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Epidemiologia e Serviços de Saúde : Revista do Sistema Unico de Saúde do Brasil logoLink to Epidemiologia e Serviços de Saúde : Revista do Sistema Unico de Saúde do Brasil
. 2025 Aug 11;34:e20240665. doi: 10.1590/S2237-96222025v34e20240665.en
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Increased maternal and neonatal morbidity and mortality due to severe acute respiratory syndrome in the early years of COVID-19: a descriptive-analytical study, Rio de Janeiro state, Brazil, 2018-2021

Aumento de la morbilidad y mortalidade materna y neonatal debido al síndrome respiratorio agudo severo en los primeros años de la COVID-19: estudio descriptivo-analítico, estado de Rio de Janeiro, 2018-2021

Allan Scharf 1, Danielle Pereira Paulo 2, Giselle Ferreira de Paes 2, Welington Lugão 2, Danielle Coelho de Azevedo 2, Beatriz Barde 2, Nádia Rodrigues 2
PMCID: PMC12342852  PMID: 40802384

Abstract

Objective:

To investigate morbidity and mortality rates from severe acute respiratory syndrome in pregnant women and newborns in the first two years of the COVID-19 pandemic.

Methods:

This was a descriptive-analytical study in which data on cases and deaths in pregnant women and newborns with a positive diagnosis of severe acute respiratory syndrome, regardless of the etiological agent, were collected from the Influenza Epidemiological Surveillance Information System and data on the number of live births from the Live Birth Information System. The frequencies of cases and deaths and the morbidity and mortality rates among pregnant women and newborns in the state of Rio de Janeiro were calculated using the Kruskal-Wallis test to compare the periods 2018-2019 and 2020-2021.

Results:

During the pandemic, there was a statistically significant increase in morbidity rates in pregnant women (24.49/100,000 to 537.39/100,000; p-value<0.001) and newborns (69.97/100,000 to 200.82/100,000; p-value 0.022) and mortality rates in pregnant women (1.87/100,000 to 48.08/100,000; p-value<0.001) and newborns (1.87/100,000 to 9.26/100,000; p-value 0.008).

Conclusion:

This study identified a statistically significant increase in morbidity and mortality rates due to severe acute respiratory syndrome in pregnant women and newborns in the state of Rio de Janeiro during the pandemic. There is a clear need for greater investment to reduce harm to these groups, such as vaccination and access to the healthcare system, as well as highly complex infrastructure throughout the state.

Keywords: Pandemics; COVID-19; Pregnant People; Infant, Newborn; Epidemiology, Descriptive

Ethical aspects

This study used anonymized, aggregated secondary data from publicly available public health information systems, ensuring no individual identification was possible. In accordance with Brazilian National Health Council Resolution No. 510/2016, ethical review and informed consent were waived for this research.

Introduction

Severe acute respiratory syndrome (SARS) is defined by the onset of two or more symptoms characteristic of influenza-like illness, accompanied by severe symptoms such as respiratory distress (dyspnea), discomfort while breathing, persistent chest pain or pressure, oxygen saturation below 95% in room air, or bluish (cyanosis) of the lips or face, with or without the presence of fever. This definition follows the SARS notification form 1 , 2 . High-risk groups associated with SARS infection and clinical complications include pregnant women, postpartum women, immunocompromised individuals, people under 5 or over 60 years of age, indigenous populations living in villages, and individuals with chronic diseases-primarily linked to living in enclosed or semi-enclosed environments such as households, schools, and daycare centers 3 . In the pediatric population, SARS is one of the leading causes of morbidity and mortality, often requiring admission to pediatric intensive care units, representing a significant public health concern worldwide 2 .

In Brazil, SARS cases have been mandatorily reported since the 2009 influenza pandemic through the Influenza Epidemiological Surveillance System, including influenza-like illness surveillance in sentinel units. The purpose of reporting is to monitor circulating respiratory viruses and the demand for care due to influenza-like illness 1 . The impact of COVID-19 on specific populations, including pregnant women and neonates, though still understudied, has been increasingly clarified by recent research. Data related to pregnant women during past outbreaks of coronavirus and Middle East respiratory syndrome (MERS) showed that pregnant women are susceptible to adverse events, such as hospitalization, intensive care unit admission, endotracheal intubation, and acute renal failure 4 .

Pregnant women are particularly vulnerable to respiratory pathogens and severe pneumonia due to immunological changes and physiological adaptations during pregnancy, including diaphragmatic elevation, increased oxygen consumption, and mucosal edema in the respiratory tract. They are considered a high-risk group for coronavirus-related morbidity and mortality 5 . Infection caused by the novel coronavirus has become a challenging public health threat worldwide, and data on disease outcomes in pregnant women and neonates remain limited 6 .

There is scarce information available on coronavirus infection in severely ill pregnant women hospitalized for COVID-19 and their newborns 7 , 8 . Although case reports of coronavirus infection during pregnancy exist, small sample sizes hinder accurate identification of potential complications 9 , 10 .

Beyond its direct effects, the COVID-19 pandemic has caused stress and anxiety in pregnant women. Pregnancy-related concerns and stress are associated with clinical conditions such as preeclampsia, depression, increased nausea and vomiting, preterm labor, low Apgar scores, and low birth weight 5 . This study aimed to investigate whether there was an increase in SARS-related morbidity and mortality among pregnant women and newborns during the first two years of the COVID-19 pandemic in the state of Rio de Janeiro.

Methods

Design

This was a descriptive-analytical study of pregnant women and newborns diagnosed with SARS in the state of Rio de Janeiro, using data from its nine health regions. Cases reported as unspecified SARS, i.e., without a defined etiological agent, were included, as this serves as an indicator of underreporting of COVID-19-related SARS due to the surge in cases during the pandemic 11 , 12 .

Setting

The state of Rio de Janeiro is divided into nine health regions to improve healthcare organization and service delivery across its municipalities. These regions are part of the Brazilian National Health System (Sistema Único de Saúde - SUS) and aim to ensure equitable healthcare access for the state’s population. Each health region has unique characteristics and challenges, reflecting the state’s socioeconomic and geographic diversity. The city of Rio de Janeiro, the state capital, serves as a major healthcare hub, hosting hospitals, research institutions, and specialized medical centers. These facilities serve not only local residents but also act as referral centers for neighboring cities, while smaller municipalities face challenges such as resource limitations and healthcare access disparities 13 , 14 .

