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Epidemiologia e Serviços de Saúde : Revista do Sistema Unico de Saúde do Brasil logoLink to Epidemiologia e Serviços de Saúde : Revista do Sistema Unico de Saúde do Brasil
. 2026 Mar 16;35:e20250373. doi: 10.1590/S2237-96222026v35e20250373.en
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Spatial and temporal distribution of neglected tropical diseases: overlap analysis, Piauí, 2013-2022

Distribución espacial y temporal de las enfermedades tropicales desatendidas: análisis de superposición, Piauí, 2013-2022

Lara Beatriz de Sousa Araújo 1, Roniele Araújo de Sousa 2, Bruno Guedes Alcoforado Aguiar 2, Vagner José Mendonça 2, Olívia Dias de Araújo 1,2, Fábio Solon Tajra 2
PMCID: PMC12995279  PMID: 41810669

Abstract

Objective

To analyze the temporal trends and spatial distribution of overlapping neglected tropical diseases in Piauí state between 2013 and 2022.

Methods

This was an ecological, quantitative and analytical time-series study of cases of Chagas disease, leishmaniasis, leprosy and tuberculosis in Piauí during this period. We used data provided by the Piauí State Health Department, taken from the Notifiable Health Conditions Information System, and population data available from the Brazilian Institute of Geography and Statistics. Sociodemographic variables were investigated, and incidence, prevalence, absolute and relative frequencies were calculated, in addition to temporal trend analyses using the Prais-Winsten regression model, with annual percentage change (APV) and 95% confidence intervals (95%CI).

Results

Between 2013 and 2022, 24,234 cases of these diseases were recorded in Piauí, with emphasis on leprosy (46.2%) and tuberculosis (37.4%). Males were the most affected (60.6%), as was the 20-59 years age group (62.5%). Visceral leishmaniasis prevalence was high in children (33.0%). The temporal trend indicated a reduction in the prevalence of visceral leishmaniasis (APC -12.26%; 95%CI -17.49; -6.71) and leprosy (APC -5.67%; 95%CI -9.47; -1.72), as well as an increase in Chagas disease (APC 19.3%; 95%CI 5.09; 35.43) and tuberculosis (APC 2.2%; 95%CI 0.59; 3.84). The spatial analysis indicated that 25% of the municipalities presented overlapping prevalence of at least three diseases, with emphasis on the Entre Rios, Vale do Rio Guaribas and Cocais regions.

Conclusion

Differentiated patterns of occurrence were observed, especially for leprosy and tuberculosis, as were significant variations between health regions, and an increasing trend for two diseases.

Keywords: Neglected Diseases, Social Determinants of Health, Time Series Studies, Public Health Surveillance, Health Surveillance System

Ethical aspects

This research used public domain anonymized databases.

Introduction

Neglected tropical diseases represent a heterogeneous group of chronic infections prevalent in tropical and subtropical regions, primarily affecting the most vulnerable populations. Characterized by high morbidity and mortality rates, neglected diseases are marked by a cycle of social and economic exclusion, perpetuated by their close relationship with social and environmental determinants, such as inadequate sanitation, malnutrition and limited access to health services (1).

Although tuberculosis is not traditionally classified as a neglected disease by the World Health Organization, it shares epidemiological and socioeconomic characteristics that justify its inclusion in this group. Tuberculosis disproportionately affects low-income populations and represents a major cause of health inequality, with a high concentration of cases and deaths. This overlapping of factors highlights neglect in combating tuberculosis, aligning it with the profile of neglected diseases (2,3).

Piauí, a state in northeastern Brazil, is notable for its high levels of social vulnerability and high incidence of neglected tropical diseases, such as Chagas disease, leishmaniasis and leprosy. The coexistence of these diseases is influenced by environmental, social and economic factors and is exacerbated by limited access to diagnosis and treatment, placing a strain on the healthcare system (4,5).

The burden of neglected tropical diseases is often underestimated, especially in regions with favorable conditions for their persistence but limited access to healthcare (6). This leads to increased hospitalizations due to diagnosis shortcomings or errors, coinfections, complications and treatment abandonment, overburdening the healthcare system and requiring the intervention of more complex services (7). Despite this, there are still gaps in the literature on the spatiotemporal distribution and hotspots of these diseases, hindering the targeting of effective actions.

In response, the Ministry of Health launched the Healthy Brazil Program in 2023, which includes goals to reduce the incidence of diseases such as tuberculosis and leprosy. In Piauí, the State Plan to Address Neglected Tropical Diseases was launched with a focus on integrating actions to control six diseases (leprosy, tuberculosis, systemic mycoses, Chagas disease, visceral leishmaniasis and tegumentary leishmaniasis). Analyzing their overlap is one of the first steps, as this integrated approach allows for the redirection of appropriate resources and the development of more effective control strategies (4).

As such, this study aims to analyze the temporal trend and spatial distribution of overlapping neglected tropical diseases in Piauí between 2013 and 2022. The analysis was carried out based on a situational assessment of health in the state, adopting a broad and comprehensive approach to the diseases that affect the population and that are covered by the state plan, with the exception of systemic mycoses, due to the lack of official case reporting.

Methods

Design

This was an ecological, quantitative and analytical time-series study of neglected tropical diseases, focusing on Chagas disease, leishmaniasis (visceral and tegumentary), leprosy and tuberculosis, analyzing temporal trends and describing the spatial distribution and overlap of these diseases.

Setting, period and participants

The data refer to all cases of the diseases in residents of Piauí from 2013 to 2022. The state of Piauí is located in the Northeast region of Brazil. It had a population of 3,271,199 inhabitants in 2022, a population density of 12.99 inhabitants/km2 and a human development index of 0.69 in 2021. In addition, it is composed of 224 municipalities and is divided into 11 health regions, with 98.7% Family Health Strategy coverage (8,9).

Variables

The distribution of cases of each disease was analyzed based on sociodemographic variables held on the Notifiable Health Conditions Information System, which included: sex (male and female), age group (0-9 years, 10-19 years, 20-59 years and ≥60 years), municipality of residence, and the 11 health regions of Piauí. Subsequently, in order to assess overlap, the cases of the diseases were recoded and unified for visualization in space-time: if there is at least one case, the code is equal to one; if there are two cases, the code is two, and so on, whereby a municipality can range from zero (no cases of the diseases) to six (presence of all six diseases).

