: все пациенты с аденомами в независимости от пола, старше 18 лет.

Способ формирования выборки из изучаемой популяции

Сплошной.

Дизайн исследования

Ретроспективное одноцентровое наблюдательное исследование.

Описание медицинского вмешательства (для интервенционных исследований)

Исследование выполнялась на компьютерных томографах Aquilion 64 Toshiba с 64 рядами детекторов и Aquilion One Canon c 320 рядами детекторов. Всем обследованным пациентам после нативного сканирования внутривенно болюсно вводили 100 мл контрастного препарата «Омнипак» или «Ультравист» с концентрацией йода 350 мг/мл со скоростью 3,5–4 мл/с с помощью автоматических болюсных инжекторов производителя «Ulrich medical». Постконтрастное сканирование включало артериальную фазу (на 29–30 с после начала введения контрастного препарата), в венозную фазу (на 60–70 с) и в позднюю отсроченную фазу с задержкой сканирования 10 мин. В основной группе в 6 наблюдениях по различным причинам внутривенного контрастирования при КТ не проводилось.

Методы

Способом определения критерия включения в основную группу являлась гистологическая верификация диагноза с обязательной оценкой злокачественного потенциала по критериям L.M. Weiss (1989) и обязательным иммуногистохимическим исследованием с расчетом индекса пролиферативной активности КИ-67 [59]. Диагноз АКР устанавливался при наличии более 5 баллов при световой микроскопии и иммуногистохимических признаках злокачественного роста. В контрольную группу пациенты включались при наличии гистологического заключения — аденома надпочечника.

Оценены КТ характеристики новообразований коркового слоя надпочечника: размер, топография, форма, контуры, края и капсула опухоли, наличие включений, нативная денситометрическая плотность, коэффициент вымывания контраста, признаки инвазии опухоли. Показатели абсолютного и относительного вымывания контрастного препарата оценивали по стандартным формулам. Изучен гормональный статус пациентов с АКР (оценены концентрации альдостерона, ренина, альдостерон-ренинового соотношения, кортизола на фоне ночной пробы с 1 мг дексаметазона, свободный метанефрин и нормметанефрин, адренокортикотропного гормона, дегидроэпиандростерона).

Статистический анализ

КТ характеристики опухолей надпочечников и показатели гормонального статуса больных фиксировались в электронной базе данных. При анализе данных использована статистическая программа Microsoft Exсel 2013 (компания Microsoft, США). Описательная статистика для количественных данных представлена в виде среднего и стандартного отклонения M (SD) в случае нормально распределенных выборок и в виде медианы и интерквартильного размаха Ме (Q1–Q3) для выборочных распределений, не согласованных с нормальным. Нормальность проверялась при помощи критерия Шапиро–Уилка. Статистическая значимость различий в размерах и нативной плотности опухолей надпочечников между группами обосновывалась сиспользованием критерия Манна-Уитни. Для всех случаев проверки гипотез в качестве порогового использовался уровень значимости 0,05. Статистические расчеты проводились в программе R версии 4.1.2.

Этическая экспертиза

Учитывая ретроспективный дизайн научной работы, Комитет по биомедицинской этике постановил: при условии публикации данных в деперсонифицированном виде, исследование в этической экспертизе не нуждается (номер протокола 11/21 дата подписания 30.11.2021).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Изучены данные КТ 67 пациентов (основная группа) с АКР (из них у 3 выявлены опухоли обоих надпочечников). Распределение в основной группе по полу: мужчин — 16 и женщин — 51. Средний возраст составил 48,1 (14,3) года. Хирургическое вмешательство осуществлялось всем больным. В 31,3% случаях (21 наблюдение) у больных отмечался лабораторный гиперкортицизм, представленный у 9 пациентов (13,4%) возможной функциональной автономной гиперпродукцией кортизола (уровень кортизола от 51–140 нмоль/л при пробе с 1 мг дексаметазона) и лишь у 12 больных (17,9%) — клинико-лабораторными проявлениями синдрома Кушинга. Для сравнения проведена оценка результатов в контрольной группе пациентов (n=564) саденомами коркового слоя надпочечников.

Размер опухолей в группе больных с первично выявленным АКР составлял 7,05 (5,85–7,67) см при минимальном значении 3 и максимальном — 23 см. Данные о размерах новообразований представлены на рис. 1. Злокачественные адренокортикальные опухоли мы условно разделили в зависимости от размера на маленькие до 4 см (6 случ.), средние от 4 до 6 см (11 случаев), большие от 6 до 10 (41 случай) и гигантские (рис. 2) — более 10 см (12 случай). Следует заметить, что от размеров опухоли зависит выбор хирургического подхода: при опухолях небольшого размера без инвазии или лимфаденопатии выполнялась ретроперитонеоскопическая адреналэктомии, при наличии метастазов в регионарные лимфоузлы, инвазии ворганы и сосуды или крупной опухоли — открытая адреналэктомия. Особое внимание обращает на себя категория пациентов (8,6% наблюдений), имеющих малые размеры образования (от 3 до 4 см). Их, в силу небольших размеров, в клинической практике обычно не рассматривают с позиции онкологической настороженности, а именно в этой группе существует наибольшая вероятность несвоевременной диагностики злокачественной опухоли (рис. 3, 4).

graphic file with name problendo-68-12846-g001.jpg

Open in a new tab

Рисунок 1. Распределение пациентов с адренокортикальным раком в зависимости от размеров опухоли.Figure 1. Distribution of patients with adrenocortical cancer depending on tumor size.

graphic file with name problendo-68-12846-g002.jpg

Open in a new tab

Рисунок 2. Компьютерные томограммы пациентки В., 70 лет с гигантской опухолью левого надпочечника (137х80 мм), деформирующая тело и хвост поджелудочной железы: а — изображение реформатированное в корональной плоскости, нативная фаза сканирования, в структуре мягкотканного образования с денситометрическими показателями до 28HU включения с низкой плотностью (до -59HU), соответствующие жировой ткани; б — артериальная фаза, включения жира не накапливают контрастный препарат.Figure 2. Computed tomography of patient V., 70 years old, with a giant tumor of the left adrenal gland (137x80 mm), deforming the body and tail of the pancreas: a — image reformatted in the coronal plane, native scanning phase, in the structure of the soft tissue formation with densitometric parameters up to 28HU inclusion with low density (up to -59HU), corresponding to adipose tissue; b — arterial phase, inclusions of fat do not accumulate a contrast agent.