Following the 2009 influenza pandemic in Brazil and the 2020 COVID-19 pandemic, immunization against these viruses has been prioritized. Current recommendations from the World Health Organization, the Centers for Disease Control and Prevention, and professional organizations designate pregnant women, postpartum women, and breastfeeding mothers as priority groups for influenza and COVID-19 vaccination, as they are considered high-risk for SARS, regardless of the etiological agent. In this study, SARS cases and deaths included pregnant women and newborns diagnosed with SARS caused by influenza, COVID-19, or other viruses 15 .

Participants

Data on SARS notifications in pregnant women and newborns, as well as live birth data from the state of Rio de Janeiro, were used, covering its nine health regions from 2018 to 2021. The nine health regions are: Baía da Ilha Grande, Baixada Litorânea, Centro-Sul, Médio Paraíba, Metropolitana I, Metropolitana II, Noroeste, Norte, and Serrana

Data sources and measurement

Data on pregnant women and newborns (0-27 days) with positive SARS diagnosis from 2018 to 2021 were collected from the Influenza Epidemiological Surveillance Information System (SIVEP-Gripe). Live birth data for 2018-2021 were obtained from the Brazilian Live Birth Information System (SINASC). Case and death data were collected by occurrence in the state of Rio de Janeiro across its nine health regions. For data analysis, two periods were considered: the last two pre-pandemic years (2018-2019) and the first two pandemic years with the highest COVID-19 morbidity and mortality rates in Brazil (2020-2021) 16 .

Statistical methods

Based on the collected data, frequencies of cases and deaths in newborns and pregnant women were summarized. For pregnant women, case and death frequencies were also analyzed by age group. Morbidity and mortality rates for SARS-along with their averages-were calculated for pregnant women and newborns in the state of Rio de Janeiro and its nine health regions. To obtain the morbidity rate-an indicator used to measure the proportion of pregnant women and newborns diagnosed with SARS in relation to the total population-in pregnant women and newborns, the number of SARS cases in the period was used as the numerator and the number of live births in the period was used as the denominator, multiplied by 100,000 for population standardization 17 .

The maternal mortality rate measured the risk of maternal death from causes associated with complications during pregnancy, childbirth, and the postpartum period. The newborn mortality rate measured the risk of death between 0 and 27 days after birth. To calculate these two rates, the number of deaths from SARS in the period was used as the numerator and the number of live births in the period was used as the denominator, multiplied by 100,000 for population standardization 17 .

Subsequently, the Shapiro-Wilk test was used to verify the normality of the variables, and the nonparametric Kruskal-Wallis test-valid for variables that do not follow a normal distribution-was used to compare the difference in frequencies and morbidity and mortality rates between the two periods, before and during the COVID-19 pandemic. Data on SARS cases and deaths in pregnant women and newborns from 2018-2021 were presented. Statistical processing and analysis were performed using IBM SPSS version 20.0 (IBM Corp., Armonk, NY, USA). A 5% significance level was used for comparisons between pre-pandemic and pandemic periods.

Results

During the COVID-19 pandemic in the state of Rio de Janeiro, there was an increase in SARS cases (n=2,090) and deaths (n=187) among pregnant women compared to pre-pandemic numbers (cases: n=105; deaths: n=8) (Table 1). Similarly, newborns exhibited higher case (n=781) and death (n=36) counts during the pandemic compared to the pre-pandemic period (cases: n=300; deaths: n=8), except in the Baixada Litorânea region, where 31 neonatal cases were recorded during the pandemic versus 56 before. The increase in cases (p-value<0.001) and deaths (p-value<0.001) among pregnant women during the pandemic was statistically significant statewide.

Table 1. Frequency of cases and deaths from severe acute respiratory syndrome (SARS) in pregnant women and newborns. State of Rio de Janeiro and its nine health regions, 2018-2019 and 2020-2021.

  Pregnant women   Newborns  
  Cases Deaths Cases Deaths
  2018-2019      
Health region        
Baía da Ilha Grande 4 1 6 0
Baixada Litorânea 3 1 56 0
Centro-Sul 4 0 2 0
Médio Paraíba 8 0 15 0
Metropolitana I 51 4 163 6
Metropolitana II 15 1 17 1
Noroeste 3 0 2 0
Norte 5 1 18 0
Serrana 12 0 21 1
Rio de Janeiro state 105 8 300 8
  2020-2021      
Baía da Ilha Grande 19 3 13 1
Baixada Litorânea 96 4 31 1
Centro-Sul 35 6 12 0
Médio Paraíba 92 11 54 2
Metropolitana I 1,289 119 474 21
Metropolitana II 239 22 101 4
Noroeste 18 3 2 0
Norte 123 8 59 3
Serrana 179 11 35 4
Rio de Janeiro state 2,09 187 781 36
p-valuea <0.001 <0.001 0.269 0.057
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a

p-value refers to the state of Rio de Janeiro between the two periods.

Among pregnant women, the 20-29 age group had the highest case frequency before (n=39) and during (n=932) the pandemic, with a statistically significant increase in the pandemic period (p-value<0.001) (Table 2). The 30-39 age group had the second-highest case count (n=802 during the pandemic; n=38 before). The rise in case frequency in these age groups during the pandemic was statistically significant (p-value<0.001).

Table 2. Frequencies of cases and deaths from severe acute respiratory syndrome (SARS) in pregnant women by age group. State of Rio de Janeiro and its nine health regions, 2018-2019 and 2020-2021.

10-19 years 20-29 years 30-39 years 40-49 years
Cases Deaths Cases Deaths Cases Deaths Cases Deaths
2018-2019
Health region
Baía da Ilha Grande 0 0 1 0 3 1 0 0
Baixada Litorânea 1 0 1 1 1 0 0 0
Centro-Sul 0 0 2 0 2 0 0 0
Médio Paraíba 4 0 2 0 2 0 0 0
Metropolitana I 10 1 17 2 16 1 8 0
Metropolitana II 3 1 8 0 4 0 0 0
Noroeste 0 0 1 0 2 0 0 0
Norte 1 0 3 1 1 0 0 0
Serrana 1 0 4 0 7 0 0 0
Rio de Janeiro state 20 2 39 4 38 2 8 0
2020-2021
Baía da Ilha Grande 0 0 12 2 5 1 2 0
Baixada Litorânea 12 0 50 1 26 2 8 1
Centro-Sul 2 0 12 3 16 3 5 0
Médio Paraíba 5 0 46 4 31 6 10 1
Metropolitana I 127 5 550 34 514 67 98 13
Metropolitana II 28 2 117 8 75 9 19 3
Noroeste 1 0 6 1 8 1 3 1
Norte 11 1 63 5 46 2 3 0
Serrana 13 0 76 4 81 5 9 2
Rio de Janeiro state 199 8 932 62 802 96 157 21
p-valuea 0.029 0.466 <0.001 <0.001 <0.001 <0.001 <0.001 0.004
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a

p-value refers to the state of Rio de Janeiro between the two periods.

