选择性注意与节律性神经振荡关系综述

Abstract

选择性注意促进了大脑对外界的感知、协调分配了大脑的有限资源，这一认知过程依赖于注意相关脑网络的神经电活动。节律性的神经振荡作为大脑神经电活动的重要形式，与选择性注意有着紧密的联系。近几十年来，两者的关系成为了热点研究问题。通过外部节律性刺激来引导内部神经振荡发生周期性活动改变的方式，即神经振荡-外部节律同步化作用，为揭示两者关系提供了新的思路，同时也为注意功能障碍的诊疗提供了新的方法。本文就选择性注意与神经振荡关系的研究现状展开了综述讨论，并着重介绍了神经振荡-外部节律同步化作用在揭示两者关系乃至注意功能障碍的诊疗方面的应用前景。

引言

注意，是心理活动对一定对象的指向和集中，作为一种大脑的高级认知功能，在人类的日常生活中发挥着至关重要的作用，例如：在驾驶过程中需要持续注意路况，在学习过程中需要集中注意学习知识、不去关注外界的干扰信息等。选择性是注意的重要属性，选择性注意是指在注意目标的同时有意识地抑制对非注意对象的处理^[1]。由于大脑神经功能网络的结构限制，在面对纷繁复杂的感觉信息输入时，大脑无法同时有效地处理这些信息，因此需要利用注意的选择机制来高效分配大脑的有限资源，促进大脑进行目标的选择以及抑制对任务无关分心物的处理^[2]。而选择性注意其功能究竟是如何实现的？研究者基于大脑的神经电活动对这一问题展开了一系列探究，并发现了在大脑神经电活动中无处不在的神经振荡对选择性注意功能的实现的意义：一方面，神经振荡活动会受选择性注意的调制效应的影响，帮助实现选择性注意具有的促进和抑制作用^[3-5]；另一方面，有研究发现，神经振荡的活动水平也反过来体现了注意效果，注意相关的行为表现与神经振荡的能量及相位特征具有密切关系^[6-8]。基于选择性注意与神经振荡的上述两方面关系，已有研究考虑利用外部施加节律性刺激的方式来调控注意相关脑网络内特定频段的神经振荡活动，以期影响注意相关的行为表现，达到调控注意状态的目的^[9-11]。这一思路不仅有助于进一步揭示各节律的神经振荡活动对注意功能的实现的意义，在注意功能障碍的诊疗方面也具有广阔的应用前景。

本文从选择性注意与神经振荡的关系的研究现状出发，介绍了近年来关于选择性注意对神经振荡的调制作用的研究进展并归纳了神经振荡对选择性注意的两方面意义，另外也着重说明了基于神经振荡与外界节律同步化作用的注意调控方式在注意功能障碍的诊疗方面的应用潜力，以期为相关领域的研究人员提供参考。

1. 选择性注意与神经振荡

在大脑神经电活动中，神经振荡无处不在。大脑各皮质区域内的神经元组成的神经集群以事件相关神经振荡的形式协同发挥作用，在感觉信息输入或者执行运动输出时，它们会表现出特定的放电模式，这种放电模式是节律性的。根据神经振荡活动的分布频段，研究者将神经振荡分为五个主要的节律：delta 节律（1～4 Hz）、theta 节律（4～8 Hz）、alpha 节律（8～12 Hz）、beta 节律（15～30 Hz）及 gamma 节律（> 30 Hz）^[12-13]。实际上，不同研究者对每一种节律的边界认定都存在一定的差异，但这并不影响人们对神经振荡的认识。神经振荡节律的划分是一种功能意义上的划分，是研究者基于所选的脑电信号频段在特定认知任务中的作用进行的划分，因此对不同节律的具体范围无需过多争议。在选择性注意过程中，各节律的神经振荡活动都蕴含着丰富的功能信息。

1.1. 选择性注意对神经振荡的调制效应

选择性注意帮助实现了脑内注意资源在任务相关和无关信息间的最优配置，这依赖于注意相关脑网络的协同作用，例如：前额区皮质（prefrontal cortex，PFC）、顶叶右下部皮质（right inferior parietal cortex，rIPC）等，相关皮质区域内部以及跨皮质区域间的信息交流和注意控制、注意偏向或注意竞争密切相关，这种信息交流表现为神经振荡的特定活动模式^[7-8]，主要包括：① 特定节律神经振荡活动能量的增强或减弱；② 特定节律神经振荡在注意相关脑网络内的相位同步；③ 不同节律神经振荡活动间的耦合作用。选择性注意对神经振荡的这三种调制效应帮助实现了感觉输入与记忆目标的匹配，促进了大脑进行目标的选择以及抑制了大脑对任务无关的信息的处理。