graphic file with name problendo-68-12846-g003.jpg

Open in a new tab

Рисунок 3. Компьютерные томограммы пациентки И., 67 лет с малыми размерами адренокортикальной карциномы (28х35 мм), распространяющейся из латеральной ножки левого надпочечника вдоль передней поверхности почки: а — изображение в аксиальной плоскости, нативная фаза сканирования — показатели плотности до 16 HU; б — артериальная фаза постконтрастного сканирования; в — венозная фаза; г — фаза отсроченного сканирования, коэффициент абсолютного вымывания контрастного препарата составил 42%, относительного — 31,8%.Figure 3. Computed tomography of patient I., 67 years old, with small size adrenocortical carcinoma (28x35 mm), spreading from the lateral pedicle of the left adrenal gland along the anterior surface of the kidney: a — image in the axial plane, native scanning phase — density values up to 16 HU; b — arterial phase of post-contrast scanning; c — venous phase; d — phase of delayed scanning, the coefficient of absolute washout of the contrast agent was 42%, relative — 31.8%.

graphic file with name problendo-68-12846-g004.jpg

Open in a new tab

Рисунок 4. Компьютерные томограммы пациентки Ч., 42 лет с небольшой адренокортикальной карциномой (32х28 мм), с гетерогенной опухолевой тканью, распространяющейся до ворот почки: а — изображение в аксиальной плоскости, нативная фаза сканирования, плотность от +8,4 до +38HU; б — артериальная фаза постконтрастного сканирования; в — венозная фаза; г — фаза отсроченного сканирования, д — изображение реформатированное в косой сагиттальной плоскости, венозная фаза сканирования, образование локально деформирует почечную вену (стрелка). Коэффициент абсолютного вымывания контрастного препарата составил 56%, относительного — 36%.Figure 4. Computed tomography of patient Ch., 42 years old, with a small adrenocortical carcinoma (32x28 mm), with heterogeneous tumor tissue extending to the hilum of the kidney: a — image in the axial plane, native scanning phase, density from +8.4 to +38HU ; b — arterial phase of post-contrast scanning; c — venous phase; d — phase of delayed scanning, e — image reformatted in the oblique sagittal plane, venous phase of scanning, the mass locally deforms the renal vein (arrow). The coefficient of absolute washout of the contrast agent was 56%, relative — 36%.

Как следует из данных приведенных на рисунке 1 и табл. 2, первичная диагностика АКР происходит при больших размерах опухолей. Размеры опухолей более 7 см были выявлены в половине наблюдений, в четверти наблюдений (25% случаев) опухоли были более 9 см. 50% адренокортикальных раковых опухолей имеют размеры от 59,5 до 90 мм.

Таблица 2. Данные о размерах АКРTable 2. Data on the size of adrenocortical cancer

Минимальный размер опухоли 30 мм
25% больных до 59,5 мм
50% больных до 70 мм
25% больных более 90 мм
Максимальный размер опухоли 230 мм
Open in a new tab

Мы провели оценку размеров доброкачественных аденом коркового слоя надпочечников в контрольной группе, для сравнения с размерами опухолей у пациентов с АКР. Размер аденом составлял 35,0 (26,0–35,7) мм и варьировал от 8 до 97 мм (табл. 3). Сравнение с размерами АКР в основной группе, составившими 70,5 (58,5–76,7) мм, показало, что адренокортикальные раковые опухоли имеют статистически значимо большие размеры, чем аденомы, р<0,001. У больных с аденомами надпочечников 50% образований не превышают 35 мм и в четверти случаев были более 44 мм (табл. 3). Обращает на себя внимание, что большая часть аденом (75%) имели размеры от 8 мм до 5 см (рис. 5, 6 и табл. 3), тогда как у пациентов с АКР большая часть опухолей (75%) имели размеры от 3 до 9 см (рис. 1, табл. 2). Вместе с тем, при изучении размеров опухолей у больных с новообразованиями надпочечников (аденомами и АКР) выявлено, что лишь в 14,7% случаях при опухолях более 4 см выявлялся рак коры надпочечника. С другой стороны, среди больных с аденомами надпочечника опухоли более 6 см встречаются лишь в 5% наблюдений (рис. 5, 6), тогда как более 75% АКР имеют размер более 6 см (табл. 2).

Таблица 3. Данные о размерах аденомы надпочечниковTable 3. Data on the size of adrenal adenoma

Минимальный размер опухоли 8 мм
25% больных до 26 мм
50% больных до 35 мм
25% больных более 44 мм
Максимальный размер опухоли 97 мм
Open in a new tab

graphic file with name problendo-68-12846-g005.jpg

Open in a new tab

Рисунок 5. Распределение пациентов с аденомами надпочечников в зависимости от размеров опухоли.Figure 5. Distribution of patients with adrenal adenomas depending on tumor size.

graphic file with name problendo-68-12846-g006.jpg

Open in a new tab

Рисунок 6. Распределение пациентов с аденомами надпочечников и АКР по группам в зависимости от размеров опухоли.Figure 6. Distribution of patients with adrenal adenomas and AKP by groups depending on tumor size

Неизмененная ткань надпочечника, наряду с опухолевой тканью, визуализировалась в половине наблюдений (52,9% набл.) АКР, в 48,1% раковых новообразований надпочечника неизмененная ткань при КТ не дифференцировалась. Ткань надпочечника выявлялась лишь в опухолях размерами, не превышающими 12 см. При АКР большего размера неизмененная ткань надпочечника при КТ не определяется вовсе.