Data sources

The data were made available by the Piauí State Health Department (10) in December 2023 via the Notifiable Health Conditions Information System. The following notifiable diseases were included: Chagas disease, visceral leishmaniasis, tegumentary leishmaniasis, leprosy and tuberculosis. Population data for the period analyzed were obtained from the Brazilian Institute of Geography and Statistics.

Statistical methods

The indicator calculations were performed as follows: a) incidence rate: the number of new cases of the diseases (numerator) was divided by the number of the resident population (denominator), multiplying the result by 100,000; b) prevalence rate: the number of existing cases of the diseases (numerator) was divided by the number of the resident population (denominator), multiplying the result by 100,000.

In order to address duplications or inconsistencies between new and existing cases, despite the database lacking individual identifiers, criteria were adopted based on variables such as sex, age, municipality of residence, date of first symptoms, date of notification and health condition code. In order to identify new case reports, any record the “entry type” of which on the case reporting form contained the code “1 - new case” was considered to be a “new case”. In order to understand the behavior of the diseases over the period analyzed, all confirmed records held on the database were considered to be “existing cases”, regardless of entry type.

Furthermore, relative and absolute frequencies were calculated, in addition to incidence and prevalence rates, using Microsoft Office Excel 2016. We used the data tabulator for Windows (TabWin 415) to calculate the spatial distribution of the occurrence of the diseases.

A temporal trend analysis of the annual prevalence and incidence rates of each disease was performed, using the Prais-Winsten linear regression model. annual percentage change (APC) and its respective 95% confidence intervals (95%CI) were calculated, and the rate trends were interpreted as rising (p-value<0.05 and positive beta), falling (p-value<0.05 and negative beta), or stationary (p-value≥0.05). We used Stata version 14 (StataCorp LP, College Station, USA), taking a 5% level of statistical significance.

Results

Between 2013 and 2022, 24,234 cases of neglected tropical diseases were identified in Piauí and analyzed in this study. The most affected groups were males (n=24,234, 60.6%), those aged 20-59 years (n=15,140, ​​62.5%), and those resident in the Entre Rios health region (n=10,846, 44.7%). When stratifying the diseases, we found that leprosy (n=11,210, 46.3%) and tuberculosis (n=9,060, 37.4%) were those that most affected people’s health, accounting for 83.6% of the total.

Furthermore, we found that Chagas disease, unlike the other neglected diseases, most affected females (n=262, 51.1%) and residents of the Vale Rio Guaribas health region (n=165, 32.2%) (Table 1). Regarding visceral leishmaniasis, a high percentage of affected children was found (n=944, 33.0%).

Table 1. Neglected tropical disease case distribution, according to sociodemographic characteristics, Piauí, 2013-2022 (n=24,234) .

Diseases
Chagas disease Visceral leishmaniasis Tegumentary leishmaniasis Leprosya Tuberculosis Total
Variables n (%) n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)
Total 513 (100.0) 2,858 (100.0) 644 (100.0) 11,210 (100.0) 9,060 (100.0) 24,234 (100.0)
Sex
Male 251 (48.9) 1,864 (65.2) 412 (64.0) 6,283 (56.1) 5,866 (64.7) 14,676 (60.6)
Female 262 (51.1) 944 (34.8) 232 (36.0) 4.,26 (43.9) 3,194 (35.3) 9,558 (39.4)
Age group (years)
0-9 37 (7.2) 944 (33) 24 (3.7) 229 (2.0) 161 (1.8) 1,395 (5.8)
10-19 55 (10.7) 320 (11.2) 45 (7.0) 870 (7.8) 447 (4.9) 1,737 (7.2)
20-59 289 (56.3) 1,299 (45.5) 421 (65.4) 7,007 (62.5) 6,124 (67.6) 15,140 (62.5)
≥60 132 (25.7) 295 (10.3) 154 (23.9) 3,104 (27.7) 2,328 (25.7) 6,013 (24.8)
Health Regions
Carnaubais 13 (2.5) 104 (3.6) 18 (2.8) 637 (5.7) 453 (5.0) 1,225 (5.0)
Chapada das Mangabeiras 9 (1.8) 290 (10.1) 45 (7.0) 704 (6.3) 332 (3.7) 1,380 (5.7)
Cocais 123 (24.0) 406 (14.2) 172 (26.7) 852 (7.6) 1,002 (11.1) 2,555 (10.5)
Entre Rios 84 (16.4) 1,166 (40.8) 300 (46.6) 5,061 (45.1) 4,235 (46.7) 10,846 (44.7)
Planície Litorânea 15 (2.9) 219 (7.7) 11 (1.7) 801 (7.1) 1,067 (11.8) 2,113 (8.7)
Serra da Capivara 15 (2.9) 151 (5.3) 10 (1.6) 416 (3.7) 255 (2.8) 847 (3.5)
Tabuleiros do Alto Parnaíba 0 (0.0) 26 (0.9) 22 (3.4) 161 (1.4) 103 (1.1) 312 (1.3)
Vale do Canindé 54 (10.5) 101 (3.5) 4 (0.6) 352 (3.1) 236 (2.6) 747 (3.1)
Vale do Rio Guaribas 165 (32.2) 213 (7.5) 28 (4.3) 1,100 (9.8) 674 (7.4) 2,180 (9.0)
Vale do Sambito 16 (3.1) 46 (1.6) 15 (2.3) 284 (2.5) 252 (2.8) 613 (2.5)
Vale dos Rios Piauí e Itaueiras 19 (3.7) 136 (4.8) 19 (3.0) 842 (7.5) 451 (5.0) 1,467 (6.0)
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aOne (1) value with no information on the “sex” variable.

Figures 1 and 2 show the spatial distribution of prevalence and incidence rates, respectively, for the disease in Piauí. When examining the map legends for each disease, variations in prevalence and incidence were identified across municipalities. For both indicators, leprosy and tuberculosis presented higher values ​​with distinct distributions across all health regions and across the 224 municipalities.

Average prevalence (Figure 1) of Chagas disease was highest in Dom Inocêncio, with a rate of 12.1 cases/100,000 inhabitants. Visceral leishmaniasis had high average prevalence (from 6.8 to 40.8 cases/100,000 inhabitants) in 56 (25.0%) municipalities, mostly distributed in the Entre Rios region (32.1%). Tegumentary leishmaniasis had high mean prevalence (from 10.1 to 22.2 cases/100,000 inhabitants) in six (2.7%) municipalities, with the highest distribution being found in the Cocais region (33.3%).