In 2018-2019, the highest SARS death frequencies among pregnant women were in the 20-29 (n=4) and 30-39 (n=2) age groups (Table 2). During the pandemic (2020-2021), the 30-39 age group had the highest death count (n=96), followed by 20-29 (n=62). This increase in deaths observed during the pandemic period was statistically significant (p-value<0.001). For cases and deaths in pregnant women by age group, metropolitan regions I and II had the highest number of observations before and during the pandemic.

Morbidity rates in pregnant women increased significantly (p-value<0.001) during the pandemic (537.39/100,000) compared to the pre-pandemic period (24.49/100,000) (Table 3). Mortality rates also showed a statistically significant increase (p-value<0.001) during the pandemic period (48.08/100,000) compared to the pre-pandemic period (1.87/100,000). During the pandemic, mean morbidity rates increased from 32.82/100,000 to 475.53/100,000, and mortality rates rose from 2.88/100,000 to 45.18/100,000 among pregnant women (Figure 1). Before the pandemic, the Ilha Grande Bay region had the highest rates of morbidity (59.92/100,000) and mortality (14.98/100,000) from SARS. During the pandemic, the Serrana region had the highest morbidity rate (819.30/100,000), while Centro-Sul had the highest mortality rate (58.04/100,000).

Table 3. Morbidity and mortality rates from severe acute respiratory syndrome (SARS) in pregnant women and newborns. State of Rio de Janeiro and its nine health regions, 2018-2019 and 2020-2021.

  Morbidity rate   Mortality rate  
  Pregnant women Newborns Pregnant women Newborns
  2018-2019      
Health region        
Baía da Ilha Grande 59.92 89.87 14.98 0.00
Baixada Litorânea 14.28 266.55 4.76 0.00
Centro-Sul 39.62 19.81 0.00 0.00
Médio Paraíba 36.55 68.52 0.00 0.00
Metropolitana I 19.55 62.50 1.53 2.30
Metropolitana II 32.15 36.44 2.14 2.14
Noroeste 34.91 23.27 0.00 0.00
Norte 17.43 62.75 3.49 0.00
Serrana 49.30 86.27 0.00 4.11
Rio de Janeiro state 24.49 69.97 1.87 1.87
  2020-2021      
Baía da Ilha Grande 312.19 213.60 49.29 16.43
Baixada Litorânea 477.75 154.27 19.91 4.98
Centro-Sul 338.59 116.09 58.04 0.00
Médio Paraíba 455.54 267.38 54.47 9.90
Metropolitana I 550.74 202.52 50.84 8.97
Metropolitana II 567.57 239.85 52.25 9.50
Noroeste 229.45 25.49 38.24 0.00
Norte 466.74 223.88 30.36 11.38
Serrana 819.30 160.20 50.35 18.31
Rio de Janeiro state 537.39 200.82 48.08 9.26
p-valuea <0.001 0.022 <0.001 0.008
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Figure 1. Morbidity and mortality rates from severe acute respiratory syndrome (SARS) in pregnant women and newborns. State of Rio de Janeiro, 2018-2019 and 2020-2021.

Figure 1

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In newborns, the increase in morbidity rates from 2018-2019 (69.97/100,000) to 2020-2021 (200.82/100,000) was statistically significant (p-value 0.022), as was the rise in mortality rates during the pandemic (9.26/100,000 vs. 1.87/100,000 pre-pandemic; p-value 0.008) (Table 3). Throughout the pandemic, there was an increase in the average morbidity (78.60/100,000 to 180.41/100,000) and mortality (1.04/100,000 to 8.87/100,000) rates in newborns (Figure 1). The Baixada Litorânea region had the highest morbidity rate in the pre-pandemic period (266.55/100,000). During the pandemic, the highest rate was observed in the Médio Paraíba region (267.38/100,000). The Serrana region had the highest mortality rate in newborns in both periods, 2018-2019 (4.11/100,000) and 2020-2021 (18.31/100,000).

Discussion

This study identified increased frequencies of cases and deaths, as well as higher morbidity-mortality rates from unspecified SARS in pregnant women and newborns in Rio de Janeiro state during the pandemic period compared to the two pre-pandemic years. Such findings demonstrate high incidence and consequent mortality from SARS during the pandemic among pregnant women and newborns, primarily attributable to COVID-19 2 , 11 , 18 , 19 .

Both before and during the pandemic, deaths among pregnant women were most frequent in the 30-39 and 20-29 age groups. An elevated risk of death, ICU admission, and invasive ventilation due to SARS was observed with increasing age within the 20-39 age range-whether caused by influenza, COVID-19, or other etiological agents 18 , 19 .

This study utilized notifications of unspecified SARS (without defined etiological agents) during the pandemic, as these serve as indicators of underreporting of COVID-19-related SARS 11 , 12 . Importantly, the selection of unspecified SARS was justified not only as an underreporting indicator but also because global influenza cases declined during the pandemic due to reduced testing, social isolation, and potential viral interference 20 .

It is necessary to discuss regionalization and the particularities of public health in the state of Rio de Janeiro. The public health system in Rio de Janeiro state comprises nine health regions that collectively serve the population. It was observed that Metropolitan Regions I and II showed the greatest increases in the frequency of cases and deaths, as they had the highest population densities in the state and received a migratory flow of individuals seeking care upon experiencing initial symptoms. These two regions also concentrated the largest number of high-complexity healthcare facilities and health professionals 13 .

The decrease in neonatal morbidity rates in the Baixada Litorânea during the pandemic may have been related to the difficulty in performing diagnostic tests for COVID-19 among the local population, given that this region comprises isolated and poorly connected communities. Similarly, the Northwest Region was characterized by isolated settlements, which hindered access to health services and diagnostic testing, possibly explaining the lack of data before and during the pandemic. This region also had the lowest level of infrastructure and professional training for health surveillance processes 13 , 14 .