Раковая опухоль относительно неизмененной ткани надпочечника могла располагаться в любом положении: медиально, ниже, латерально, выше или их сочетания (рис. 7). В анализируемой группе пациентов наиболее часто опухоль располагалась ниже (11 наблюдений), латерально (7 набл.) и выше (6 случ.) ткани надпочечника. Остальные локации встречались примерно в одинаковом числе наблюдений.

graphic file with name problendo-68-12846-g007.jpg

Open in a new tab

Рисунок 7. Распределение случаев АКР в зависимости от расположения раковой опухоли относительно неизмененной ткани надпочечника.Figure 7. Distribution of cases of adrenocortical cancer depending on the location of the cancer relative to the unchanged tissue of the adrenal gland.

Анатомической частью надпочечника, из которой происходил рост раковой опухоли, являлись, как правило, ножки надпочечника (30 наблюдений — 42,9%): латеральная (14 случаев), медиальная (12) или их сочетание (4). Реже опухоль распространялась из тела надпочечника (8) или из тела и ножек (1). Дифференцировать при КТ ­анатомическую зону надпочечника, из которой исходит АКР, не представлялось возможным в половине наблюдений (44,2%).

В половине наблюдений (в 48,6% случаев), АКР относительно тела почки располагался сверху, в трети наблюдений (34,3%) — кпереди от почки, а в 14,3% случаев — сверху и кпереди. Остальные локализации были крайне редки. В трети наблюдений (34% — 24 наблюдения) опухоль локализовалась в воротах почки.

Форма выявленных АКР была овальной в половине наблюдений (35 случаев — 50%), округлой в 18 случаях (25,7%) или неправильной в 17 случаях (24,3%). Контуры адренокортикальных раковых опухолей определялись как четкие в 92,9% случаев (65). В 3/4 наблюдений (75% — 53 случая) края опухоли были ровные. Необходимо отметить, что даже при крупных размерах контуры опухолей надпочечников были преимущественно четкими и ровными (60 набл. — 85,7%). У 31 (44,3%) пациента, как правило с наименьшими размерами образований, удалось визуализировать неизменные по размерам и структуре отделы надпочечника. В 27 (38,6%) наблюдениях опухоли достигали ворот ипсилатеральной почки. В большинстве наблюдений (72,6%) уАКР выявлялась капсула.

Однородная структура опухолей визуализировалась лишь у 11 (15,7%) пациентов с АКР, в остальных наблюдениях (84,3%) имела гетерогенную структуру. Неоднородность структуры придавали кальцинаты (рис. 8): в 7 наблюдениях мелкие, до 3 мм, в 8 — более крупные (всего у 15–21,4%), а также кистозные включения правильной (12) и неправильной формы 9 (всего в 21 случае — 30%) и зоны некроза (в 26 наблюдениях — 37,1%). Зоны некроза дифференцировались как участки относительно пониженной денситометрической плотности с нечеткими контурами, с минимальным накоплением контрастного препарата.

graphic file with name problendo-68-12846-g008.jpg

Open in a new tab

Рисунок 8. Компьютерные томограммы пациентки Л., 63 лет с опухолью правого надпочечника размерами до 72 мм, с полиморфными кальцинатами в структуре (стрелка): а — изображение в аксиальной плоскости, нативная фаза сканирования; б — фаза отсроченного сканирования, изображение реформатированное в сагиттальной плоскости.Figure 8. Computed tomography of patient L., 63 years old, with a tumor of the right adrenal gland up to 72 mm in size, with polymorphic calcifications in the structure (arrow): a — image in the axial plane, native scanning phase; b — delayed scan phase, image reformatted in the sagittal plane.

Медиана и интерквартильный размах максимальной нативной плотности АКР составили 32,0 (28,0–31,5) HU. Показатели нативной плотности в интервале от +10 до +30 HU отмечены у 22 больных (31,4%) пациентов, от +30 до +40 HU у 37 (52,9%) человек и свыше +40 HU в 10 (14,3%) наблюдений. Необходимо отметить, что в анализируемых наблюдениях встретился 1 пациент и с меньшей чем +10 HU нативной плотностью опухоли (рис. 9, 10). При ­выполнении денситометрии сознательно избегали попадания в зону измерения участков некроза, кистозных включений и кальцинатов.

graphic file with name problendo-68-12846-g009.jpg

Open in a new tab

Рисунок 9. Компьютерные томограммы пациентки С., 44 лет с крупной опухолью правого надпочечника размерами (66 мм): а — изображение в аксиальной плоскости, нативная фаза сканирования; образование имеет четкие ровными контуры, умеренно диффузно неоднородную структуру с низкими денситометрическими показателями от +2,2 до +7,2 HU; б — артериальная фаза постконтрастного сканирования; в — венозная фаза; г — фаза отсроченного сканирования. Коэффициент абсолютного вымывания контрастного препарата составил 42%, относительного — 38,1%.Figure 9. Computed tomography of patient S., 44 years old, with a large tumor of the right adrenal gland (66 mm): a — image in the axial plane, native scanning phase; the formation has clear, even contours, a moderately diffusely heterogeneous structure with low densitometric values from +2.2 to +7.2 HU; b — arterial phase of post-contrast scanning; c — venous phase; d — delayed scan phase. The coefficient of absolute washout of the contrast agent was 42%, relative — 38.1%.

graphic file with name problendo-68-12846-g010.jpg

Open in a new tab

Рисунок 10. Распределение случаев АКР в зависимости от нативной плотности опухоли.Figure 10. Distribution of adrenocortical cancer cases depending on native tumor density

Для сравнения была проведена оценка нативной денситометрической плотности в группе пациентов с аденомами надпочечника (n=564). Медиана нативной денситометрической плотность выявленных аденом составила 10,0 ( -5,0–9,9) HU, что статистически значимо меньше плотности АКР, р <0,001. Сводные данные представлены в таблице 4 и на рисунке 11. 46,6% аденом надпочечников имели нативную денситометрическую плотность менее +10 HU. В остальных наблюдениях (53,4%) нативная плотность аденом превышала +10 HU, а в каждом десятом случае (13,3%) аденомы имели доконтрастную денситометрическую плотность +30 HU и больше.