1.1.1. 神经振荡的能量调制

在选择性注意的调制效应下，不同节律的神经振荡活动的能量调制方向不同。以视觉空间注意为例，Limbach 等^[4]发现，当选择性地注意一侧视野时，在关注视野同侧和对侧脑区的 alpha 节律神经振荡的能量调制方向明显不同：在关注视野同侧脑区，该频段活动得到增强；而在关注视野对侧脑区，该频段活动减弱。在听觉、触觉等感觉注意空间也可观察到类似的选择性注意调制效应，这种侧向化抑制现象使得 alpha 节律神经振荡可以作为选择性注意的电生理标记。在选择性注意过程中，通常还有 theta 节律能量的下降，研究认为这更有利于连续进行关注刺激的处理，从而帮助大脑选择最相关的信息^[5]。除此之外，注意还会通过调制 beta 等节律的神经振荡活动的能量来促进大脑对相关信息的处理^[3]。

1.1.2. 跨皮质区域的神经振荡相位同步

在不同的选择性注意任务中，还有研究发现，在解剖学上分离的各皮质区域通过各自神经集群的相位同步来进行信息整合，以实现认知功能^[14]。这种跨区域相位耦合可以增强皮质区域间的功能连接，例如：额区、顶区以及枕区等皮质区域可通过 alpha 节律的相位同步实现功能连接，以优化对关注视觉刺激的处理^[15]。除了 alpha 节律的相位同步，Sacchet 等^[16]还在触觉目标检测任务中发现，在右侧下额叶皮质（right inferior frontal cortex，rIFC）和初级躯体感觉皮质（primary somatosensory，S1）之间还有 beta 节律的相位同步，这些不同皮质区域间的相位同步活动帮助实现了注意控制，抑制了对任务无关分心物的处理。

1.1.3. 注意脑网络的交叉节律耦合

在注意相关脑网络内，不同节律之间会以交叉节律耦合（cross-frequency coupling，CFC）的形式相互影响。CFC 主要包括相位—相位耦合（cross-frequency phase synchrony，CFS）、相位—幅度耦合（phase amplitude coupling，PAC）两种形式。CFS 一般是指高频和低频神经振荡活动之间的相位同步。研究发现，theta/alpha 节律与 gamma 节律神经振荡之间的 CFS 对注意功能的实现至关重要，它有助于维持以及整合视觉信息，协调大脑各皮质区域之间的信息处理过程，从而达到注意控制的目的^[17]。PAC 则一般是指低频神经振荡的相位调制了高频神经振荡的能量。研究发现，在注意转移或注意分配过程中，theta 节律与 beta/gamma 节律神经振荡之间的 PAC 可以促进对任务相关信息的优先处理，alpha 节律与 gamma 节律神经振荡之间的 PAC 则有助于最大程度地减少对非关注刺激的处理^{[5, 13, 18]}。

1.2. 神经振荡调制注意相关的行为表现

选择性注意依托神经振荡这一载体实现其功能，这只是两者的其中一方面关系。另一方面，神经振荡的调制也承载了注意相关的信息，特定节律神经振荡的活动水平反映了选择性注意的水平。

神经振荡反映了神经元细胞膜电位的周期性波动，处于一种持续的动态变化当中。人类的注意状态也同样随时间波动，实际上，即使在相同任务情况下，注意相关的行为表现也会有所不同^[19]。这种注意效果的不同是受神经振荡的相位、能量等因素的调制作用，这一作用可能体现在两个方面：① 在注意情况下，神经振荡的动态变化影响了大脑对外界刺激的知觉敏感性，从而影响了对刺激项作出的反应；② 神经振荡实际上反映了神经兴奋性的动态变化，神经集群的兴奋程度影响了选择性注意水平。