The reduction in morbidity and mortality rates in some health regions of the state from the pre-pandemic to the pandemic period may again be related to population movement toward the Rio de Janeiro metropolitan area during clinical deterioration. In the past decade, state government funding for healthcare was reduced, negatively impacting the quality of care and health surveillance in 2019. It can be inferred that these budget cuts affected the entire state and were exacerbated in 2020 and 2021, the first two years of the COVID-19 pandemic 21 .

The cases of unspecified SARS during the pandemic, with no defined etiological agent, served as an indicator of underreporting of COVID-19-related SARS cases 11 , 12 . The findings of this study corroborate those of a multinational cohort involving 2,130 pregnant women across 18 countries, in which those diagnosed with COVID-19 had an increased risk of maternal morbidity and mortality composite index. Neonates born to women with COVID-19 showed high morbidity rates and significantly higher perinatal morbidity and mortality compared to those born to uninfected mothers 22 .

In the state of Rio de Janeiro, the rise in SARS-related deaths could have been mitigated, particularly in the capital, if there had been better preparation and coverage for managing respiratory syndromes caused by other etiological agents prior to the COVID-19 pandemic-an approach that proved effective in reducing deaths in other locations 18 . Such an effect was especially evident in the metropolitan region, where access to healthcare and inequities were greater, and the epidemic had a more aggressive course due to the weak local response 23 . It is essential to note that in developed countries, in addition to socioeconomic and ethno-racial determinants, demographic composition also appeared to influence death rates. Regardless of country or region, there is evidence that the COVID-19 pandemic exposed and deepened existing health inequities, particularly in poorer areas 24 .

In pregnant women and newborns, SARS due to COVID-19 can be fatal. The timing and mode of delivery should be based on the health condition of the mother and fetus, rather than SARS-CoV-2 infection status or the presence of another etiological agent. Routine separation of mothers with SARS and their newborns is not recommended; however, preventive measures to reduce the risk of transmission should be adopted. The benefits of breastfeeding appear to outweigh the potential risks of viral transmission. Newborns with SARS may present a range of clinical manifestations, from asymptomatic infection to death as the outcome. To reduce the risk of mother-to-child transmission of SARS-causing viruses, the World Health Organization specifically recommends vaccination for pregnant and lactating women 25 .

This study had certain limitations, including underreporting of cases and deaths on the SIVEP-Gripe system-especially before the COVID-19 pandemic, when, despite mandatory reporting, data entry was inconsistent-and the initial lack of diagnostic tests and exams, which were not widely available. The use of data from mandatory reporting systems such as SIVEP-Gripe provides broad coverage based on census-level data in Brazil. Nevertheless, it may contain inconsistencies due to data entry or form-filling errors, which can affect one or more variables. These notifications undergo continuous review by local health teams, which helps minimize the impact of such errors.

Due to the increased reporting of unspecified cases during the pandemic, data collection on SARS cases and deaths on SIVEP-Gripe was conducted for all etiological agents, which made it impossible to analyze outcomes by specific causative agent 11 , 12 , 26 . Data on race/skin color, income, and education level were not used in the study because of poor data quality throughout the state of Rio de Janeiro, both before and during the COVID-19 pandemic.

The COVID-19 pandemic increased SARS-related morbidity and mortality in pregnant women and newborns in the state of Rio de Janeiro during 2020-2021. This study reinforces the understanding that these two groups are particularly vulnerable during infectious disease outbreaks due to altered physiology and compromised immunity. The findings are expected to inform strategies aimed at mitigating harm and to emphasize the importance of conducting epidemiological studies on morbidity and mortality in pregnant women and newborns-especially in Brazil, given its racially diverse population and socioeconomic disparities. It is essential to invest more in harm reduction measures for these groups, such as vaccination, expanded access to prenatal consultations and diagnostic testing for early detection of complications, intensive monitoring of pregnant women at risk for SARS and of morbidity and mortality rates, and improved access to high-complexity equipment and infrastructure throughout the state.

Footnotes

Use of generative artificial intelligence: Not used.

Peer Review Administrator: Izabela Fulone - https://orcid.org/0000-0002-3211-6951

Peer Reviewers: Vicente Sperb Antonello - https://orcid.org/0000-0002-4977-3819

Data availability.

The data generated during the study are available from the corresponding author upon request

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Aumento da morbimortalidade materna e neonatal por síndrome respiratória aguda grave nos primeiros anos de covid-19: estudo descritivo-analítico, estado do Rio de Janeiro, 2018-2021

Allan Scharf 1, Danielle Pereira Paulo 2, Giselle Ferreira de Paes 2, Welington Lugão 2, Danielle Coelho de Azevedo 2, Beatriz Barde 2, Nádia Rodrigues 2

Resumo

Objetivo:

Investigar as taxas de morbidade e mortalidade por síndrome respiratória aguda grave em gestantes e neonatos nos dois primeiros anos da pandemia de covid-19.

Métodos:

Tratou-se de estudo descritivo-analítico em que foram coletados dados de casos e óbitos em gestantes e neonatos com diagnóstico positivo para síndrome respiratória aguda grave independentemente do agente etiológico no Sistema de Informação da Vigilância Epidemiológica da Gripe e dados do número de nascidos vivos no Sistema de Informação sobre Nascidos Vivos. Em gestantes e neonatos, calcularam-se as frequências de casos e óbitos e as taxas de morbidade e mortalidade através do teste de Kruskal-Wallis no estado do Rio de Janeiro para comparação entre os períodos 2018-2019 e 2020-2021.

Resultados:

Durante a pandemia, observou-se aumento estatisticamente significativo das taxas de morbidade em gestantes (24,49/100 mil para 537,39/100 mil; p-valor<0,001) e neonatos (69,97/100 mil para 200,82/100 mil; p-valor 0,022) e das taxas de mortalidade em gestantes (1,87/100 mil para 48,08/100 mil; p-valor<0,001) e neonatos (1,87/100 mil para 9,26/100 mil; p-valor 0,008).

Conclusão:

Este estudo identificou o aumento estatisticamente significativo na pandemia das taxas de morbidade e mortalidade por síndrome respiratória aguda grave em gestantes e neonatos no estado do Rio de Janeiro. Destaca-se a necessidade de maior investimento para a redução de danos nesses grupos, como vacinação e acesso ao sistema de saúde, e de infraestrutura de alta complexidade em todo o estado.