Таблица 4. Распределение пациентов с аденомами надпочечников в зависимости от показателей нативной плотностиTable 4. Distribution of patients with adrenal adenomas depending on native density indicators

Показатели плотности (HU) от -36 до 0 от 0 до +10 от +10 до +20 от +20 до +30 от +30 до +50 Выше +50
Число наблюдений(n=564), % 173 (30,7) 90(15,9) 10(19,5) 109(19,5) 75(13,3) 7(0,01)
Open in a new tab

graphic file with name problendo-68-12846-g011.jpg

Open in a new tab

Рисунок 11. Распределение пациентов с аденомами надпочечников и АКР в зависимости от нативной плотности опухоли.Figure 11. Distribution of patients with adrenal adenomas and adrenocortical cancer depending on native tumor density.

Среди пациентов, которым выполнено исследование с внутривенным болюсным контрастированием (n=63), наиболее выраженное накопление контрастного препарата (оценивали по максимальному градиенту накопления и площади контрастированной ткани опухоли) наблюдали в подавляющем большинстве случаев в венозную фазу — у 53 (84,1%), в 6 (9,5%) наблюдениях — в артериальную фазу, и в 3 (4,7%) наблюдениях накопление контраста в артериальную и венозную фазу было сопоставимо по интенсивности. У 51 (80,9%) опухолей на фоне контрастирования отчетливо дифференцировалась «плотная» капсула по периферии.

Показатель абсолютного вымывания контрастного препарата при АКР составил от 10 до 87%, относительного — от 9 до 65% (рис. 12).

graphic file with name problendo-68-12846-g012.jpg

Open in a new tab

Рисунок 12. Распределение случаев АКР в зависимости от показателей коэффициента вымывания контрастного препарата.Figure 12. Distribution of cases of adrenocortical cancer depending on the washout coefficient of the contrast agent.

При размерах раковой опухоли до 40 мм показатель абсолютного вымывания от 10 до 87%, показатель относительного вымывания от 9 до 51%. При размерах АКР до 50 мм показатель абсолютного вымывания от 57 до 79%, показатель относительного вымывания контраста от 36 до 56%. При размерах опухоли свыше 10 см показатель абсолютного вымывания от 41 до 81%, показатель относительного вымывания контраста от 20 до 51%. Таким образом, выявлена обратная зависимость коэффициента вымывания контраста и размеров опухоли.

В 10% наблюдений (7 случаев) при КТ выявлены признаки инвазии опухоли в прилежащие анатомические структуры. Подобная ситуация встречается лишь у пациентов с опухолями большого размера. В 5 случаях при КТ определяется врастание опухоли в нижнюю полую вену (рис. 13), при этом в двух наблюдениях, ­кроме поражения вены (рис. 14), отмечена инвазия в ткань печени (1) и почки (1). В двух наблюдениях АКР распространялся на почку (1) и поджелудочную железу (1). В 8,6% наблюдениях (6 случаев) выявлялось увеличение забрюшинных лимфоузлов.

graphic file with name problendo-68-12846-g013.jpg

Open in a new tab

Рисунок 13. Компьютерные томограммы пациентки С., 24 лет, с гигантской опухолью правого надпочечника (165 мм), вызвавшей тромбоз нижней полой вены: а — изображение реформатированное в косой корональной плоскости, венозная фаза сканирования, опухолевый тромб в нижней полой вене (стрелки), пролабирующий в правое предсердие (стрелки); б — изображение реформатированное в косой сагиттальной плоскости, венозная фаза сканирования; в — венозная фаза, аксиальная плоскость.Figure 13. Computed tomography of patient S., 24 years old, with a giant tumor of the right adrenal gland (165 mm), which caused thrombosis of the inferior vena cava: a — image reformatted in an oblique coronal plane, venous phase of scanning, tumor thrombus in the inferior vena cava (arrows) , prolapsing into the right atrium (arrows); b — image reformatted in the oblique sagittal plane, venous phase of the scan; c — venous phase, axial plane.

graphic file with name problendo-68-12846-g014.jpg

Open in a new tab

Рисунок 14. Компьютерные томограммы пациентки М., 41 года, с крупной опухолью правого надпочечника размерами до 90 мм: а — артериальная фаза постконтрастного сканирования, диффузно неравномерное накопление контрастного препарата, зона гиперперфузии в компримированном отделе правой доли печени; б — изображение, реформатированное в косой сагиттальной плоскости, венозная фаза сканирования; образование широко прилежит, деформирует нижнюю полую вену (стрелки). Во время операции потребовалось выполнение пластики нижней полой вены вследствие инвазии в последнюю опухоли надпочечника.Figure 14. Computed tomography of patient M., 41 years old, with a large tumor of the right adrenal gland up to 90 mm in size: a — arterial phase of post-contrast scanning, diffusely uneven accumulation of the contrast agent, hyperperfusion zone in the compressed section of the right lobe of the liver; b — image reformatted in the oblique sagittal plane, venous phase of the scan; the mass is widely adjacent, deforming the inferior vena cava (arrows). During the operation, plastic surgery of the inferior vena cava was required due to invasion into the last tumor of the adrenal gland.

Необходимо отметить, что во всех анализируемых наблюдениях по совокупности изменений (плотность и размеры образования, наличие включений, характерные показатели контрастирования новообразования, инвазия опухоли), выявленных при КТ, позволили нам заподозрить АКР.

ОБСУЖДЕНИЕ

Репрезентативность выборок

Высокая репрезентативность выборок обуславливается тем, что набор участников исследования проводился только в федеральном научном центре, длительное время занимающемся лечением этой категории пациентов и имеющем единый стандартизированный протокол описания компьютерных томограмм.

Сопоставление с другими публикациями

Клиническая значимость результатов

Нам не удалось установить ни одного фенотипического патогномоничного признака АКР при контрастном исследовании с внутривенным болюсным контрастированием. Вместе с тем КТ по стандартному протоколу должна быть проведена всем больным с подозрением или выявленным другим способом визуализации новообразованием надпочечников. Контрастное исследование с болюсным введением должно проводиться у всех пациентов в случае наличия денситометрической плотности выше +5 Ед HU при оценке нативных изображений. Отказ от контрастного исследования возможен только при наличии противопоказаний (аллергическая реакция, непереносимость, патология почек).