Figure 1. Distribution of average prevalence of neglected tropical diseases. Piauí, 2013-2022.

Figure 1

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It was also possible to visualize (Figure 1) average prevalence classified as high: for leprosy (from 33.8 to 156.3 cases/100,000 inhabitants), identified in 55 (24.6%) municipalities, with the majority in Entre Rios (21.8%); and for tuberculosis (from 25.5 to 51.3 cases/100,000 inhabitants), in 56 (25.0%) municipalities and most affected in the Entre Rios region (14.3%). In addition, 56 (25.0%) municipalities had high average prevalence (from 61.8 to 205.3 cases/100,000 inhabitants) for all the neglected diseases in this study, with a significant concentration in the Entre Rios region (21.4%).

Figure 2 shows the average incidence of the tropical diseases in Piauí. We identified that 54 (24.1%) of the municipalities had high average incidence (from 8.1 to 137.3 cases/100,000 inhabitants) for visceral leishmaniasis, with the highest concentration in the Entre Rios region (24.1%). Tegumentary leishmaniasis had high average incidence (from 6.8 to 40.6 cases/100,000 inhabitants) in 16 (7.1%) municipalities, concentrated in the Cocais (31.3%) and Chapada das Mangabeiras (25.0%) regions.

In the case of leprosy, average incidence classified as high (from 18.7 to 122.6 cases/100,000 inhabitants) occurred in 106 (47.3%) municipalities, predominantly located in the Entre Rios region (19.8%). Tuberculosis, in turn, had high average incidence (from 20.9 to 45.0 cases/100,000 inhabitants) in 56 (25.0%) municipalities, concentrated in the same region (17.9%). Regarding the neglected diseases overall, 56 (25.0%) municipalities had high average incidence (from 56.8 to 180.4 cases/100,000 inhabitants), also with greater emphasis in the Entre Rios region (19.6%) (Figure 2).

Figure 2. Distribution of average incidence of neglected tropical diseases. Piauí, 2013-2022.

Figure 2

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The aggregate group of neglected tropical diseases showed a temporal reduction in prevalence rates (APC -2.79%; 95%CI -5.24; -0.28), whereby visceral leishmaniasis (APC -12.26%; 95%CI -27.49; -6.71) and leprosy (APC -5.67%; 95%CI -9.47; -1.72) were the only diseases that also showed a decrease in rates. In contrast, the prevelance trends of Chagas disease (APC 19.30%; 95%CI 5.09; 35.43) and tuberculosis (APC 2.20%; 95%CI 0.59; 3.84) increased (Table 2).

Table 2. Annual percentage change (APC) and 95% confience interval (95%CI) of neglected tropical disease prevalence and incidence (100,000 people). Piauí, 2013-2022 .

APC (95%CI) p-value Trend
Prevalence
Neglected tropical diseases -2.79 (-5.24; - 0.28) 0.034 Falling
Chagas disease 19.3 (5.09; 35.43) 0.012 Rising
Visceral leishmaniasis -12.26 (-17.49; -6.71) <0.001 Falling
Tegumentary leishmaniasis -1.08 (-17.58; 18.72) 0.894 Stationary
Leprosy -5.67 (-9.47; -1.72) 0.011 Falling
Tuberculosis 2.2 (0.59; 3.84) 0.014 Rising
Incidence
Neglected tropical diseases -2.96 (-5.25; 0.62) 0.02 Falling
Chagas disease - - –
Visceral leishmaniasis -7.88 (-11.18; -4.46) <0.001 Falling
Tegumentary leishmaniasis -1.26 (-15.46; 15.31) 0.855 Stationary
Leprosy -5.75 (-9.65; -1.69) 0.012 Falling
Tuberculosis 1.57 (-0.16; 3.33) 0.069 Stationary
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When examining the incidence rates (Table 2), we also identified that there was a reduction in the aggregate group of neglected tropical diseases (APC -2.96%; 95%CI -5.25; -0.62), as well as in visceral leishmaniasis (APC -7.88%; 95%CI -11.18; -4.46) and leprosy (APC -5.75%; 95%CI -9.65; -1.69).

Figure 3 presents the average of the time series for the number of diseases that overlap in the municipalities of Piauí. This simple overlap can be visualized both for existing cases of the diseases (prevalence) (3A) and for new cases (incidence) (3B).

Regarding existing cases (3A), only Teresina presented overlapping cases of the five diseases addressed in this study. In contrast, Bela Vista do Piauí and Miguel Leão were classified as silent municipalities, that is, those that received a zero score in the overlapping disease groups. In Figure 3B, which considers new cases, it was possible to verify that Teresina, Picos and Pedro II were the municipalities that presented overlapping cases of all the diseases addressed in this study. On the other hand, Bela Vista do Piauí, Miguel Leão and Vila Nova do Piauí were classified as silent municipalities.

Figure 3. Overlapping of occurrence of types of neglected tropical diseases. Piauí, 2013-2022.

Figure 3

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Discussion

The analysis of the data from 2013 to 2022 identified specific patterns in the occurrence of neglected tropical diseases in Piauí, characterized by a high concentration of cases and heterogeneous distribution across health regions. The findings indicate that leprosy and tuberculosis stand out as the most prevalent diseases, while Chagas disease and tuberculosis showed rising prevalence rates throughout the period analyzed. The overlap of multiple neglected diseases in certain municipalities, especially the state capital, Teresina, and in regions such as Entre Rios and Vale do Rio Guaribas, highlights areas of greater epidemiological complexity within Piauí.

The epidemiological profile found, with greater incidence among males and those aged 20–59, highlights national patterns of neglected diseases, which often point to greater occupational exposure and risk behaviors among men of working age. The Neglected Tropical Diseases Epidemiological Bulletin, published by the Ministry of Health in 2024, as well as some national and international studies, for example, corroborate this trend of higher incidence among men, which may reflect differences in seeking healthcare. The concentration of cases in the Entre Rios health region, which includes Teresina, can be attributed to its higher population density and the state capital’s role as a referral center for diagnosis and treatment, attracting patients from various locations (5,6,11-13).

The predominance of leprosy and tuberculosis in this study reiterates the persistence of these challenges in Piauí. Corroborating the findings of this investigation, recent studies on Piauí reveal the persistence of high indicators for these diseases, with detection rates consistent with the endemicity scenario identified in this study. Similarly, studies on tuberculosis in Piauí also point to the need for continued attention. Although the state has demonstrated progress with indicators in recent years, identification of areas where leprosy and tuberculosis are endemic highlights the need for more effective strategies, especially given the strong association of these diseases with poverty, social inequalities and barriers to accessing health services. The spatial distribution of these cases, in both urban and rural areas, reinforces the hypothesis that persistence of these diseases is linked not only to biological factors but also to social and structural determinants (14-19).