在一项视觉空间选择性注意任务中，Fiebelkorn 等^[20]发现，对注意视野的目标刺激的检出率和 theta 节律神经振荡的相位之间存在显著的相关关系，而这正是因为在额顶区注意网络内的神经振荡调节了知觉敏感性，选择性注意状态也因此具有一定的节律性，从而带来了不同的注意效果。当然，这种相位影响并不适用于所有节律。另外有一项研究发现，alpha 节律神经振荡活动影响的并不是对目标刺激的知觉敏感性，而是 alpha 节律神经振荡能量的降低提高了注意相关脑网络的整体激活水平，从而优化了注意效果^[21]。除了上述低频神经振荡的调制作用之外，Irrmischer 等^[6]通过比较了在静息和执行注意任务期间的神经振荡活动，也发现了中高频神经振荡与行为表现的关系。这一研究表明，在静息状态下，若感觉运动区皮质内 alpha 节律的远程时间相关性（long-range temporal correlations，LRTC）越高，则之后在注意任务中对目标图像的反应时间越短；而在执行任务状态下，在枕区和顶区的 beta 节律、gamma 节律神经振荡的 LRTC 和反应时间具有明显的正相关关系，越低的 LRTC 对应着越短的反应时间。除了 LRTC 之外，一些研究还把神经振荡的能量、相位同步性以及时域谱演化（temporal spectral evolution，TSE）等特征作为评价神经振荡与注意相关的行为表现之间关系的指标，这些指标对于理解神经振荡对选择性注意状态的影响至关重要^{[15, 22]}。

2. 外界节律调控神经振荡与选择性注意

可以看出，在选择性注意过程中，神经振荡承担着重要的角色。实际上，这种脑内的神经电活动是可塑的，还会受外界节律的调制作用。大脑在感知环境中的节律信息时，神经元的兴奋性也随外界的节律同步振荡，这一现象被称为神经振荡—外部节律同步化^[23]。选择性注意也受这种同步化作用的影响，以周期性的方式促进感知^[5]。基于上述研究发现，有部分研究者考虑利用外界节律对内源性神经振荡活动的调制作用来引起注意相关脑网络内的神经集群的兴奋性变化，达到调控注意状态的目的^[24]。这一方法不仅有利于研究者探究各节律神经振荡活动在选择性注意过程中发挥的重要作用，也有利于研究者了解注意相关脑网络的正常功能连接对选择性注意的意义，同时，这一研究思路在注意功能障碍的研究中也具有广阔的应用前景。

2.1. 外界节律刺激调控注意状态的可行性

可以用于调节内源性神经振荡的外界节律性刺激有三类：节律性感觉刺激（rhythmic sensory stimuli，RSS）、经颅电刺激（transcranial current stimulation，tCS）、经颅磁刺激（transcranial magnetic stimulation，TMS）。因为神经振荡—外部节律同步化作用，它们都可以对脑内的神经振荡活动模式产生影响，并进一步影响和神经振荡密切相关的选择性注意功能。

RSS 通过各种感觉通道作用于大脑，重复施加的规律性刺激会诱发大脑产生与刺激锁时锁相的神经振荡活动，使相应节律的神经振荡活动得到增强。常用的 RSS 有节律性视觉刺激（rhythmic visual stimuli，RVS）、节律性听觉刺激（rhythmic auditory stimulation，RAS）等。研究发现，当给大脑施加 10 Hz 的 RAS 时，脑内 alpha 节律的神经振荡活动得到增强，这种活动的增强会影响注意分配的时间，并进一步影响注意效果^[19]。Gulbinaite 等^[24]在研究中使用了 7.5、10、15 Hz 的 RVS，结果发现，选择性注意任务的要求越高，RVS 对刺激信息加工以及目标选择的过程的影响也越大，特别是在 RVS 节律和 alpha 节律神经振荡的峰值频率相匹配的时候，这种影响会最大。当然，并不是所有频段的节律性刺激都能起到这样的作用。Alais 等^[25]在研究中比较了 20、30、40、48、60、69、80、96 Hz 的 RVS 对选择性注意的效果的影响，结果表明，48 Hz 以及更低频的 RVS 都能够明显地促进和增强试验参与者对目标刺激的检测与识别，达到调控选择性注意的效果的目的，而 60 Hz 以及更高频的 RVS 则不能在试验参与者无意识的情况下影响注意相关的行为表现。