Ограничения исследования

Во избежание систематических и случайных смещений результатов исследования данные КТ анализировались ограниченным числом высококвалифицированных специалистов по стандартизированному алгоритму. При оценке нативной плотности опухолей надпочечника избегали попадания в зоны, содержащие некрозы, кальцинаты и кровоизлияния.

Направления дальнейших исследований

В дальнейшем планируется изучение КТ-характеристик феохромоцитом в большой группе пациентов, проходивших обследование в одном медицинском центре.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Для АКР наиболее характерны: неоднородная структура опухоли, определяемая при 84,3% исследований; денситометрическая плотность опухолей, выявляемая при нативном сканировании, в интервале от +7,2 HU до +45 HU, при этом в ¾ наблюдений (75,5% случаев) нативная плотность была выше +30 HU; особенности вымывания контраста: показатель абсолютного контрастного вымывания менее 60% (68,6% наблюдений), показатель относительного контрастного вымывания менее 40% (64,6% случаев); размеры опухоли от 3 до 9 см — 75% наблюдений; признаки инвазии в окружающие анатомические структуры (10% случаев).

Первичная диагностика АКР происходит при средних размерах опухоли 7,05 (5,85–7,67) см. Большие размеры опухолей, выявляемые в настоящий момент (в половине наблюдений более 7 см, в четверти наблюдений (25%) более 9 см), свидетельствуют о выявлении заболевания на поздних стадиях, что существенно влияет на прогноз. Диагностика АКР у пациентов с размером опухоли менее 4 см встречается в 8,6% наблюдений, что имеет особое значение в клинической практике.

Несмотря на высокую информативность КТ как метода предоперационной диагностики АКР ­необходимо отметить, что все визуализирующие методы исследования косвенно оценивают физические, биохимические и метаболические свойства конкретной опухоли, и окончательное заключение о возможной ее морфологической структуре носит различной степени приближенности вероятностный характер. Поэтому использование исключительно данных КТ для дифференциальной диагностики этих новообразований не представляется возможным. В связи с чем предоперационная диагностика должна быть обязательно дополнена тщательным изучением клинической картины, данных лабораторных исследований и при необходимости должна дополняться позитронно-эмиссионным исследованием, которое, впрочем, также имеет ограничения.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Источники финансирования. Исследование выполнено при финансовом обеспечении Санкт-Петербургского Государственного университета.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с содержанием настоящей статьи.

Участие авторов. Русаков В.Ф. критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования критерий 2 — написание статьи; Щербаков И.Е.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — написание статьи; Чинчук И.К.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Савельева Т.В.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Реброва Д.В.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Смирнова О.И.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов; критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Придвижкина Т.С.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Черников Р.А.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Краснов Л.М.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Федотов Ю.Н.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Федоров Е.А.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов; критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Федоров Е.А.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Саблин И.В.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Слепцов И.В.: критерий 1 — существенный вклад в концепцию исследования, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Шихмагомедов Ш.Ш.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи; Згода Е.А.: критерий 1 — в получение, анализ данных или интерпретацию результатов, критерий 2 — внесение в рукопись существенной (важной) правки с целью повышения научной ценности статьи.

Все авторы одобрили финальную версию статьи перед публикацией, выразили согласие нести ответственность за все аспекты работы, подразумевающую надлежащее изучение и решение вопросов, связанных с точностью или добросовестностью любой части работы

Благодарности. Благодарность Перфильевой Марии Сергеевне за помощь в составлении электронной базы данных.

Footnotes

The authors declare that there are no conflicts of interest present.

Contributor Information

В. Ф. Русаков, Email: rusvf@mail.ru.

И. Е. Щербаков, Email: ies77post@gmail.com.

И. К. Чинчук, Email: dr.chinchuk@bk.ru.

Т. В. Савельева, Email: taleon76@yandex.ru.

Д. В. Реброва, Email: endocrinology@list.ru.

О. И. Логинова, Email: olga7.smirnova@gmail.com.

Т. С. Придвижкина, Email: pts1971@mail.ru.

Р. А. Черников, Email: yaddd@yandex.ru.

Л. М. Краснов, Email: krasnov.surg@mail.ru.

Ю. Н. Федотов, Email: 6762525@gosmed.ru.

Е. А. Федоров, Email: elick@yandex.ru.

И. В. Саблин, Email: sablin_ilya@mail.ru.

И. В. Слепцов, Email: newsurgery@yandex.ru.

Ш. Ш. Шихмагомедов, Email: shihmagomedov@yandex.ru.

Е. А. Згода, Email: kateryna.zgoda@gmail.com.