The epidemiological profile of Chagas disease, which has been shown to be more prevalent in the Guaribas River Valley region, is relevant. The rising prevalence trend of this disease may be related to improved epidemiological surveillance and diagnostic capacity, especially for the chronic phase of the disease. This fact highlights the importance of careful temporal analyses when interpreting mandatory reporting data. The higher incidence found among women, a finding that differs from the profile of other health conditions, is a pattern that can also be observed in other investigations. These patterns suggest that factors such as household exposure, increased screening in specific contexts, such as prenatal care or other specific phases of care, and seeking health services may be involved (20-23).

The high visceral leishmaniasis prevalence found among children is another relevant finding, consistent with previous studies conducted in Piauí. Childhood vulnerability to the disease is often attributed to greater exposure to the vector in domestic environments and an immature immune system. The presence of silent municipalities (with no recorded cases) for some diseases, such as leishmaniasis, raises concerns about underreporting or underdiagnosis, which can distort the true magnitude of the disease and impact the effectiveness of surveillance and control efforts. This may be related to insufficient resources, infrastructure, or technical training for identification and adequate reporting in some locations (14,24,25).

The identification of municipalities with overlapping multiple diseases, especially Teresina, Picos and Pedro II, highlights the complexity of the epidemiological scenario in Piauí. The concentration of neglected diseases in the Entre Rios health region, which includes the state capital and is a referral hub for neighboring states, suggests health service overloading. Although Teresina has more infrastructure, high patient demand may compromise the response capacity and effectiveness of surveillance and treatment efforts in the region. Spatial and temporal analysis, by identifying critical areas and disease trends, is essential for planning and resource allocation, contributing to more effective performance of the Brazilian Unified Health System (26,27).

The downward trend in the prevalence and incidence rates of the neglected diseases group, as well as visceral leishmaniasis and leprosy, indicates that control and early diagnosis measures are producing positive results, albeit unevenly. In contrast, the increase found in the Chagas disease and tuberculosis rates requires reassessment of current strategies and adaptation to changing epidemiological profiles.

This study highlights the importance of intersectoral collaboration and implementation of public policies that go beyond the health sector in order to address neglected tropical diseases. The Healthy Brazil Program, launched by the Ministry of Health in 2023, exemplifies a promising approach by integrating interministerial actions aimed at improving the living and working conditions of the community. Implementation of regional and interministerial strategies, as proposed by this initiative, is crucial to mitigating the impact of these diseases and promoting health equity in Piauí. Strengthening the Primary Care network and decentralizing care are essential to ensuring universal access to diagnosis and treatment, especially in the most vulnerable areas.

This study has some limitations, since use of secondary data can lead to underreporting and duplicate records, which can introduce biases into calculations and compromise the accuracy of incidence and prevalence estimates. Spatial analysis, in turn, may not fully capture local transmission dynamics, especially in municipalities with lower epidemiological surveillance capacity. Despite these limitations, the data analyzed in this research provide a relevant overview of the burden and distribution of neglected tropical diseases in the state of Piauí, thus supporting strategic public health actions.

Funding Statement

The study was funded by National Council for Scientific and Technological Development, project No. 444684/2023-9, approved in call for proposals No. 21.

Footnotes

Peer Review Administrator: Izabela Fulone (https://orcid.org/0000-0002-3211-6951)

Peer Reviewers: Anderson Fuentes Ferreira (https://orcid.org/0000-0002-1816-9459), Cristina Pissetti (https://orcid.org/0000-0002-5534-8544), Ariela Ferreira (https://orcid.org/0000-0002-2315-5318)

Use of generative artificial intelligence: This text was revised using the artificial intelligence tool ChatGPT (http://chatgpt.com) to improve the cohesion and coherence of ideas, adjusting the structure and flow of sentences.

Funding: The study was funded by National Council for Scientific and Technological Development, project No. 444684/2023-9, approved in call for proposals No. 21.

Data availability

The complete data set used in this research is available in the Open Science Framework (OSF) repository, available at: https://osf.io/38u5y/ (28).

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Distribuição espacial e temporal das doenças tropicais negligenciadas: análise de sobreposição, Piauí, 2013-2022

Lara Beatriz de Sousa Araújo 1, Roniele Araújo de Sousa 2, Bruno Guedes Alcoforado Aguiar 2, Vagner José Mendonça 2, Olívia Dias de Araújo 1,2, Fábio Solon Tajra 2

Resumo

Objetivo

Analisar a tendência temporal e a distribuição espacial das doenças tropicais negligenciadas com sobreposição no Piauí entre 2013 e 2022.

Métodos

Estudo ecológico de série temporal, quantitativo e analítico dos casos de doença de Chagas, leishmanioses, hanseníase e tuberculose, nesse período, no Piauí. Utilizaram-se dados disponibilizados pela Secretaria do Estado de Saúde do Piauí, a partir do Sistema de Informações de Agravos de Notificação e dados populacionais do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Investigaram-se variáveis sociodemográficas e calcularam-se incidência, prevalência, frequências absolutas e relativas, além de análises de tendência temporal utilizando o modelo de regressão de Prais-Winsten, com variação percentual anual (VPA) e intervalos de confiança de 95% (IC95%).

Resultados

Entre 2013 e 2022, foram registrados 24.234 casos dessas doenças no Piauí, com destaque para hanseníase (46,2%) e tuberculose (37,4%). O sexo masculino foi o mais afetado (60,6%) e a faixa etária de 20-59 anos (62,5%). A leishmaniose visceral apresentou alto percentual em crianças (33,0%). A tendência temporal indicou redução da prevalência para leishmaniose visceral (VPA -12,26%; IC95% -17,49; -6,71) e hanseníase (VPA -5,67%; IC95% -9,47; -1,72), além de aumento para doença de Chagas (VPA 19,3%; IC95% 5,09; 35,43) e tuberculose (VPA 2,2%; IC95% 0,59; 3,84). A análise espacial apontou que 25% dos municípios apresentaram sobreposição de pelo menos três agravos, destacando-se as regiões Entre Rios, Vale do Rio Guaribas e Cocais.