tCS、TMS 则可直接施加于感兴趣脑区，以诱导相关脑区的神经振荡活动模式发生变化。tCS 可分为经颅直流电刺激（transcranial direct current stimulation，tDCS）和经颅交流电刺激（transcranial alternating current stimulation，tACS），它们都可以调节神经元的兴奋性。Hopfinger 等^[9]在研究中将频率为 10、40 Hz 的 tACS 分别作用于右顶叶皮质区域，结果发现，两种不同频率的 tACS 对注意的作用各不相同。40 Hz 的 tACS 会影响试验参与者在内源性注意任务中的行为表现，促进对目标的选择；而 10 Hz 的 tACS 没有影响。TMS 也可以同样的方式影响神经振荡的活动水平。Marshall 等^[10]在人的额叶眼动区（frontal eye fields，FEF）施加周期性 TMS，结果发现这种 TMS 会抑制 FEF 的活动，研究者在刺激对侧枕区和顶区皮质记录到 alpha 节律调制效应的减弱和 gamma 节律调制效应的增强，在行为学上表现为：周期性 TMS 会延长试验参与者在视觉空间注意任务早期对目标的反应时间。对 rIPC、后顶叶皮层（posterior parietal cortex，PPC）等区域施加这种抑制性的 TMS，也会降低试验参与者在注意任务中的目标检出率以及延长反应时间^{[8, 11]}，由此也可以看出，注意相关脑网络的各部分皮质区域对选择性注意的重要意义。

2.2. 外界节律刺激调控下的注意问题的研究展望

综合以往研究发现，关于注意问题的研究主要有两个方面：① 选择性注意的神经机制等基础性研究；② 注意的应用型研究。前者通过总结选择性注意过程中神经振荡活动的规律可得到一定的理论成果，后者则依赖于注意的基础性研究成果，将理论成果与实际问题结合，以拓展注意研究的应用领域。施加节律性的神经活动干预可以间接影响和神经振荡密切相关的选择性注意功能，这为注意的应用型研究带来了新的发展方向：神经振荡—外部节律同步化现象为注意功能障碍的诊疗提供了新的方法。

第一，注意功能障碍的诊断方面。从注意功能障碍的发病机制来看，导致注意功能障碍的原因有很多。如前所述，选择性注意功能的实现涉及注意相关脑网络的正常运作，当某些脑区的活动出现障碍，或者说表征脑网络激活水平的神经振荡活动存在异常，就可能引起注意功能障碍。要针对注意功能障碍患者进行个性化的诊治，除了需要神经影像学技术的支持，也可借助神经振荡—外部节律同步化现象来提供一定的诊断依据。以注意力缺失过动症（attention deficit hyperactivity disorder，ADHD）为例，ADHD 是一种最普遍存在的注意功能障碍类型。ADHD 患者相比正常人而言，delta 节律和 theta 节律的神经振荡活动有所增强，顶叶、颞叶以及 PFC 等皮质区域的功能连接存在异常^[26]。当对这类患者施加 RVS 或 RAS，由此诱发的稳态视觉诱发电位（steady-state visual evoked potential，SSVEP）或稳态听觉诱发电位（auditory steady-state response，ASSR）也与正常人之间有差异，具体表现为： SSVEP 幅值相对更大、ASSR 幅值相对更小。这些差异都可以作为 ADHD 的诊断依据^[27]。

第二，注意功能障碍的治疗方面。从 ADHD 患者的行为表现来看，这类患者感知节律的能力不足，他们往往难以集中注意，从而影响了正常的学习、工作和生活，严重时甚至会促进一些精神症状的发展，表现出一些特殊的注意偏向^[28]。为改善这一障碍，研究者们可以考虑利用外界节律性刺激对神经振荡活动的同步化作用来干预患者的神经活动，以期正面影响 ADHD 患者的注意状态。有研究发现，在 ADHD 患者的右下额回（right inferior frontal gyrus，rIFG）施加 tDCS，可以帮助提高患者的认知控制能力^[29]。在患者的右侧 PFC 施加周期性 TMS 也可以作为 ADHD 的一种替代治疗方式^[30]。当然，要正式实现这种治疗方式的临床应用，还需要进行更多的研究。

3. 总结

各节律的神经振荡活动具有特定的功能意义，在选择性注意过程有其独特的作用，理解神经振荡与选择性注意的关系可以帮助回答很多问题。例如：选择性注意如何增强对相关信息的感知以及抑制对任务无关分心物的处理？注意相关脑网络如何进行信息交流以帮助完成特定的注意任务？注意如何控制目标导向的行为？如何引导任务过程中的注意以提升对外部事物的感知、优化由注意控制的行为？这些问题都可以在探究两者关系的研究中找到答案。

本文基于神经振荡与选择性注意的密切关系展开了综述讨论，可以看到，选择性注意功能得以实现离不开神经振荡活动的动态变化，这种动态变化影响着大脑对外部信息的感知以及机体做出的行为反应。通过外部干预神经振荡活动，使其调节到更有利于注意功能发挥的水平，这为注意功能障碍的诊疗提供了新的方法，具有广阔的应用前景。

Funding Statement

国家自然科学基金资助项目（81601565，81630051，91520205）