Palavras-chave: Pandemias, Covid-19, Gestantes, Neonatos, Epidemiologia Descritiva

Aspectos éticos

Utilizaram-se dados secundários e agregados de sistemas de informação de saúde pública de acesso público, o que impossibilita a identificação individual dos registros. De acordo com a Resolução do Conselho Nacional de Saúde n° 510/2016, este estudo dispensa apreciação por comitê de ética em pesquisa e uso do registro de consentimento livre e esclarecido.

Introdução

A síndrome respiratória aguda grave (SRAG) é definida pelo surgimento de dois ou mais sintomas respiratórios característicos da síndrome gripal, acompanhados de sintomas de gravidade, como dificuldade respiratória (dispneia), desconforto ao respirar, dor ou pressão persistente no tórax, saturação de oxigênio inferior a 95% em ar ambiente ou coloração azulada (cianose) nos lábios ou no rosto, com ou sem presença de febre. Essa definição segue a ficha de notificação de SRAG 1 , 2 . Os grupos de risco associados à infecção por SRAG e complicações clínicas são gestantes, puérperas, imunossuprimidos, pessoas com idade menor que 5 anos ou maior que 60 anos, indígenas aldeados e pessoas com doença crônica, relacionados principalmente à vivência em ambientes fechados ou semifechados, como o domicílio, escolas e creches 3 . Na população pediátrica, é uma das principais causas de morbidade e mortalidade, muitas vezes sendo necessária internação na unidade de terapia intensiva pediátrica, o que representa um problema para a saúde pública mundial 2 .

No Brasil, é obrigatória a notificação dos casos de SRAG desde a pandemia de influenza de 2009, através do Sistema de Vigilância Epidemiológica da influenza, incluindo a vigilância de síndrome gripal em unidades sentinelas. A finalidade da notificação é de monitorar os vírus respiratórios circulantes e a demanda de atendimentos por síndrome gripal 1 . O impacto da covid-19 em populações específicas, incluindo gestantes e neonatos, apesar de ainda pouco estudado, tem sido esclarecido por crescentes trabalhos. Dados relacionados a mulheres grávidas durante surtos passados de coronavírus e síndrome respiratória do oriente médio mostraram que gestantes são suscetíveis a experimentar eventos adversos, como necessidade de hospitalização ou internação em unidade de terapia intensiva, intubação endotraqueal e insuficiência renal aguda 4 .

As gestantes são particularmente suscetíveis aos patógenos respiratórios e às pneumonias graves devido às alterações imunológicas e adaptações fisiológicas durante a gestação, como a elevação do diafragma, o aumento do consumo de oxigênio e o aparecimento de edema da mucosa do trato respiratório. As mulheres grávidas são consideradas um dos principais grupos de risco para a morbidade e mortalidade pelos coronavírus 5 . A infecção causada pelo novo coronavírus tornou-se ameaça desafiadora à saúde pública em todo o mundo, e, quando se trata de gestantes e neonatos, os dados sobre os desfechos da doença são limitados 6 .

Existem poucas informações disponíveis sobre a infecção por coronavírus em gestantes gravemente doentes hospitalizadas por covid-19 e seus filhos recém-nascidos 7 , 8 . Há relatos de casos de infecção por coronavírus durante a gravidez, mas o pequeno tamanho da amostra dificulta a localização adequada de possíveis complicações 9 , 10 .

A pandemia de covid-19, além dos efeitos diretos, produziu estresse e ansiedade nas mulheres grávidas. A preocupação e o estresse na gravidez estão presentes em condições clínicas como pré-eclâmpsia, depressão, aumento de náuseas e vômitos, trabalho de parto prematuro, baixo Apgar e peso ao nascer do bebê 5 . Este estudo teve como objetivo investigar se houve aumento da morbimortalidade por SRAG em gestantes e neonatos nos dois primeiros anos da pandemia de covid-19 no estado do Rio de Janeiro.

Métodos

Delineamento

Tratou-se de estudo descritivo-analítico em gestantes e neonatos diagnosticados por SRAG no estado do Rio de Janeiro, por meio de informações sobre suas nove regiões de saúde. Utilizou-se a notificação por SRAG não especificada, ou seja, sem agente etiológico definido, pois esta é um indicador da subnotificação de SRAG por covid-19 causada pelo aumento de casos durante a pandemia 11 , 12 .

Contexto

O estado do Rio de Janeiro é dividido em nove regiões de saúde, o que objetiva aprimorar a organização e a prestação de serviços de saúde em seus municípios. Essas regiões fazem parte do Sistema Único de Saúde e visam garantir acesso equitativo à saúde para a população do estado. Cada região de saúde tem suas próprias características e desafios únicos, o que reflete a diversidade socioeconômica e geográfica do estado. A cidade do Rio de Janeiro, a capital do estado, serve como importante centro de serviços de saúde, pois abriga hospitais, instituições de pesquisa e centros médicos especializados. Essas instalações não atendem apenas aos moradores locais, mas também servem como centros de referência para cidades vizinhas, enquanto municípios menores enfrentam desafios como limitações de recursos e disparidades no acesso à saúde 13 , 14 .

Após a pandemia de influenza no Brasil em 2009 e a pandemia de covid-19 em 2020, a imunização contra esses vírus tem sido prioridade. As recomendações atuais da Organização Mundial da Saúde, dos Centros de Controle e Prevenção de Doenças e de organizações profissionais são para que gestantes, puérperas e lactantes recebam prioridade para a vacinação contra influenza e covid-19, pois essas mulheres foram designadas como grupo de risco para SRAG, independentemente do agente etiológico. Neste estudo, foram considerados como casos e óbitos por SRAG gestantes e neonatos diagnosticados por SRAG - causada por influenza, covid-19 ou outro vírus 15 .

Participantes

Utilizaram-se dados de notificação por SRAG em gestantes e neonatos e dados de nascidos vivos do estado do Rio de Janeiro, por meio de informações sobre suas nove regiões de saúde no período 2018-2021. As nove regiões de saúde que compõem o estado do Rio de Janeiro são: Baía da Ilha Grande, Baixada Litorânea, Centro-Sul, Médio Paraíba, Metropolitana I, Metropolitana II, Noroeste, Norte e Serrana.

Fontes de dados e mensuração

Os dados de gestantes e neonatos (0-27 dias) que tiveram diagnóstico positivo para SRAG de 2018 a 2021 foram coletados dos bancos de dados do Sistema de Informação da Vigilância Epidemiológica da Gripe (SIVEP-Gripe). Os dados do número de nascidos vivos para o período 2018-2021 foram coletados no Sistema de Informação sobre Nascidos Vivos. Os dados dos casos e óbitos foram coletados por ocorrência no estado do Rio de Janeiro em suas nove regiões de saúde. Para a análise dos dados, foram considerados dois períodos: os dois últimos anos pré-pandêmicos (2018 e 2019) e os dois primeiros anos pandêmicos e com maiores taxas de morbidade e mortalidade por covid-19 no Brasil (2020 e 2021) 16 .