Conclusão

Observaram-se padrões diferenciados de ocorrência, especialmente para a hanseníase e a tuberculose, variações relevantes entre as regiões de saúde e tendência crescente para dois agravos.

Palavras-chave: Doenças Negligenciadas, Determinantes Sociais da Saúde, Estudos de Séries Temporais, Vigilância em Saúde Pública, Sistema de Vigilância em Saúde

Aspectos éticos

Esta pesquisa utilizou bancos de dados de domínio público e anonimizados.

Introdução

As doenças tropicais negligenciadas representam um grupo heterogêneo de infecções crônicas, prevalentes em regiões tropicais e subtropicais, que afetam primariamente as populações mais vulnerabilizadas. Caracterizadas por elevadas taxas de morbimortalidade, as doenças negligenciadas são marcadas por um ciclo de exclusão social e econômica, perpetuado pela sua estreita relação com determinantes sociais e ambientais, como saneamento inadequado, má nutrição e limitado acesso a serviços de saúde (1).

Embora a tuberculose não seja tradicionalmente classificada como uma doença negligenciada pela Organização Mundial da Saúde, ela compartilha características epidemiológicas e socioeconômicas que justificam sua consideração nesse grupo. A doença afeta desproporcionalmente populações de baixa renda e representa uma das principais causas de desigualdade em saúde, com alta concentração de casos e óbitos. Essa sobreposição de fatores evidencia a negligência no enfrentamento da tuberculose, alinhando-a ao perfil das doenças negligenciadas (2,3).

O Piauí, estado do Nordeste brasileiro, destaca-se por seus altos índices de vulnerabilidade social e pela alta incidência de doenças tropicais negligenciadas, como doença de Chagas, leishmanioses e hanseníase. A coexistência desses agravos é influenciada por fatores ambientais, sociais e econômicos e é acentuada pela limitação no acesso ao diagnóstico e ao tratamento, sobrecarregando o sistema de saúde (4,5).

A carga das doenças tropicais negligenciadas é frequentemente subestimada, especialmente em regiões com condições favoráveis à sua manutenção e dificuldades no acesso à saúde (6). Isso leva ao aumento das hospitalizações devido a falhas ou a erros de diagnóstico, coinfecções, complicações e abandono do tratamento, sobrecarregando o sistema de saúde e exigindo a intervenção de serviços mais complexos (7). Mesmo assim, ainda existem lacunas na literatura sobre a distribuição espaço-temporal e as áreas críticas dessas doenças, dificultando o direcionamento de ações eficazes.

Em resposta, o Ministério da Saúde lançou, em 2023, o Programa Brasil Saudável, que inclui metas para reduzir a incidência de doenças como a tuberculose e a hanseníase. No Piauí, o Plano Estadual de Enfrentamento das Doenças Tropicais Negligenciadas foi iniciado com foco na integração de ações para o controle de seis agravos (hanseníase, tuberculose, micoses sistêmicas, doença de Chagas, leishmaniose visceral e leishmaniose tegumentar), sendo a análise da sobreposição deles uma das primeiras etapas, pois essa abordagem integrada permite um redirecionamento de recursos apropriados e o desenvolvimento de estratégias mais efetivas de controle (4).

Nesse sentido, este estudo tem como objetivo analisar a tendência temporal e a distribuição espacial das doenças tropicais negligenciadas com sobreposição no Piauí entre 2013 e 2022. A análise foi realizada a partir de uma avaliação situacional da saúde no estado, adotando uma abordagem ampliada e abrangente sobre os agravos que afetam a população e que estão contemplados no plano estadual, com exceção das micoses sistêmicas, devido à ausência de notificação oficial.

Métodos

Delineamento do estudo

Trata-se de um estudo ecológico de série temporal, quantitativo e analítico acerca de casos de doenças tropicais negligenciadas, com foco sobre a doença de Chagas, as leishmanioses (visceral e tegumentar), a hanseníase e a tuberculose, analisando a tendência temporal e descrevendo a distribuição espacial e a sobreposição das doenças.

Contexto, período e participantes

Os dados referem-se a todos os casos das doenças em residentes do Piauí de 2013 a 2022. O Piauí localiza-se na região Nordeste do Brasil, contava com uma população de 3.271.199 pessoas em 2022, uma densidade demográfica de 12,99 habitantes/km2 e um índice de desenvolvimento humano de 0,69 em 2021. Além disso, é composto por 224 municípios e está dividido em 11 regiões de saúde, com uma cobertura pela Estratégia Saúde da Família de 98,7% (8,9).

Variáveis

Foi analisada a distribuição dos casos de cada agravo a partir das variáveis sociodemográficas contidas no Sistema de Informações de Agravos de Notificação, que incluíam: sexo (masculino e feminino), faixa etária em anos (0-9 anos, 10-19 anos, 20-59 anos e ≥60 anos), município de residência e as 11 regiões de saúde do Piauí. Posteriormente, para avaliar a sobreposição, os casos das doenças foram recodificados e unificados para visualização no espaço-tempo: se há pelo menos um caso, o código é igual a um; se há dois casos, o código é dois, e assim sucessivamente, com um município podendo variar de zero (nenhum caso dos agravos) até seis (presença dos seis agravos).

Fonte dos dados

Os dados foram disponibilizados pela Secretaria de Estado da Saúde do Piauí (10), em dezembro de 2023, por meio do Sistema de Informações de Agravos de Notificação. Foram incluídas as seguintes doenças de notificação compulsória: doença de Chagas, leishmaniose visceral, leishmaniose tegumentar, hanseníase e tuberculose. Os dados populacionais referentes ao período analisado foram extraídos do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística.

Métodos estatísticos

Os cálculos dos indicadores foram feitos da seguinte forma: a) taxa de incidência: foi dividido o número de casos novos dos agravos (numerador) pelo número da população residente (denominador), multiplicando o resultado por 100 mil; b) taxa de prevalência: foi dividido o número de casos existentes dos agravos (numerador) pelo número da população residente (denominador), multiplicando o resultado por 100 mil.

Para o tratamento de duplicações ou inconsistências de casos novos e existentes, apesar de a base de dados não apresentar identificadores individuais, foram adotados critérios com base em variáveis de sexo, idade, município de residência, data dos primeiros sintomas, data de notificação e código do agravo. A fim de identificar notificações de novos casos, foi considerado “caso novo” todo registro cujo campo “modo de entrada” da ficha de notificação apresentava o código “1 – caso novo”. Para compreender o comportamento dos agravos ao longo do período analisado, foram considerados “casos existentes” todos os registros confirmados presentes na base de dados, independentemente do modo de entrada.