References

  1. Bartolomeo E. Tabulae anatomicae. Romae: 1714.
  2. Fränkel Felix. Ein Fall von doppelseitigem, völlig latent verlaufenen Nebennierentumor und gleichzeitiger Nephritis mit Veränderungen am Circulationsapparat und Retinitis. Archiv für Pathologische Anatomie und Physiologie und für Klinische Medicin. 2005 Aug;103(2):244–263. doi: 10.1007/bf01938677. [DOI] [Google Scholar]
  3. Shingareeva L.A., Baikov D.E. Rentgenovskaya komp'yuternaya tomografiya v differentsial'noi diagnostike intsidentalom nadpochechnikov // Vestnik Natsional'nogo mediko-khirurgicheskogo Tsentra im. N.I. Pirogova. — 2018. — T. 13. — №January. — S. 121-123. [Google Scholar]
  4. Kalashnikova M.F., Ustyugova A.V. Obsledovanie patsientov s insidentalomoi nadpochechnika // Klinitsist. — 2008. — №April — S. 35-40.
  5. Yakubovskii S.V., Kondratenko G.G., Leonovich S.I., Vasilevich A.P. Sovershenstvovanie diagnostiki i khirurgicheskoi taktiki pri intsidentalomakh nadpochechnikov // Khirurgiya. Vostochnaya Evropa. — 2012. — №January. — S. 38-45.
  6. Kotel'nikova L.P., Kameneva O.S., Dmitrieva A.M. Komp'yuternaya tomografiya v differentsial'noi diagnostike intsidentalom nadpochechnikov // Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya. — 2008. — №June. — S. 129-132.
  7. Beloshitskii M.E., Kalinin A.P., Bogatyrev O.V. i dr. Osnovnye printsipy diagnostiki i khirurgicheskogo lecheniya sluchaino vyyavlennykh opukholei nadpochechnikov // Al'manakh klinicheskoi meditsiny. — 2007. — №16 — S. 34-38.
  8. Korobkin M, Brodeur FJ, Francis IR et al. CT time attenuation washout curves of adrenal adenomas and nonadenomas. Am J Roentgenol. 1998;170(3):747-752. doi: https://doi.org/ 10.2214/ajr.170.3.94909682. [DOI] [PubMed]
  9. Pena CS, Boland GW, Hahn PF, et al. Characterization of indeterminate (lipid-poor) adrenal masses: use of washout characteristics at contrastenhanced CT. Radiology. 2000;217(3):798-802. doi: https://doi.org/ 10.1148/radiology.217.3.r00dc297983 [DOI] [PubMed]
  10. Song Julie H., Chaudhry Fakhra S., Mayo-Smith William W.. The Incidental Adrenal Mass on CT: Prevalence of Adrenal Disease in 1,049 Consecutive Adrenal Masses in Patients with No Known Malignancy. American Journal of Roentgenology. 2008 Apr;190(5):1163–1168. doi: 10.2214/ajr.07.2799. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  11. Glazer HS, Weyman PJ, Sagel SS, Levitt RG, McClennan BL. Nonfunctioning adrenal masses: incidental discovery on computed tomography. American Journal of Roentgenology. 2013 Feb;139(1):81–85. doi: 10.2214/ajr.139.1.81. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  12. Bharwani N, Rockall AG, Sahdev A, et al. Adrenocortical carcinoma: the range of appearances on CT and MRI. Am J Roentgenol. 2011;196(6):706-714. doi: https://doi.org/ 10.2214/AJR.10.55402 [DOI] [PubMed]
  13. Maistrenko N.A., Zheleznyak I.S., Romashchenko P.N., Blyumina S.G. Komp'yuterno-tomograficheskie tekhnologii v khirurgii nadpochechnikov // Vestnik khirurgii im. I.I. Grekova. — 2016. — T. 175. — №January. — S. 30-36. doi: https://doi.org/ 10.24884/0042-4625-2016-175-1-30-36 [DOI] [Google Scholar]
  14. Slattery James M. A., Blake Michael A., Kalra Mannudeep K., Misdraji Joseph, Sweeney Ann T., Copeland Paul M., Mueller Peter R., Boland Giles W.. Adrenocortical Carcinoma: Contrast Washout Characteristics on CT. American Journal of Roentgenology. 2006 Jun;187(1):W21–W24. doi: 10.2214/ajr.04.1751. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  15. Johnson Pamela T., Horton Karen M., Fishman Elliot K.. Adrenal Mass Imaging with Multidetector CT: Pathologic Conditions, Pearls, and Pitfalls. RadioGraphics. 2009 Sep;29(5):1333–1351. doi: 10.1148/rg.295095027. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  16. Yilmaz Nusret, Avsar Esin, Tazegul Gokhan, Sari Ramazan, Altunbas Hasan, Balci Mustafa Kemal. Clinical Characteristics and Follow-Up Results of Adrenal Incidentaloma. Experimental and Clinical Endocrinology & Diabetes. 2020 Jan;129(05):349–356. doi: 10.1055/a-1079-4915. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  17. Assotsiatsiya onkologov Rossii, Rossiiskaya Assotsiatsiya Endokrinologov. Klinicheskie rekomendatsii: Rak kory nadpochechnika (Adrenokortikal'nyi rak). M.: Ministerstvo zdravookhraneniya RF; 2020.
  18. Fassnacht Martin, Arlt Wiebke, Bancos Irina, Dralle Henning, Newell-Price John, Sahdev Anju, Tabarin Antoine, Terzolo Massimo, Tsagarakis Stylianos, Dekkers Olaf M. Management of adrenal incidentalomas: European Society of Endocrinology Clinical Practice Guideline in collaboration with the European Network for the Study of Adrenal Tumors. European Journal of Endocrinology. 2016 Jul;175(2):G1–G34. doi: 10.1530/eje-16-0467. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  19. Boland G W, Lee M J, Gazelle G S, Halpern E F, McNicholas M M, Mueller P R. Characterization of adrenal masses using unenhanced CT: an analysis of the CT literature. American Journal of Roentgenology. 2013 Feb;171(1):201–204. doi: 10.2214/ajr.171.1.9648789. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  20. Kur'yanov D.P., Gililyazutdinova I.A. Vozmozhnosti luchevoi diagnostiki opukholei nadpochechnikov // Prakticheskaya meditsina. — 2006. — T. 17. — №March. — S. 19-21. [Google Scholar]
  21. Soldatova T.V. Differentsial'naya diagnostika sluchaino vyyavlennykh opukholei nadpochechnika // Mezhdunarodnyi endokrinologicheskii zhurnal — 2011. — T. 40. — №August. — S. 77-84. [Google Scholar]
  22. Gilyazutdinov I.A. Khasanov R.Sh. Kur'yanov D.P. Kliniko-luchevaya diagnostika opukholei nadpochechnikov // Prakticheskaya meditsina. — 2007. — T. 21 — №February. S. 13-16. [Google Scholar]