Métodos estatísticos

Com base nos dados obtidos, foram sumarizadas as frequências de casos e óbitos nos neonatos e em gestantes. Em gestantes, as frequências de casos e óbitos foram analisadas também por faixa etária. Calcularam-se as taxas de morbidade e mortalidade por SRAG e suas médias em gestantes e neonatos do estado do Rio de Janeiro e de suas nove regiões de saúde. Para obtenção da taxa de morbidade - indicador para medir a proporção de gestantes e neonatos diagnosticados com SRAG em relação à população total - em gestantes e neonatos, foi utilizado como numerador o número de casos de SRAG no período e como denominador o número de nascidos vivos no período, multiplicado por 100 mil para padronização populacional 17 .

A taxa de mortalidade em gestantes mediu o risco de morte materna em decorrência de causas associadas a complicações durante a gestação, o parto e o puerpério. A taxa de mortalidade em neonatos mediu o risco de morte de 0 a 27 dias após o nascimento. Para calcular essas duas taxas, foi utilizado o número de óbitos por SRAG no período no numerador e, no denominador, o número de nascidos vivos no período, multiplicado por 100 mil para padronização entre as populações 17 .

Em seguida, utilizaram-se o teste Shapiro-Wilk, para verificar a normalidade das variáveis, e o teste não paramétrico Kruskal-Wallis, válido para variáveis que não seguem distribuição normal, para comparar a diferença das frequências e das taxas de morbidade e mortalidade entre os dois períodos, antes e durante a pandemia de covid-19. Os valores referentes ao número de casos e de óbitos por SRAG em gestantes e neonatos no período 2018-2021 foram apresentados. Para realizar o processamento e a análise estatística, utilizou-se o software IBM SPSS versão 20.0 (IBM Corp., Armonk, NY, USA). Considerou-se o nível de significância estatística de 5% para as análises de comparação da diferença de frequências e taxas entre os períodos pré-pandêmico e pandêmico.

Resultados

Durante a pandemia no estado do Rio de Janeiro, houve aumento no número de casos (n=2.090) e óbitos (n=187) observados por SRAG em gestantes comparado com o número de casos (n=105) e óbitos (n=8) antes da pandemia (Tabela 1). O número de casos (n=781) e óbitos (n=36) observados também foi maior em neonatos no período pandêmico comparado ao número de casos (n=300) e óbitos (n=8) no período pré-pandêmico, com exceção de casos em neonatos na região da Baixada Litorânea, em que foram observados 31 casos durante a pandemia e 56 casos antes da pandemia. Durante a pandemia, o aumento nos números de casos (p-valor<0,001) e óbitos (p-valor<0,001) em gestantes foi estatisticamente significativo no estado.

Tabela 1. Frequências de casos e óbitos por síndrome respiratória aguda grave (SRAG) em gestantes e neonatos. Estado do Rio de Janeiro e suas nove regiões de saúde, 2018-2019 e 2020-2021 .

  Gestantes   Neonatos  
  Casos Óbitos Casos Óbitos
  Período 2018-2019      
Região de saúde        
Baía da Ilha Grande 4 1 6 0
Baixada Litorânea 3 1 56 0
Centro-Sul 4 0 2 0
Médio Paraíba 8 0 15 0
Metropolitana I 51 4 163 6
Metropolitana II 15 1 17 1
Noroeste 3 0 2 0
Norte 5 1 18 0
Serrana 12 0 21 1
Estado do Rio de Janeiro 105 8 300 8
  Período 2020-2021      
Baía da Ilha Grande 19 3 13 1
Baixada Litorânea 96 4 31 1
Centro-Sul 35 6 12 0
Médio Paraíba 92 11 54 2
Metropolitana I 1.289 119 474 21
Metropolitana II 239 22 101 4
Noroeste 18 3 2 0
Norte 123 8 59 3
Serrana 179 11 35 4
Estado do Rio de Janeiro 2.090 187 781 36
p-valora <0,001 <0,001 0,269 0,057
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a

p-valor referente ao estado do Rio de Janeiro entre os dois períodos.

Em gestantes, a faixa etária 20-29 anos apresentou a maior frequência de casos antes da pandemia (n=39) e durante a pandemia (n=932), com aumento estatisticamente significativo no período pandêmico (p-valor<0,001) (Tabela 2). A faixa etária de 30-39 anos foi a segunda com mais casos (n=802 durante a pandemia; n=38 antes da pandemia). O aumento da frequência de casos nessas faixas etárias no período de pandemia em relação ao período antes da pandemia foi estatisticamente significativo (p-valor<0,001).

Tabela 2. Frequências de casos e óbitos por síndrome respiratória aguda grave (SRAG) em gestantes por faixa etária. Estado do Rio de Janeiro e suas nove regiões de saúde, 2018-2019 e 2020-2021.

10-19 anos 20-29 anos 30-39 anos 40-49 anos
Casos Óbitos Casos Óbitos Casos Óbitos Casos Óbitos
Período 2018-2019
Região de saúde
Baía da Ilha Grande 0 0 1 0 3 1 0 0
Baixada Litorânea 1 0 1 1 1 0 0 0
Centro-Sul 0 0 2 0 2 0 0 0
Médio Paraíba 4 0 2 0 2 0 0 0
Metropolitana I 10 1 17 2 16 1 8 0
Metropolitana II 3 1 8 0 4 0 0 0
Noroeste 0 0 1 0 2 0 0 0
Norte 1 0 3 1 1 0 0 0
Serrana 1 0 4 0 7 0 0 0
Estado do Rio de Janeiro 20 2 39 4 38 2 8 0
Período 2020-2021
Baía da Ilha Grande 0 0 12 2 5 1 2 0
Baixada Litorânea 12 0 50 1 26 2 8 1
Centro-Sul 2 0 12 3 16 3 5 0
Médio Paraíba 5 0 46 4 31 6 10 1
Metropolitana I 127 5 550 34 514 67 98 13
Metropolitana II 28 2 117 8 75 9 19 3
Noroeste 1 0 6 1 8 1 3 1
Norte 11 1 63 5 46 2 3 0
Serrana 13 0 76 4 81 5 9 2
Estado do Rio de Janeiro 199 8 932 62 802 96 157 21
p-valora 0,029 0,466 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 <0,001 0,004
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a

p-valor referente ao estado do Rio de Janeiro entre os dois períodos.