Ademais, foram calculadas as frequências relativas e absolutas, além das taxas de incidência e de prevalência, utilizando o software Microsoft Office Excel 2016. Para a distribuição espacial da ocorrência dos agravos, foi utilizado o tabulador de dados para Windows (TabWin 415).

Aplicou-se a análise de tendência temporal das taxas anuais de prevalência e de incidência de cada agravo e utilizou-se o modelo de regressão linear de Prais-Winsten. A variação percentual anual (VPA) e os seus respectivos intervalos de confiança de 95% (IC95%).foram calculados, e a tendência das taxas foi interpretada como crescente (p-valor<0,05 e beta positivo), decrescente (p-valor<0,05 e beta negativo) e estável (p-valor≥0,05). Utilizou-se o programa Stata versão 14 (StataCorp LP, College Station, EUA) e considerou-se o nível de significância estatística a 5%.

Resultados

De 2013 a 2022, foram identificados 24.234 casos de doenças tropicais negligenciadas no Piauí, as quais foram analisadas neste estudo. Os grupos mais acometidos foram as pessoas do sexo masculino (n=24.234, 60,6%), com faixa etária de 20-59 anos (n=15.140, 62,5%) e residentes da região de saúde Entre Rios (n=10.846, 44,7%). Ao estratificar as doenças, verificou-se que a hanseníase (n=11.210, 46,3%) e a tuberculose (n=9.060, 37,4%) foram as que mais afetaram a saúde das pessoas, representando 83,6% do total.

Além disso, foi verificado que a doença de Chagas, diferentemente das outras doenças negligenciadas, acometeu mais as pessoas do sexo feminino (n=262, 51,1%) e residentes da região de saúde do Vale Rio Guaribas (n=165, 32,2%) (Tabela 1). Já quanto à leishmaniose visceral, foi percebido um alto percentual de crianças acometidas (n=944, 33,0%).

Tabela 1. Distribuição dos casos de doenças tropicais negligenciadas, segundo características sociodemográficas. Piauí, 2013-2022 (n=24.234) .

Agravos
Doença de Chagas Leishmaniose visceral Leishmaniose tegumentar Hanseníasea Tuberculose Total
Variáveis n (%) n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)
Total 513 (100,0) 2.858 (100,0) 644 (100,0) 11.210 (100,0) 9.060 (100,0) 24.234 (100,0)
Sexo
Masculino 251 (48,9) 1.864 (65,2) 412 (64,0) 6.283 (56,1) 5.866 (64,7) 14.676 (60,6)
Feminino 262 (51,1) 944 (34,8) 232 (36,0) 4.926 (43,9) 3.194 (35,3) 9.558 (39,4)
Faixa etária (anos)
0-9 37 (7,2) 944 (33) 24 (3,7) 229 (2,0) 161 (1,8) 1.395 (5,8)
10-19 55 (10,7) 320 (11,2) 45 (7,0) 870 (7,8) 447 (4,9) 1.737 (7,2)
20-59 289 (56,3) 1.299 (45,5) 421 (65,4) 7.007 (62,5) 6.124 (67,6) 15.140 (62,5)
≥60 132 (25,7) 295 (10,3) 154 (23,9) 3.104 (27,7) 2.328 (25,7) 6.013 (24,8)
Regiões de saúde
Carnaubais 13 (2,5) 104 (3,6) 18 (2,8) 637 (5,7) 453 (5,0) 1.225 (5,0)
Chapada das Mangabeiras 9 (1,8) 290 (10,1) 45 (7,0) 704 (6,3) 332 (3,7) 1.380 (5,7)
Cocais 123 (24,0) 406 (14,2) 172 (26,7) 852 (7,6) 1.002 (11,1) 2.555 (10,5)
Entre Rios 84 (16,4) 1.166 (40,8) 300 (46,6) 5.061 (45,1) 4.235 (46,7) 10.846 (44,7)
Planície Litorânea 15 (2,9) 219 (7,7) 11 (1,7) 801 (7,1) 1.067 (11,8) 2.113 (8,7)
Serra da Capivara 15 (2,9) 151 (5,3) 10 (1,6) 416 (3,7) 255 (2,8) 847 (3,5)
Tabuleiros do Alto Parnaíba 0 (0,0) 26 (0,9) 22 (3,4) 161 (1,4) 103 (1,1) 312 (1,3)
Vale do Canindé 54 (10,5) 101 (3,5) 4 (0,6) 352 (3,1) 236 (2,6) 747 (3,1)
Vale do Rio Guaribas 165 (32,2) 213 (7,5) 28 (4,3) 1.100 (9,8) 674 (7,4) 2.180 (9,0)
Vale do Sambito 16 (3,1) 46 (1,6) 15 (2,3) 284 (2,5) 252 (2,8) 613 (2,5)
Vale dos Rios Piauí e Itaueiras 19 (3,7) 136 (4,8) 19 (3,0) 842 (7,5) 451 (5,0) 1.467 (6,0)
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aUm (1) valor sem informação na variável “sexo”.

As Figuras 1 e 2 apresentam a distribuição espacial das taxas de prevalência e de incidência, respectivamente, dos agravos no território piauiense. Observando-se a legenda nos mapas de cada agravo, identificaram-se variações de prevalência e de incidência nos municípios e que, em ambos os indicadores, a hanseníase e a tuberculose apresentaram maiores valores com distribuição distinta em todas as regiões de saúde e nos 224 municípios.

A média de prevalência (Figura 1) da doença de Chagas foi maior em Dom Inocêncio, com a taxa de 12,1 casos/100 mil habitantes. A leishmaniose visceral apresentou média de prevalência elevada (6,8 a 40,8 casos/100 mil habitantes) em 56 (25,0%) municípios, distribuídos em sua maioria na região Entre Rios (32,1%). Já a leishmaniose tegumentar apresentou elevada média de prevalência (10,1 a 22,2 casos/100 mil habitantes) em seis (2,7%) dos municípios, com maior distribuição na região Cocais (33,3%).

Figura 1. Distribuição da média da prevalência das doenças tropicais negligenciadas. Piauí, 2013-2022.