  23. Trofimova T.N., Smolentseva N.V., Vorokhobina N.V., i dr. Vozmozhnosti luchevykh metodov issledovaniya v differentsial'noi diagnostike intsidentalom nadpochechnikov razlichnogo gistologicheskogo stroeniya // Meditsinskaya vizualizatsiya. — 2004. — №January. — S. 68-74.
  24. Bel'tsevich D G, Soldatova T V, Kuznetsov N S, Remizov O V, Vorontsov A V, Rogal' E Iu, Vanushko V É, Kulezneva Iu V, Kats L E, Lysenko M A, Mel'nichenko G A. Differential diagnostics of adrenal incidentalomas. Problems of Endocrinology. 2014 Mar;57(6):3–8. doi: 10.14341/probl20115763-8. [DOI] [Google Scholar]
  25. Crucitti Francesco, Bellantone Rocco, Ferrante Angela, Boscherini Mauro, Crucitti Pierfilippo. The Italian registry for adrenal cortical carcinoma: Analysis of a multiinstitutional series of 129 patients. Surgery. 2006 Jun;119(2):161–170. doi: 10.1016/s0039-6060(96)80164-4. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  26. Pommier RF, Brennan MF. An eleven-year experience with adrenocortical carcinoma. Surgery. 1992;112(6):963-970; discussion 970-971. [PubMed]
  27. Søreide Jon Arne, Brabrand Knut, Thoresen Steinar Ø.. Adrenal cortical carcinoma in Norway, 1970–1984. World Journal of Surgery. 2005 Aug;16(4):663–667. doi: 10.1007/bf02067349. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  28. Cyran K M, Kenney P J, Memel D S, Yacoub I. Adrenal myelolipoma. American Journal of Roentgenology. 2013 Mar;166(2):395–400. doi: 10.2214/ajr.166.2.8553954. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  29. Molashenko Natalya V, Platonova Nadezhda M, Beltsevich Dmitriy G, Yukina Marina Yu, Troshina Ekaterina A. Diagnosis and differential diagnosis of adrenal incidentalomas. Obesity and metabolism. 2017 Jan;13(4):39–44. doi: 10.14341/omet2016439-44. [DOI] [Google Scholar]
  30. Komisarenko I.V., Rybakov S.I., Kvachenyuk A.N. Opyt kombinirovannogo lecheniya bol'nykh adrenokortikal'nym rakom // Onkologiya. — 2005. — T. 7. — №March. — S. 264-266. [Google Scholar]
  31. Soyer Philippe, Pelage Jean-Pierre, Dufresne Anne-Charlotte, Boudiaf Mourad, Kardache Mourad, Dahan Henri, Rymer Roland. CT of Abdominal Wall Implantation Metastases After Abdominal Percutaneous Procedures. Journal of Computer Assisted Tomography. 2003 Apr;22(6):889–893. doi: 10.1097/00004728-199811000-00009. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  32. Vetshev P.S., Ippolitov L.I., Vetshev S.P., Kovalenko E.I. Spornye voprosy i negativnye tendentsii v diagnostike i khirurgicheskom lechenii sluchaino vyyavlennykh opukholei nadpochechnikov // Khirurgiya. — 2005. — №June. — S. 11-14.
  33. Kuruba Rajesh, Gallagher Scott F. Current management of adrenal tumors. Current Opinion in Oncology. 2009 Mar;20(1):34–46. doi: 10.1097/cco.0b013e3282f301fd. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  34. Adam Sharon Z., Nikolaidis Paul, Horowitz Jeanne M., Gabriel Helena, Hammond Nancy A., Patel Tanvi, Yaghmai Vahid, Miller Frank H.. Chemical Shift MR Imaging of the Adrenal Gland: Principles, Pitfalls, and Applications. RadioGraphics. 2016 Feb;36(2):414–432. doi: 10.1148/rg.2016150139. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  35. Аlimukhamedova H.А., Khalimova Z.Yu. Компьютерно-томографическая характеристика образований надпочечников. INTERNATIONAL JOURNAL OF ENDOCRINOLOGY (Ukraine) 2016. Dec, pp. 57–61. [DOI]
  36. Britvin T.A., Kalinin A.P., Pirogov D.A. Adrenokortikal'nyi rak (Sovremennoe sostoyanie problemy) // Sibirskii meditsinskii zhurnal. — 2008. — №June. — S. 13-19.
  37. Eghrari Manidjeh, McLoughlin Michael J., Rosen Irving E., St. Louis Eugene L., Wilson Stephanie R., Wise Daniel J., Yeung Henry P. H.. The Role of Computed Tomography in Assessment of Tumoral Pathology of the Adrenal Glands. Journal of Computer Assisted Tomography. 2006 Oct;4(1):71–77. doi: 10.1097/00004728-198002000-00014. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  38. Petersenn Stephan, Richter Paul-Ajoy, Broemel Thomas, Ritter Christian O, Deutschbein Timo, Beil Frank-Ulrich, Allolio Bruno, Fassnacht Martin, _ _. Computed tomography criteria for discrimination of adrenal adenomas and adrenocortical carcinomas: analysis of the German ACC registry. European Journal of Endocrinology. 2015 Jan;172(4):415–422. doi: 10.1530/eje-14-0916. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  39. Stigliano A., Chiodini I., Giordano R., Faggiano A., Canu L., Della Casa S., Loli P., Luconi M., Mantero F., Terzolo M.. Management of adrenocortical carcinoma: a consensus statement of the Italian Society of Endocrinology (SIE) Journal of Endocrinological Investigation. 2015 Jul;39(1):103–121. doi: 10.1007/s40618-015-0349-9. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  40. Ahn Seong Hee, Kim Jae Hyeon, Baek Seung Hee, Kim Hyeonmok, Cho Yoon Young, Suh Sunghwan, Kim Beom-Jun, Hong Seongbin, Koh Jung-Min, Lee Seung Hun, Song Kee-Ho. Characteristics of Adrenal Incidentalomas in a Large, Prospective Computed Tomography-Based Multicenter Study: The COAR Study in Korea. Yonsei Medical Journal. 2018 May;59(4):501. doi: 10.3349/ymj.2018.59.4.501. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  41. Schieda Nicola, Siegelman Evan S.. Update on CT and MRI of Adrenal Nodules. American Journal of Roentgenology. 2017 Feb;208(6):1206–1217. doi: 10.2214/ajr.16.17758. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  42. Cuevas Carlos, Raske Molly, Bush William H., Takayama Thomas, Maki Jeffrey H., Kolokythas Orpheus, Meshberg Emily. Imaging Primary and Secondary Tumor Thrombus of the Inferior Vena Cava: Multi-Detector Computed Tomography and Magnetic Resonance Imaging. Current Problems in Diagnostic Radiology. 