As faixas etárias em gestantes que apresentaram maior frequência de óbitos por SRAG no período 2018-2019 foram 20-29 anos (n=4) e 30-39 anos (n=2) (Tabela 2). Durante a pandemia, no período 2020-2021, a faixa etária com maior frequência de óbitos foi 30-39 anos (n=96), seguida por 20-29 anos (n=62). Esse aumento de óbitos observado no período pandêmico foi estatisticamente significativo (p-valor<0,001). Para casos e óbitos em gestantes por faixa etária, as regiões metropolitanas I e II apresentaram o maior número de observações antes e durante a pandemia.

As taxas de morbidade em gestantes aumentaram significativamente (p-valor<0,001) no período pandêmico (537,39/100 mil) em relação ao período pré-pandêmico (24,49/100 mil) (Tabela 3). As taxas de mortalidade também apresentaram aumento estatisticamente significativo (p-valor<0,001) durante o período de pandemia (48,08/100 mil) comparadas ao período pré-pandemia (1,87/100 mil). Durante a pandemia, observou-se aumento nas médias das taxas de morbidade (32,82/100 mil para 475,53/100 mil) e mortalidade (2,88/100 mil para 45,18/100 mil) em gestantes (Figura 1). A região da Baía da Ilha Grande antes da pandemia apresentou as maiores taxas de morbidade (59,92/100 mil) e mortalidade (14,98/100 mil) por SRAG. Durante a pandemia, observaram-se a maior taxa de morbidade (819,30/100 mil) na região Serrana e a maior taxa de mortalidade na região Centro-Sul (58,04/100 mil).

Tabela 3. Taxas de morbidade e mortalidade por síndrome respiratória aguda grave (SRAG) em gestantes e neonatos. Estado do Rio de Janeiro e suas nove regiões de saúde, 2018-2019 e 2020-2021.

  Taxa de morbidade   Taxa de mortalidade  
  Gestantes Neonatos Gestantes Neonatos
  2018-2019      
Região de saúde        
Baía da Ilha Grande 59,92 89,87 14,98 0
Baixada Litorânea 14,28 266,55 4,76 0
Centro-Sul 39,62 19,81 0 0
Médio Paraíba 36,55 68,52 0 0
Metropolitana I 19,55 62,5 1,53 2,3
Metropolitana II 32,15 36,44 2,14 2,14
Noroeste 34,91 23,27 0 0
Norte 17,43 62,75 3,49 0
Serrana 49,3 86,27 0 4,11
Estado do Rio de Janeiro 24,49 69,97 1,87 1,87
  2020-2021      
Baía da Ilha Grande 312,19 213,6 49,29 16,43
Baixada Litorânea 477,75 154,27 19,91 4,98
Centro-Sul 338,59 116,09 58,04 0
Médio Paraíba 455,54 267,38 54,47 9,9
Metropolitana I 550,74 202,52 50,84 8,97
Metropolitana II 567,57 239,85 52,25 9,5
Noroeste 229,45 25,49 38,24 0
Norte 466,74 223,88 30,36 11,38
Serrana 819,3 160,2 50,35 18,31
Estado do Rio de Janeiro 537,39 200,82 48,08 9,26
p-valora <0,001 0,022 <0,001 0,008
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a

p-valor referente ao estado do Rio de Janeiro entre os dois períodos.

Figura 1. Taxas de morbidade e mortalidade por síndrome respiratória aguda grave (SRAG) em gestantes e neonatos. Estado do Rio de Janeiro, 2018-2019 e 2020-2021.

Figura 1

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Em neonatos, o aumento da taxa de morbidade no período 2020-2021 (200,82/100 mil) em relação ao período 2018-2019 (69,97/100 mil) foi estatisticamente significativo (p-valor 0,022), assim como o aumento da taxa de mortalidade durante a pandemia (9,26/100 mil) comparado à antes da pandemia (1,87/100 mil) (p-valor 0,008) (Tabela 3). Ao longo da pandemia, observou-se aumento nas médias das taxas de morbidade (78,60/100 mil para 180,41/100 mil) e mortalidade (1,04/100 mil para 8,87/100 mil) em neonatos (Figura 1). A região da Baixada Litorânea apresentou a maior taxa de morbidade no período pré-pandêmico (266,55/100 mil). No período pandêmico, a maior taxa foi observada na região do Médio Paraíba (267,38/100 mil). A região Serrana apresentou a maior taxa de mortalidade em neonatos em ambos os períodos, 2018-2019 (4,11/100 mil) e 2020-2021 (18,31/100 mil).

Discussão

Este estudo identificou o aumento das frequências de casos e óbitos e das taxas de morbimortalidade por SRAG não especificada em gestantes e neonatos no estado do Rio de Janeiro durante o período pandêmico em comparação com os últimos dois anos pré-pandêmicos. Estes achados mostraram alta incidência e, consequentemente, óbito por SRAG durante a pandemia em gestantes e neonatos, causados principalmente pela covid-19 2 , 11 , 18 , 19 .

Antes e durante a pandemia, o número de óbitos em gestantes apresentou maior frequência em gestantes nas faixas etárias de 30-39 anos e 20-29 anos. Observou-se risco aumentado de óbito, admissão em unidade de terapia intensiva e ventilação invasiva por SRAG quanto maior fosse a idade na faixa etária de 20-39 anos - causada por influenza, covid-19 ou outros agentes etiológicos 18 , 19 .

Este estudo utilizou as notificações por SRAG não especificada durante a pandemia, sem agente etiológico definido, pois estas são indicador da subnotificação de SRAG causada pela covid-19 11 , 12 . É importante ressaltar que a escolha pela SRAG não especificada, além de ser indicador de subnotificação, se deu porque, durante a pandemia, foi observada a diminuição nos casos de influenza globalmente, ocorrida pela menor testagem, pelo isolamento social ou até mesmo pela competição fisiológica entre os vírus 20 .