Figura 1

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Também foi possível visualizar (Figura 1) média de prevalência classificada como alta: na hanseníase (33,8 a 156,3 casos/100 mil habitantes), identificada em 55 (24,6%) municípios, com maioria em Entre Rios (21,8%); e na tuberculose (25,5 a 51,3 casos/100 mil habitantes), em 56 (25,0%) municípios e mais acometidos na região Entre Rios (14,3%). Além disso, para todas as doenças negligenciadas deste estudo, 56 (25,0%) municípios tiveram média de prevalência elevada (61,8 a 205,3 casos/100 mil habitantes), com concentração importante na região Entre Rios (21,4%).

A Figura 2 apresenta a média da incidência das doenças tropicais no Piauí. Foi identificado que 54 (24,1%) dos municípios tiveram média de incidência elevada (8,1 a 137,3 casos/100 mil habitantes) para leishmaniose visceral, com maior concentração na região Entre Rios (24,1%). A leishmaniose tegumentar apresentou uma alta média de incidência (6,8 a 40,6 casos/100 mil hab.) em 16 (7,1%) municípios, concentrados nas regiões Cocais (31,3%) e Chapada das Mangabeiras (25,0%).

Figura 2. Distribuição da média da incidência das doenças tropicais negligenciadas. Piauí, 2013-2022.

Figura 2

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No caso da hanseníase, a média de incidência classificada como alta (18,7 a 122,6 casos/100 mil habitantes) ocorreu em 106 (47,3%) municípios, predominantemente localizados na região Entre Rios (19,8%). A tuberculose, por sua vez, apresentou 56 (25,0%) municípios com essa classificação (20,9 a 45,0 casos/100 mil habitantes), concentrados na mesma região (17,9%). Em relação às doenças negligenciadas em geral, 56 (25,0%) municípios tiveram média de incidência alta (56,8 a 180,4 casos/100 mil habitantes), com maior destaque também na região Entre Rios (19,6%) (Figura 2).

O grupo agregado de doenças tropicais negligenciadas apresentou uma redução temporal nas taxas de prevalência (VPA -2,79%; IC95% -5,24; -0,28), tendo a leishmaniose visceral (VPA -12,26%; IC95% -27,49; -6,71) e a hanseníase (VPA -5,67%; IC95% -9,47; -1,72) como as únicas doenças que também tiveram diminuição das taxas. Em contrapartida, a doença de Chagas (VPA 19,30%; IC95% 5,09; 35,43) e a tuberculose (VPA 2,20%; IC95% 0,59; 3,84) aumentaram a tendência de prevalência (Tabela 2).

Tabela 2. Variação percentual anual (VPA) e intervalo de confiança de 95% (IC95%) da prevalência e incidência (100 mil pessoas) das doenças tropicais negligenciadas. Piauí, 2013-2022 .

VPA (IC95%) p-valor Tendência
Prevalência
Doenças tropiciais negligenciadas -2,79 (-5,24; - 0,28) 0,034 Decrescente
Doença de Chagas 19,3 (5,09; 35,43) 0,012 Crescente
Leishmaniose visceral -12,26 (-17,49; -6,71) <0,001 Decrescente
Leishmaniose tegumentar -1,08 (-17,58; 18,72) 0,894 Estacionária
Hanseníase -5,67 (-9,47; -1,72) 0,011 Decrescente
Tuberculose 2,2 (0,59; 3,84) 0,014 Crescente
Incidência
Doenças tropiciais negligenciadas -2,96 (-5,25; 0,62) 0,02 Decrescente
Doença de Chagas - - -
Leishmaniose visceral -7,88 (-11,18; -4,46) <0,001 Decrescente
Leishmaniose tegumentar -1,26 (-15,46; 15,31) 0,855 Estacionária
Hanseníase -5,75 (-9,65; -1,69) 0,012 Decrescente
Tuberculose 1,57 (-0,16; 3,33) 0,069 Estacionária
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Observando-se as taxas de incidência (Tabela 2), também foi identificado que o grupo agregado de doenças tropicais negligenciadas teve redução (VPA -2,96%; IC95% -5,25; -0,62), assim como a leishmaniose visceral (VPA -7,88%; IC95% -11,18; -4,46) e a hanseníase (VPA -5,75%; IC95% -9,65; -1,69).

A Figura 3 apresenta a média da série histórica a respeito do quantitativo de doenças que se sobrepõe nos municípios do Piauí. Essa sobreposição simples é visualizada para doenças de casos que já existem (prevalência) (3A) e apenas para casos novos (incidência) (3B).

Figura 3. Sobreposição por ocorrência de agravos das doenças tropicais negligenciadas. Piauí, 2013-2022.

Figura 3

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Com relação aos casos existentes (3A), apenas Teresina apresentou a sobreposição dos cinco agravos deste estudo. Em contrapartida, Bela Vista do Piauí e Miguel Leão foram classificados como municípios silenciosos, ou seja, aqueles que tiveram classificação zero nos grupos de doenças sobrepostas. Na Figura 3B, que considera casos novos, foi possível verificar que Teresina, Picos e Pedro II foram os municípios que apresentaram a sobreposição de todas as doenças deste estudo. No entanto, Bela Vista do Piauí, Miguel Leão e Vila Nova do Piauí foram classificados como municípios silenciosos.

Discussão

A análise dos dados entre 2013 e 2022 identificou padrões específicos na ocorrência de doenças tropicais negligenciadas no Piauí, caracterizados por uma alta concentração de registros e uma distribuição heterogênea entre as regiões de saúde. Os achados indicam que a hanseníase e a tuberculose se destacam como os agravos mais prevalentes, enquanto a doença de Chagas e a tuberculose apresentaram tendências de aumento nas taxas de prevalência ao longo do período analisado. A sobreposição de múltiplas doenças negligenciadas em determinados municípios, especialmente na capital, Teresina, e em regiões como Entre Rios e Vale do Rio Guaribas sinaliza áreas de maior complexidade epidemiológica no território piauiense.

O perfil epidemiológico observado, com maior acometimento do sexo masculino e da faixa etária de 20-59 anos, evidencia padrões nacionais das doenças negligenciadas, que frequentemente apontam para uma maior exposição ocupacional e para comportamentos de risco entre homens em idade produtiva. O Boletim Epidemiológico das Doenças Tropicais Negligenciadas divulgado pelo Ministério da Saúde em 2024 e alguns estudos nacionais e internacionais, por exemplo, corroboram essa tendência de maior incidência em homens, o que pode refletir diferenças na busca por assistência à saúde. A concentração de casos na região de saúde de Entre Rios, que abriga Teresina, pode ser atribuída à maior densidade populacional e ao papel da capital como centro de referência para diagnósticos e tratamentos de saúde, atraindo pacientes de diversas localidades (5,6,11-13).