2006 May;35(3):90–101. doi: 10.1067/j.cpradiol.2006.02.006. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  43. Szolar Dieter H., Korobkin Melvyn, Reittner Pia, Berghold Andrea, Bauernhofer Thomas, Trummer Harald, Schoellnast Helmut, Preidler Klaus W., Samonigg Hellmuth. Adrenocortical Carcinomas and Adrenal Pheochromocytomas: Mass and Enhancement Loss Evaluation at Delayed Contrast-enhanced CT. Radiology. 2007 Apr;234(2):479–485. doi: 10.1148/radiol.2342031876. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  44. Dickson Paxton V., Kim Lawrence, Yen Tina W. F., Yang Anthony, Grubbs Elizabeth G., Patel Dhavel, Solórzano Carmen C.. Evaluation, Staging, and Surgical Management for Adrenocortical Carcinoma: An Update from the SSO Endocrine and Head and Neck Disease Site Working Group. Annals of Surgical Oncology. 2018 Sep;25(12):3460–3468. doi: 10.1245/s10434-018-6749-2. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  45. Hussain S, Belldegrun A, Seltzer SE, Richie JP, Gittes RF, Abrams HL. Differentiation of malignant from benign adrenal masses: predictive indices on computed tomography. American Journal of Roentgenology. 2013 Feb;144(1):61–65. doi: 10.2214/ajr.144.1.61. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  46. Taffel Myles, Haji-Momenian Shawn, Nikolaidis Paul, Miller Frank H.. Adrenal Imaging: A Comprehensive Review. Radiologic Clinics of North America. 2012 Apr;50(2):219–243. doi: 10.1016/j.rcl.2012.02.009. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  47. Arablinskiy A. V., Rumer V. D.. Adrenal radiology diagnostics – modern review. Medical Visualization. 2021 May;25(2):21–41. doi: 10.24835/10.24835/1607-0763-995. [DOI] [Google Scholar]
  48. Buryakina S. A., Tarbaeva N. V., Volevodz N. N., Karmazanovsky G. G., Kovalevich L. D., Shestakova M. V., Dedov I. I.. Adrenal incidentaloma. Part 1. Computed tomography of adrenal incidentaloma: the possibilities and difficulties of differential diagnosis. Terapevticheskii arkhiv. 2021 Feb;92(12):185–194. doi: 10.26442/00403660.2020.12.200451. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  49. Molashenko N V, Iukina M Iu, Soldatova T V, Rogal' E A. Adrenal masses (diagnosis and differential diagnosis) Problems of Endocrinology. 2014 Mar;56(1):48–56. doi: 10.14341/probl201056148-56. [DOI] [Google Scholar]
  50. Benitah Nicole, Yeh Benjamin M., Qayyum Aliya, Williams Gethin, Breiman Richard S., Coakley Fergus V.. Minor Morphologic Abnormalities of Adrenal Glands at CT: Prognostic Importance in Patients with Lung Cancer. Radiology. 2007 Apr;235(2):517–522. doi: 10.1148/radiol.2352031708. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  51. Fishman EK, Deutch BM, Hartman DS, Goldman SM, Zerhouni EA, Siegelman SS. Primary adrenocortical carcinoma: CT evaluation with clinical correlation. American Journal of Roentgenology. 2013 Feb;148(3):531–535. doi: 10.2214/ajr.148.3.531. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  52. Jhaveri Kartik S., Wong Fenella, Ghai Sangeet, Haider Masoom A.. Comparison of CT Histogram Analysis and Chemical Shift MRI in the Characterization of Indeterminate Adrenal Nodules. American Journal of Roentgenology. 2006 Oct;187(5):1303–1308. doi: 10.2214/ajr.05.1022. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  53. Zhang H.M., Perrier N.D., Grubbs E.G., Sircar K., Ye Z.X., Lee J.E., Ng C.S.. CT features and quantification of the characteristics of adrenocortical carcinomas on unenhanced and contrast-enhanced studies. Clinical Radiology. 2011 Jul;67(1):38–46. doi: 10.1016/j.crad.2011.03.023. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
  54. Chiche Laurent, Dousset Bertrand, Kieffer Edouard, Chapuis Yves. Adrenocortical carcinoma extending into the inferior vena cava: Presentation of a 15-patient series and review of the literature. Surgery. 2005 Dec;139(1):15–27. doi: 10.1016/j.surg.2005.05.014. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  55. Sangwaiya Minal J., Boland Giles W. L., Cronin Carmel G., Blake Michael A., Halpern Elkan F., Hahn Peter F.. Incidental Adrenal Lesions: Accuracy of Characterization with Contrast-enhanced Washout Multidetector CT—10-minute Delayed Imaging Protocol Revisited in a Large Patient Cohort. Radiology. 2010 Jul;256(2):504–510. doi: 10.1148/radiol.10091386. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  56. Johnson Pamela T., Horton Karen M., Fishman Elliot K.. Adrenal Mass Imaging with Multidetector CT: Pathologic Conditions, Pearls, and Pitfalls. RadioGraphics. 2009 Sep;29(5):1333–1351. doi: 10.1148/rg.295095027. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  57. Halefoglu Ahmet Mesrur, Bas Nagihan, Yasar Ahmet, Basak Muzaffer. Differentiation of adrenal adenomas from nonadenomas using CT histogram analysis method: A prospective study. European Journal of Radiology. 2009 Jan;73(3):643–651. doi: 10.1016/j.ejrad.2008.12.010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  58. Krestin G P, Steinbrich W, Friedmann G. Adrenal masses: evaluation with fast gradient-echo MR imaging and Gd-DTPA-enhanced dynamic studies. Radiology. 2014 Jul;171(3):675–680. doi: 10.1148/radiology.171.3.2717737. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
  59. Weiss Lawrence M., Medeiros L. Jeffrey, Vickery Austin L.. Pathologic Features of Prognostic Significance in Adrenocortical Carcinoma. The American Journal of Surgical Pathology. 2006 Oct;13(3):202–206. doi: 10.1097/00000478-198903000-00004. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]

Articles from Problems of Endocrinology are provided here courtesy of Russian Association of Endocrinologists

RESOURCES