É preciso discutir a regionalização e as particularidades da saúde pública no estado do Rio de Janeiro. O estado conta com nove regiões de saúde que, somadas, contribuem para o acesso à saúde da população que reside no território estadual. Observou-se que as regiões metropolitanas I e II apresentaram o maior aumento nas frequências de casos e óbitos, pois elas tinham as maiores densidades demográficas do estado, além de haver fluxo migratório até essas regiões ao sinal dos primeiros sintomas. Essas duas regiões concentraram o maior quantitativo de equipamentos de alta complexidade e profissionais de saúde 13 .

A diminuição na taxa de morbidade em neonatos na Baixada Litorânea durante a pandemia pôde estar relacionada à dificuldade em realizar testes diagnósticos de covid-19 em seus habitantes, por essa região apresentar povoações isoladas e pouco articuladas entre si. Assim como a Baixada Litorânea, a região Noroeste possuía povoações isoladas, dificultando a busca por atendimentos e a realização de diagnósticos, o que pode explicar a falta de dados antes e durante a pandemia. A região Noroeste possuía menor infraestrutura e qualificação profissional para os processos de vigilância em saúde 13 , 14 .

A diminuição das taxas de morbidade e mortalidade em regiões de saúde do estado do momento pré-pandêmico para o pandêmico pôde estar relacionada novamente com o deslocamento da população para a região metropolitana do estado do Rio de Janeiro durante a pandemia, especialmente em situações em que houve o agravamento da condição clínica. Na última década, houve redução do financiamento da atenção à saúde pelo governo estadual, o que impactou a qualidade da assistência e da vigilância em saúde em 2019. Pode-se inferir que essas reduções orçamentárias tiveram impacto em todo o estado, agravado em 2020 e 2021, os primeiros dois anos da pandemia de covid-19 21 .

Os casos de SRAG não especificados durante a pandemia, sem agente etiológico definido, foram indicador da subnotificação de SRAG causada pela covid-19 11 , 12 . Os resultados apresentados neste estudo corroboram a coorte multinacional, na qual foram investigadas 2.130 gestantes em 18 países, em que as mulheres com diagnóstico de covid-19 apresentavam risco aumentado de índice composto de morbidade e mortalidade materna. Neonatos de mulheres com diagnóstico de covid-19 apresentaram alto índice de morbidade, além de índice de morbimortalidade perinatal significativamente maiores em comparação com neonatos de mulheres sem diagnóstico de covid-19 22 .

No estado do Rio de Janeiro, o cenário de aumento de óbitos por SRAG poderia ter sido atenuado se houvesse, principalmente na capital, a melhor preparação e cobertura para lidar com síndromes respiratórias causadas por outros agentes etiológicos antes do começo da pandemia por covid-19, o que se mostrou eficaz e diminuiu o número de óbitos em outros locais durante a pandemia 18 . Pôde-se observar esse efeito especialmente na região metropolitana, onde o acesso à saúde e as iniquidades são aumentados e a epidemia se comportou de forma mais agressiva pela fraca resposta local 23 . É fundamental ressaltar que, em países desenvolvidos, além dos determinantes socioeconômicos e étnico-raciais, a composição demográfica das populações também pareceu influenciar no número de óbitos. Pode-se inferir que, independentemente do país e da região, há evidências de que a pandemia de covid-19 expôs e ampliou as iniquidades em saúde, principalmente nas regiões mais pobres 24 .

Em gestantes e neonatos, casos de SRAG por covid-19 podem ser fatais. O momento e o modo de parto devem ser decididos pelo estado de saúde da mãe e do feto em vez da positividade para coronavírus ou outro agente etiológico. A separação rotineira de mães com SRAG e seus bebês não é recomendada, no entanto é importante tomar medidas preventivas para reduzir o risco de transmissão. As vantagens da amamentação parecem superar os perigos potenciais da transmissão viral. Neonatos com quadros de SRAG podem apresentar diferentes manifestações clínicas, desde infecções assintomáticas até desfecho de óbito. Para que se diminua o risco de transmissão de vírus causadores de SRAG da mãe para o filho, a Organização Mundial da Saúde recomenda especificamente a vacinação em gestantes e lactantes 25 .

Este estudo teve como limitações a subnotificação de casos e óbitos no sistema SIVEP-Gripe - principalmente antes da pandemia por covid-19, quando, apesar de ser obrigatória a notificação, não era feita de forma consistente - e a falta de testes e exames diagnósticos no começo da pandemia, que não estavam amplamente disponíveis. O uso de dados originados de sistemas de notificação obrigatória, como o SIVEP-Gripe, oferece ampla cobertura por se basear em informações censitárias do Brasil. No entanto, pode apresentar eventuais inconsistências devido a erros de digitação ou preenchimento, o que afeta um ou mais campos do registro. As notificações passam por revisões contínuas realizadas pelas equipes locais responsáveis, o que reduz o impacto dessas possíveis falhas.

Por causa do aumento da notificação de casos não especificados devido à pandemia, a coleta de dados de casos e óbitos por SRAG no SIVEP-Gripe por todos os agentes etiológicos foi preferida, o que inviabilizou a avaliação de casos e óbitos separada por agente causador 11 , 12 , 26 . Não foram utilizados dados de cor/raça da pele, renda e escolaridade no estudo, em razão da baixa qualidade com que esses dados são preenchidos em todo o estado do Rio de Janeiro, antes e durante a pandemia por covid-19.

A pandemia de covid-19 aumentou a morbimortalidade por SRAG em gestantes e neonatos no estado do Rio de Janeiro durante o período 2020-2021. Este estudo corrobora que esses dois grupos são considerados vulneráveis em surtos de doenças infecciosas devido à fisiologia alterada e à imunidade comprometida. Espera-se que os dados apresentados contribuam para estratégias com o objetivo de reduzir danos, reiterando a importância de estudos epidemiológicos de morbimortalidade em gestantes e neonatos especialmente no Brasil, por sua população miscigenada e característica socioeconômica desigual. Destaca-se a necessidade de maior investimento para a redução de danos nesses grupos, como vacinação, expansão do acesso a consultas e exames pré-natais para detecção precoce de complicações, monitoramento intensivo de gestantes com fatores de risco para SRAG e das taxas de morbidade e mortalidade, e infraestrutura de equipamentos de alta complexidade em todo o estado

Footnotes

Uso de inteligência artificial generativa: Não empregada

Gestora de pareceristas: Izabela Fulone - https://orcid.org/0000-0002-3211-6951

Parecerista: Vicente Sperb Antonello - https://orcid.org/0000-0002-4977-3819

Disponibilidade de dados.

Os dados gerados durante o estudo estão disponíveis com o autor correspondente, mediante pedido

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