A predominância da hanseníase e da tuberculose neste estudo reitera a persistência desses desafios no Piauí. Corroborando os achados desta investigação, estudos recentes sobre o Piauí revelam a manutenção de elevados indicadores para essas doenças, apresentando taxas de detecção em consonância com o cenário de endemicidade que se identificou neste estudo. Similarmente, estudos sobre a tuberculose no Piauí também apontam para a necessidade de atenção contínua. Embora o estado tenha demonstrado avanços em indicadores nos últimos anos, a identificação de áreas endêmicas para hanseníase e tuberculose apontam para a necessidade de estratégias mais eficazes, especialmente pela forte associação desses agravos com condições de pobreza, desigualdades sociais e barreiras no acesso a serviços de saúde. A distribuição espacial desses casos, tanto em áreas urbanas quanto em rurais, reforça a hipótese de que a persistência está ligada não apenas a fatores biológicos, mas também a determinantes sociais e estruturais (14-19).

O perfil epidemiológico da doença de Chagas, que se mostrou mais prevalente na região Vale do Rio Guaribas, é relevante. O aumento na tendência de prevalência desse agravo pode estar relacionado ao aprimoramento da vigilância epidemiológica e da capacidade diagnóstica, especialmente para a fase crônica da doença. Esse fato ressalta a importância de análises temporais cuidadosas ao interpretar dados de notificação compulsória. A maior ocorrência em mulheres, um achado que difere do perfil de outros agravos, é um padrão que também pode ser observado em outras investigações. Esses padrões sugerem que fatores como a exposição domiciliar, a ampliação do rastreamento em contextos específicos, como o pré-natal ou outras fases particulares de cuidado, e a busca por serviços de saúde podem estar envolvidos (20-23).

A alta prevalência da leishmaniose visceral em crianças é outro achado relevante, consistente com estudos anteriores conduzidos no Piauí. A vulnerabilidade infantil à doença é frequentemente atribuída à maior exposição ao vetor em ambientes domésticos e à imaturidade do sistema imunológico. A presença de municípios silenciosos (sem registros de casos) para alguns agravos, como a leishmaniose, levanta a preocupação com a subnotificação ou o subdiagnóstico, o que pode distorcer a real magnitude da doença e impactar a eficácia das ações de vigilância e de controle. Isso pode estar relacionado à insuficiência de recursos, de infraestrutura ou de capacitação técnica para a identificação e a notificação adequada em algumas localidades (14,24,25).

A identificação de municípios com sobreposição de múltiplos agravos, especialmente Teresina, Picos e Pedro II, destaca a complexidade do cenário epidemiológico no Piauí. A concentração de doenças negligenciadas na região de saúde Entre Rios, que inclui a capital do estado e é um polo de referência para estados vizinhos, sugere uma sobrecarga dos serviços de saúde. Embora Teresina possua maior infraestrutura, a alta demanda de pacientes pode comprometer a capacidade de resposta e a eficácia das ações de vigilância e de tratamento na região. A análise espacial e temporal, ao identificar as áreas críticas e as tendências das doenças, é fundamental para o planejamento e a alocação de recursos, contribuindo para uma atuação mais eficaz do Sistema Único de Saúde (26,27).

A tendência de redução das taxas de prevalência e de incidência do grupo agregado de doenças negligenciadas, bem como da leishmaniose visceral e da hanseníase, é um indicativo de que as ações de controle e de diagnóstico precoce estão produzindo resultados positivos, ainda que de forma heterogênea. Em contraste, o aumento observado nas taxas da doença de Chagas e da tuberculose exige uma reavaliação das estratégias vigentes e a adaptação às mudanças nos perfis epidemiológicos.

Este estudo ressalta a importância da intersetorialidade e da implementação de políticas públicas que vão além do setor da saúde para o enfrentamento das doenças tropiciais negligenciadas. O Programa Brasil Saudável, lançado pelo Ministério da Saúde em 2023, exemplifica uma abordagem promissora, ao integrar ações interministeriais voltadas à melhoria das condições de vida e de trabalho da comunidade. A aplicação de estratégias regionais e interministeriais, conforme proposto por essa iniciativa, é crucial para mitigar o impacto desses agravos e promover a equidade em saúde no Piauí. O fortalecimento da rede de Atenção Primária e a descentralização do atendimento são essenciais para garantir o acesso universal a diagnóstico e tratamento, especialmente em territórios mais vulnerabilizados.

Este estudo possui algumas limitações, visto que a utilização de dados secundários pode levar a problemas de subnotificação e de duplicidade de registros, o que pode introduzir vieses nos cálculos e comprometer a precisão das estimativas de incidência e de prevalência. A análise espacial, por sua vez, pode não captar plenamente as dinâmicas locais de transmissão, especialmente em municípios com menor capacidade de vigilância epidemiológica. Apesar dessas limitações, os dados analisados nesta investigação oferecem um panorama relevante da carga e de distribuição das doenças tropicais negligenciadas no estado, subsidiando ações estratégicas de saúde pública.

Footnotes

Gestora de pareceristas: Izabela Fulone (https://orcid.org/0000-0002-3211-6951)

Pareceristas: Anderson Fuentes Ferreira (https://orcid.org/0000-0002-1816-9459), Cristina Pissetti (https://orcid.org/0000-0002-5534-8544), Ariela Ferreira (https://orcid.org/0000-0002-2315-5318)

Uso de inteligência artificial generativa: Este texto foi revisado com o auxílio da ferramenta de inteligência artificial ChatGPT (http://chatgpt.com), com a finalidade de aprimorar a coesão e a coerência das ideias, ajustando a estrutura e a fluidez das sentenças.

Financiamento: O estudo recebeu financiamento do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, projeto nº 444684/2023-9, aprovado na chamada nº 21.

Disponibilidade de dados

O conjunto completo de dados utilizados nesta pesquisa está disponível no repositório Open Science Framework (OSF), disponível em: https://osf.io/38u5y/ (28).

Associated Data

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    Data Availability Statement

    The complete data set used in this research is available in the Open Science Framework (OSF) repository, available at: https://osf.io/38u5y/ (28).

    O conjunto completo de dados utilizados nesta pesquisa está disponível no repositório Open Science Framework (OSF), disponível em: https://osf.io/38u5y/ (28).

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